Las comunidades de aves, sus grupos funcionales y servicios ecosistémicos en un paisaje cafetero colombiano

Pontificia Universidad Javeriana

Facultad De Estudios Ambientales y

Rurales

Carrera de Ecología

LAS COMUNIDADES DE AVES, SUS GRUPOS

FUNCIONALES Y SERVICIOS ECOSISTÉMICOS

EN UN PAISAJE CAFETERO COLOMBIANO

Trabajo de grado para optar por el título de Ecólogo

Autor: Laura Camila Pacheco Riaño

Director:Luis Miguel Renjifo

Tabla de Contenido Contenido

RESUMEN ... 3

ABSTRACT ... 3

INTRODUCCIÓN ... 4

MATERIALES Y MÉTODOS ... 5

RESULTADOS ... 7

DISCUSIÓN ... 9

AGRADECIMIENTOS ... 11

LITERATURA CITADA ... 12

LISTAS DE TABLAS ... 16

LISTAS DE FIGURAS ... 16

ANEXOS ... 27

ANEXOS TRABAJO DE GRADO ... 30

A. LINEAMIENTOS DE PUBLICACIÓN EXIGIDA POR LA REVISTA. ... 30

B. MARCO TEÓRICO ... 35

LAS COMUNIDADES DE AVES, SUS GRUPOS FUNCIONALES Y SERVICIOS ECOSISTÉMICOS EN UN PAISAJE CAFETERO COLOMBIANO

Bird communities, their functional groups and ecosystem services in a Colombian coffee landscape

Laura Camila Pacheco-Riaño

Pontificia Universidad Javeriana: Transv.4° No.42-00.Edificio J. Rafael Arboleda, S.J. Piso 8 Sciurus.pacheco@gmail.com

Director: Luis Miguel Renjifo

Pontificia Universidad Javeriana: Transv.4° No.42-00.Edificio J. Rafael Arboleda, S.J. Piso 8 lmrenjifo@javeriana.edu.co

RESUMEN

Los sistemas agroforestales, en paisajes transformados, pueden ser una herramienta para incrementar la conectividad y la heterogeneidad en paisajes rurales. Los grupos funcionales de la biodiversidad, han recibido gran atención desde hace varios años, ya que influyen en la generación de servicios

ecosistémicos, a través de los diferentes procesos ecológicos que sustentan. Con el objetivo de evaluar la diversidad de aves, sus grupos funcionales y los servicios ecosistémicos que estos prestan en un paisaje cafetero colombiano, se estimó la riqueza, diversidad y grupos funcionales, en tres tipos de vegetación: fragmentos de bosque y dos sistemas agroforestales; cafetales bajo sombra y potreros arbolados. La riqueza de aves fue similar entre los sistemas agroforestales y los fragmentos de bosque, siendo más ricos los bosques (S=71), seguido de los cafetales bajo sombra (S= 69) y por último los potrero arbolados (S= 63). Entre tipos de vegetación, a pesar de haber encontraron diferencias en la composición florística y estructural, los árboles son elementos comunes en todos los tipos de vegetación. No se encontró una correlación entre elementos estructurales y de composición de la vegetación con la riqueza y diversidad de aves. La avifauna respondió a una variación altitudinal de los sitios de muestreo. Por otro lado, teniendo en cuenta los rasgos funcionales de gremio alimenticio y peso corporal, se conformaron 18 grupos funcionales. De los cuales 17 se encontraron en potreros arbolados y 16 en cafetal y bosque. Siendo el grupo más redundante las aves pequeñas que se alimentan de pequeños invertebrados y fruta.

Concluyendo que en paisajes previamente boscosos en la medida en que sus tipos de vegetación

aumentan, en cuanto a elementos arbóreos y la complejidad florística, se alberga una mayor diversidad y riqueza de aves. Se recomienda hacer estudios específicos de cada grupo funcional para comprender el valor económico que estos proporcionan, esto permitirá a futuro justificar y promover la conservación de las aves en paisajes transformados.

Palabras claves: Agroecosistemas, Andes Colombianos, aves, biodiversidad, conectividad, rasgos funcionales.

ABSTRACT

coffee landscape. We estimated richness, diversity and functional groups in three types of vegetation: forest fragments and two agroforestry systems: shaded coffee plantations and wooded pastures. Bird richness was similar between agroforestry systems and forest fragments, forests being the richest (S =71), followed by shaded coffee plantations (S =69) and finally the wooded pasture (S =63). Among vegetation types, despite differences found in the floristic and structural composition, the trees are common elements in all the vegetation types. There was no correlation between structural elements and composition of vegetation with the richness and diversity of birds, responded to an altitudinal variation of the sampling sites. Furthermore, taking into account the functional characteristics of food and body weight guild, 18 functional groups are formed. Of which 17 were found in wooded pastures and 16 coffee plantation and forest. The small birds that feed on small invertebrates and fruit were the most redundant group.

Concluding that in previously forested landscapes, while tree elements and floristic complexity increases, greater diversity and richness of bird houses. We recommend research deeply in each functional group to understand the economic value of services they provide, in order to seek arguments to promote birds conservation in transformed landscapes.

Keywords: agroecosystems, birds, biodiversity, Colombian Andes, connectivity, functional traits.

INTRODUCCIÓN

El crecimiento de la población humana y el desarrollo tecnológico han llevado a un aumento en la transformación de los paisajes naturales a tierras agrícolas, pastos, ciudades y tierras degradadas. Esa transformación constituye la principal razón de pérdida de la biodiversidad, como consecuencia de la destrucción y fragmentación del hábitat en diferentes ecosistemas naturales (Vitousek et al. 1997, Foley et al. 2005, Perrings et al. 2006). Como consecuencia, las poblaciones de las especies nativas se ven

reducidas, así como el flujo genético y las interacciones entre especies. Así mismo, se incrementa la pérdida de especies con amplios requerimientos, la reducción del éxito reproductivo y el cambio en el comportamiento de las especies, entre otros (Fahrig 2003).

Con el fin de frenar esta pérdida de biodiversidad se han empezado a implementar los sistemas agroforestales como herramientas de manejo en los paisajes. Estos pueden aportar algunas de las condiciones de ecosistemas forestales naturales, generando conectividad en el paisaje y actuando como corredores biológicos entre remanentes de bosques y áreas protegidas. Aunque tienen una menor

diversidad que un ecosistema natural, su diversidad es mayor que la que se presenta en los monocultivos (Daily et al. 2001, Gascon et al. 2004, Mcneely & Schroth 2006). Los sistemas agroforestales, son sistemas productivos agrícolas o pecuarios, que incorporan especies leñosas (árboles, arbustos, bambúes, palmas) con plantas herbáceas (cultivos, pastos) al sistema, en forma simultánea o secuencial (en el tiempo) y en la misma unidad de terreno o separados (topológicamente); presentándose interacciones ecológicas y económicas entre los componentes leñosos y demás componentes del sistema (Montagnini 1992).

complejidad estructural (multiestratos), alta diversidad en la flora, conservar sombrío y mantener un gran parecido a los ecosistemas naturales que se encontraban previamente (Estrada et al. 1997, Harvey & González Villalobos 2007).

Anteriormente, la conservación de la biodiversidad en paisajes transformados se enfocaba principalmente en ecosistemas naturales boscosos, quedando la biodiversidad relegada en áreas de reserva dejando a un lado los paisajes rurales (Gascon et al. 2004). Esta visión ha venido cambiando, resaltando a la matriz de cultivos y los sistemas agroforestales como complemento para la conservación de aves, mamíferos, artrópodos y plantas (Estrada et al. 1997, Harvey & González Villalobos 2007, Perfecto & Vandermeer 2008, Pulido-Santacruz & Renjifo 2011). Para lograr la conservación de especies en estos paisajes transformados se deben mantener suficientes áreas boscosas naturales que se conecten mediante matrices agropecuarias heterogéneas (Perfecto & Vandermeer 2008).

