Introducción
Entre las secuelas derivadas de un traumatismo cra-neoencefálico (TCE) se han señalado alteraciones sensoriales, motoras, cognitivas, emocionales y so-ciales, que tienden a afectar la calidad de vida de los pacientes que las padecen y, además, pueden per-sistir durante años incluso en los TCE leves [1,2]. Pese a que la rehabilitación de dichas secuelas tien-de a realizarse tien-de manera relativamente intien-depen- indepen-diente, hoy día se sabe que podrían existir interac-ciones entre ellas. En concreto, la pérdida de auto-matismos motores en los TCE en tareas como po-nerse de pie o caminar implicaría un incremento del nivel de control consciente de determinados aspectos sensoriales y motores, como la alineación corporal, la actividad muscular o el equilibrio, con un aumento de las demandas de procesamiento cognitivo. Dicho incremento podría explicar que, pese a que estos pacientes muestren un alto grado de autonomía y efecto techo en las pruebas de equi-librio empleadas en consulta, sufran caídas en
en-tornos reales o se quejen de dificultades para man-tener el equilibrio o la marcha en contextos más complejos. Entre los factores clave que han contri-buido a la mejora de nuestro conocimiento sobre el tema destacan, entre otros, los avances en los para-digmas experimentales empleados para el estudio de la automaticidad. A este respecto, el surgimiento en los años noventa de los paradigmas de tarea dual ha abierto una puerta a este campo de trabajo que permite estudiar las alteraciones de los pacientes con TCE desde un nuevo prisma [3-5].
En la vida diaria, el equilibrio o, de un modo más amplio, el control postural actúa la mayor parte del tiempo en contextos de tarea dual o multitarea. De este modo, las personas somos capaces de cruzar la calle mientras hablamos por nuestro teléfono móvil y observamos si el semáforo al que nos acercamos nos permite el paso. Las tareas duales han venido empleándose para el estudio de los mecanismos que subyacen al control motor y, por ende, al con-trol postural. Actualmente, gracias a dichos para-digmas, se conoce la participación de diferentes
pro-Efectos de la actividad motora en el rendimiento cognitivo
de pacientes con traumatismo craneoencefálico durante
tareas duales
Ana I. Useros-Olmo, José A. Periáñez, Juan C. Miangolarra-Page
Introducción. El empleo de paradigmas de tarea dual ha mostrado interacciones conductuales entre ciertas tareas moto-ras, como el equilibrio o la marcha, y tareas cognitivas al ser realizadas simultáneamente. Pese a la potencial relevancia de estos hallazgos en la explicación de ciertos síntomas neurológicos (por ejemplo, caídas) o en el diseño de nuevas inter-venciones, son escasos los datos sobre tales efectos en traumatismos craneoencefálicos (TCE).
Objetivo. Evaluar la presencia de interacciones cognitivomotoras durante la realización de tareas duales en TCE.
Sujetos y métodos. Veinte pacientes con TCE y 19 controles sanos realizaron diferentes tareas cognitivas de atención y me-moria operativa (tareas de tiempo de reacción simple, tiempo de reacción compleja, 1-back numérica y 1-back espacial) en tarea dual, es decir, al tiempo que una tarea motora (bipedestación y marcha), y en tarea simple (sin tarea motora). Se registraron los tiempos de reacción en respuesta a las tareas cognitivas.
Resultados. Los pacientes mostraron peor rendimiento que los controles en todas las tareas (p < 0,05). Mientras que nin-guno de los grupos mostró cambios en los tiempos de reacción medidos en las tareas atencionales durante la ejecución dual en comparación con la ejecución simple, los pacientes con TCE sí mostraron mejoría en las tareas de memoria operativa (F(2, 74) = 2,9; p < 0,05) durante la tarea dual de marcha (p < 0,02).
Conclusiones. Se discuten las posibles causas de interacciones cognitivomotoras positivas durante la ejecución simultánea de tareas de marcha y memoria operativa en pacientes con TCE, y el potencial valor terapéutico de los paradigmas duales en la rehabilitación de estos pacientes.
Palabras clave. Atención. Control motor. Daño cerebral. Memoria operativa. Tarea dual. Traumatismo craneoencefálico.
