Determinación del origen botánico y análisis de la interacción planta abeja en especies de Meliponinos en un sistema agroforestal (La Mesa, Cundinamarca)

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(1)DETERMINACIÓN DEL ORIGEN BOTÁNICO Y ANÁLISIS DE LA INTERACCIÓN PLANTA-ABEJA EN ESPECIES DE MELIPONINOS EN UN SISTEMA AGROFORESTAL (LA MESA, CUNDINAMARCA). Ligia Nathalya Garzón Tovar. Director: Víctor Manuel Solarte Cabrera, MSc Codirector: José Isidro Vargas Pinto, MSc. Universidad Distrital Francisco José de Caldas Facultad de Medio Ambiente y Recursos Naturales Maestría en Manejo, Uso y Conservación del Bosque Bogotá DC, Colombia 2019.

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(3) _________________________________________ Jurado. _________________________________________ Jurado.

(4) Agradecimientos A mi familia y amigos, por su apoyo incondicional en especial a mi hijo y a mi madre. A mi director Víctor Solarte por su permanente acompañamiento y compromiso, gracias a su guía he crecido profesionalmente. A la Compañía Campo Colombia, dirigida por José Isidro Vargas, por permitirme trabajar en el Santuario de abejas Ayni con las colmenas de abejas nativas, fundamentales para esta investigación.. A los colaboradores del Laboratorio de Malisopalinología del LABUN de la. Universidad Nacional de Colombia por disponer de sus instalaciones e información durante el desarrollo del proyecto. A todas aquellas personas que conocí en este proceso, en especial a mis compañeros por su apoyo y por los buenos momentos..

(5) II. Contenido Agradecimientos Lista de figuras. III. Lista de tablas. III. Resumen. IV. Abstract. V. Introducción. 1. Materiales y Métodos. 5. Área de estudio. 5. Toma de muestras, trabajo de laboratorio y análisis palinológico. 6. Análisis estadísticos. 7. Resultados. 8. Discusión. 15. Conclusiones. 21. Literatura citada. 22. Anexo A: Listado de tipos polínicos visitados por Melipona eburnea, Tetragonisca angustula y Scaptotrigona sp. 27. Anexo B: Tipos polínicos representativos encontrados en muestras de polen de potes de colmenas de Melipona eburnea, Tetragonisca angustula y Scaptotrigona sp 30.

(6) III. Lista de figuras Figura 1. Ubicación del meliponario Ayni – Santuario de abejas, en La Mesa (Cundinamarca). 6. Figura 2. Espectros polínicos de los recursos visitados por las especies de abejas M. eburnea, T. angustula y Scaptotrigona sp a lo largo de un año. 9. Figura 3. Red de interacción bipartita entre Melipona eburnea, Tetragonisca angustula y Scaptotrigona sp con las especies botánicas que utilizan como recurso polinífero. 11. Figura 4. Similaridad entre las colonias de tres especies de meliponinos en un ciclo anual. 14. Lista de tablas Tabla 1. Índices de diversidad alfa bimensual para tres especies de meliponinos……………... 12.

(7) IV. RESUMEN Las abejas sin agujón prestan importantes servicios ecosistémicos, siendo el de la polinización uno de los principales. En Colombia hay una gran diversidad de especies de abejas nativas que interactúan con innumerables especies de plantas, trayendo consigo un beneficio mutuo. Con el fin de analizar las interacciones que han establecido las especies de abejas nativas Melipona eburnea, Tetragonisca angustula y Scaptotrigona sp (Apidae: Meliponini) con las especies botánicas de las que obtienen recursos polínicos en un sistema agroforestal de La Mesa (Cundinamarca), se tomaron muestras de polen almacenado en potes y se identificaron a través de técnicas melisopalinológicas. Se analizaron las variaciones del recurso polínico a lo largo del año y la interacción entre las abejas y las especies botánicas de las que obtienen el polen. Las tres especies de meliponinos utilizan 70 tipos polínicos pertenecientes a 34 familias. M. eburnea obtuvo recursos polínicos de 51 especies de plantas, T. angustula de 55 y Scaptotrigona sp de 42. La mayoría del polen almacenado por las abejas provino de plantas arbóreas y arbustivas. El 90% de las plantas visitadas son nativas del neotrópico. El uso de los recursos poliníferos a lo largo del año no se realiza de forma homogénea. No hubo correlación entre la precipitación con la riqueza de tipos polínicos, ni con los índices de diversidad de ShannonWeaver y Pielou. La red de interacción muestra un comportamiento generalista por parte de las tres especies de meliponinos, con preferencias florales donde los tipos polínicos más representativos pertenecen a las familias Euphorbiaceae, Fabaceae (Mimosaidae), Melastomataceae, Myrtaceae, Asteraceae y Urticaceae. La información producto de esta investigación es relevante en procesos de conservación, restauración y meliponicultura. Palabras claves: Meliponini, melisopalinología, mutualismo.

(8) V. ABSTRACT The stiglessbees are important in ecosystems. Pollination is a significant ecosystem service. In Colombia, there are many species of native bees interacting with many plants, benefiting each other. In order to analyze the relationships established between the native bees Melipona eburnea, Tetragonisca angustula and Scaptotrigona sp (Apidae: Meliponini) with the botanical resources in an agroforestry system of La Mesa (Cundinamarca), the pollen resources were determined through melisopalinological techniques, and the temporal variation and interaction between bees and botanical species was analyzed with palinograms and interaction networks. It was found the bees use 70 pollen types belonging to 34 families. M. eburnea obtained pollen resources from 51 species of plants, T. angustula of 55 and Scaptotrigona sp of 42. Most of pollen stored by the bees came from arboreal and shrub plants. 90% of the plants visited are native in Neotropics. The use of polliferous resources throughout the year is not carried out homogeneously. There was no correlation between the situation with the richness of the pollen types, nor with the diversity indexes of Shannon-Weaver and Pielou. The interaction network shows a generalist behavior on the part of the three meliponines species, with representative floral preference were Euphorbiaceae, Fabaceae (Mimosaidae), Melastomataceae, Myrtaceae, Asteraceae and Urticaceae. The information product of this research is relevant in conservation, restoration and meliponicultural processes. Keywords: Meliponini, melisopalynology, mutualism.