Los grandes cambios en el uso del suelo y la estructura del paisaje han llevado a la disminución del tamaño y número de poblaciones teniendo como consecuencia la pérdida de especies de aves (Renjifo 1999, Heikkinen et al. 2004). Entre las especies más afectadas se encuentran aquellas más vulnerables e irremplazables, que cumplen funciones muy importantes, las cuales pueden desaparecer sin siquiera conocer cómo prestan servicios ecosistémicos (Renjifo 1999, Sekercioglu 2006). Aunque son muy pocas las especies de aves en el mundo que prefieren las zonas agrícolas, casi un tercio utiliza estos hábitats durante el día, proporcionando diversos servicios ecosistémicos importantes. Siendo el grupo de vertebrados más estudiado, son poco conocidas las funciones que cumplen en las dinámicas de los ecosistemas naturales y modificados antrópicamente (Sekercioglu 2006, Whelan et al. 2008, Wenny et al. 2011). Existe una necesidad global de realizar investigaciones con el fin de entender la variación de las comunidades de aves y sus proporciones de grupos funcionales, entre los bosques naturales, sistemas agroforestales y sistemas agrícolas. Lo cual permitiría tener una mayor comprensión de la ecología de estas comunidades y sus grupos funcionales, con el objetivo de su conservación en paisajes rurales, en especial en el trópico donde se encuentra la mayor riqueza (Wenny et al. 2011, Sekercioglu 2012).

El objetivo de este estudio fue caracterizar la variación de la composición, diversidad de la avifauna y sus grupos funcionales en su relación con la estructura y composición florística entre dos tipos de sistemas agroforestales (cafetales bajo sombra y potreros arbolados) y fragmentos de bosque natural en un paisaje cafetero.

MATERIALES Y MÉTODOS

ÁREA DE ESTUDIO. - Este estudio se hizo en el mes de septiembre del 2013, en la parte media de la microcuenca de la quebrada el Ramo, perteneciente a la cuenca del río Chucurí, ubicada en el centro del departamento de Santander, Colombia, entre los municipios de Zapatoca y Betulia a 1400 m (6° 53' 41.1"N, 73° 19' 18.6"W) (Figura 1). La región tiene un régimen de lluvias bimodal, una precipitación entre 1 200 y 1 600 mm al año, los meses de abril - mayo y septiembre – octubre son los más lluviosos. La temperatura media anual está entre 20 y 24° C y la humedad relativa es de 80% (Alcaldía Municipal de Betulia Santander 2004, IGAC2008, Alcaldía Municipal de Zapatoca Santander 2012).

Con el objetivo de caracterizar la variación de la composición y diversidad de la avifauna y su relación con la variación de la composición y estructura de la vegetación en sistemas agroforestales, se

establecieron los sitios de muestreo en un rango altitudinal entre 1400 y 1800 metros de altitud. Cada punto de muestreo de aves estuvo asociado a un muestreo de vegetación. Se seleccionaron tres tipos de vegetación arbolada: cafetales bajo sombra con arreglos similares de árboles de sombrío, fragmentos de bosque nativo y potreros arbolados, en los cuales se establecieron 10 sitios de muestreo. Cada sitio de muestreo estuvo separado de los otros por mínimo 200 m de distancia.

MÉTODOS DE CAMPO.- Con el fin de determinar la estructura y composición de la vegetación, en cada sitio de muestreo se estableció una parcela de 50 x 4 m (200 m2). Se tuvieron en cuenta los elementos de hábito arbóreo con circunferencia a la altura del pecho (CAP) > 10 cm (Sánchez-Clavijo et al. 2010). Se midió la altura (mediante un clinómetro) y el CAP de cada individuo. Para cada tipo de vegetación se estimó la cobertura del dosel mediante un densiómetro (espejo convexo con cuadricula). Finalmente se calculó el DAP, la densidad de individuos por hectárea, el área basal (m2/ha) y el porcentaje de cobertura del dosel. Las especies fueron identificadas hasta género con apoyo de una guía de campo (Gentry & Vasquez 1993) y botánicos. Unos pocos ejemplares estériles fueron identificados solo a familia.

Para los elementos arbustivos se estableció una parcela de 50 x 1 m (50 m2), en donde se contaron tanto arbustos leñosos como herbáceas de gran tamaño. Se calculó la densidad del sotobosque (número de individuos/ha) (Mendoza et al. 2007). Los individuos fueron identificados hasta familia y género.

Con el objetivo de caracterizar las comunidades de aves del paisaje cafetero, se estableció en cada uno de los sitios de muestreo un punto de conteo con radio fijo de 25 m. Se registraron todos los individuos observados o escuchados durante un lapso de tiempo de 10 minutos por punto de muestreo. Los muestreos se hicieron entre las 6:00 y las 10:00 de la mañana, haciendo cuatro repeticiones de cada punto en días y horas distintas (Villareal et al. 2004, Mendoza et al. 2007). Se evitó hacer los conteos en días lluviosos o con vientos fuertes. Esto da un total de esfuerzo de muestreo de 120 puntos de conteo para el área de estudio (Arbeláez-Cortés et al. 2011).

La identificación visual de las especies se hizo con ayuda de guías de campo (Hilty et al. 1986, McMullan et al. 2010), los registros auditivos se identificaron mediante sonogramas de las grabaciones obtenidas en campo utilizando el Software Sonic Visualizer v2.2 (Cannam et al. 2010), se compararon con sonogramas de de Xeno-canto y cantos de la Guía Sonora de Cantos de Aves de los Andes Colombianos (Álvarez et al. 2007, Xeno-canto Foundation 2012). Para la organización y taxonomía de las aves se siguió el sistema de clasificación de South American Classification Committee American Ornithologists' Union (Remsen et al. 2013).

ANÁLISIS DE DATOS.- Con el fin de evaluar las diferencias de composición florística y estructural de los diferentes tipos de vegetación, se estimó la riqueza de especies de cada tipo de vegetación usando el estimador de Chao1, aleatorizado 500 veces. Con el fin de verificar la representatividad del esfuerzo de muestreo se comparó la riqueza de especies observada y estimada mediante curvas de acumulación de especies utilizando este mismo estimador (Magurran 2007). Por medio de un análisis de varianza de una

Se calculó la riqueza de especies, el promedio de número de individuos y la media de especies por tipo de vegetación. Con el fin de verificar la representatividad del esfuerzo de muestreo con la riqueza de aves, se hizo una curva de acumulación de especies. Se comparó la riqueza observada con la riqueza esperada para todo el estudio y para cada tipo de vegetación, usando los estimadores de riqueza Chao 1 y ACE,

aleatorizado 500 veces (Magurran 2007), las curvas fueron hechas utilizando el software EstimateS v.9.1.0 (Colwell 2013).

Con el objetivo de evaluar la diversidad alfa de las aves en los diferentes tipos de vegetación, se usaron los índices de Shannon-Wiener y Simpson. Estos dos índices determinan la estructura de la comunidad, el primero estima la equidad mientras que el segundo es un índice de dominancia (Magurran 2007). La diversidad beta se estimó mediante el índice de Whittaker, el cual mide el remplazo de especies entre comunidades y es uno de los índices más robustos (Magurran 2007). Se hizo un análisis de ordenación de la avifauna usando el análisis de coordenadas principales (PCoA) usando la distancia euclidiana. Este se hizo teniendo encuentra tanto el tipo de vegetación como la altitud. La estimación de los índices y el PCoA se hizo mediante el software PAleontological STatistics (PAST) v3.0 (Hammer 2013).

Con el fin de determinar la relación entre los elementos estructurales y florísticos de los diferentes tipos de vegetación y su relación con la avifauna, se hizo una correlación de Pearson entre la riqueza y diversidad de Shannon de las especies de aves frente a altura promedio, área basal, densidad del sotobosque,

cobertura del dosel, media del número de árboles, riqueza y diversidad de plantas usando un valor de alfa = 0.05 (Zar 1999) utilizando el software Statistica (STATSOFT 2001).

Con la finalidad de conformar los grupos funcionales de la avifauna, se usaron las características de gremio alimenticio y tamaño corporal de cada especies, basándose en la clasificación en Renjifo et al. (1997) complementado con Hilty y Brown (1986). Las especies fueron divididas en grupos tróficos de acuerdo al consumo de: carroña (CA), frutos o frutos y semillas (FR), pequeños vertebrados y grandes invertebrados (VI), grandes invertebrados, pequeños vertebrados y fruta (OM), pequeños invertebrados (PI), pequeños invertebrados y fruta (ON), néctar e insectos (NI), néctar, frutos e insectos (NF),

vertebrados (VE), semillas e insectos (SI) y herbívoros (HE). A las especies solo se les fue asignado un grupo trófico basado en sus hábitos alimenticios primarios. Por otra parte, las especies fueron asignadas a categorías de tamaño de acuerdo a su peso corporal de la siguiente manera: pequeño: ≤ 25 g, mediano 25 -100 g y grande > -100,1 g (Renjifo et al. 1997).