Facultad de Ciencias de la Salud; Departamento de Fisioterapia; Centro de Estudios Universitarios Superiores La Salle; Universidad Autónoma de Madrid (A.I. Useros-Olmo). Grupo de investigación Motion in Brains; Centro Superior de Estudios Universitarios La Salle; Universidad Autónoma de Madrid (A.I. Useros-Olmo). Unidad de Daño Cerebral; Hospital Beata María Ana; Madrid (A.I. Useros-Olmo). Departamento de Psicología Básica II; Facultad de Psicológica; Universidad Complutense de Madrid; Somosaguas, Madrid (J.A. Periáñez). Departamento de Fisioterapia, Terapia Ocupacional, Rehabilitación y Medicina Física; Facultad de Ciencias de la Salud; Universidad Rey Juan Carlos; Alcorcón, Madrid (J.C. Miangolarra- Page). Servicio de Rehabilitación y Medicina Física; Hospital Universitario de Fuenlabrada; Fuenlabrada, Madrid, España (J.C. Miangolarra-Page).
Correspondencia:
Dra. Ana Isabel Useros Olmo. Unidad de Daño Cerebral. Hospital Beata María Ana. Doctor Esquerdo, 83. E-28028 Madrid.
Fax:
+34 914 888 831.
E-mail:
Nota:
Trabajo presentado en formato póster al V Congreso de la Federación de Asociaciones de Neuropsicología Españolas (FANPSE). Madrid, noviembre de 2012.
Aceptado tras revisión externa:
20.05.15.
Cómo citar este artículo:
Useros-Olmo AI, Periáñez JA, Miangolarra-Page JC. Efectos de la actividad motora en el rendimiento cognitivo de pacientes con traumatismo craneoencefálico durante tareas duales. Rev Neurol 2015; 61: 202-10.
cesos cognitivos en el control postural [6-8]. En ge-neral, estos procesos optimizan la función motora y ayudan a responder adecuadamente a las demandas cambiantes del entorno. Por ello, su afectación pue-de manifestarse en alteraciones motoras, por ejem-plo, en trastornos de la marcha [9-12]. La natura-leza de esta relación y sus múltiples interacciones constituye en la actualidad un emergente campo de investigación.
Los estudios sobre el comportamiento motor en tareas duales han despertado un gran interés en el ámbito del daño cerebral por sus potenciales apli-caciones clínicas. Sin embargo, sólo algunos traba-jos previos han investigado los efectos de la activi-dad motora en el rendimiento cognitivo [13-23], y ninguno hasta la fecha lo ha hecho en el TCE. Ade-más, la falta de control experimental sobre ciertos aspectos metodológicos respecto a las tareas cogni-tivas empleadas, como la ausencia de puntos de fi-jación en tareas visuales [17] o el empleo de res-puestas vocales que potenciarían la desestabiliza-ción postural [14,16-19,21-23], podría cuestionar la validez de algunos de los datos existentes. Así, en los estudios de daño cerebral que emplearon tareas motoras de bipedestación y de marcha, se utilizaron principalmente tareas de memoria operativa [13,15, 16,18,19], tareas espaciales [16,17-19,22] y, en me-nor medida, tareas atencionales de tiempos de re-acción [14,17,20]. Cabe destacar que tan sólo algu-nos estudios han empleado más de una tarea cogni-tiva a la vez, con el objetivo de comprobar cuál de ellas resulta determinante en el rendimiento dual [15-20,22]. Sin embargo, en estos pocos estudios no se equipararon las demandas cognitivas entre las tareas relacionadas con un mismo proceso cogni-tivo como, por ejemplo, la memoria operativa, lo que hace difícil clarificar qué variables resultan de-terminantes para explicar la posible influencia dife-rencial de la actividad motora en el rendimiento de la memoria operativa o la atención.
En cuanto a los resultados, la mayoría de los es-tudios en daño cerebral halló una disminución del rendimiento cognitivo en tarea dual (cuando se rea-lizó una tarea cognitiva simultáneamente a una ta-rea motora) frente a tata-rea simple (tata-rea cognitiva sin tarea motora) [13,14,16,20,22]. Dicha disminu-ción del rendimiento, además, tiende a aumentar con la complejidad de la tarea postural [14,21]. Dis-tintos modelos teóricos han tratado de dar cuenta de estos resultados. Por un lado, el modelo de com-petición o de recursos limitados postula que la rea-lización de dos tareas de forma simultánea genera-ría competición en el sistema de procesamiento de la información por los recursos atencionales
exis-tentes. En este sentido, la limitación de las capaci-dades atencionales y motoras de los pacientes con da-ño cerebral produciría una disminución en el rendi-miento durante la tarea dual. Por otro lado, el mo-delo de interacción no lineal supone una alternativa al modelo de competición y señala que el rendi-miento en tarea dual podría mejorar o deteriorarse en función de si las demandas cognitivas de la tarea secundaria resultan bajas o altas para el individuo. Según la predicción de este modelo, sería posible que las tareas duales produjeran efectos positivos en el rendimiento en función de las capacidades de los individuos y el nivel de dificultad de las tareas, tal y como han mostrado algunos estudios previos [13,19,24,25].