(9) DETERMINACIÓN DEL ORIGEN BOTÁNICO Y ANÁLISIS DE LA INTERACCIÓN PLANTA-ABEJA EN ESPECIES DE MELIPONINOS EN UN SISTEMA AGROFORESTAL (LA MESA, CUNDINAMARCA). Introducción La polinización es el proceso en el cual las plantas buscan la transferencia del polen de las anteras a los estigmas utilizando un polinizador como vector (Kevan et al., 1990). Ésta se da gracias a la interacción entre animales y plantas donde se genera un beneficio mutuo, convirtiéndose así en un servicio ecosistémico fundamental (Daily, 1997; Balvanera, 2012). En la actualidad, aproximadamente el 90% de las plantas del trópico dependen para su reproducción de insectos y otros animales polinizadores, siendo las abejas los polinizadores primarios y más eficaces en el proceso. Esta relación planta – polinizador aporta en la generación y mantenimiento de la diversidad y el equilibrio ecosistémico (Bascompte y Jordano, 2007). El polen que es colectado se ha convertido en un indicador que permite reconocer interacciones ecológicas entre abejas y plantas, para así caracterizar el origen botánico y la variación temporal del uso de los recursos (Lucas et al., 2017). Las abejas representan la mitad de todos los animales que polinizan las plantas tropicales tanto en áreas cultivadas como en ecosistemas naturales (Roubik, 1995). Estos insectos han desarrollado estructuras especializadas para cargar polen (escopas y corbículas) de forma eficiente (Michener, 2007). Las abejas nativas sin aguijón (Apidae: Meliponini) son propias de áreas tropicales y subtropicales, tienen como característica principal el aguijón reducido no funcional y un comportamiento eusocial (Ramalho et al., 2007, Roubik, 1995). Siendo generalistas a la hora de obtener recursos polínicos (insectos polilécticos), sus colonias presentan altas tasas reproductivas, lo.

(10) 2. cual puede dar razón a un forrajeo sobre una gran diversidad de recursos florales a lo largo del año (Vossler, 2018; Martins et al. 2019). La cría de abejas de la tribu Meliponini se conoce como meliponicultura (Nogueira-Neto, 1953, Moure et al., 2007), una práctica tradicional en países de Mesoamérica y Suramérica aplicada en contextos productivos para la obtención de miel, polen y propóleo, o en procesos educativos con fines de conservación. En Colombia, la tribu Meliponini se considera uno de los grupos más conocidos en cuanto a distribución y diversidad; se reporta la existencia de al menos 120 especies de abejas nativas sin aguijón, con importantes usos en diferentes grupos sociales, siendo de gran valor cultural en comunidades indígenas y campesinas (Nates-Parra y Rosso, 2013). Los géneros de abejas sin agujón más usados corresponden a Tetragonisca (1 especie), Melipona (13), Paratrigona (5), Nanotrigona (4), Scaptotrigona (4), Frieseomelitta (1), Plebeia (1), Tetragona (1), Partamona (1), Oxitrigona (1), Scaura (1) y Trigonisca (1), entre otras (Nates-P y Rosso J, 2016). Tetragonisca angustula y especies del género Melipona son ampliamente usadas y reconocidas en Suramérica por su comportamiento en la obtención de recursos polínicos y su capacidad productora de miel (Nates-Parra, 2005) mientras para el caso del género Scaptotrigona la información respecto a su interacción con las plantas es escasa y requiere de esfuerzos investigativos. Abejas del género Melipona se distribuyen desde México hasta Argentina (Michener, 2007) y tienden a ser sensibles a las alteraciones ambientales de manera que no es frecuente encontrar sus nidos en ambientes fragmentados y modificados (Nates-Parra y Rosso, 2013). La especie Melipona eburnea Friese, 1900, está ampliamente distribuida y en Colombia se reporta su presencia entre 800 y 2100 m de altitud en la Amazonia, Orinoquia y los Andes, (Nates-Parra 2005). Tetragonisca angustula Latreille, 1811, más conocida como abeja angelita, es una especie de aspecto delicado que mide de 4.0 a 6.5 mm de largo, distribuida desde Veracruz en México hasta Misiones en Argentina (Michener, 2007); en Colombia es una de las especies más utilizadas en actividades de meliponicultura. Especies del género Scaptotrigona Moure, 1942, tienen una amplia distribución, encontrándose desde México.

(11) 3. hasta Argentina. A nivel nacional el género está ampliamente distribuido entre 100 y 2600 m de altitud (Nates-Parra, 2005). Su longitud corporal es de aproximadamente 5-7 mm, son altamente defensivas a la hora de proteger su colmena y se considera como uno de los géneros más robustos dentro de los meliponinos (Gonzales et al., 2005; Murcia et al., 2017). Las preferencias a la hora de obtener recursos polínicos tienden hacia flores con abundantes estambres debido a su forma de cepillo que permite un fácil acceso al polen y/o anteras poricidas que hacen necesario un mecanismo de vibración para ser extraído (Basilio et al., 2012; Obregón et al., 2013; Novais et al., 2015). Las abejas se han valorado como los polinizadores económicamente más valiosos en sistemas cultivados (Klein et al., 2007), ya que influyen en el mejoramiento y producción de frutos y semillas, legumbres y verduras, condimentos y fibras, entre otros (Roubik, 1995). Además de la polinización, las abejas prestan otros servicios ambientales que aportan indirectamente al balance ecosistémico, como alimentación, captura de carbono, fuentes de energía, materiales de construcción y medicinas, entre otros (Daily, 1997; Balvanera, 2012). Varias investigaciones señalan la fluctuación de poblaciones de polinizadores y el posible declive de abejas y pérdida de colmenas (Breeze et al., 2011), situación asociada a múltiples causas que pueden estar implicadas en los procesos de pérdida, tales como la afectación por parásitos, la introducción de especies exóticas y de patógenos, uso de pesticidas, malnutrición y malas prácticas de manejo (Kevan y Menzel, 2012). Es una necesidad urgente conservar estos polinizadores con el propósito de mantener la producción agrícola, la supervivencia y el bienestar de la vegetación nativa y los ecosistemas (Novais et al., 2013). Es escaso el conocimiento de las interacciones tróficas entre plantas y abejas y la interdependencia de las especies involucradas en estas relaciones ecológicas (Rech y Absy, 2011, Ospina et al., 2015). En Colombia, las investigaciones en torno a las relaciones entre abejas nativas y plantas incluyen los estudios de Moreno y Devia (1982), Rodríguez (2005), Morelo y Vanegas (2009), Nates-Parra y Rodríguez (2011), Jaramillo et al. (2012), Obregón et al. (2012), Obregón et al. (2013), Ospina et al..