Con el objetivo de revisar los servicios ecosistémicos prestados por los grupos funcionales de aves conformados anteriormente, se proponen servicios con base a la clasificación del Millenium Ecosystem Assessment (2005) y los servicios ecosistémicos prestados por las aves según Whelan et al. (2008). Estos se dividen en servicios de: regulación, provisionamiento, soporte y culturales. Los servicios ecosistémicos que ofrecen las aves están divididos en los que se prestan vía comportamiento (control de plagas, control de arvenses, polinización, dispersión de semillas, consumo de carroña, oportunidades de alimento) y los de producción y soporte (ingenieros del ecosistema, ciclaje de nutrientes y oportunidad de producción de alimentos).

RESULTADOS

ESTRUCTURA Y COMPOSICIÓN DE LA VEGETACIÓN.- Los tipos de vegetación estudiados, son sistemas con una significativa presencia de árboles, pero con una importante variación en su abundancia tanto dentro como entre los sistemas como se verá más adelante. En total de las 30 parcelas establecidas se

encontraron 418 individuos arbóreos (251 en bosques, 94 en cafetales con sombra y 73 potreros

representadas fueron Myrtaceae (6 géneros), Fabaceae (4 géneros), Euphorbiaceae, Melastomataceae, Meliaceae y Rutaceae (cada una con 3 géneros) (Tabla 1).

En cuanto a hierbas y arbustos se encontraron un total de 28 especies siendo las más abundantes Pteridium aquilinum (431), Coffea arabica (166), Miconia squamulosa (86) (Tabla 2). La estimación de riqueza usando Chao 1 fue: para bosques de 45.5, para cafetales bajo sombra de17.7 y para los potreros arbolados de 17.4. En las curvas se puede ver que la riqueza observada estuvo cercana a la riqueza estimada para todo el muestreo, los fragmentos de bosques y los cafetales, sin embargo para los potreros no fue así (Figura 2).

Se encontraron diferencias en la estructura de la vegetación: en promedio se encontraron más especies y mayor cantidad de individuos de los elementos arbóreos en los bosques, que en los cafetales bajo sombra y los potreros arbolados (Tabla 3). Entre los cafetales bajo sombra y los potreros arbolados no hubo una diferencia significativa en cuanto al número de árboles pero si para la diversidad, siendo esta menor para los potreros arbolados. La altura de los árboles no varió mucho entre tipos de vegetación, sin embargo los elementos arbóreos de mayor altura se encontraron en los potreros arbolados, seguido de los bosques y por últimos los cafetales (Tabla 3). El área basal en los bosques fue mucho mayor que en los cafetales y los potreros arbolados. El porcentaje de cobertura del dosel fue muy similar entre el bosque y el cafetal, siendo menor en los potreros arbolados, sin embargo todos los tipos de vegetación tuvieron una alta proporción de la cobertura del dosel. Por último la densidad del sotobosque fue mucho mayor en el potrero que en los otros dos tipos de vegetación, siendo esta mucho mayor un con una gran variabilidad. (Tabla 3). Por consiguiente los resultados muestran que, los bosques además de ser el tipo de vegetación con mayor riqueza, tienen más del doble de árboles, con áreas basales mayores y un porcentaje de cobertura del dosel mucho mayor, estando los cafetales en un punto intermedio y en último lugar los potreros arbolados con menor riqueza y cantidad de árboles, áreas basales menores y un dosel mucho más abierto.

COMPOSICIÓN AVIFAUNA.- Se registró un total de 1009 individuos pertenecientes a 99 especies,

distribuidas en 57 géneros y 23 familias. Las familias con mayor número especies fueron Thraupidae (18), Tyrannidae (16) y Trochilidae (13) (Tabla 4). Los estimadores de Chao 1 y ACE alcanzaron valores de 105 especies para todo el muestreo, lo que indica que la muestra es representativa del área de estudio ya que el número de especies observadas es cercano al número de especies estimadas para el área de estudio (Figura 3).

Sin embargo, el número de familias y de especies vario en los diferentes tipos de vegetación, siendo el lugar con más riqueza de especies el bosque (S=71), seguido del cafetal bajo sombra (S=69) y por último los potreros arbolados (S=63) (Figura 3-A). Las aves observadas para los distintos tipos de vegetación tuvieron una tendencia similar en los estimadores de diversidad y estuvieron muy cerca al número de especies observadas (Bosque: Chao 1 = 79.6, ACE = 86.0; Cafetal con sombra: Chao 1 = 77.6, ACE = 81.1; Potrero arbolado: Chao 1 = 80.5, ACE = 82.0) (Figura 3).

Se registró un mayor número de individuos por especie y mayor número de especies en los cafetales. Los índices de diversidad alfa para cada tipo de vegetación muestran comunidades de aves equitativamente

distribuidas, con una diversidad media (H’>3.4), no mostrando dominancia de especies (D ≤0.05). De esta

forma, los bosques son los tipos de vegetación más diversos, seguidos por los cafetales y en último lugar los potreros. Los potreros arbolados son el tipo de vegetación que presentó una mayor dominancia, seguido por poco de los bosques y los cafetales (Tabla 5).

cuenta solamente los tipos de vegetación. En la figura 4-B en donde se tienen en cuenta solo la altitud sobre el nivel del mar de cada punto de muestreo, no se puede observar ese gradiente, estando la composición de especies de cada tipo de vegetación más influenciada por la altitud. Por lo tanto, la distribución de la avifauna está siendo más afectada por la altitud (99.48% de la variación) que por el tipo de vegetación (21.04 % de la variación).

Entre los elementos estructurales y florísticos de la vegetación y la riqueza y diversidad de aves, no se encontraron relaciones significativas entre los elementos analizados (P>0.05; R<0.7) (Tabla 6). Por lo tanto, ninguno de los elementos estructurales y florísticos de la vegetación están correlacionados en la riqueza y diversidad de aves en los diferentes tipos de vegetación.

Se encontraron 18 grupos funcionales, siendo los más diversos las aves pequeñas que se alimentan de pequeños invertebrados y fruta (17 especies), seguidas por las aves pequeñas que solo se alimentan de invertebrados (16 especies) y las aves medianas que se alimentan de pequeños invertebrados y fruta (15 especies) (Figura 5-A).

La composición de grupos funcionales de aves fue similar en los diferentes tipos de vegetación. Los grupos funcionales con mayor riqueza fueron las aves medianas y pequeñas que se alimentan de invertebrados pequeños y fruta. Sin embargo, no todos los grupos estuvieron representados en los tres tipos de vegetación. En los bosques no se encontraron aves pequeñas que se alimentan de semillas e insectos (SI) y carroñeros (CA). En los cafetales no se presentaron las aves grandes que se alimentan de grandes invertebrados, pequeños vertebrados y fruta (OM). Por último, las aves medianas que se

alimentan de grandes invertebrados y pequeños vertebrados (VI) no se encuentran ni en el cafetal ni en el potrero (Figura 5-B).

Un total de 11 servicios ecosistémicos podrían estar siendo prestados por las aves presentes en los diferentes tipos de vegetación. En la Tabla 7 se pueden observar los servicios que podrían estar prestados por cada grupo funcional. Se destaca 11 grupos funcionales que podrían estar prestando el servicio ecosistémico de control de plagas de artrópodos e insectos.

DISCUSIÓN

Los sistemas agroforestales son elementos sobresalientes en un paisaje transformado, como el de la cuenca media de la quebrada el Ramo. Aunque estos sistemas son distintos de los fragmentos de bosque en términos de su composición y estructura de la vegetación, presentan un componente arbóreo común con el bosque que explica la similitud encontrada en la diversidad de aves. En la avifauna del área de estudio se encontraron 18 grupos funcionales, los cuales están constituidos en mayor proporción por especies generalistas. Estos grupos no variaron en gran medida entre los cafetales bajo sombra, potreros arbolados y fragmentos de bosque.

A su vez, la riqueza de especies de aves no vario entre los distintos tipos de vegetación, a pesar de existir un gradiente de transformación. Esto no significa que se presenten las mismas especies, sino que el bosque tiene en común las mismas especies que el cafetal y el cafetal con el potrero arbolado. Aunque el bosque presento la mayor riqueza, la abundancia de este es menor que la de los cafetales y los potreros arbolados, lo que significa que las especies están distribuidas equitativamente en el bosque.

especies de bosque como Myioborus ornatus utilizaban con poca frecuencia lugares de percha en los potreros arbolados (Hilty et al. 1986).