El objetivo del presente estudio fue evaluar los efectos de la práctica simultánea de tareas motoras (bipedestación o marcha) y cognitivas (atención, me-moria operativa numérica y meme-moria operativa es-pacial) en los tiempos de reacción de pacientes con TCE y controles sanos. Se estableció como hipóte-sis de trabajo que la manipulación de las demandas y los niveles de complejidad en distintas tareas cog-nitivas y motoras empleadas en estudios previos permitiría clarificar la importancia de estas variables en las interacciones en el rendimiento cognitivo de los TCE y esclarecer la utilidad de los modelos teó-ricos de procesamiento dual existentes.
Sujetos y métodos
antiepilép-ticos. Con el fin de evitar la presencia de partici-pantes outliers o cuyas características en la ejecu-ción no fueran representativas de las características de la muestra, se estableció un criterio de exclusión ad hoc. Así, se excluyeron los datos de los partici-pantes cuyos tiempos de reacción medios supera-ran en ± 3 veces la desviación estándar de las pun-tuaciones medias de su grupo. De este modo, la muestra de participantes definitiva estuvo consti-tuida por 20 pacientes con TCE (17 de ellos varo-nes), con una media de 36 años (rango: 21-58 años),
una puntuación media en la escala de Glasgow de 5,76 (rango: 3-14) y un tiempo medio desde la le-sión de 35,5 meses (rango: 7-72 meses). La puntua-ción media en el miniexamen cognitivo fue de 32,85 (rango: 30-35), y en la escala de Berg, de 54,8 (ran-go: 51-56). En la valoración de la independencia, la puntuación media en la escala de Barthel fue de 100 (Tabla I). Los pacientes se equipararon en edad, sexo, talla y nivel educativo (ps < 0,05)con un grupo control de 20 sujetos sanos. Éstos fueron reclutados entre trabajadores del centro, personal externo, fa-miliares o acompañantes de los pacientes. Se exclu-yó un sujeto del grupo control aplicando el criterio ad hoc, por lo que finalmente se analizaron los da-tos de 19 sujeda-tos sanos (17 de ellos varones) con una edad media de 38 años (rango: 19-61 años). Neu-ropsicológicamente, los pacientes mostraron un peor rendimiento en línea base respecto a los controles en las pruebas asociadas a la velocidad de procesa-miento: Stroop palabra, Trail Making Test (TMT) A y B, clave de números y finger tapping. Sin em-bargo, no se encontraron diferencias en las puntua-ciones asociadas a la evaluación de procesos aten-cionales y de memoria operativa: Stroop palabra-color, TMT B-A y dígitos directos e inversos.
Los procedimientos utilizados para la realización de este estudio siguieron los principios éticos de in-vestigación médica en seres humanos según se re-coge en la Declaración de Helsinki adoptada en la 18.ª Asamblea de la Asociación Médica Mundial y fueron aprobados por el comité ético asistencial del Hospital Beata María Ana de Madrid. Todos los su-jetos fueron informados de los objetivos y caracte-rísticas del estudio y dieron su consentimiento por escrito a participar. El experimento se realizó en las instalaciones de la Unidad de Daño Cerebral del Hos-pital Beata María Ana en dos fases bien diferencia-das: fase de evaluación inicial y fase experimental.
Evaluación inicial
La fase de evaluación inicial comenzó con la reali-zación de una entrevista. En ella se recogió informa-ción sobre datos personales (edad, sexo, nivel de es-tudios, talla, peso, etc.), datos clínicos (dificultades visuales y auditivas, problemas para dormir, tem-blores, etc.) y antecedentes médicos personales (hi-pertensión, epilepsia, diabetes, etc.). A continuación se procedió a la realización de una evaluación neuropsicológica que empleó el TMT [28], el test de Stroop [29], la clave de números de la escala de inteligencia de Wechsler para adultos, tercera edi-ción (WAIS-III) [30], dígitos directos e inversos del WAIS-III [30] y una tarea finger tapping mediante
Tabla I. Características demográficas y neuropsicológicas de la muestra inicial.