(12) 4. (2015) y Obregón y Nates-Parra (2014). Ante la complejidad de estas interacciones, se hace necesario el uso de herramientas de análisis que permitan comprender patrones generales de las redes mutualistas como las de polinización y dispersión de frutos y semillas (Bascompte y Jordano, 2007). En el proceso de elaboración de una red se tienen en cuenta factores como número de interacciones, número de conexiones y que tan fuertes o débiles son estas conexiones; muchas de estas interacciones son asimétricas y estas redes tienden a ser anidadas, y modulares, lo cual significa que hay grupos de especies claramente definidos con muchas conexiones dentro del grupo y pocas conexiones entre los grupos (Bastolla et al 2009; Vásquez et al., 2009). Estas representaciones gráficas permiten visualizar de forma ordenada las especies de acuerdo al grado importancia en una comunidad. Sin duda estas herramientas facilitan el diseño de estrategias de conservación de las especies. Reconociendo el valor que las abejas sin aguijón representan para los ecosistemas y la prestación de los servicios ambientales, este estudio tuvo como objetivo analizar las relaciones que han establecido las especies de abejas nativas Melipona eburnea, Tetragonisca angustula y Scaptotrigona sp. con las especies botánicas de las cuales obtienen recursos polínicos en un sistema agroforestal de La Mesa (Cundinamarca). Para su desarrollo: 1) se determinaron las fuentes de recursos polínicos en colmenas de M. eburnea, T. angustula y Scaptotrigona sp a través de técnicas de melisopalinología; 2) se analizó la variación de las fuentes de polen utilizadas por las tres especies de meliponinos a lo largo de un año; y 3) se examinó la interacción entre las tres especies de abejas y las especies botánicas de las cuales obtienen recurso polínico, esto a partir de herramientas gráficas como redes de interacción y palinogramas. Los resultados producto de este estudio son relevantes a la hora de diseñar e implementar estrategias de uso, manejo y conservación, tanto para los meliponinos como para las especies botánicas, dando garantía de la permanencia de esta interacción mutualista (Silva et al., 2012)..

(13) 5. Materiales y Métodos Área de estudio Este estudio se desarrolló entre enero y diciembre de 2018 en el meliponario Ayni – Santuario de abejas, ubicado en la vereda La Esperanza, municipio de La Mesa (Cundinamarca, Colombia, 4°41’38” N y 74°25’49” W, 1350 m de altitud). De acuerdo con el sistema de clasificación de Holdridge, la zona de vida es Bosque Húmedo Premontano (bh-PM), con un régimen de precipitación de tipo bimodal-tetraestacional, con picos de lluvia entre noviembre y enero y entre abril y mayo. La temperatura media anual es de 24°C y una precipitación anual aproximada de 1260 mm (Figura 1). El sistema agroforestal se caracteriza por ser un bosque en sucesión y en conservación de 20 años de antigüedad en el que se tiene un sistema de producción de café orgánico y cítricos bajo sombra. Las fincas de los alrededores presentan sistemas productivos muy similares con poca intervención antrópica. Desde 2012, en este lugar se instalaron 60 colmenas de abejas nativas sin aguijón de las especies Melipona (Michmelia) eburnea Friese 1900 (6 colmenas), Tetragonisca angustula Latreille 1811 (44) y Scaptotrigona sp Moure 1942 (10). En el área de estudio se han registrado 37 géneros de plantas vasculares pertenecientes a 21 familias; las más diversificadas son Fabaceae (3 géneros/8 especies), Sterculiaceae (3/4), Poaceae (4/4), Verbenaceae (3/3), Acanthaceae, Lamiaceae, Lythraceae y Moraceae (2/2). Los géneros más diversos son Inga (Fabaceae: Mimosoidae) con 6 especies, Cuphea (Lithraceae) con 2 especies y Melochia (Sterculiaceae) con 2 especies (Instituto Ciencias Naturales 2019)..

(14) 6. Figura 1. Ubicación del meliponario Ayni – Santuario de abejas, en La Mesa (Cundinamarca). Toma de muestras, trabajo de laboratorio y análisis palinológico Se tomaron muestras de 1 a 1.5 cm3 de polen almacenado en los potes de tres colmenas de cada especie, cada dos meses entre enero y diciembre de 2018, para un total de 15 muestras de Melipona eburnea, 17 de Tetragonisca angustula y 15 de Scaptotrigona sp; no se tomaron siete muestras debido a que no hubo suficiente material polinífero almacenado en los potes (M. eburnea colmena 68 de julio-agosto y septiembre-agosto y colmena 37 de mayo-junio; T. angustula colmena 68 de mayojunio; Scaptotrigona sp colmena 63 de mayo-junio, julio-agosto y septiembre-octubre). Las muestras fueron llevadas al Laboratorio de Melisopalinología del Laboratorio de Investigaciones en Abejas (LABUN) del Departamento de Biología de la Universidad Nacional de Colombia. Las muestras de polen fueron acetolizadas según la técnica de Erdtman (1969), se montaron en láminas permanentes con gelatina glicerinada y se sellaron con parafina. Se contaron alrededor de 700 granos por lámina en un microscopio Leica en 400 aumentos. La identificación de los granos de polen se realizó con la ayuda de literatura relevante (Roubik & Moreno, 1991; Palacios et al., 1991; Colinvaux et al. 1999,.

(15) 7. Velásquez 1999, Bogotá 2002, Giraldo et al. 2011, Leal et al. 2011, Montoya-P et al. 2014), y con la colección de referencia de la palinoteca del Laboratorio de Melisopalinología del LABUN. Análisis estadísticos Buscando medir la diversidad de especies en las muestras se calculó el índice de Shannon-Weaver (H’), el grado de uniformidad del polen colectado por las abejas se midió con el índice de Pielou (J’), empleando el software BioDiversity Pro 2.0 (McAleece et al. 1997). Se implementó un análisis comparativo entre riqueza, H’ y J’, y precipitación utilizando el coeficiente de correlación Pearson. La red de interacción entre las especies de abejas y de plantas visitadas se elaboró con el paquete Bipartite (Dormann et al. 2018) en lenguaje R (R Development Core Team 2019) para determinar la conectancia, el anidamiento y la especialización. Igualmente se realizaron palinogramas con el fin de observar las diferencias temporales y entre especies se construyeron con el software C2 (Juggins 2014). Considerando que algunos palinomorfos no están presentes en todas las muestras, se construyó una matriz de proximidad basada en el coeficiente cuantitativo simétrico de Gower (1971) que pondera la similitud entre pares de objetos al no tener en cuenta las casillas que no tienen información (que no haya presencia de un palinomorfo no implica forzosamente que el valor sea cero) con mínima pérdida final (Legendre & Legendre 1998). Con la matriz de proximidad resultante y con el fin de hacer una comparación entre las tres especies de abejas, las colmenas y los diferentes muestreos en el tiempo, se realizó un agrupamiento de todo el conjunto de las muestras, utilizando el coeficiente de correlación de Pearson y empleando enlaces medios como método de aglomeración mediante el software estadístico XLSTAT (AddinSoft 2014)..