Según Harvey y González Villalobos (2007) y Armbrecht et al. (2005), la composición y abundancia de aves es directamente proporcional a la altura de los árboles, la cobertura del dosel, la diversidad vegetal y número de árboles por hectárea. Contrario a lo encontrado en estos estudios, la avifauna está poco relacionada con estos elementos estructurales y de composición de la vegetación, respondiendo a la variación altitudinal, teniendo en cuenta que el rango altitudinal tenido no es muy amplio (1400 a 1800 de altitud), encontrando una avifauna en el paisaje restringida por la altitud y no por el tipo de vegetación. Este mismo patrón de respuesta lo encontraron Kattan et al (2006) en la avifauna del eje cafetero, en la cordillera Central colombiana, con un rango altitudinal de 900 a 3200.

Sin embargo al no tener en cuenta la altitud, se encontró un patrón de agrupamiento de la avifauna que responde a un gradiente de transformación: bosque, cafetal con sombra, potrero arbolado. Según este patrón, las comunidades de aves de los cafetales bajo sombra y los potreros, fueron más similares. Este mismo patrón de agrupamiento por intensidad del manejo de la vegetación se encontró en otros paisajes cafeteros de Colombia y Centro América (Armbrecht et al. 2005, Mendoza et al. 2007, Philpott et al. 2008).

Según Connell (1978) en su hipótesis del disturbio intermedio, el aumento de la frecuencia de las perturbaciones, incrementa la diversidad de especies que alcanza la comunidad, Sin embargo, si el intervalo entre perturbaciones se incrementa más allá de cierto límite, la diversidad comienza a declinar. Por lo tanto en un nivel medio de fragmentación aumenta la heterogeneidad en paisajes boscosos, hace mayor la oferta de hábitat y disponibilidad de recursos, aumentando la diversidad beta. Sin embargo, si la fragmentación es muy alta las especies quedan aisladas en fragmentos sin poder desplazarse en el paisaje, disminuyendo la diversidad beta (Kattan et al. 2006). De esta forma, según los resultados obtenidos, el paisaje estudiado se encuentra una diversidad beta media alta, la cual muestra que el recambio de especies en el paisaje entre los tipos de vegetación es significativo y la composición de especies no es homogénea. Esto favorece la presencia de especies de diferentes estados sucesionales (Mendoza et al. 2007).

La composición de los grupos funcionales no varió en gran medida en los diferentes tipos de vegetación. La mayoría de las especies de aves encontradas en el bosque son generalistas (LM. Renjifo, com. pers), suscon requerimientos de hábitat poco específicos y por lo facilidades para anidar, abastecerse de alimento y habitar en los sistemas agroforestales, donde su presencia puede generar beneficios a los productores locales (Gascon et al. 2004).Por otro lado, la escases de especies de bosque demuestra que se han perdido especies con requerimientos de hábitat más exigentes (Walker 1992). Es posible que los fragmentos se encuentren en un proceso de sucesión. Si la presión antrópica disminuye después de cierto tiempo podrían regresar las especies clave (Walker 1992).

Los grupos funcionales más redundantes en todas los tipos de vegetación pertenecen a: Aves pequeñas y medianas que se alimentan de pequeños inveterados y fruta (ON), aves pequeñas que se alimentan de invertebrados (PI) y aves pequeñas que se alimentan de néctar e insectos (NI). Ante un potencial cambio en el uso del suelo o una perturbación, los grupos redundantes permanecerían en el paisaje y por lo tanto también los servicios ecosistémicos que podrían prestar.

Se encontró que 11 de los 18 grupos funcionales de aves consumen artrópodos e insectos, es posible que estos grupos presten el servicio de regulación de plagas. Este servicio ha sido investigado en diferentes cultivos agroforestales, donde la presencia de aves insectívoras reducen poblaciones de insectos

La dispersión de semillas es uno de los servicios ecosistémicos más importantes proporcionados por las aves frugívoras (Wenny et al. 2011). Los grupos funcionales que se alimentan de fruta están presentes en todos los tipos de vegetación. Sin embargo, el número de especies que componen estos grupos es bajo, lo que puede poner en riesgo la biodiversidad y la estructura de los ecosistemas (Whelan et al. 2008). Por lo tanto, la dispersión de semillas es indispensable junto con la presencia de fragmentos de bosque, para que se den procesos de sucesión que permitan la recuperación de bosques en paisajes transformados

(Guariguata & Ostertag 2001) .

Las aves consumidoras de semillas podrían contribuir al control de arvenses, aunque no se ha cuantificado la proporción de este servicio. En los potreros arbolados y cafetales bajo sombra, se encontraron seis grupos funcionales podrían prestarlo (Whelan et al. 2008). Por otro lado la importancia ecológica de las aves carroñeras es a menudo subestimada. Se ha demostrado que el grupo de las aves carroñeras

contribuye a la eliminación de residuos, regulación de enfermedades y el ciclaje de nutrientes. Además de los buitres, muchas otras especies de aves, como las rapaces, se alimentan de cadáveres de animales (Wenny et al. 2011).

Los servicios de aprovisionamiento y culturales no están restringidos específicamente a un grupo, ya que son varias o todas las especies las que pueden prestar este servicio en un momento dado. Por un lado, los servicios ecosistémicos culturales de los grupos funcionales de las aves y en general de la fauna, han jugado un papel fundamental en términos simbólicos y materiales de diferentes grupos sociales (Baptiste-Ballera et al. 2002). La observación de aves es una práctica cultural que se lleva a cabo en todo el mundo y tiene una gran demanda (Whelan et al. 2008). En Colombia, algunas regiones han promovido esta actividad, por lo tanto la presencia de comunidades de aves en la zona cafetera podría contribuir a la generación este servicio.

En las familias de especies de aves encontradas se encontrabas: Psittacide (loros y guacamayas), Cracidae (pavas de monte) y Ramphastidae (tucanes) las cuales son las más cazadas para la subsistencia y como mascotas (Baptiste-Ballera et al. 2002). Los mercados mundiales generan las mayor demanda de fauna silvestre, para el caso de las aves la demanda es principalmente con fines ornamentales (Baptiste-Ballera et al. 2002).

CONCLUSIONES.-Los resultados indican que, en la medida en aumentan los elementos arbóreos, aumenta la complejidad florística y estructural de los diferentes tipos de vegetación, albergando una mayor diversidad y riqueza de aves. Los sistemas agroforestales juegan un papel muy importante en el paisaje, incrementando la conectividad y la heterogeneidad (Mendoza et al. 2007). Esto brinda la posibilidad de mantener la biodiversidad de aves y sus grupos funcionales, los cuales pueden prestar servicios

ecosistémicos que contribuyen a mantener las dinámicas de los ecosistemas en zonas agrícolas, sin afectar los ingresos económicos de los agricultores que se pueden beneficiar de estos.

Se recomienda hacer estudios específicos de cada grupo funcional de aves y evaluar cómo las poblaciones de las especies que los componen, determinan la magnitud y calidad del servicio ecosistémico prestado. Comprender el valor económico de los servicios ecosistémicos que estos proporcionan las aves permitiría promover la conservación de las aves mediante políticas y prácticas de manejo, constituyendo una conexión entre el bienestar humano y la conservación de la biodiversidad.

Quiero agradecer a la facultad de Estudios Ambientales y Rurales por los préstamos de equipos. A Cenicafé, en especial a Jorge Eduardo Botero por su labor logística, sin la cual no hubiera sido posible realizar esta investigación y Gloria Lentijo y Edgar Cáceres por su apoyo logístico en la fase de campo, a la familia Villanova y Salgado-Torres en Zapatoca, Santander, por recibirme en su casa y brindarme su apoyo, Giovany Valencia por su ayuda en la fase de campo; agradezco a Paula Caycedo del laboratorio de biogeografía y bioacústica del Instituto de investigaciones de recursos biológicos Alexander von

Humboldt, por la ayuda en la identificación de cantos. A Marta Galeano, por la colaboración en la identificación de las muestras vegetales; a Luis Miguel Renjifo por su asesoría y orientación en la

elaboración de este documento. A Daniella Dueñas por su compañía, por el apoyo en campo y porque me animo a terminar este trabajo. A Catalina concha y Santiago Zuleta por su apoyo y ayuda en el manuscrito y en cualquier problema que surgía. A Samantha Rincon porque me enseñó a amar el mundo de las aves, por ultimo a mi Mama y familia porque siempre me apoyan en todo.