TCE (n = 20)
Controles (n = 19) p
Edad (años) 36,15 ± 12,51 38,2 ± 13,4 0,63
Sexo
Hombres 17 17 0,77
Mujeres 3 2
Nivel educativo (años) 12,9 ± 3,1 13,7 ± 3,0 0,42
Talla (cm) 171,4 ± 8,3 172,9 ± 9,8 0,61
Glasgow 5,8 ± 3,4 – –
Tiempo de lesión (meses) 35,5 ± 20,2 – –
Miniexamen cognitivo 32,8 ± 1,5 – –
Barthel 100 – –
Escala de Berg 54,8 ± 1,4 55,9 ± 0,2 0,003
Tests neuropsicológicos
Stroop palabra 88,8 ± 15,6 104,8 ± 17,5 0,005 a
Stroop color 67,6 ± 13,6 73,5 ± 12,4 0,17
Stroop palabra-color 43,7 ± 12,2 46,9 ± 11,2 0,4
Trail Making Test A 44,8 ± 14,1 28,8 ± 8,1 0,0001 b
Trail Making Test B 88,6 ± 29,6 61,3 ± 29,6 0,001 b
Trail Making Test B-A 43,8 ± 24,4 32,5 ± 15,8 0,09
Clave de números 61,9 ± 18,9 79,8 ± 21,7 0,009 a
Dígitos directos 8,6 ± 1,9 9,1 ± 2,5 0,53
Dígitos inversos 6,0 ± 1,9 6,4 ± 2,2 0,53
Finger tapping 219,0 ± 47,1 189,1 ± 17,2 0,015 b
el uso de la tecla espaciadora de un ordenador [31, 32]. La fase de evaluación inicial tuvo una duración aproximada de 45 minutos.
Fase experimental
La segunda fase, o fase experimental, tuvo lugar a lo largo de una única sesión de aproximadamente 45 minutos de duración celebrada entre cinco y siete días después de la realización de la evaluación ini-cial. Durante esta fase, los sujetos realizaron cuatro tareas cognitivas: tarea de tiempos de reacción sim-ple (TRS), tiempos de reacción comsim-plejos (TRC), me-moria operativa numérica (1-back numérica) y memo-ria operativa espacial (1-back espacial) en condicio-nes simples (en sedestación sin tarea motora) y dua-les (con tarea motora de bipedestación y marcha). Las tareas cognitivas se diseñaron mediante el pro-grama para la presentación de estímulos y registro de respuestas Presentation (http://www.neurobs.com). Las cuatro tareas se diseñaron con distintos niveles de complejidad (TRS y TRC) y en distintas modali-dades de memoria operativa (1-back numérica y 1-back espacial). La duración total de cada tarea fue de 120 segundos, cuyo orden de aplicación se ba-lanceó entre los diferentes participantes. Las carac-terísticas de las tareas fueron las siguientes: – Tarea de tiempos de reacción simple. En esta
ta-rea, los sujetos fueron instruidos a detectar la apa-rición de una cruz blanca en el centro de la pan-talla pulsando el botón izquierdo del ratón. Se presentaron un total de 36 estímulos, en fuente Arial, con una dimensión de 100 puntos. La du-ración de cada estímulo fue de 200 ms, mientras que el intervalo entre estímulos varió de forma aleatoria entre 1.200 y 5.000 ms. El orden de pre-sentación de los estímulos fue el mismo para to-dos los sujetos. Los sujetos recibieron las instruc-ciones de forma oral y escrita (en la pantalla) y se enfatizó la necesidad de responder lo más rápido posible manteniendo su mirada en el punto de fijación situado en el centro de la pantalla. – Tarea de tiempos de reacción complejos. En esta
tarea, los sujetos fueron instruidos a pulsar el botón izquierdo del ratón si el estímulo que apa-recía en el centro de la pantalla era un cuadrado blanco y el botón derecho si era un círculo blan-co. Ambos estímulos se presentaron en unas di-mensiones de 4 × 4 cm y con una duración de 200 ms. El número total de ensayos fue de 55 y su orden de presentación fue aleatorio, con un intervalo de presentación variable aleatorizado entre 1.800 y 2.000 ms. Antes de realizar la tarea, los sujetos recibieron las instrucciones de forma
oral y escrita (en la pantalla), y se enfatizó la ne-cesidad de responder lo más rápido posible, pero sin equivocarse, manteniendo la mirada centra-da en el punto de fijación de la pantalla. El orden de presentación de los estímulos fue el mismo para todos los sujetos.