(16) 8. Resultados Se encontraron 70 tipos polínicos pertenecientes a 34 familias (48 se identificaron a nivel de especie, 16 a nivel de género, 4 hasta familia y 2 indeterminados) (Ver Anexo A). Melipona eburnea obtuvo recursos polínicos de 51 especies de plantas, Tetragonisca angustula de 55 y Scaptotrigona sp de 42. Las familias más visitadas son Euphorbiaceae (8 especies), Fabaceae: Mimosoidae (5), Asteraceae (5), Arecaceae (4), Myrtaceae (3), Bignoniaceae (3) y Amaranthaceae (3). Las especies poliníferas encontradas con mayor frecuencia fueron Cecropia peltata (en 30 de 47 muestras), Psidium guajava (25), Alchornea latifolia (22), Citrus sp (22), Baccharis trinervis (18), Steiractinia aspera (17), Paspalum sp (15), Cupania americana (15), Croton leptostachyus (14), Heliocarpus americanus (13), Fraxinus chinensis (13), Piper aduncum (13), Brosimum aff. alicastrum (12), Cordia alliodora (11), Inga oerstediana (11), Pithecellobium sp (11) y Sapium glandulosum (10). La mayoría del polen almacenado por las abejas provino de plantas arbóreas (63% para Melipona eburnea, 49% para Tetragonisca angustula y 51% para Scaptotrigona sp) y de plantas arbustivas (21%, 28% y 27%, respectivamente). El 90% de las plantas visitadas son nativas del neotrópico; Citrus sp, Coffea arabica, Eucalyptus globulus, Fraxinus chinensis y Paspalum sp son plantas alóctonas empleadas en la región como recursos agrícolas (Figura 2). El uso de los recursos poliníferos a lo largo del año no se realiza de forma homogénea. Melipona eburnea explota con mayor frecuencia Psidium guajava en Noviembre-Diciembre, Miconia theizans en Julio-Agosto, Cecropia peltata en Mayo-Junio, Monochaetum myrtoideum en Enero-Febrero y Septiembre-Octubre, Alchornea latifolia en Marzo-Abril y Mimosa pudica entre Enero y Agosto. Tetragonisca angustula explota con mayor frecuencia Cecropia peltata en todo el año, Citrus sp en Septiembre-Octubre, Alchornea latifolia en Enero-Abril y Noviembre-Diciembre, y Mimosa pudica en Mayo-Junio. Scaptotrigona sp explota con mayor frecuencia Cecropia peltata a lo largo del año (excepto en Septiembre-Octubre), Cupania americana en Marzo-Abril, Heliocarpus americanus, Piper aduncum y Citrus sp en Septiembre-Octubre y Alchornea latifolia en Noviembre-Diciembre (Figura 2)..

(17) 9. Figura 2. Espectros polínicos de los recursos visitados por las especies de abejas M. eburnea, T. angustula y Scaptotrigona sp lo largo de un año.

(18) 10. No hubo correlación entre la precipitación con la riqueza de tipos polínicos (M. eburnea r=0.001, p=0.998; T. angustula r=0.051, p=0.822; Scaptotrigona sp r=0.418, p=0.409), ni con los índices de diversidad de Shannon-Weaver (M. eburnea r=0.119, p=0.822; T. angustula r=0.058, p=0.914; Scaptotrigona sp r=0.774, p=0.071) y Pielou (M. eburnea r=0.187, p=0.722; T. angustula r=-0.078, p=0.883; Scaptotrigona sp r=0.546, p=0.262). La riqueza de plantas poliníferas empleadas por las tres especies de abejas no es la misma a lo largo del año: Melipona eburnea utiliza más especies botánicas en marzo-abril (25) y mayojunio (30), mientras que Tetragonisca angustula utiliza más en enero-febrero (30) y mayojunio (26), y Scaptotrigona sp emplea más recursos en enero-febrero (25). El tamaño del nicho del uso de recursos polínicos no presentó una tendencia homogénea: para Melipona eburnea el menor valor se registró en julio-agosto (H’=0.285) y los mayores durante los periodos marzo-abril (H’=1.019) y mayo-junio (H’=1.048), mientras que Tetragonisca angustula el menor valor está en septiembre-octubre (H’=0.450) y el mayor se registró en mayo-junio (H’=1.064), y en Scaptotrigona sp la tendencia es uniforme. El grado de uniformidad del polen colectado por Melipona eburnea es mayor en marzo-abril (J’=0.729) y mayo-junio (J’=0.709), y menor en julio-agosto (J’=0.274), por Tetragonisca angustula es mayor en mayo-junio (J’=0.752) y menor en septiembre-octubre (J’=0.366), y por Scaptotrigona sp la tendencia es uniforme a lo largo del año (Tabla 1)..

(19) 11. Figura 3. Red de interacción bipartita entre Melipona eburnea, Tetragonisca angustula y Scaptotrigona sp con las especies botánicas que utilizan como recurso polinífero.

(20) 12. La red de interacción muestra un comportamiento generalista por parte de las tres especies de meliponinos (conectancia 70.48%, anidamiento 27.7 y especialización 0.372). Los recursos poliníferos que son utilizados conjuntamente por las tres especies son: Cecropia peltata, Citrus sp, Alchornea latifolia, Paspalum sp, Piper aduncum, Brosimum aff. alicastrum, Cordia alliodora, Psidium guajava, Fraxinus chinensis, Steiractinia aspera, Cupania americana, Emilia sonchifolia, Chamaedorea sp, Baccharis trinervis, Sapium glandulosum, Heliocarpus americanus, Spermacoce verticillata, Aegiphila tipo, Myrcia splendens, Acalypha diversifolia, Serjania paniculata, Croton leptostachyus, Euterpe sp, Tecoma stans, Pithecellobium sp, Inga oerstediana, Amaranthus sp, Euphorbia hirta y Persea americana (Figura 3). Tabla 1. Índices de diversidad alfa bimensual para tres especies de meliponinos. M. eburnea. T. angustula. Scaptotrigona sp. Jan-Feb. Mar-Apr. May-Jun. Jul-Aug. Sep-Oct. Nov-Dec. Riqueza. 18. 25. 30. 11. 9. 11. H’. 0.734. 1.019. 1.048. 0.285. 0.515. 0.364. J’. 0.585. 0.729. 0.709. 0.274. 0.510. 0.349. Riqueza. 30. 22. 26. 22. 17. 21. H’. 0.975. 0.815. 1.064. 0.759. 0.450. 0.694. J’. 0.660. 0.607. 0.752. 0.565. 0.366. 0.525. Riqueza. 25. 19. 14. 14. 9. 17. H’. 0.672. 0.625. 0.457. 0.386. 0.560. 0.574. J’. 0.480. 0.488. 0.399. 0.337. 0.587. 0.467. Entre Melipona eburnea y Tetragosnisca angustula comparten: Escallonia pendula, Trema micrantha, Acalypha macrostachya, Coffea arabica, Mimosa pudica, Indeterminado 1, Dictyocaryum lamarckianum, Melochia parvifolia, Banisteriopsis vs Bunchosia, Solanum aturense, Malpighiaceae 1, Enterolobium sp y Gomphrena aff. globosa..