LITERATURA CITADA

ALCALDÍA MUNICIPAL DE BETULIA SANTANDER. 2004. Esquema de Ordenamiento Territorial Betulia Santander 2004 - 2009. Betulia - Colombia.

ALCALDÍA MUNICIPAL DE ZAPATOCA SANTANDER. 2012. Plan de Desarrollo Zapatoca Santander 2012 - 2015. Zapatoca-Santander.

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LISTAS DE TABLAS

Tabla 1. Lista de elementos árboles y sus abundancias en los diferentes tipos de vegetación.

Tabla 2. Lista de especies de los arbustos y sus abundancias en los diferentes tipos de vegetación.

Tabla 3. Características estructurales de los tipos de vegetación estudiados.

Tabla 4. Abundancias relativas de las especies de aves por tipo de vegetación.

Tabla5. Características de las comunidades de aves e índices de diversidad en los diferentes tipos de vegetación.

Tabla 6. Correlaciones de Pearson entre la riqueza y diversidad de aves y los elementos estructurales y florísticos de los tipos de vegetación.

Tabla 7. Servicios ecosistémicos prestados por los grupos funcionales de las aves.

LISTAS DE FIGURAS

Figura 1. (a) Ubicación geográfica del área de estudio en Colombia. (b) ubicación de los puntos de muestreo.

Figura 3. Curvas de acumulación de especies de aves para (a) Todo el estudio, (b) Bosque, (c) Cafetales bajo sombra, (d) Potreros arbolados, en Zapatoca, Santander, Colombia.

Figura 4. Análisis de coordenadas principales teniendo en cuenta (A) el tipo de vegetación (B) la altitud.

Tabla 1. Lista de árboles y número de individuos por tipo de vegetación.

Especies Familia Bosque Cafetal bajo

sombra

Potrero Arbolado

Trichanthera gigantea Acanthaceae 0 8 0

Ilex sp. Aquifoliaceae 4 0 0

Schefflera sp. Araliaceae 3 0 1

Montanoa sp. Asteraceae 2 0 0

Piptocoma sp. Asteraceae 12 0 0

Alnus acuminata Betulaceae 0 1 0

Tabebuia chrysantha Bignoniaceae 5 0 0

Capparis sp. Capparaceae 3 0 0

Clusia multiflora Clusiaceae 13 0 3

Alchornea sp. Euphorbiaceae 1 0 0

Croton gossypiifolius Euphorbiaceae 7 0 0

Croton sp. 1 Euphorbiaceae 11 0 0

Fabaceae sp. 1 Fabaceae 6 0 0

Fabaceae sp. 2 Fabaceae 1 0 0

Inga edulis Fabaceae 3 13 0

Inga sp. 1 Fabaceae 0 9 0

Inga sp. 2 Fabaceae 1 18 1

Inga sp. 3 Fabaceae 1 10 1

Leucaena sp. Fabaceae 0 1 2

Quercus humboldtii Fagaceae 15 2 0

Vismia sp. 1 Hypericaceae 1 0 0

Gustavia sp. Lecythidaceae 2 0 0

Diplopterys sp. Malpighiaceae 6 0 0

Ochroma pyramidale Malvaceae 6 0 0

Allomaieta sp. Melastomataceae 18 0 0

Melastomataceae sp. 1 Melastomataceae 17 0 1

Miconia sp. 1 Melastomataceae 5 0 0

Miconia sp. 2 Melastomataceae 5 0 0

Miconia sp. 3 Melastomataceae 5 0 0

Cedrela montana Meliaceae 0 6 1

Garapa sp. Meliaceae 4 0 0

Schmardaea sp. Meliaceae 2 0 0

Ficus sp. 2 Moraceae 3 0 0

Myrsine guianensis Myrsinaceae 2 5 6

Acca sellowiana Myrtaceae 0 2 0

Calycolpus sp. Myrtaceae 10 4 56

Eucalyptus globulus Myrtaceae 3 4 0

Myrcianthes sp. Myrtaceae 4 0 0

Especies Familia Bosque Cafetal bajo _{sombra Arbolado} Potrero

Myrtaceae sp. 2 Myrtaceae 10 0 0

Minquartia sp. Olacaceae 8 0 0

Guettarda sp. Rubiaceae 2 0 0

Rubiaceae sp. Rubiaceae 7 0 0

Citrus × aurantifolia Rutaceae 7 3 0

Citrus × sinensis Rutaceae 0 7 0

Citrus reticulata Rutaceae 0 1 0

Xylosma sp. Salicaceae 1 0 0

Solanaceae sp. 1 Solanaceae 1 0 0

Cecropia peltata Urticaceae 14 0 1

Gloeospermum sp. Violaceae 13 0 0

251 94 73

Tabla 2. Lista de arbustos y número de registros por tipos de vegetación

Tabla 3. Características estructurales de los tipos de vegetación estudiados. Los datos representan valores promedios y ± desviación estándar de los elementos arbóreos de los diferentes tipos de vegetación, los valores de P y F son de ANDEVA de una vía (cuando las variables no tenían un distribución normal se aplicó la Prueba de Kruskal-Wallis).

Especies Familia Bosque Cafetal bajo sombra Potrero Arbolado

Agave americana Agavaceae 6 1 2

Arecaceae sp. 1 Arecaceae 4 0 0

Arecaceae sp. 2 Arecaceae 1 0 0

Asteraceae sp 1 Asteraceae 0 0 54

Clidemia sp. Melastomataceae 5 0 0

Clusia multiflora Clusiaceae 3 0 0

Coffea arabica Rubiaceae 0 166 0

Croton sp. 1 Euphorbiaceae 21 0 0

Erythrina sp. Fabaceae 10 0 0

Ficus sp. 2 Moraceae 11 0 0

Guadua angustifolia Poaceae 3 0 0

Heliconia sp. Heliconiaceae 0 4 0

Leucaena sp. 1 Fabaceae 0 0 12

Miconia squamulosa Melastomataceae 45 0 41

Mimosa pudica Fabaceae 0 0 52

Musa sp. Musaceae 0 78 0

Myrcianthes sp. Myrtaceae 7 0 8

Myrsine guianensis Myrsinaceae 0 0 3 Physalis peruviana Solanaceae 0 4 0

Piper sp. Piperaceae 37 0 3

Pteridium aquilinum Dennstaedtiaceae 86 0 345

Quercus humboldtii Fagaceae 4 0 0

Rubus sp. Rosaceae 26 0 10

Schefflera sp. Araliaceae 15 0 0

Solanum betaceum Solanaceae 0 3 0

Solanum sp. Solanaceae 8 1 12

Tibouchina sp. Melastomataceae 22 0 4

Vismia sp. 1 Hypericaceae 5 0 0

319 257 546

Total de Registros

Características de la vegetación Valor-P F o KW

No. árboles/ha 25.1 ±6.85 9.40 ±2.01 7.30 ±1.41 P=<0.001 F= 76.63 Altura de los árboles (m) 8.70 ±2.65 7.70 ±2.00 10.86 ±8.27 P=<0.001 KW=172.47

Área basal (m2/ha) 38.99 ±28.22 20.30 ±14.11 12.71 ±6.93 P= 0.0064 F=6.12 Cobertura del dosel (%) 98.30 ±0.89 95.83 ±1.93 78.90 ±3.08 P=<0.001 KW =24.12 Densidad media del sotobosque (No. ind/ha) 1606 ±1471 21.05 ± 63.06 809.21 ±1997.8 P=<0.001 KW=31.79 Riqueza de especies de árboles 8.9 ±2.13 4.90 ±1.37 2.20 ±0.91 P=<0.001 F= 46.91

Tabla 4. Lista de especies de aves encontradas y número de registro por tipo de vegetación.