– Tarea de memoria operativa numérica (1-back numérica). En esta tarea 1-back, los sujetos fue-ron instruidos a pulsar el botón izquierdo del ra-tón si el estímulo que aparecía en el centro de la pantalla (un número del 1 al 9) era igual al estí-mulo que habían visto en el ensayo inmediata-mente anterior. El tipo y tamaño de los números fue letra Arial Black 20 puntos. El número total de estímulos presentados fue de 81, de los cuales 25 fueron estímulos diana. La duración de cada estímulo fue de 400 ms y el intervalo entre es-tímulos varió de forma aleatoria entre 1.000 y 1.200 ms. El orden de presentación de los estí-mulos fue igual para todos los sujetos. Antes de realizar la tarea, los sujetos recibieron las ins-trucciones de forma oral y escrita.
– Tarea de memoria operativa espacial (1-back es-pacial). La tarea de los sujetos consistió en pul-sar el botón izquierdo del ratón si el círculo que aparecía en la pantalla coincidía en posición con el círculo presentado en el ensayo inmediata-mente anterior. Se establecieron un total de nue-ve posiciones posibles (que coincidían con el número de ítems fijado en la tarea de memoria operativa numérica). Las nueve posiciones bles resultaron de la combinación de tres posi-ciones horizontales (izquierda, centro y derecha) y tres posiciones verticales (arriba, centro y aba-jo). El tipo y tamaño del círculo fue letra Arial Black 20 puntos. El número total de estímulos presentados fue de 81, de los cuales 25 fueron estímulos diana. El orden de presentación fue igual para todos los sujetos del estudio. Cada es-tímulo tuvo una duración de 400 ms y el intervalo de aparición entre dos estímulos fue de 1.000 a 1.200 ms. Antes de realizar la tarea, los sujetos recibieron las instrucciones orales y escritas, y se enfatizó la importancia de responder lo más rá-pido posible y manteniendo la mirada fijada en el punto central de la pantalla.
altura de los ojos de los participantes. Para la tarea dual de bipedestación permanecieron de pie sin moverse, y en la tarea de marcha caminaron en una cinta sin fin a velocidad constante (3 km/h). Tam-bién fueron controlados en sedestación (cuando realizaron las tareas cognitivas en condiciones sim-ples), donde recibieron la instrucción de apoyar la espalda en el respaldo de la silla y situar el ratón en-cima del muslo colocando el dedo índice y medio sobre los botones de respuesta. El rendimiento en las tareas cognitivas, tanto en condiciones simples como duales, se midió mediante el análisis de los tiempos de reacción en milisegundos.
Análisis estadístico
La prueba de Kolmogorov-Smirnov se empleó para determinar si las variables descriptivas mostraban una distribución normal. Aquellas variables que no mostraron una distribución normal se compararon mediante pruebas de contraste de hipótesis no pa-ramétricas (U de Mann-Whitney), mientras que las variables con una distribución normal se compara-ron mediante test paramétricos (t de Student). Para analizar las características clínicas motoras de la muestra se empleó la prueba t de Student para las variables continuas y la prueba de chi al cuadrado para las variables categóricas. Para la comparación del rendimiento cognitivo en línea base entre pacientes y controles se aplicaron ANOVA mixtos 2 × 2 para determinar efectos de grupo (TCE frente a contro-les) y atención (TRS y TRC) o memoria operativa (1-back y 1-back espacial). Para la evaluación del rendimiento cognitivo se emplearon diversos ANO-VA mixtos (2 × 3 × 2) sobre los tiempos de reac-ción, incluyendo los factores grupo (TCE y contro-les), tarea (simple, dual bipedestación y dual mar-cha) y atención (TRS y TRC) o memoria operativa (1-back y 1-back espacial) e interacciones asocia-das. Se realizaron las comparaciones post hoc
co-rregidas las comparaciones múltiples por Bonferro-ni para identificar diferencias específicas entre gru-pos y tareas. Todos los análisis se realizaron usando el programa estadístico SPSS v. 15.0. Se adoptó un nivel de significación estadística de p < 0,05 para todos los contrastes.
Resultados
El ANOVA grupo × atención (TRS y TRC) realiza-do para los tiempos de reacción en condiciones sim-ples (sin tarea motora) mostró un efecto principal de grupo, obteniendo los pacientes mayores tiem-pos de reacción que los controles. El efecto princi-pal de tarea mostró que los sujetos fueron más len-tos en la tarea de TRC que en la de TRS. Sin embar-go, no se hallaron efectos de interacción grupo × atención (F(1, 37) = 0,1; p < 0,73). El ANOVA grupo
× memoria operativa mostró un efecto principal para el factor grupo, siendo los pacientes más len-tos que los controles (F(1, 37) = 10; p < 0,003). Sin
embargo, no se registraron efectos ni en el factor memoria operativa ni en la interacción entre los factores (Fa < 1; pa ≤ 0,356) (Tabla II).
El ANOVA mixto (2 × 3 × 2) sobre los tiempos de reacción, incluyendo los factores grupo (TCE y controles), tarea (simple, dual bipedestación y dual marcha) y atención (TRS y TRC), reveló efectos prin-cipales para el factor grupo (F(1, 37) = 11; p < 0,002),
siendo las respuestas del grupo de pacientes más lentas que las de los controles (p < 0,002). También se halló un efecto principal en atención (F(1, 37) =
261,7; p < 0,0001), con mayores tiempos de reac-ción en TRC en comparareac-ción con TRS (p < 0,0001). No se halló un efecto significativo del factor tarea (F < 1; p = 0,18) ni interacción entre los factores (Fs < 1,6; ps < 0,34) (Fig. 1).
El ANOVA mixto (2 × 3 × 2) para los tiempos de reacción que incluyó los factores grupo (TCE y controles), tarea (tarea simple, tarea dual bipedes-tación y tarea dual marcha) y memoria operativa (1-back y 1-back espacial) reveló efectos principales para el factor grupo (F(1, 37) = 8,9; p < 0,005), siendo el grupo de pacientes más lento en comparación con los controles. También se hallaron efectos prin-cipales marginalmente significativos para el factor tarea (F(1, 37) = 2,886; p = 0,06), donde los tiempos de reacción fueron más rápidos en la tarea dual de marcha (475,5 ± 18,7) y en la tarea dual de bipedes-tación (475,5 ± 18,1) que en la tarea simple (492,6 ± 18,2; ps > 0,22). También se hallaron efectos de in-teracción tarea × grupo (F(2, 74) = 2,9; p < 0,05),
mos-trando los pacientes tiempos de reacción más
rápi-Tabla II. Tiempos de reacción de los participantes en las tareas cognitivas en condiciones simples.
Traumatismo craneoencefálico (n = 20)
Controles (n = 19)
Tiempo de reacción simple 367,5 ± 66,0 303,2 ± 31,4
Tiempo de reacción complejo 529,0 ± 95,8 457,2 ± 76,0
Tarea memoria operativa 1-back numérica 549,4 ± 125,2 443,5 ± 114,2
dos en la tarea dual de marcha respecto a la tarea simple (p < 0,02). Sin embargo, no se hallaron dife-rencias significativas entre las tareas dual bipedes-tación y simple (p = 0,32) ni entre dual bipedesta-ción y dual marcha (p = 0,35). No se halló un efecto significativo del factor memoria operativa ni inte-racciones entre los demás factores (Fs < 1; ps < 0,28)
(Fig. 2).
Discusión
Los datos obtenidos en el presente estudio son los primeros en demostrar, en una muestra de pacien-tes con TCE, que la realización simultánea de una tarea motora como la marcha mejora el rendimien-to en los tiempos de reacción en tareas de memoria operativa. En correspondencia con la bibliografía precedente, los resultados de la evaluación neuro-psicológica inicial mostraron un enlentecimiento de los pacientes con TCE respecto a los controles (TMT A y B, Stroop palabra, clave de números y finger tap ping) [33]. Por otro lado, los resultados de dicha evaluación mostraron una ejecución relativamente preservada en relación con variables asociadas a procesos como el control de interferencia (Stroop palabra-color), la flexibilidad cognitiva (TMT B-A) o el mantenimiento y manipulación de información en memoria operativa (dígitos directos e inversos). Estos resultados son consistentes con estudios pre-vios que señalan que la disminución de la velocidad de procesamiento es una característica común de los pacientes con TCE responsable de muchas de las dificultades de esta población en las pruebas de eva-luación neuropsicológicas convencionales. Por tan-to, y en línea con lo que ha venido en llamarse la hi-pótesis de la velocidad de procesamiento en TCE, las alteraciones de la velocidad parecerían desem-peñar un papel determinante en la explicación del rendimiento mostrado por los pacientes con TCE en los tests neuropsicológicos [33,34].
En consonancia con la bibliografía precedente, los pacientes con TCE mostraron ser más lentos que los controles sanos tanto en tareas duales como en tareas simples [14,17,20]. Sin embargo, cabe des-tacar que las tareas motoras tuvieron efectos distin-tos en los tiempos de reacción dependiendo de las demandas cognitivas de las tareas.
Tareas duales de atención (TRS y TRC)
Los tiempos de reacción registrados en respuesta a las tareas atencionales no mostraron diferencias al comparar el rendimiento en tarea dual frente a la
ta-rea simple –tata-rea cognitiva en sedestación (Fig. 1)–. Estos resultados replican los de otro estudio similar empleando una tarea de tiempos de reacción sim-ple auditiva con una tarea motora de bipedestación [17]. Según la bibliografía revisada, sólo un estudio previo en daño cerebral midió el efecto de la mar-cha en una tarea de tiempos de reacción. A diferen-cia de los presentes resultados, en este trabajo, los pacientes con daño cerebral mostraron un aumento de los tiempos de reacción en la tarea dual de mar-cha frente a la tarea simple. Sin embargo, los autores indicaron que los participantes realizaron la tarea dual de marcha siempre en el último lugar, lo que podría haber afectado el rendimiento por efectos de arrastre relacionados con la fatiga [20]. Cabe desta-car que en el presente estudio el orden de realiza-ción de las tareas se balanceó entre los participan-tes, por lo que los efectos de arrastre quedaron re-partidos entre las distintas condiciones.
Tareas duales de memoria operativa
De manera novedosa, los resultados del presente es-tudio mostraron que los tiempos de reacción de los pacientes con TCE, en las dos tareas de memoria operativa empleadas, mejoraron durante las tareas duales de marcha en comparación con la tarea sim-ple (Fig. 2). En este sentido, es necesario aclarar que dicha mejora consistió en un aumento en la eficien-cia durante las tareas de tiempos de reacción, dado que, como mostró la evaluación neuropsicológica,
no se detectaron déficits específicos de la memoria operativa en los TCE en la realización de las prue-bas de dígitos directos e inversos. Estos resultados coinciden con los de un estudio previo sin grupo control, en el que los pacientes con daño cerebral mostraron una disminución de los tiempos de reac-ción en dos tareas de memoria espacial y no espa-cial durante la tarea de marcha [19]. Sin embargo, los autores atribuyeron este resultado a una falta de control de los efectos de aprendizaje, ya que el or-den de presentación de las tareas simples y duales no se balanceó, la tarea dual se aplicó siempre tras la tarea simple. Contrariamente a dicha explicación, los resultados de este estudio confirmarían la exis-tencia de una mejora genuina del rendimiento cog-nitivo en memoria operativa durante la ejecución dual de tareas de marcha en un diseño en el que el orden de presentación de las tareas sí se balanceó.
Según el modelo de interacción no lineal, la me-joría de los pacientes con TCE en los tiempos de reacción de las tareas de memoria operativa bajo condiciones duales podría explicarse, en parte, por un incremento del control automático de algunos de los procesos involucrados en la ejecución. En particular, el modelo señala que el rendimiento en tareas duales puede mejorar o deteriorarse en fun-ción de las demandas cognitivas de dichas tareas [24,25]. En el presente estudio, los efectos benefi-ciosos de la práctica dual podrían atribuirse, por un lado, al incremento de las demandas cognitivas en las tareas de memoria operativa respecto a las
aten-cionales (tal y como muestran las diferencias en los tiempos de reacción de unas y otras), y por otro lado, al incremento de las demandas en la tarea de marcha respecto a las de bipedestación y sedesta-ción (tarea simple) [14,20]. Ambos aspectos podrían estar determinando en los pacientes la puesta en marcha de procesos de control automático de algu-nas de las tareas en curso, liberándose recursos de procesamiento en beneficio de la tarea cognitiva más compleja. Dichas demandas, sin embargo, no serían suficientes para ‘sobrecargar’ el sistema de procesa-miento en el caso de los participantes sanos, cuyo nivel de ejecución, pese a ser superior al de los pa-cientes en todas las condiciones analizadas, no mos-tró cambios durante la ejecución dual (Figs. 1 y 2). De manera complementaria a esta hipótesis de tra-bajo, las actividades motoras aeróbicas como la mar-cha parecen tener una repercusión positiva en la actividad cerebral y en el rendimiento cognitivo tan-to de individuos sanos como de pacientes neuroló-gicos [35-39]. En concreto, un reciente estudio con pacientes diagnosticados de esclerosis múltiple re-veló que la actividad aeróbica producía un incre-mento del volumen de estructuras como el hipo-campo [39], que podría contribuir secundariamen-te a la mejora de desecundariamen-terminadas operaciones de me-moria operativa [40-42]. Alternativamente, cabría razonar que el beneficio conductual observado po-dría deberse a la potenciación de vías específicas de procesamiento visuoespacial parcialmente solapa-das con las vías activasolapa-das por la tarea de marcha. Sin embargo, el hecho de que los efectos de mejora se registraran tanto en una tarea de memoria ope-rativa espacial como en otra con bajas demandas espaciales permite descartar dicha idea. En resu-men, y pese a resultar aparentemente paradójico, la mejoría en el rendimiento en memoria operativa de los pacientes con TCE durante la ejecución dual podría responder a un aumento del control auto-mático de los procesos motores (y la consiguiente liberación de recursos de procesamiento) en res-puesta al aumento de las demandas cognitivas de la tarea de memoria.
Entre las implicaciones de los presentes resulta-dos, los hallazgos sugieren a nivel clínico que las tareas duales podrían contribuir a mejorar los pro-gramas de rehabilitación cognitiva de los pacientes con TCE, y en particular aquellos orientados al en-trenamiento de la memoria operativa. En línea con esta afirmación, existen evidencias en estudios so-bre daño cerebral [43-45] y otras alteraciones neu-rológicas, como la enfermedad de Huntington [46] o la enfermedad de Parkinson [47-49], de que los procesos motores y cognitivos deben contemplarse
en rehabilitación desde un punto de vista interdis-ciplinar, dada la interconexión entre muchos de ellos. A este respecto, las tareas duales podrían su-poner una herramienta terapéutica útil por su sen-cilla implementación y su alto valor ecológico. Sin embargo, resulta necesario ampliar la investigación actual con diseños más completos que permitan es-clarecer otras cuestiones relacionadas con los efec-tos de la terapia dual en el rendimiento motor y cognitivo, y que orienten sobre cómo debería lle-varse a cabo su implementación en el contexto de la rehabilitación del daño cerebral.
Por último, cabe señalar algunas limitaciones me-todológicas y conceptuales del presente trabajo que deberán considerarse en futuros estudios. Por un lado, el estudio empleó una muestra de pacientes con TCE crónico y buen nivel funcional, cuyos re-sultados podrían no ser extrapolables a pacientes en fases subagudas o con menor nivel de funciona-lidad motora. Asimismo, y pese a la presencia de efectos estadísticos significativos, el pequeño tama-ño muestral podría haber limitado la posibilidad de detectar otros efectos que resultaron marginales o no significativos en las comparaciones establecidas. En relación con el diseño experimental, el presente trabajo no manipuló el nivel de dificultad de la ta-rea de memoria operativa. Ello habría servido para verificar si, superado un cierto punto crítico de de-manda cognitiva, el rendimiento comienza a dismi-nuir tal y como postula el modelo de interacción no lineal. Por otro lado, sería necesario incluir en los análisis variables de rendimiento motor durante la ejecución dual con el fin de clarificar en qué medi-da la mejoría del rendimiento cognitivo ocurre en presencia de mejora/empeoramiento del rendimien-to morendimien-tor.
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Effects of motor activity on cognitive performance of patients with traumatic brain injury during dual tasking
Introduction. The use of dual task paradigms has revealed behavioural interactions between certain motor tasks, like standing or walking, and cognitive tasks when performed simultaneously. Despite the potential relevance of these findings accounting for certain neurological symptoms (i.e., falls), or for the design of new therapeutic interventions, there is few information available about such interaction effects in traumatic brain injury (TBI).
Aim. To assess the presence of cognitive-motor interactions during dual tasking in TBI patients.
Subjects and methods. Twenty TBI patients and 19 healthy matched controls performed two attentional and two working memory tasks (simple reaction times, complex reaction times, 1-back numeric, 1-back spatial) during dual task conditions, that is, at the same time than one motor task (standing and walking), and during single task conditions (without a motor task). Reaction times were recorded in response to all cognitive tasks.
Results. Patients exhibit slower performance than controls in all cognitive tasks (p < 0.05). While neither patients nor controls showed changes in reaction times in the two simpler attentional tasks during dual tasking as compared to single tasking conditions, TBI patients do exhibit improvements in working memory tasks (F(2, 74) = 2.9; p < 0.05) during dual tasking-walking (p < 0.02).
Conclusions. The possible causes of positive cognitive-motor interactions during simultaneous execution of motor-working memory tasks in TBI patients are discussed, as well as the potential therapeutic value of dual task paradigms in the rehabilitation of these patients.