(21) 13. Entre Melipona eburnea y Scaptotrigona sp comparten: Miconia theizans, Ipomoea sp 1 y Eucalyptus globulus. Entre Tetragonisca angustula y Scaptotrigona sp comparten: Critonia aff. morifolia, Trichanthera gigantea, Piper aff. hispidum y Vernonia aff. patens. Seis recursos poliníferos fueron visitados exclusivamente por Melipona eburnea, nueve por Tetragonisca angustula y seis por Scaptotrigona sp (Figura 4). Los recursos poliníferos presentes en las 47 muestras de las colmenas a lo largo del año se observan en la Figura 4. El grado de similitud entre ellas es bajo, de alrededor del 20% y menos. La colmena 68 de Melipona eburnea colectada en enero-febrero es la menos similar que cualquier otra colmena. Las colmenas 8 y 10 de Scaptotrigona sp son más similares entre sí que con la colmena 63 de Scaptotrigona sp. La mayoría de las muestras de las colmenas 29, 63 y 68 de Tetragonisca angustula forman un agrupamiento. Todas las muestras de las colmenas 1 y 37 de Melipona eburnea conforman un solo clúster. La colmena 68 de M. eburnea en enero-febrero es singular porque es la única que registra Monochaetum myrtoideum y Myrcia splendens con altos valores de abundancia. Baccharis trinervis, Cepropia peltata, Cupania americana, Pithecellobium sp y Croton leptostachyus son las especies botánicas que caracterizan a las colmenas 8 y 10 de Scaptotrigona sp en varios periodos del año. Cecropia peltata, Citrus sp, Paspalum sp, Brosimum aff. alicastrum, Alchornia latifolia y Steiractinia aspera son las especies botánicas que caracterizan a la mayoría de colmenas 29, 63 y 68 de Tetragonisca angustula a lo largo del año..

(22) 14. Figura 4. Similaridad entre las colonias de tres especies de meliponinos en un ciclo anual.

(23) 15. Discusión Melipona eburnea, Tetragonisca angustula y Scaptotrigona sp visitan una gran cantidad de plantas para obtener recursos polínicos a lo largo de un ciclo anual, siendo la mayoría de ellas nativas con hábitos arbóreos y arbustivos (ver Figura 2, Anexo A), tal como se señalan en diversos estudios del neotrópico (Ramalho 2004; Antonini et al. 2006). Los tipos polínicos más representativos pertenecen a las familias Euphorbiaceae, Fabaceae (Mimosaidae), Melastomataceae, Myrtaceae, Asteraceae y Urticaceae, información que coincide con otras investigaciones reportadas para Colombia y Brasil (Obregón, 2014; Rech y Asby, 2011; Matos y dos Santos, 2019; da Luz et al., 2019). Estas preferencias obedecen a que las características morfológicas florales de las plantas encontradas son compatibles con diferentes síndromes de polinización como la melitofilia en los casos de Cecropia, Trema, Citrus, Alchornea latifolia , Heliocarpus americanus, Baccharis trinervis, Myrcia splendens y Cupania americana, entre otras, que gran parte de estas especies producen flores en masa (Cecropia, Miconia, Serjania, Cupania, Muehlenbeckia, Acalypha), con anteras poricidas (Citrus, Tabebuia rosea, Heliocarpus americanus, Cupania americana) o con cantidades abundantes de polen (Eucalyuptus, Cepropia, Acalypha, Monochaetum) (Rech y Absy 2011). Los espectros polínicos de las tres especies de abejas presentan un promedio alto por pote muestreado con relación a lo encontrado en otros estudios (Rech y Absy 2011). Melipona eburnea visitó 51 especies de plantas a lo largo del año, aun así el mantenimiento de las colmenas en esta zona y su alimentación está dependiendo principalmente de tres especies botánicas: Miconia theizans, Psidium guajava y Monochaetum myrtoideum. Especies de la familia Melastomataceae se caracterizan por ser en su mayoría melitófilas: Miconia theizans es un arbusto que produce gran cantidad de flores de color blanco y Monochaetum myrtoideum es un arbusto de flores fucsias con anteras expuestas; las dos especies ofrecen buenas cantidades de polen y atraen significativamente agentes polinizadores (Albuquerque, 2013). Psidum guajava tiene inflorescencias donde los pétalos de las flores son muy llamativos, de color blanco con gran cantidad de estambres y anteras conspícuos para las abejas en.

(24) 16. el momento de la antesis (Maldonado et al, 2012). Otras especies también se consideran claves porque aportan recurso polínico en buena parte del año, aunque en menor proporción; se destacan Alchornea latifolia, Fraxinus chinensis y Mimosa pudica. A diferencia de T. angustula y Scaptotrigona sp, M. eburnea no obtiene recurso polínico de Cecropia peltata. Por su parte Rezende et al. (2018) señalan la importancia del polen secundario en colmenas de Scaptotrigona nigrohirta, Scaptotrigona sp y Melipona seminigra, especialmente de los géneros Alchornea, Croton, Miconia y Mimosa, tal como sucede en este estudio. Investigaciones como la de Martins et al. (2019) reporta para el género Melipona el uso 148 tipos polínicos en la Amazonía Brasilera, distribuidos en 49 familias, que se relacionan con el presente estudio al resaltar géneros como Anacardium, Baccharis, Myrcia y Psidium, y donde la familia Fabaceae aporta los más altos valores de riqueza, gracias a la especie Mimosa pudica (herbácea con inflorescencias de color rosa o morado); pero son las familias Euphorbiaceae y Melastomataceae las de mayor aporte de recurso polínico durante el año. Estos resultados concuerdan igualmente con la investigación de Oliveira et al. (2016) quienes destacan el aporte de especies de la familia Myrtaceae cuyas flores tienen anteras de las cuales las abejas extraen el polen eficientemente mediante la técnica de “polinización por zumbido”, un comportamiento característico del género Melipona (Michener, 2007; Rezende et al., 2018). Datos aportados por Martins et al. (2019) para la Amazonia en Brasil confirman que M. eburnea es un agente polinizador en agroecosistemas ya que visita especies cultivadas como Psidium guajava, Coffea arabica y Citrus sp, lo que concuerda con este estudio, aunque los porcentajes de frecuencia no son los más altos a lo largo del año. Esta investigación deja en evidencia que hay una fuerte interacción entre M. eburnea y especies de la familia de las Melastomataceae (Ferreira y Absy, 2013), que para este caso se da principalmente con Miconia theizans. T. angustula fue la especie que más plantas visitó durante el año, con marcadas preferencias por Cecropia peltata, Citrus sp y Alchornea latifolia, concordando con Ramalho (1990) y Obregón.

(25) 17. (2014) quienes destacan estas especies botánicas como fuente de polen de estas abejas nativas. Rech y Asby (2011) reconocen que estas especies botánicas se caracterizan por ser parte de la vegetación pionera con capacidad regeneradora de ecosistemas perturbados; para ellos, Cecropia peltata es el tipo polínico con mayor porcentaje de frecuencia y concuerda con diferentes investigaciones de T. angustula, hecho que puede estar asociado a las características propias de la especie. Igualmente se reconoce el valor de plantas pertenecientes a las familias Euphorbiaceae y Rutaceae que ofrecen importantes cantidades de polen a lo largo del año. Imperatriz-Fonseca et al. (1984) señala que el pequeño tamaño de T. angustula implica un requerimiento de energía relativamente bajo, lo cual puede influir a la hora de visitar un gran número de plantas. Novais y Absy (2015), en muestras de potes de polen de T. angustula, en Pará (Brasil), señalaron las familias Fabaceae (4 especies), Asteraceae (3), Euphorbiaceae (3), Myrtaceae (3) y Amaranthaceae (2), y también destacaron al género Cecropia; esta información es afín a los resultados de este estudio, en el que la familia Euphorbiaceae está representada por 7 especies (con dominancia de Alchornea latifolia), Rutaceae (Citrus sp) y Urticaceae (Cecropia peltata). Especies de la familia Urticaceae, más específicamente del género Cecropia, en diferentes estudios muestran importantes porcentajes de frecuencia, al igual que en esta investigación, Novais et al (2015) resalta este género como fuente de proteína, reconociendo que la presencia de polen de estas plantas en las muestras es indicador del estado de conservación del área de estudio (Ribeiro et al., 2002; Rech & Absy 2011). El área de estudio, ubicado en la Mesa, es una zona poco intervenida, con alto grado de conservación lo que concuerda con este postulado. Scaptotrigona sp, es la especie que menos plantas visitó en el año (42). Al igual que en muestras de T. angustula, Cecropia peltata es la especie botánica con el más alto porcentaje de frecuencia, junto con Heliocarpus americanus, Piper aduncum y Citrus sp. Estas especies, mas el aporte de Alchornea latifolia, Psidium guajava, Cupania americana, Baccharis trinervis y Croton leptostachyus (consideradas claves como fuente de alimento) aportan al sostenimiento de las colmenas a lo largo.

(26) 18. del año en épocas con mayores niveles de precipitación, cuando hay una menor oferta floral (Matos y dos Santos, 2019). En esta investigación, aunque no hay una relación directa entre la precipitación y la riqueza de plantas, sí se pudo observar que en las colmenas de M. eburnea y Scaptotrigona sp hubo una disminución significativa de granos polen contados en las láminas en aquellos periodos más lluviosos. da Luz et al. (2019), en un estudio en la región de Sao Paulo (Brasil), asociado a Scaptotrigona aff. postica, revelaron un comportamiento generalista similar al reportado en este estudio, en el que algunas familias (Asteraceae, Euphorbiaceae, Fabaceae y Myrtaceae) ofrecen la mayor cantidad de recursos nectaríferos y poliníferos. En esta investigación se confirma que M. eburnea, T. angustula y Scaptotrigona sp presentan un comportamiento generalista en la obtención de recurso polínico; un importante número de plantas presentan cortos periodos de floración (Alchornea latifolia, Acacia, Inga Brosimum, Psidium guajava, Cupania, Heliocarpus), lo que favorecería este generalísimo (Martins et al., 2019). Por su parte, Ramalho et al. (1990) relacionan el forrajeo en especies de la familia Myrtaceae y Urticaceae con la capacidad en floración en masa durante todo el año. Rezende et al. (2018) asocian la gran demanda de recursos por parte de especies de los géneros Scaptotrigona y Tetragonisca, debido a que sus colonias tienen un mayor número de individuos, obligando a las abejas a expandir sus nichos tróficos, mientras algunas especies del género Melipona restringen su nicho, utilizando solo algunas fuentes esenciales (claves) para mantener sus colonias, especialmente en algunas épocas del año, lo que en otras investigaciones han denominado como “especialización temporal” (Ramalho et al., 2007). Este comportamiento podría considerarse como un factor que influye en la fragilidad de estas colmenas; en este estudio, M. eburnea, en el periodo de noviembrediciembre, registró bajas cantidades de polen en potes, y en el caso particular de la colmena 1 se reportó solo tres especies botánicas correspondientes a Alchornea latifolia, Psidium guajava y Monochaetum myrtoideum, en la colmena 5 se identificaron cinco palinomorfos donde únicamente Psidium guajava presentó un porcentaje de frecuencia dominante..

(27) 19. La elección de las plantas por parte de las abejas se visualiza en la red mutualistas que permite reafirmar el bajo grado de especialización de las tres especies, la asimetría de la red y la riqueza de especies botánicas que influye en la estructura y cantidad de interacciones, demostrando así el comportamiento generalista por parte de los polinizadores. Lo anterior se asocia según Schleuning et al. (2012) a factores climáticos que influyen en el aumento de la diversidad de plantas; esta alta diversidad de especies botánicas puede disminuir las abundancias y densidades relativas de recursos, conduciendo a tiempos de búsqueda más largos y limitando la especialización. Una alta especialización puede ser indicador de la vulnerabilidad a la pérdida de especies relevantes (Kishi, 2017) que para este caso no aplica, pues el alto grado de conservación de la vegetación de la zona aporta al mantenimiento de las colmenas aquí estudiadas. La red de interacción muestra un importante número de plantas interactuando con estas especies de abejas, con comportamientos generalistas donde las variaciones están directamente relacionadas a fenología de las plantas (Ospina et al., 2015); esta tendencia podría considerarse una necesidad básica y, por lo tanto, aceptarse como estándar entre las abejas eusociales, con grandes colonias perennes, altas tasas de producción de crías y altos requerimientos de alimentos durante todo el año (Ferreira y Asby, 2015), El análisis de agrupamiento mostró similaridad intraespecífica en las colmenas de M. eburnea y de Scaptotrigona sp, que, en términos generales, comparten los mismos recursos. Rech y Absy (2011) señalaron similaridades entre nidos y potes de polen de grupos contiguos, es decir, del mismo nido o de la misma localización. Novais et al. (2015), en un análisis de conglomerados realizado con muestras de miel y de polen, el polen almacenado presentó menor similitud que el proporcionado por las mieles, concluyendo que cuanto más homogéneas son las muestras, mayor es la similitud entre ellas. El tamaño del nicho del uso de recursos polínicos (H’) varió entre 0.285 y 1.048 para M. eburnea, entre 0.450 y 1.064 para T. angustula, y entre 0.386 y 0.672. Los índices ecológicos que Rezende et.

(28) 20. al. (2018) encontraron en M. seminigra y Scaptotrigona nigrohirta dentro de la comunidad que la diversidad varió entre especies y localidades, con valores fluctuando entre 1.001 y 2.717. Por su parte, Santos y Asby (2013) encontraron variaciones en el índice de diversidad de Shannon-Wiener de 0.03 a 1.95 y de 0.10 a 1.00 en las muestras de polen, reportando una uniformidad (J’) que varió de 0.04 a 0.79 y de 0.07 a 0.46 , concluyendo que cuando mayor es la amplitud del nicho trófico, representada por el índice de diversidad de Shannon-Weaver (H’), mayor es la uniformidad o tendencia de homogeneidad en el patrón de la colección de recursos florales de la abeja, la investigación registro los más bajos valores de uniformidad para T. angustula...

(29) 21. Conclusiones 1. La identificación de tipos polínicos, el análisis del porcentaje de frecuencia y la red de interacción confirman que Tetragonisca angustula, Melipona eburnea y Scaptotrigona sp presentan un comportamiento generalista en la obtención de recurso polínico, lo cual puede asociarse a la fenología de las plantas asociada al síndrome de polinización (Martins et al., 2019). 2. La diversidad de especies visitadas y las preferencias florales no dependen necesariamente de las condiciones climáticas (régimen bimodal-tetraestacional). No se presentó una correlación entre precipitación y riqueza de especies vegetales visitadas por las abejas. 3. La polinización, como una interacción mutuamente beneficiosa, consiste en una red anidada y heterogénea entre animales y plantas; el ensamble entre las tres especies de meliponinos con al menos 70 especies de plantas no es aleatorio, pues hay un patrón que facilita la persistencia de las especies involucradas. La red mutualista entre abejas y plantas en el meliponario de La Mesa forma un patrón de interdependencia bien definido; esta red es una herramienta desde la perspectiva de la ecología de comunidades para la conservación de las especies (Bascompte y Jordano, 2007). 4. Los importantes servicios ecosistémicos brindados por las abejas nativas y la necesidad de comprender la forma en que interactúan con otras especies da cuenta de lo fundamental de incrementar esfuerzos investigativos y así reconocer no solo la diversidad de especies sino también su valor económico e importancia en la meliponicultura y la agricultura. Igualmente, el declive de estos polinizadores obliga a la implementación de estrategias de conservación, restauración y uso sostenible de la diversidad de los polinizadores en la agricultura y los ecosistemas relacionados. (Kevan, 2003). 5. La identificación de los tipos polínicos utilizados por estas especies de abejas aporta información crucial y útil en procesos productivos y de conservación, donde los meliponicultores podrán reconocer las especies botánicas visitadas por las abejas en esta zona del país, lo cual garantiza el mantenimiento y eficiencia de las colmenas..

(30) 22. Literatura citada Albuquerque, L. B., Aquino, F. G., Costa, L. C., Miranda, Z. J., & Sousa, S. R. (2013). Especies de Melastomataceae Juss. con potencial para la restauración ecológica de la vegetación riparia del cerrado/savana. Polibotánica 35: 1-19. AddinSoft. (2014). XLSTAT (versión 2014.5.03). BroNY, USA: Addinsoft, Inc. Antonini Y, Matoso S, Parentoni R. (2006). Pollen and néctar harvesting by the stingless bee Melipona quadrifasciata anthidioides (Apidae: Meliponini) in an urban forest fragment in southeastern Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment 41(3): 209-215. Balvanera, P. (2012). Los servicios ecosistémicos que ofrecen los bosques tropicales. Revista Ecosistemas 21: 1-2. Bascompte, J. Jordano, P. (2007). Plant–animal mutualistic networks: the architecture of biodiversity. Annu Rev Ecol Evol Syst 38: 567–593. Basilio, A. M., Spagarino, C., Landi, L., & Achával, B. (2013). Miel de Scaptotrigona jujuyensis en dos localidades de Formosa, Argentina. Stingless bees process honey and pollen in cerumen pots. Mérida: Facultad de Farmacia y Bioanálisis, Universidad de Los Andes, 1-8. Bastolla, U., Fortuna, M. A., Pascual-García, A., Ferrera, A., Luque, B., & Bascompte, J. (2009). The architecture of mutualistic networks minimizes competition and increases biodiversity. Nature 458 (7241), 1018. Bogotá, G. (2002). Polen de la subclase Asteridae en el Páramo de Monserrate. Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Centro de Investigaciones y Desarrollo Científico. Breeze, T., Bailey, A., Balcombe, K. Potts S. (2011). Pollination services in the UK: How important are honeybees? Agr Ecosyst Environ.142: 3-4. Colinvaux, P., De Oliveira, P., & Moreno, J. (1999). Amazon Pollen Manual. Part 1. OPA. da Luz, C., Fidalgo, A., Silva, S., Rodrigues, S. Nocelli, R. (2019). Comparative floral preferences in nectar and pollen foraging by Scaptotrigona postica (Latreille 1807) in two different biomes in São Paulo (Brazil). Grana 58(3): 200-226. Da Silva A, Vanderborght B, Barth M. (2018). Pollen rosources used by Melipona quadrigasciata anthidioides in na urban forest in Rio de Janeiro city, Brazil. Palynology 42(3): 392399. Daily, G. (1997). Nature’s services (Vol. 19971). Island Press, Washington, DC. Dormann, C., Fruend, J., (https://github.com/biometry/bipartite). Gruber,. B.. (2018).. Package. ‘bipartite’.. Erdtman G. (1969). Handbook of palynolgy: Morphology, taxonomy, ecology. An introduction to the study of pollen grains and spores. Hafner. Ferreira, M., Absy, M. (2013). Pollen niche of Melipona (Melikerria) interrupta (Apidae: Meliponini) bred in a meliponary in a terra-firma forest in the central Amazon. Palynology 42(2): 199-209..

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(35) 27. Anexo A. Tabla de frecuencia sensu Louveaux et al. (1978). Dominante (D: >45%), Secundario (S: 15-45%), Importante Aislado (IA: 3-15%), Aislado (A: <3%). Muestreos bimensuales correspondientes a Enero-Febrero (E-F), Marzo-Abril (M-A), Mayo-Junio (M-J), Julio-Agosto (J-A), septiembre-Octubre (S-O) y NoviembreDiciembre (N-D). Especies nativas (N), especies alóctonas (A). Familia Tipos polínicos Acanthaceae Trichanthera gigantea (N) Actinidaceae Saurauia yasicae (A) Amaranthaceae Amaranthus sp (N) Gomphrena aff. globosa (N) Irisine diffusa (N) Anacardiaceae Anacardium excelsum (N) Toxicodendron striatum (N) Arecaceae Arecaceae 1 Chamaedorea sp (N) Dictyocaryum lamarckianum (N) Euterpe sp (N) Asteraceae Baccharis trinervis (N) Critonia aff. Morifolia (N) Emilia sonchifolia (N) Steiractinia aspera (N) Vernonia aff. patens (N) Bignoniaceae Bignoniaceae 1 Tabebuia rosea (N) Tecoma stans (N) Boraginaceae Cordia alliodora (N) Convolvulaceae Ipomoea sp 1 Ipomoea sp 2 Dilleniaceae Davilla kunthii (N) Escalloniaceae Escallonia pendula (N). Melipona eburnea. Tetragonisca angustula. Scaptotrigona sp. E-F. M-A. M-J. A-S. O-N. N-D. E-F. M-A. M-J. A-S. O-N. N-D. E-F. M-A. M-J. A-S. O-N. N-D. -. -. -. -. -. -. A. A. -. A. A. A. A. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. A. -. -. -. -. -. -. A A -. -. -. -. A -. A. A -. -. -. -. -. -. A -. -. -. -. -. -. A. -. -. A -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. A A. A A -. -. -. -. A -. A A -. IA IA -. A A -. A -. A A. A -. A. -. -. -. A. A -. A A A -. A A A -. A -. -. -. A A A A A. A A A A A. IA IA IA -. A A A -. -. A -. IA A A A -. A A A -. IA A A. A -. A -. A A -. -. A -. IA. -. A -. -. -. -. A. A -. A. A -. -. -. -. A. -. -. -. A. -. -. -. A. IA. A. A. A. -. -. IA. A. -. -. -. -. A -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. A -. -. -. -. A -. A A. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. A. A. -. -. -. -. A. IA. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -.

(36) 28. Familia Tipos polínicos Euphorbiaceae Acalypha diversifolia (N) Acalypha macrostachya (N) Alchornea latifolia (N) Croton leptostachyus (N) Dalechampia sp (N) Euphorbia hirta (N) Euphorbia sp Sapium glandulosum (N) Fabaceae: Mimosoidae Acacia sp Enterolobium sp (N) Inga oerstediana (N) Mimosa pudica (N) Pithecellobium sp (N) Lamiaceae Hyptis mutabilis (N) Lauraceae Persea americana (N) Malpighiaceae Banisteriopsis vs Bunchosia Malpighiaceae 1 Malvaceae Heliocarpus americanus (N) Melochia parvifolia (N) Melastomataceae Miconia theizans (N) Monochaetum myrtoideum (N) Moraceae Brosimum aff. Alicastrum Poulsenia sp (N) Myrtaceae Eucalyptus globulus (A) Myrcia splendens (N) Psidium guajava (N) Ocnaceae Ouratea tipo (N) Oleaceae Fraxinus chinensis (N). Melipona eburnea. Tetragonisca angustula. Scaptotrigona sp. E-F. M-A. M-J. A-S. O-N. N-D. E-F. M-A. M-J. A-S. O-N. N-D. E-F. M-A. M-J. A-S. O-N. N-D. A -. IA S A. A IA A A -. -. A -. IA A -. A A S A A. A A A. A A A. A IA -. A A A -. S A A. A A A A. A A -. IA A -. A A A. -. D A A. A IA A. A A A IA A. IA A. A IA A. A. -. A A. -. A IA -. -. A A -. -. A. A A. A -. A. -. A -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. A. -. -. -. -. -. A. -. -. -. -. -. A. -. -. -. -. -. A. -. -. -. -. -. -. A. A -. -. -. -. A -. -. A A. -. -. A -. -. -. -. -. -. -. A. -. A A. A. -. A. A -. A. A. -. -. A -. A -. -. A -. IA -. IA -. IA -. D. S S. IA. D -. S D. A. -. -. -. -. -. -. -. A -. -. -. -. -. -. S -. -. -. -. -. A -. A -. A -. A -. A -. A -. A. -. A -. -. -. -. A IA IA. A A. IA. A. A IA. D. A. -. -. A A. A. A. A A -. A. -. A A. -. A IA. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. A. -. A. A. A. A. IA. IA. A. -. A. -. -. A. A. A. -. -. A. -. A. -. A.

(37) 29. Familia Tipos polínicos Passifloraceae Passiflora bogotensis (N) Piperaceae Piper aduncum (N) Piper aff. hispidum (N) Poaceae Paspalum sp Poaceae 2 Polygonaceae Muehlenbeckia tamnifolia (N) Rubiaceae Coffea arabica (A) Spermacoce verticillata (A) Rutaceae Citrus sp (A) Sapindaceae Cupania americana (N) Serjania paniculata (N) Solanaceae Solanum aturense (N) Ulmaceae Trema micrantha (N) Urticaceae Cecropia peltata (N) Verbenaceae Aegiphila tipo (N) Vitaceae Cissus verticillata (N) Sapindaceae-Proteaceae Indeterminado 1. Melipona eburnea. Tetragonisca angustula. Scaptotrigona sp. E-F. M-A. M-J. A-S. O-N. N-D. E-F. M-A. M-J. A-S. O-N. N-D. E-F. M-A. M-J. A-S. O-N. N-D. -. -. -. -. -. -. A. A. -. -. -. A. -. -. -. -. -. -. IA -. -. A -. -. -. -. IA -. A. -. A -. IA -. A -. IA -. A A. -. -. IA -. -. -. -. A -. -. -. -. A -. A -. A A. IA IA. IA -. A -. A -. -. -. -. -. A -. -. -. -. -. -. -. A. -. A. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. -. A. A -. -. -. -. -. -. IA -. -. A. -. -. A. -. -. -. -. IA. A. -. A. -. S. IA. IA. IA. D. S. A. IA. A. -. S. -. A A. IA -. A. A. -. -. -. IA -. A. -. A -. -. A A. S -. A IA. IA -. A -. -. A. -. A. A. A. -. -. -. -. -. A. -. -. -. -. -. -. -. -. -. A. -. -. -. A. IA. -. -. -. A. -. -. -. -. -. -. -. A. D. -. -. -. S. S. S. D. IA. S. D. D. D. D. -. D. -. -. -. -. -. A. A. -. A. -. -. A. -. -. -. IA. -. -. -. -. A -. -. -. A. -. -. A -. A A. -. A. -. -. -. -. -. -.

(38) 30. Anexo B. Tipos polínicos representativos encontrados en muestras de polen de potes de colmenas de Melipona eburnea, Tetragonisca angustula y Scaptotrigona sp. a) Convolvulaceae: Ipomoea sp 1; b) Euphorbiaceae: Croton leptostachyus; c) Passifloraceae: Passiflora aff. bogotensis; d) Ochnaceae: Ouratea tipo; e) Asteraceae: Critonia aff. morifolia; f) Asteraceae: Emilia sonchifolia; g) Asteraceae: Vernonia patens; h) Myrtaceae: Psidium guajava; i) Melastomataceae: Miconia theizans; j) Melastomataceae: Monochaetum myrtoideum; k) Ulmaceae: Trema micranta; l) Euphorbiaceae: Acalypha macrostachya; m) Piperaceae: Piper aduncum; n) Piperaceae: Piper aff. hispidium; o) Urticaceae: Cecropia peltata; p) Amaranthaceae: Irisine difusa; q) Amaranthaceae: Gomphrena aff. globosa; r) Amaranthaceae: Alternanthera albotomentosa; s) Fabaceae (Mimosoidae): Mimosa pudica; t) Rutaceae: Citrus sp; u) Boraginaceae: Cordia alliodora; v) Malvaceae: Heliocarpus americanus; w) Escalloniaceae: Escallonia pendula; x) Oleaceae: Fraxinus chinensis; y) Euphorbiaceae: Acalypha latifolia; z) Fabaceae (Mimosoidae): Inga oerstediana (escala 20 μm, excepto para Inga oerstediana: escala 50 μm). 20 µm. a. c. b. h. d. i. e. g. f. m. j. n. k p. o l. q s. t u. v. w. r. x z y. 50 µm.

(39)