Especie Familia Bosque Cafetal bajo

sombra

Potrero Arbolado

Elaenia chiriquensis Tyrannidae 2 0 0

Elaenia frantzii Tyrannidae 4 2 4

Zimmerius chrysops Tyrannidae 23 15 21

Mionectes striaticollis Tyrannidae 2 0 0

Mionectes olivaceus Tyrannidae 4 11 1

Leptopogon superciliaris Tyrannidae 0 0 1

Todirostrum cinereum Tyrannidae 2 1 0

Myiophobus flavicans Tyrannidae 0 2 1

Sayornis nigricans Tyrannidae 0 2 3

Ochthoeca diadema Tyrannidae 1 0 0

Machetornis rixosa Tyrannidae 3 2 1

Myiozetetes cayanensis Tyrannidae 2 3 1

Megarynchus pitangua Tyrannidae 0 1 3

Tyrannus melancholicus Tyrannidae 2 12 25

Myiarchus tuberculifer Tyrannidae 1 0 0

Troglodytes aedon Troglodytidae 1 4 2

Campylorhynchus griseus Troglodytidae 2 3 11

Pheugopedius mystacalis Troglodytidae 0 0 1

Henicorhina leucophrys Troglodytidae 1 0 0

Myadestes ralloides Turdidae 1 0 0

Turdus flavipes Turdidae 1 2 3

Turdus ignobilis Turdidae 3 9 1

Turdus fuscater Turdidae 3 0 3

Mimus gilvus Mimidae 1 3 1

Tachyphonus rufus Thraupidae 2 0 2

Ramphocelus dimidiatus Thraupidae 2 13 1

Pipraeidea melanonota Thraupidae 0 0 1

Thraupis episcopus Thraupidae 1 21 9

Thraupis palmarum Thraupidae 0 6 1

Tangara heinei Thraupidae 5 2 3

Tangara vitriolina Thraupidae 7 25 16

Tangara cyanicollis Thraupidae 4 16 6

Tangara vassorii Thraupidae 2 0 0

Tangara labradorides Thraupidae 0 5 4

Tangara gyrola Thraupidae 10 20 7

Tangara parzudakii Thraupidae 0 1 0

Tangara arthus Thraupidae 0 0 1

Diglossa cyanea Thraupidae 4 0 0

Tabla 5. Características de las comunidades de aves (media ± desviación estándar) e índices de diversidad de aves en los diferentes tipos de vegetación.

Tabla 6. Correlaciones de Pearson entre la riqueza y diversidad de aves y los elementos estructurales y florísticos de la vegetación.

Especie Familia Bosque Cafetal bajo

sombra

Potrero Arbolado

Volatinia jacarina Emberizidae 2 3 1

Sporophila nigricollis Emberizidae 0 5 2

Catamenia homochroa Emberizidae 0 1 0

Coereba flaveola Thraupidae 1 1 2

Tiaris olivaceus Thraupidae 5 10 20

Saltator atripennis Cardinalidae 0 1 2

Saltator striatipectus Cardinalidae 1 5 0

Zonotrichia capensis Emberizidae 5 35 45

Atlapetes albinucha Emberizidae 1 0 1

Chlorospingus flavopectus Thraupidae 0 2 0

Piranga flava Cardinalidae 0 0 1

Habia rubica Thraupidae 1 0 2

Basileuterus rufifrons Parulidae 0 2 5

Myioborus miniatus Parulidae 3 8 4

Myioborus ornatus Parulidae 2 1 1

Psarocolius angustifrons Icteridae 4 0 4

Icterus chrysater Icteridae 21 10 12

Macroagelaius subalaris Icteridae 6 0 0

Sturnella magna Icteridae 1 1 0

Astragalinus psaltria Fringillidae 27 18 12

Euphonia laniirostris Fringillidae 18 17 24

Características avifauna

Media de individuos registrados por conteo 4.113 ±5.431 6.203 ±6.916 5.937 ±8.671 No. Promedio de Especies registradas 29.200 ±16.63 43.6 ±17.519 34.7 ±8.433 Riqueza (S) Shannon (H´) Simpson (D) Whittaker 0.463 0.035 3.749 0.033 3.463 0.052

71 69 63

Bosque Cafetal bajo sombra Potrero Arbolado

3.809

Características vegetación

Altura (m) R= 0.036 P=0.850 R=0.030 P=0.874

Área basal (m2/ha) R= 0.114 P=0.547 R=0.177 P=0.349

Densidad del sotobosque (No. ind/ha) R= 0.007 P=0.971 R=0.036 P=0.852

Cobertura del dosel (%) R= 0.098 P=0.608 R=0.036 P=0.852

Media No. árboles/ha R= -0.191 P=0.313 R=-0.234 P=0.214

Riqueza plantas R= -0.170 P=0.368 R=-0.225 P=0.233

Tabla 7. Posibles servicios ecosistémicos prestados por los grupos funcionales de las aves. Grupos funcionales: carroñero (CA), frutos o frutos y semillas (FR), pequeños vertebrados y grandes

invertebrados (VI), grandes invertebrados, pequeños vertebrados y fruta (OM), pequeños invertebrados (PI), pequeños invertebrados y fruta (ON), néctar e insectos (NI), néctar, frutos e insectos (NF),

vertebrados (VE) y semillas e insectos (SI). Tamaños corporales: pequeños (P), medianos (M) y grandes (G).

Figura 1. (a) Ubicación geográfica del área de estudio en Colombia. (b) ubicación de los puntos de muestreo, los triángulos representan potreros arbolados, las estrellas bosques y las cruces cafetales bajo sombra, la línea azul representa la quebrada el Ramo y la línea punteada los límites municipales entre Zapatoca y Betulia.

Servicios ecosistémicos

NF NI CA VE

G M P P P G G G M M P M P G M G M P

Soporte

Dispersión de semillas de diferentes tamaños X X X Polinización: Plantas Nativas, Cultivos X X Regulación

Control de enfermedades X X

Control de plagas: Roedores X

Control de plagas: Artrópodos e insectos X X X X X X X X X X X

Control de arvenses X X X

Provisionamiento

Plumas, Cantos, Ornamental, Sustento X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Cultural

Fotografía X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Observación de aves X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Estético X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Recreacional X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Grupos Funcionales

Figura 3. Curvas de acumulación de especies de aves para (A) Todo el estudio, (B) Bosque, (C) Cafetales bajo sombra, (D) Potreros arbolados, en Zapatoca, Santander, Colombia, riqueza de especies observadas (S Obs) ACE y Chao 1 modelos no paramétricos.

Figura 4. Análisis de coordenadas principales teniendo en cuenta:(A) el tipo de vegetación y (B) la altitud. Donde la B simboliza el mosque, la C los cafetales bajo sombra y P los potreros arbolados, los números simbolizan el número de parcela.

Figura 5. Grupos funcionales de especies, (A) todo el muestreo, (B) por tipo de vegetación. Grupos funcionales: carroñero (CA), frutos o frutos y semillas (FR), pequeños vertebrados y grandes

invertebrados (VI), grandes invertebrados, pequeños vertebrados y fruta (OM), pequeños invertebrados (PI), pequeños invertebrados y fruta (ON), néctar e insectos (NI), néctar, frutos e insectos (NF),

ANEXOS

Anexo 1. Lista de especies de aves, sus gremios alimenticios, tamaño corporal y clases corporales. Gremio trófico: carroñero (CA), frutos o frutos y semillas (FR), pequeños vertebrados y grandes invertebrados (VI), grandes invertebrados, pequeños vertebrados y fruta (OM), pequeños invertebrados (PI), pequeños invertebrados y fruta (ON), néctar e insectos (NI), néctar, frutos e insectos (NF), vertebrados (VE) y semillas e insectos (SI) (Modificado de (Renjifo et al. 1997))).

Especie Familia Gremio trofico Peso Corpo (g) Categoría peso Ortalis columbiana Cracidae Fr 553.0 Grande Cathartes aura Cathartidae Ca 1467 Grande Coragyps atratus Cathartidae Ca 2080 Grande Rupornis magnirostris Accipitridae Ve 269.0 Grande Columbina talpacoti Columbidae Si 46.5 Mediano Claravis pretiosa Columbidae Si 67.3 Mediano Patagioenas fasciata Columbidae Fr 392.0 Grande Zenaida auriculata Columbidae Si 114 Grande

Piaya cayana Cuculidae Vi 108 Grande

Crotophaga ani Cuculidae Vi 105 Grande

Streptoprocne rutila Caprimulgidae Pi 20.2 Pequeño Aeronautes montivagus Caprimulgidae Pi 20.2 Pequeño Phaethornis anthophilus Trochilidae Ni 4.6 Pequeño Phaethornis syrmatophorus Trochilidae Ni 5.9 Pequeño Colibri thalassinus Trochilidae Ni 5.9 Pequeño Colibri coruscans Trochilidae Ni 7.6 Pequeño Lophornis delattrei Trochilidae Ni 2.8 Pequeño Aglaiocercus kingi Trochilidae Ni 4.8 Pequeño Metallura tyrianthina Trochilidae Ni 3.8 Pequeño Haplophaedia aureliae Trochilidae Ni 5.2 Pequeño Coeligena prunellei Trochilidae Ni 7.4 Pequeño Lafresnaya lafresnayi Trochilidae Ni 5.3 Pequeño Heliodoxa rubinoides Trochilidae Ni 7.7 Pequeño Chlorostilbon sp. Trochilidae Ni 2.8 Pequeño

Amazilia sp. Trochilidae Ni 8.9 Pequeño

Especie Familia Gremio trofico Peso Corpo (g) Categoría peso Elaenia chiriquensis Tyrannidae On 17.5 Pequeño Elaenia frantzii Tyrannidae On 20 Pequeño Zimmerius chrysops Tyrannidae On 8.0 Pequeño

Mionectes striaticollis Tyrannidae On 15 Pequeño Mionectes olivaceus Tyrannidae On 14.5 Pequeño Leptopogon superciliaris Tyrannidae On 12 Pequeño Todirostrum cinereum Tyrannidae Pi 6.5 Pequeño Myiophobus flavicans Tyrannidae Pi 12 Pequeño Sayornis nigricans Tyrannidae Pi 21 Pequeño Ochthoeca diadema Tyrannidae Pi 10.7 Pequeño Machetornis rixosa Tyrannidae Pi 33.4 Mediano Myiozetetes cayanensis Tyrannidae On 25.9 Mediano Megarynchus pitangua Tyrannidae Om 70 Mediano Tyrannus melancholicus Tyrannidae On 40 Mediano Myiarchus tuberculifer Tyrannidae On 20 Pequeño Troglodytes aedon Troglodytidae Pi 10.9 Pequeño Campylorhynchus griseus Troglodytidae Pi 42.4 Mediano Pheugopedius mystacalis Troglodytidae Pi 53.8 Mediano

Henicorhina leucophrys Troglodytidae Pi 18 Pequeño

Myadestes ralloides Turdidae Fr 27.7 Mediano

Turdus flavipes Turdidae On 60.0 Mediano

Turdus ignobilis Turdidae On 59.6 Mediano

Turdus fuscater Turdidae Om 140 Grande

Mimus gilvus Mimidae On 58.4 Mediano

Tachyphonus rufus Thraupidae On 32 Mediano Ramphocelus dimidiatus Thraupidae On 28 Mediano Pipraeidea melanonota Thraupidae On 21 Pequeño Thraupis episcopus Thraupidae On 32 Mediano Thraupis palmarum Thraupidae On 38 Mediano

Tangara heinei Thraupidae On 21 Pequeño

Tangara vitriolina Thraupidae On 23 Pequeño Tangara cyanicollis Thraupidae On 17 Pequeño Tangara vassorii Thraupidae On 18 Pequeño Tangara labradorides Thraupidae On 15 Pequeño

Tangara gyrola Thraupidae On 21 Pequeño

Tangara parzudakii Thraupidae On 28 Mediano

Tangara arthus Thraupidae On 22 Pequeño

Especie Familia Gremio trofico Peso Corpo (g) Categoría peso Volatinia jacarina Emberizidae Si 9.5 Pequeño Sporophila nigricollis Emberizidae Si 9.6 Pequeño Catamenia homochroa Emberizidae Si 16.6 Pequeño Coereba flaveola Thraupidae Nf 9.5 Pequeño Tiaris olivaceus Thraupidae Si 8.9 Pequeño Saltator atripennis Cardinalidae Fr 56.4 Mediano Saltator striatipectus Cardinalidae Fr 40.0 Mediano Zonotrichia capensis Emberizidae Si 20 Pequeño Atlapetes albinucha Emberizidae On 33 Mediano Chlorospingus flavopectus Thraupidae On 20.0 Pequeño

Piranga flava Cardinalidae On 40 Mediano

Habia rubica Thraupidae On 32.5 Mediano

Basileuterus rufifrons Parulidae Pi 10.9 Pequeño Myioborus miniatus Parulidae Pi 9.5 Pequeño Myioborus ornatus Parulidae Pi 11.2 Pequeño Psarocolius angustifrons Icteridae Om 227.5 Grande Icterus chrysater Icteridae On 53.6 Mediano Macroagelaius subalaris Icteridae Om 89 Mediano

Sturnella magna Icteridae Pi 89 Mediano

ANEXOS TRABAJO DE GRADO

A. LINEAMIENTOS DE PUBLICACIÓN EXIGIDA POR LA REVISTA.

Revista: Ornitología Colombiana

Instrucciones para los Autores de artículo:

GUIAS GENERALES

Se aceptan manuscritos en español e inglés. Escriba breve, conciso y claro. No hay límite de espacio para los artículos, pero entre más suscinto sea, mejor.

EL CUERPO DEL MANUSCRITO

Ordene el manuscrito de la siguiente forma: página de título, resumen y abstract, palabras clave, texto, agradecimientos, literatura citada, lista de: tablas, de las figuras y anexos, tablas con sus leyendas, figuras y sus leyendas y anexos. Si los artículos son respuestas o comentarios no necesitan resumen, ni abstract, ni palabras clave.

Página de título

La primera página debe llevar el siguiente orden: el título (centrado), nombre de los autores (centrado), la dirección institucional de cada autor en el momento en que la investigación fue realizada incluyendo correo electrónico (centrado); una versión abreviada del título de no más de 40 caracteres, para el encabezamiento de la página y la dirección a la cual debe enviarse cualquier correspondencia, si es diferente a la dirección del primer autor. Incluya un número de teléfono, de fax y la dirección de correo electrónico. Se puede usar un pie de página solamente para indicar la dirección actual de un autor. Únicamente el título debe ir en mayúscula y no debe exceder 15 palabras, se escribe centrado y sin punto al final. Si un nombre común de un ave es utilizado en el título, debe ser seguido por el nombre científico en paréntesis. Se recomienda a los autores que usan su segundo apellido (o inicial) ligarlo con un guión al primer apellido; esto evita confusión en las citas de su trabajo en las bases internacionales de datos que emplean el inglés: Rodríguez-Lara o Rodríguez- L. en vez de Rodríguez Lara o Rodríguez L.

Resumen, Abstract y Palabras clave

Todo Artículo debe incluir un Resumen en español y un Abstract en inglés, que no exceda cada uno el 5% de la longitud del texto (y en ningún caso debe exceder una página). Al pie de cada uno deben ir de tres a cinco Palabras Clave (Key Words) en el idioma respectivo, ordenadas alfabéticamente, que reflejen el contenido del manuscrito.

Texto

Agradecimientos

En los agradecimientos solamente se incluyen por nombre a quienes dieron ayuda importante en la elaboración del trabajo; títulos como Dr., Lic., etc. no aparecen.

Literatura Citada

Cada referencia citada en el texto debe estar en la Literatura Citada y viceversa. Las citas en el texto están ordenadas cronológicamente y siguen estrictamente el siguiente formato: «...según Salaman (1999) y Salguero & Cabrera (1998)...» o «...registrado por Reyes (1973), Córdoba & Flórez (2000), López (2001a, 2001c), Rincón et al. (1989)...» o «...hay dos especies (Góngora 1979, Olivares & Cruz 1975a, 1983, González et al. 1990)...» No se usa coma entre el nombre del autor y la fecha, y se usan comas para separar dos referencias; para tres o más autores, se usa et al. Se usa a, b, c, etc. para distinguir entre varios trabajos del mismo autor y año. Sólo los trabajos publicados o aceptados para su publicación, las tesis universitarias y los informes oficiales de entidades gubernamentales y no gubernamentales aparecen en la sección de Literatura Citada. Manuscritos aceptados para publicación pero aún no publicados se citan: Torres (en imprenta). Manuscritos inéditos o no aceptados se citan únicamente en el texto, como inéditos o datos no publicados, incluyendo la inicial del nombre del autor (R. Pérez, inédito ó R. Pérez, datos no publ.); igual se procede con las comunicaciones personales, orales o escritas: (J. Forero, com. pers).

Las referencias en la sección de Literatura Citada están ordenadas alfabéticamente según el apellido del (primer) autor, y cronológicamente para cada autor (o cada combinación de autores); se escriben los nombres de todos los autores, sin usar et al. En todos los casos en que el autor sea una institución, cítelo como Anónimo. Cuando un trabajo ha sido aceptado pero todavía no ha sido publicado cítelo «En imprenta», sin fecha. Los nombres de las publicaciones seriadas deben escribirse completos, no

abreviados. En la sección de Literatura Citada los nombres y apellidos de los autores deben ir en letra tipo versales (small caps), disponible en la sección de “formato – fuente” de los procesadores de palabras, NO en mayúscula corriente. No se deben dejar líneas en blanco entre las diferentes citas y se debe usar sangría ·”francesa” Siga estrictamente el siguiente formato:

Artículos: Autor. Año. Título. Revista volumen: páginas.

Gutierrez, C. U. 2000b. Filogenia y relaciones biogeográficas del género Neotropical Pajaritus (Passeriformes: Pajaritidae). Revista de Ornitología Tropical 6: 76-79

Pérez-González, E. J. & P. Fuentes-T. 1992. Nuevo registro de Pajaritus occidentalis para Colombia. Auk 109: 66-68.

Naoki, I. En imprenta. Otro registro de Pajaritus en el Meta, Colombia. Ornitología Neotropical.

Libros: Autor. Año. Título. Ciudad. Estado o departamento y País (si la ciudad no es conocida, o hay ciudades con el mismo nombre y mejor conocidas en otros países). Si se cita un libro colegiado pero no un artículo o capítulo específico, se cita el nombre del editor o editores con (ed.) o (eds.).

Qualman, S. L., F. B. Chapman & D. D. Vargas (eds.) 1976. The Pajaritidae of North America. Black Sheep Press, Bogota, N.J., USA.

Capítulos o contribuciones dentro de un libro colegiado: Autor. Año. Título. Páginas en: Editor (ed.). Título. Editorial. Ciudad (con Estado o Departamento y País según las indicaciones para los libros).

Camacho, R. A. 2001. Ecología, selección sexual y evolución de los sistemas de apareamiento en la familia Thraupidae. Págs. 234-247 en: R. G. Vásquez (ed.). Biología de las aves Neotropicales. Universidad de Valle, Santiago de Cali.

Clark, E. O. 1943. The genus Alchisme in New York. Cap. 12, págs. 23-24 en: J. L. Smith & T. Jones (eds.). New studies of Reduviidae. Columbia University Press, New York.

Si su artículo es en español, lo correcto es usar los nombres oficiales de las ciudades y países en este idioma, que aparecen en cualquier buen atlas (v. gr. Nueva York o Londres, no New York o London). Se puede omitir el país si no hay ambigüedad.

Tablas, figuras y anexos

Cite cada figura, tabla y anexo en el texto; evite redundancia entre tablas, figuras y texto. Las tablas, figuras y anexos deben estar numeradas según el orden en que aparecen en el texto. Use “Figura” solamente por fuera de paréntesis, use “Fig.” en paréntesis. Por ejemplo: “(Fig. 2; Figs. 3-5, Figs. 3 y 4). De acuerdo a la Figura 3...”Todas las ilustraciones, incluyendo fotos, diagramas, mapas y gráficos, se clasifican como figuras.

Pueden ser anexos de texto o anexos de figuras, gráficas, sonidos o cortos de video. Deben estar descritos adecuadamente en la lista de archivos anexos. La función principal de los anexos es presentar tablas largas de datos extensos como listados de especies cuyas extensiones afectan la continuidad del texto.

La rotulación de cada tabla debe ir a la cabeza de la misma; la simbología debe aparecer al pie de la tabla; no use líneas verticales dentro de la tabla, utilice líneas horizontales arriba y debajo del título de la tabla y al final de la tabla.

La leyenda de cada figura o tabla tiene que ser lo suficientemente elocuente, para que la figura o tabla se pueda leer independientemente del texto.

Las dimensiones de las ilustraciones deben guardar proporción (para una o dos columnas de ancho) con las páginas de la revista, y no exceder una y media veces el tamaño de la página. Evite figuras pequeñas aisladas: agrupe dibujos o fotografías relacionadas en figuras compuestas, rotuladas con letras minúsculas.

Lista de archivos anexos

FORMATO

Utilice letra Times New Roman de 11 puntos, a espacio sencillo, alineado a la izquierda, incluyendo los títulos y subtítulos, sin partir palabras al final de la línea. Deje márgenes de 2.5 cm de ancho a todos los lados del texto y de las ilustraciones. Las páginas no se deben numerar ni usar encabezados y pies de página. Utilice letra itálica solamente para los nombres científicos. No subraye el texto. Evite notas de pie de página.

Unidades y números

Use las abreviaturas del Sistema Internacional de Unidades (SI) para todas las unidades de medida. Use el sistema métrico decimal para todas las medidas, excepto en citas textuales, y no utilice puntos después de cada abreviatura (g, mm, m, etc.).

Cuando no van seguidos de unidades, los números enteros hasta quince se escriben con palabras (uno, dos, once; no 1, 2, 11, etc.; pero 1 cm, etc.). Los decimales se indican con punto y los miles (de 10 000 en adelante) y millones con espacio (84 326.5, 3 423 000, etc). Las dimensiones de un órgano se dan como el largo y el ancho (ej.: 4-5 mm de largo, no 4-5 mm de

longitud ni 4-5 mm long.; 3 mm de ancho, no 3 mm lat.).

Use el sistema europeo para fechas (9 feb 1997) y use el sistema de 24 horas: 17:30 en vez de 5:30 PM, 06:15 en vez de 6:15AM etc. Escriba la temperatura sin espacios, así: 25ºC.Los meses deben ir con minúscula.

Use las siguientes abreviaciones estadísticas: ANDEVA, (no ANOVA) gl (grados de libertad), n, F, G, χ²,

U (prueba de Mann-Whitney), t (de Student), etc. Para probabilidades no exceda tres decimales. Ejemplo: p<0.001 no p=0.0000

Nomenclatura

El autor y año de cada taxón sólo son necesarios en trabajos de índole taxonómica y unicamente aparecen la primera vez que se menciona en el cuerpo del manuscrito, y no en el título ni en el resumen. Los géneros de los binomios se escriben completos únicamente la primera vez que se usan en el resumen, abstract, texto principal y claves, a menos que haya ambigüedad (v. gr. dos o más géneros que empiecen con la misma letra). Los nombres en latín de los taxones hasta el nivel de género deben ir en letra itálica. Aparte de esto, no utilice ningún tipo especial de letra dentro del texto. Recuerde que abreviaturas como sp., sp. nov., spp., etc. no son nombres propiamente dichos y no van en itálica. Note que en castellano, la palabra taxón se escribe con tilde (plural, taxones); en inglés, los términos correspondientes son taxon y taxa.

Descripción de nuevos taxones

Comentarios sobre sus afinidades taxonómicas, usos, u otras notas pertinentes; y una lista de otros Especímenes examinados (si los hay), con sus datos respectivos. Los acrónimos de las colecciones zoológicas deben citarse según lo estipulado en Museum acronyms, Herpetol. Rev. 11: 93-102. 1980 (http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/museum_abbreviations.php). Al describir los colores de los especímenes, se recomienda además del término en castellano hacer referencia al término o número correspondiente de un catálogo o índice de colores (v. gr. Ridgway 1912, Smithe 1975, 1981, etc.).

Citación de especímenes

Sexo y edad (si se sabe), PAÍS. Estado o Departamento: Municipio, localidad exacta, elevación, fecha, coleccionador(es) y su número, COLECCIÓN y número de catálogo. Ejemplo: Macho adulto.

COLOMBIA. Risaralda: Mistrató, 1400 m, 12 dic 1992, C. M. Meléndez 202. ICN 20539. Cuando la localidad exacta no aparece en los mapas y no se cuenta con datos de coordenadas, o cuando hay varios sitios con el mismo nombre, es conveniente dar la distancia y dirección de un sitio que aparece en los mapas más disponibles de la zona. Ejemplo: Quebrada Blanca, 6.5 km N Mistrató.

Claves

Las claves son dicotómicas y paralelas, sin sangrías. Las dos premisas de cada inciso van juntas y se numeran según el modelo 1, 1'; se recomienda para claves largas incluir en paréntesis el número del inciso de donde uno llegó al inciso actual, cuando no se llega del inmediatamente anterior. Los nombres de los taxones van alineados a la derecha, y conectados al inciso respectivo con puntos según el siguiente ejemplo: