Patrones de deposición de larvas y canibalismo en renacuajos de Dendrobates truncatus

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(1)Patrones de deposición de larvas y canibalismo en renacuajos de Dendrobates truncatus. Juliana Góm ez Consuegra. Trabajo realizado como requisito parcial para optar al título de bióloga. Director: Adolfo Amézquita, PhD Codirector: Óscar Ramos, MSc. UNIVERSIDAD DE LOS ANDES FACULTAD DE CIENCIAS DEPARTAMENTO DE CIENCIAS BIOLÓGICAS BOGOTÁ, ENERO DE 2006.

(2) RESUM EN El canibalismo ha sido documentado en diferentes taxa, ocurriendo con más frecuencia entre organismos de tamaños muy diferentes, cuando hay organismos vulnerables, o cuando hay escasez de alimento. En anuros, se ha asociado la ocurrencia del canibalismo a cuerpos de agua pequeños, como bromelias, axilas de plantas vasculares y depresiones en los troncos y las piedras, denominados phytotelmata. En las ranas de la familia Dendrobatidae es común el transporte de larvas hasta estos cuerpos de agua, y su evolución parece estar asociada a un menor riesgo de depredación interespecífica en cuerpos de menor tamaño. Como los padres depositan a sus larvas de acuerdo a ciertas características de las piscinas, podrían también detectar la presencia de otras larvas en un cuerpo de agua, evitando depositar sus larvas ahí. De esta forma, podrían modular el canibalismo, promoviéndolo en momentos de escasez y evitándolo cuando las condiciones son favorables para el desarrollo de sus larvas. Los adultos de Dendrobates truncatus depositan sus larvas en piscinas (phytotelmata) de tamaños muy diferentes, y en ocasiones se encuentran varios renacuajos en un mismo cuerpo de agua. Se ha observado la presencia de canibalismo en esta especie, en laboratorio, por lo cual es posible que en campo también esté ocurriendo. Por esta razón, es extraño encontrar varios renacuajos en una sola piscina natural. El objetivo de este trabajo era ver si la diferencia en los tamaños de las larvas y la procedencia (la piscina donde se desarrollan) estaban relacionados con el tiempo hasta el canibalismo. También se quería ver cuáles de las características de las piscinas se relacionaban con el número de larvas en ellas. Finalmente, se buscaba describir la forma como estaban distribuidas las larvas en las piscinas, de acuerdo a sus tamaños. Se encontró que el tiempo hasta el canibalismo aumentaba a medida que aumentaba la diferencia en tamaños de cada par de larvas, pero no se relacionaba con la procedencia de ellas. La única variable de las piscinas que se relacionaba con el número de larvas era la superficie, conformada por la amplitud de la piscina (el eje más corto en la superficie) y por la longitud (el eje más largo en la superficie). La mayoría de las piscinas tenían una sola larva, y la variación en la longitud corporal de las larvas en todas las piscinas era muy baja, indicando que las de una misma piscina tenían tamaños similares. En conjunto, los resultados indican que el canibalismo es un factor importante en la supervivencia de las larvas de D. truncatus, especialmente cuando éstas difieren en tamaño. Este comportamiento puede afectar el patrón de deposición de las larvas por parte de los padres, de modo que depositen sus larvas con mayor frecuencia en piscinas con superficies mayores. Esta característica de las piscinas les puede servir como pista para garantizar la supervivencia de sus larvas, debido a la relación de la superficie de la piscina con el volumen de agua en la misma. Cuando el volumen es pequeño, la estrategia que pueden asumir los padres es depositar a sus larvas en piscinas individuales, y cuando es grande, depositar varias larvas del mismo tamaño en una piscina, con el fin de evitar el canibalismo. Para establecer el posible valor adaptativo del patrón de deposición de larvas es importante realizar análisis moleculares, con el fin de determinar si los padres están depositando a todas sus crías en un mismo cuerpo de agua, o en cuerpos diferentes.. 2.

(3) ÍNDICE. Introducción …………………………………………………………………………..4 Objetivos ……………………………………………………..……………………….8 Metodología …………………………………………………………………………..8 Resultados …………………………………………………………………………...10 Discusión de Resultados ……………………………………..…………………….11 Referencias …………………………………………………………………………..15 Tablas y Figuras.……………………………………………………………………..18 Anexos……………………………………………………………………………...…23. 3.

(4) INTRODUCCIÓN En el neotrópico, particularmente en la Amazonía, se han identificado 16 modos reproductivos en anuros, que se diferencian según el lugar de deposición de los huevos y el lugar de desarrollo de las larvas (Crump 1974, Duellman & Trueb 1986, Hödl 1990). En términos del desarrollo de las larvas, éstas pueden crecer en cuerpos lénticos o lóticos, de diferentes tamaños. En algunos grupos de las familias Dendrobatidae, Leptodactylidae, Centrolenidae e Hylidae existe una tendencia evolutiva a que las larvas se desarrollen en volúmenes de agua más pequeños, como las partes de las plantas donde se recoge el agua, denominados phytotelmata (Crump 1984, Hödl 1990). Estos se encuentran a diferentes alturas del piso en partes como los ejes de las bromelias u otras plantas, o en depresiones en los troncos de los árboles (Wilbur 1997). El volumen de los cuerpos de agua implica costos y beneficios para las larvas de anuros que se desarrollan en ellos. Uno de los beneficios de desarrollarse en un cuerpo de agua con mayor volumen es la mayor duración del mismo (Werner 1986). De la misma forma, estos cuerpos tienden a ofrecer un ambiente más constante en términos de nutrientes, que los cuerpos de agua con menor volumen (Wilbur 1997). Sin embargo, uno de los costos de la larga duración de las charcas es que hay un mayor número de depredadores que en los cuerpos con un menor volumen de agua (Van Buskirk 1989). Por esta razón, se ha sugerido que los cuerpos de agua más pequeños se comenzaron a utilizar como respuesta a la depredación de huevos y larvas por parte de depredadores (Duellman & Trueb 1986). Uno de los costos que pueden tener los renacuajos al vivir en estas piscinas (phytotelmata) es el riesgo de desecación. Así, la duración del cuerpo de agua se relaciona con características de la historia de vida de los anfibios, tales como la tasa de crecimiento, el tamaño en la metamorfosis y la estrategia reproductiva (Row e & Dunson 1995). Otros de los costos de vivir en un espacio tan reducido son la competencia intraespecífica e interespecífica (Mokany & Shine 2003), y la variación en la concentración de nutrientes en la charca a lo largo del tiempo. Los nutrientes tienden a disminuir a medida que se seca el cuerpo de agua, haciendo que el ambiente sea más adverso para las larvas (Wilbur 1997, Alford 1999). A pesar de ser menor que en los cuerpos de agua más grandes, la predación es otro de los costos de vivir en las piscinas. Ésta sigue existiendo por parte de náyades de Odonatos (Wilbur 1997) o incluso por otros renacuajos. Este último caso puede consistir en predación intraespecífica de huevos (oofagia) y larvas (canibalismo sensu stricto) (Crump 1983, Magnusson & Hero 1991, Alford 1999, Lehtinen 2004). En ocasiones, los renacuajos se pueden alimentar de conespecíficos muertos, pero este caso generalmente no se considera como canibalismo (Weygoldt & Carvalho da Silva 1991). El canibalismo se ha documentado en diferentes taxa (Fox 1975a), como insectos (Wagner et al. 1999, Chapman et al. 1999, Snyder et al. 2000), peces (Meffe & Crump 1987), salamandras (Hoffmann & Pfennig 1999), y varias especies de anuros (Brust 1993, Caldw ell & de Araujo 1998, Crump 1983, Jungfer & Weygoldt 1999,. 4.

(5) Pfennig 1992, Pfennig & Frankino 1997, Summers & Amos 1997, Summers 1999). Es una de las mayores interacciones que existen en los cuerpos de agua efímeros, debido probablemente al bajo número de depredadores que habitan estas piscinas (Van Buskirk 1989, Summers & Amos 1998), al riesgo de desecación, a la reducción de recursos y a las altas densidades de individuos que viven allí (Crump 1983, Polis 1981, Heyer et al. 1975). Del canibalismo pueden obtenerse varios beneficios. En primer lugar, la alimentación con otras larvas ofrece una fuente adicional de nutrientes, particularmente de proteínas (Alford 1999, Crump 1983), que puede llevar a un mayor crecimiento (Summers & Amos 1996, Summers 1999, Meffe & Crump 1987) y a acelerar el desarrollo (Pfennig & Frankino 1997, Wagner et al. 1999, Snyder et al. 2000). Esto se debe a que el tejido animal tiene una mayor cantidad de proteínas y una menor cantidad de lípidos y de carbohidratos que el tejido vegetal (Kupferberg 1997). Sin embargo, también existen costos asociados a este comportamiento. En primer lugar, existe el costo de lesionarse al atacar a la presa, y de gastar demasiada energía al subyugarla (Pfennig et al. 1998). Asimismo, se ha reportado que uno de los principales costos del canibalismo es la transmisión de patógenos (Pfennig et al. 1998). Finalmente, cuando el canibalismo entre hermanos ocurre en exceso, el caníbal puede afectar la propagación de genotipos similares al suyo, lo cual es desventajoso en términos del fitness inclusivo (Crump 1983). Se ha demostrado que en algunas especies, los caníbales evitan en lo posible alimentarse de sus parientes (Pfennig 1997, Summers & Symula 2001). Por otro lado, individuos de otras especies se alimentan principalmente de su progenie, lo que ha sido interpretado como una estrategia adaptativa cuando la probabilidad de reproducción de los sacrificados es baja (Pfennig 1997). Los anuros cuyas larvas se desarrollan en cuerpos efímeros afrontan un compromiso entre el riesgo de canibalismo entre éstas y el riesgo de muerte debido a la desecación de las charcas (Summers 1999). Éste se puede dar ubicando varios renacuajos por cuerpo de agua, de modo que sólo una larva por piscina (phytotelmatum) sobrevive, alimentándose de las otras, cuando existe un mayor riesgo de desecación de la charca (Weygoldt 1987, Summers 1999). El cuidado parental es una característica común de todas las especies de la familia Dendrobatidae (Weygoldt 1987, Summers & Amos 1998). Existen diversas modalidades de cuidado parental, entre las cuales se encuentra el transporte de larvas por parte de los padres hasta cuerpos de agua (Hödl 1990). Este comportamiento evolucionó asociado a la oviposición terrestre y al desarrollo de las larvas en un medio acuático. Particularmente, los adultos del género Dendrobates depositan a sus crías en phytotelmata (Summers & Amos 1998). Caldw ell y de Araújo (1998) sugieren que el canibalismo puede ser una sinapomorfia del género Dendrobates, que sirve como adaptación a estos cuerpos de agua. Las tasas de canibalismo entre las larvas que se desarrollan en las piscinas pueden variar, dependiendo de ciertas características de los renacuajos. De esta forma, mientras mayor sea la diferencia en tamaños de las larvas, habrá. 5.

(6) una mayor tasa de canibalismo, o un menor tiempo hasta el mismo. Esto se puede deber a que subyugar a un renacuajo implica un costo energético, que puede incrementarse cuando los dos renacuajos tienen un tamaño corporal similar (Crump 1983, Hoffman & Pfennig 1999, Polis 1981, Summers 1999, Werner 1986). Por otro lado, los renacuajos emparentados tendrán menores tasas de canibalismo, por reconocimiento del parentesco. De esta forma, sería mayor el canibalismo en renacuajos que vienen de cuerpos de agua diferentes, puesto que renacuajos de la misma piscina podrían estar más probablemente emparentados. En experimentos realizados con renacuajos de Dendrobates ventrimaculatus se observó que había una tendencia a alimentarse de embriones que provienen de inserciones de hojas diferentes, en una misma planta (Summers y Amos 1997). Esta tendencia se podría deber a que los padres que depositan sus larvas en las piscinas pueden modular indirectamente el canibalismo para evitarlo o promoverlo (Dow nie et al. 2001). Así, los padres podrían promover el canibalismo, ubicando varias larvas de tamaños diferentes en un mismo cuerpo de agua (Summers & Amos 1998) en momentos de sequía, para que alguna sobreviva, alimentándose de la otra cuando no hay nutrientes suficientes. Si los padres utilizan esta estrategia, la varianza en el tamaño de las larvas, al igual que el número de larvas en un mismo cuerpo de agua, debe ser grande. Es posible que haya dif erentes factores abióticos que afecten la deposición de larvas en las piscinas por parte de los padres. Particularmente, es probable que el volumen de agua sea un factor determinante en el número de larvas que alberga una piscina, puesto que los cuerpos de agua con volúmenes mayores puedan alojar una mayor cantidad de renacuajos. Esto también puede significar una mayor cantidad de nutrientes y un menor riesgo de desecación (Wilbur 1997). En momentos de abundancia, cuando la piscina tiene un volumen mayor, es probable que depositen a las larvas de una puesta en el mismo cuerpo de agua, de manera que se evita el canibalismo. De esta forma, la varianza en el tamaño de las larvas dentro de la misma piscina será pequeña. Los padres tendrían que tener control sobre una piscina, para evitar que otros adultos depositen sus larvas en ese cuerpo de agua. Summers (1999) sugiere que los padres son capaces de detectar si hay un renacuajo en un cuerpo de agua, evitando depositar sus crías ahí. Si los padres no defienden los territorios, la mejor estrategia sería depositar a sus larvas individualmente, en cuerpos sin larvas, para que por lo menos alguna sobreviva alimentándose de las larvas de otros machos. Los adultos de Dendrobates truncatus depositan sus larvas en los troncos de los árboles y en piedras, en huecos con diámetros de dimensiones variables. Se ha observado un gran número de larvas de D. truncatus de diferentes tamaños en estos cuerpos de agua, indicando que existe la posibilidad de que más de un macho los utilice (Obs. Pers.). Dado que en otros dendrobátidos los padres depositan sus larvas en piscinas individuales (Pröhl y Hödl 1999), es posible que los machos de D. truncatus no defiendan los huecos como un recurso, y que, por lo tanto, no estén modulando el canibalismo. Tanto en la especie hermana, D. auratus (Caldw ell 1990 en Caldw ell y de Araújo 1998),. 6.

(7) como en renacuajos de D. truncatus criados en el laboratorio (B. Rojas, com. pers), se ha observado el canibalismo. Debido al tamaño de las piscinas, y a la cercanía con D. auratus, es factible que se dé el canibalismo entre los renacuajos de D. truncatus en campo, bajo condiciones naturales, razón por la cuál los padres deberían modular el canibalismo.. 7.

(8) OBJETIVOS Objetivo General El propósito de este trabajo es determinar cuáles variables afectan el tiempo hasta el canibalismo de renacuajos colectados bajo condiciones naturales. También se busca determinar si los padres depositan a las larvas de manera diferencial, dependiendo de las características de las piscinas, con el fin de evitar o promover el canibalismo. Objetivos Específicos • • •. Determinar si la procedencia de los renacuajos (la piscina en la cual se están desarrollando) y la dif erencia en tamaños de las larvas están relacionados con el tiempo hasta el canibalismo. Describir el patrón de deposición de larvas en piscinas naturales, con el fin de determinar cuáles características de las piscinas se relacionan con el número de larvas en ellas. Describir la distribución de tamaños de las larvas en las piscinas.. M ATERIALES Y MÉTODOS Sitio de estudio El estudio se realizó en los meses de febrero, abril y junio de 2005. Se utilizaron renacuajos de Dendrobates truncatus encontrados cerca de la ciudad de Mariquita, Tolima, a lo largo del Río Medina (05º15’22”N, 74º53’50”W). Se eligió este lugar debido a la alta densidad de adultos encontrados en salidas de campo anteriores. Adicionalmente, a lo largo del Río Medina se encontraron varias piscinas en los troncos y las piedras donde había larvas de Dendrobates truncatus, junto con otra microfauna como arácnidos, larvas de dípteros y larvas de odonatos.. 8.

(9) M étodos Para determinar si la procedencia de los renacuajos (la piscina en la cual se están desarrollando) y la diferencia en tamaños de las larvas están relacionadas con el tiempo hasta el canibalismo, se realizaron experimentos en laboratorio con renacuajos colectados en Mariquita, tanto en piscinas naturales como en piscinas artificiales. Las piscinas artificiales eran recipientes de plástico, llenos de agua y hojarasca, que se ubicaron al azar a lo largo de la orilla del río, con el fin de aumentar la probabilidad de encontrar larvas. En total, se colectaron 52 renacuajos de 23 piscinas naturales y de 8 piscinas artif iciales, a los cuales se les midió la longitud total (de la cabeza a la punta de la cola) y la longitud corporal (sin incluir la cola) con ayuda de imágenes digitales y del programa Scion Image. Se escogieron pares de individuos al azar, que quedaron en uno de los siguientes tratamientos: renacuajos provenientes de la misma piscina (N=9 pares) y renacuajos provenientes de piscinas diferentes (N=16 pares). Fueron ubicados en recipientes plásticos dentro de un cuarto con temperatura controlada (temperatura promedio de 25°C), con 250 mL de agua reposada, una cantidad de alimento que cubría toda la superficie del agua, y plantas acuáticas. Dos veces al día se observaba si había ocurrido canibalismo, y se registraba la latencia hasta el canibalismo. A las larvas que se colectaron en junio se les cortó un pedazo de cola para análisis moleculares, por lo cual se hizo un ANOVA para verificar que no hubiera dif erencias en el tiempo hasta el canibalismo entre las larvas de junio y las demás larvas. Como no se encontraron diferencias signif icativas, se fusionaron los datos de las larvas de todos los meses. Se analizó si la procedencia de las larvas estaba relacionada con el tiempo hasta el canibalismo, teniendo las diferencias en el tamaño de las larvas como una covariable, mediante un análisis de covarianza.. 5. Figura 1. Diagrama de algunas de las medidas tomadas en las piscinas. 1: Amplitud. 2: Longitud. 3: Prof undidad. 4: Altura. 5. Distancia al río.. Para establecer si el número de larvas en las piscinas naturales se relaciona con sus características físicas, se midieron varias características de las piscinas que contenían larvas. Estas fueron el volumen del agua, la profundidad del agua, la altura desde el piso hasta la piscina, la longitud de la piscina (el eje más largo de la superficie), la amplitud (el eje más corto), la distancia hasta la orilla del río, la temperatura del agua dentro de la piscina, y la temperatura del aire que se encontraba encima de ésta (Figura 1). También se hizo un censo del número de larvas por piscina, como variable de salida.. Para determinar cuáles de estas variables estaban relacionadas entre si, se calcularon coeficientes de correlación de Spearman entre todas las variables antes de la transformación. Posteriormente, se probó la normalidad de las variables, con el fin de desarrollar un modelo general lineal, y se transformaron 9.

(10) las variables cuando fue necesario para conseguir la normalidad. El número de larvas se transformó mediante la transformación 1/√[(número de larvas) + 3/8] (Zar 1984). Las variables volumen, distancia, longitud y temperatura del aire fueron transformadas utilizando el logaritmo de los datos; las variables profundidad y amplitud fueron transformadas mediante las funciones 1/√(profundidad) y 1/√(amplitud). Las variables altura y temperatura del agua no fueron transformadas, puesto que su distribución original era normal. Finalmente, se analizó si cada una de las variables tenía un efecto sobre el número de larvas por medio de una regresión múltiple. Para establecer si existe un patrón en la distribución del tamaño de las larvas en las piscinas, se hizo un censo de todas las piscinas, naturales y artificiales, que contenían larvas. Las piscinas artificiales se ubicaron a lo largo del río, y dos meses después se realizó el censo. Cuando se encontraron larvas en las piscinas se colectaron, y luego se les tomaron fotos digitales para poder medirlas con la metodología descrita anteriormente. Finalmente, se calculó el coeficiente de variación de la longitud corporal de las larvas. La longitud corporal de las larvas se dividió en rangos, dependiendo del coeficiente de variación. Luego, se contó el número de piscinas que contenían renacuajos de cada uno de los rangos, con el fin de describir la distribución de tamaños de las larvas en las piscinas. Todos los análisis estadísticos fueron realizados en el programa SPSS 11.0 para Macintosh. RESULTADOS El análisis de covarianza indicó que la diferencia en la longitud corporal (ANCOVA: F=10.218 P=0.005, Figura 2a) y en la longitud total (ANCOVA: F=4.453, P=0.048) entre cada par de renacuajos tenían un efecto significativo sobre el tiempo hasta el canibalismo. La procedencia de los renacuajos no tenía un efecto sobre el canibalismo, cuando se consideraban las diferencias en longitud corporal (ANCOVA: F=2.192, P=0.154; Figura 2b) o las diferencias en longitud total (ANCOVA: F=1.288, P=0.270). El número promedio de larvas encontrados en las 27 piscinas fue 2.55 (± 2.32) larvas (Tabla 1). Se encontraron correlaciones significativas entre la profundidad de la piscina y la temperatura del agua (Correlación de Spearman: rs=0.489, P=0.024, Figura 3), y entre la longitud y la amplitud de la piscina (Correlación de Spearman: rs=0.518, P=0.006, Figura 3). El volumen del agua tenía una correlación signif icativa con las variables profundidad (Correlación de Spearman: rs=0.706, P=0.018), distancia a la orilla (Correlación de Spearman: rs=-0.510, P=0.018), longitud (Correlación de Spearman: rs=0.397, P=0.040) y amplitud (Correlación de Spearman: rs=0.612, P=0.001) de la piscina (Figura 3). Como la correlación de Spearman indicó que varias de las variables estaban relacionadas, se realizó un análisis de componentes principales, con una rotación de los ejes tipo Varimax. Este indicó que las variables volumen de agua, profundidad, longitud y amplitud de las piscinas estaban correlacionadas (Análisis de Componentes Principales: x2= 43.51, g.l=6, P<0.001: Tabla 2), y explicaban el 81,67% de la varianza en el número de larvas. Estas cuatro. 10.

(11) variables se agruparon en dos componentes principales (Tabla 2): el primero, conformado por la profundidad y el volumen, explicaba el 42% de la matriz de correlación y fue denominado componente de capacidad de almacenamiento de la piscina. El segundo, conformado por la longitud y la amplitud de la piscina, explicaba el 39% de la matriz y fue denominado superficie de la piscina. La regresión múltiple indicó que únicamente el componente de superficie de las piscinas tenía un efecto marginalmente significativo sobre el número de larvas en las piscinas (t=-0.436, P=0.066, r2=0.251, N=25, Figura 4). La capacidad de almacenamiento (t=1.339, P=0.239), la altura (t= -0.302, P=0.775), la temperatura del aire (t=-0.102, P=0.923), la temperatura del agua (t=0.221, P=0.834) y la distancia al río (t=-0.628, P=0.557) no tenían un efecto significativo sobre el número de larvas. El coeficiente de variación de la longitud corporal de los renacuajos en la mayoría de las piscinas era de 0%, y nunca superaba el 1% de variación (Figura 5). El coeficiente de variación de la longitud corporal de los renacuajos entre todas las piscinas de 0.28%. DISCUSIÓN DE RESULTADOS Los análisis de covarianza indicaron que la diferencia en la longitud corporal y en la longitud total tenían un efecto significativo sobre el tiempo hasta el canibalismo. La procedencia de los renacuajos no tenía un efecto sobre el canibalismo, cuando se consideraban las diferencias en longitud corporal o las diferencias en longitud total. Las variables volumen, profundidad, longitud y amplitud estaban correlacionadas, por lo cual se agruparon en dos componentes principales: el primero, conformado por la profundidad y el volumen, fue denominado componente de capacidad de almacenamiento de la piscina. El segundo, conformado por la longitud y la amplitud de la piscina, fue denominado componente de superficie de la piscina. La regresión múltiple indicó que solamente la superficie de las piscinas tenía un efecto significativo sobre el número de larvas en ellas. El coeficiente de variación de la longitud corporal de los renacuajos en la mayoría de las piscinas era de 0%, y nunca superaba el 1% de variación. Se observó el canibalismo in vivo en una de las piscinas, confirmando que es un comportamiento que ocurre tanto en campo como en laboratorio. En el laboratorio se encontró que en los pares de larvas con mayor diferencia de tamaño ocurría el canibalismo más rápidamente que en los de tamaños similares. Esto concuerda con los resultados encontrados en larvas de Scaphiopus (Pfennig y Frankino 1997), y en larvas de Hyla pseudopuma (Crump 1983). Esto ocurre porque los costos de subyugar a una presa más pequeña son menores (Alford 1999). A pesar de que las larvas con una mayor diferencia de tamaños cometían canibalismo más rápidamente, luego de dos meses, todos los pares de larvas habían cometido canibalismo. Las diferencias en la longitud corporal y en la longitud total fueron medidas al inicio del canibalismo; sin embargo, aquellos pares que comenzaron con tamaños similares tenían una clara diferencia al final del experimento. Esto se puede deber a competencia por el alimento, donde la larva que es mejor competidora se alimenta mejor, creciendo más que su presa (Lehtinen 2004). Si esto ocurre,. 11.

(12) se esperaría que hubiera una diferencia mínima en tamaños para que ocurriera el canibalismo, lo cual podría llevar a una menor tasa de deposición de larvas en piscinas que ya estuvieran ocupadas por otras larvas. En cuanto a la procedencia de las larvas, no se encontraron diferencias significativas en el tiempo hasta el canibalismo entre larvas de la misma piscina y larvas de piscinas dif erentes. Si los padres depositan a varias larvas en una misma piscina, este resultado puede reflejar que las larvas no están discriminando entre parientes y conespecíficos no emparentados. En este experimento, las larvas provenientes de cuerpos diferentes, por lo general, venían de cuerpos que estaban muy alejados entre si. Por esta razón, es muy probable que no estuvieran emparentadas, puesto que el macho no podría visitar cuerpos tan alejados entre si, mientras que las del mismo cuerpo tendrían una mayor probabilidad de estar emparentadas. Sin embargo, no se tiene una total certeza sobre el grado de parentesco de las larvas. Es posible que las larvas de D. truncatus no estén discriminando entre hermanos porque los beneficios de alimentarse de un hermano o un medio hermano son mucho mayores que los costos. Dado que el volumen de agua de las piscinas es relativamente bajo, el riesgo de desecación es alto, por lo cual ser caníbal puede ser un beneficio muy grande, ya que acelera el metabolismo. Pfennig y Frankino (1997) encontraron que la frecuencia de morfos caníbales de Spea bombifrons está regulada por la duración de las charcas, y que aquellas larvas que se desarrollan con hermanos tienen una menor probabilidad de convertirse en caníbales. También encontraron que la probabilidad de alimentarse de un pariente está relacionada con el estado de hambre del caníbal. Aquellos individuos que están bien alimentados pueden ser más selectivos al decidir si se alimentan de un hermano, si los beneficios del canibalismo son menos importantes que los costos de la pérdida del fitness inclusivo al alimentarse de un hermano. En este estudio las larvas tuvieron todo el tiempo una alta concentración de alimento, lo que podría signif icar que el canibalismo no dependía de la escasez de nutrientes. Experimentos paralelos llevados a cabo en el laboratorio con larvas de la misma especie sugieren que el canibalismo ocurre independientemente de la alimentación y del grado de parentesco entre los individuos (B. Rojas, com. pers.). La deposición de larvas está regulada por varios factores bióticos y abióticos, como la concentración de nutrientes, o el volumen de agua de la charca. Pero es posible que, debido a la ocurrencia del canibalismo en varias especies del género Dendrobates, la presencia de otras larvas sea uno de los factores determinantes en la selección de sitios para deposición (Summers 1999). En este estudio, se analizaron varios factores que podrían influenciar la deposición de larvas en piscinas por parte de D. truncatus. El número de larvas en la mayoría de las piscinas fue relativamente bajo, aunque, en algunas piscinas se encontraron hasta once larvas. Este resultado puede sugerir que los padres sí están modulando el canibalismo, al depositar sus larvas de manera diferencial, dependiendo de las características de las piscinas. Al ver cuales de éstas estaban relacionadas con el número de larvas, se encontró que solamente la amplitud y longitud de la superficie de la piscina, denominada componente de superficie, tenía un efecto significativo en el número de larvas.. 12.

(13) Es posible que la superficie de la piscina sea una pista visual para los padres que depositan sus larvas, de modo que una superficie amplia representa una piscina con mejores condiciones para sus crías. Esto tiene sentido, puesto que el componente de superficie de la piscina está relacionado con el componente de capacidad de almacenamiento de la misma, compuesto por el volumen de agua y la profundidad. Es decir, que mientras más amplia es la piscina, tiene una mayor profundidad, y a su vez, un mayor volumen de agua. El volumen del agua es un factor determinante en el ciclo de vida de los anuros, puesto que está relacionado con el hidroperiodo, el cual determina el tiempo y el tamaño hasta la metamorfosis, entre otras variables (Werner 1986). En larvas del género Scaphiopus se ha encontrado que éste está relacionado con el tiempo hasta el canibalismo (Pfennig y Frankino 1997). Por esta razón, es posible que en D. truncatus, un mayor número de larvas en las piscinas más amplias no se deba a una mayor deposición de los padres, sino a una menor tasa de canibalismo. De esta forma, cuando la piscina es más pequeña, las larvas pueden alimentarse de sus conespecíficos con el fin de obtener una mayor fuente de alimento que les permita acelerar el tiempo a la metamorfosis (Pfennig & Frankino 1997). Por otro lado, cuando hay un mayor volumen de agua, hay un menor riesgo de desecación, por lo cual podría haber un mayor número de larvas en el cuerpo de agua. Sin embargo, las larvas tendrían que tener tamaños similares, puesto que al haber una mayor diferencia de tamaños, la probabilidad de canibalismo es mayor. Al analizar la varianza en tamaños de las larvas por piscina, se encontró que en la mayoría de las piscinas no había variación en el tamaño de las larvas, puesto que sólo tenían una larva. Las demás piscinas tenían una variación muy baja, siendo la media del coeficiente de variación de la longitud corporal 0.28%. Nuevamente, este resultado puede ser la respuesta a dos procesos: la deposición diferencial por parte de los padres, o el canibalismo. En D. ventrimaculatus, los adultos evitan depositar sus larvas en ejes de bromelias donde habitan renacuajos de mayor tamaño, puesto que siempre sobrevive un solo renacuajo, sin importar cuántos se depositan originalmente (Summers 1999). Por esta razón, es posible que los adultos de D. truncatus hagan lo mismo, aumentando así la probabilidad de supervivencia de sus larvas. Si el número de larvas es el resultado de una deposición diferencial de ellas por parte de los padres, éstos tendrían que tener un control sobre las piscinas, con el fin de evitar la deposición de larvas por parte de otros machos. Si la presencia de una sola larva por piscina es el resultado del canibalismo, éste podría estar ocurriendo entre renacuajos emparentados o entre renacuajos no emparentados. Si es entre renacuajos emparentados, los padres también estarían defendiendo su territorio, con el fin de depositar varias de sus larvas en una misma piscina, de tal forma que por lo menos una sobreviva. Si es el producto del canibalismo entre larvas no emparentadas, los padres no estarían controlando el territorio. Es posible que esto esté pasando, puesto que en una de las piscinas se encontraron once larvas en promedio, durante los tres meses, con un coeficiente de variación de la longitud corporal de las larvas de un 0.36%, lo cual es un valor alto, al considerar que el coeficiente de variación de la longitud corporal de las larvas de todas las piscinas es de 0.28%, que el número medio de larvas por puesta de D. truncatus es cinco, y que los padres cargan las larvas individualmente.. 13.

(14) En conclusión, el canibalismo es un factor importante en la supervivencia de las larvas de D. truncatus, especialmente cuando éstas difieren en tamaño, puesto que en este caso, el tiempo hasta el canibalismo es menor. Este comportamiento puede afectar el patrón de deposición de las larvas por parte de los padres, de modo que depositen sus larvas con mayor frecuencia en piscinas con superficies mayores. Esta característica de las piscinas les puede servir como pista para garantizar la supervivencia de sus larvas, debido a la relación de la superficie de la piscina con el volumen de agua en la misma. Cuando el volumen es pequeño, la estrategia que pueden asumir los padres es depositar a sus larvas individualmente, y cuando es grande, depositar varias del mismo tamaño en la misma piscina, de manera que se evita el canibalismo. Para saber con seguridad cómo distribuyen los padres a sus renacuajos en las piscinas, se deben hacer análisis moleculares con el fin de determinar si los ubican en una misma piscina o en piscinas diferentes. También se debe ver si los machos defienden las piscinas como territorios, con el fin de determinar si tienen acceso a varias piscinas en un evento reproductivo, o a uno solo.. AGRADECIM IENTOS Quiero agradecer a mi director, Adolfo Amézquita, por su apoyo y orientación incondicional a lo largo de este trabajo. A mi codirector, Oscar Ramos, por su indispensable colaboración. Muchísimas gracias a Bibiana Rojas, por ayudarme en todos los aspectos de este proyecto. A Jesús Ortega por su asistencia en campo, al igual que a Sandra Victoria Flechas y Luciana Erdtmann. También quiero agradecer a la familia Zalamea por permitirme desarrollar mi fase de campo en su finca en Mariquita. Finalmente, gracias a mis compañeros del GECOH y a todos mis amigos y familia por las correcciones y aportes a mi trabajo.. 14.

(15) LITERATURA CITADA Alford, R.A. 1999. Ecology: Resource use, competition and predation. Pp: 240-278 En: McDiarmid, R.W. and R. Altig. Tadpoles: The Biology of Anuran Larvae. The University of Chicago Press, Chicago, USA. Brust, D.G. 1993. Maternal brood care by Dendrobates pumilio: A frog that feeds it’s young. Journal of Herpetology 27:96-98 Caldw ell, J. P., and M. C. de Araújo. 1998. Cannibalistic interactions resulting from indiscriminate predatory behavior in tadpoles of poison frogs (Anura: Dendrobatidae). Biotropica 30:92-103 Chapman, J. W., T. Williams, A. Escribano, P. Caballero and R. D. Cave, D. Goulson. 1999. Fitness consequences of cannibalism in the fall armyw orm, Spodoptera frugiperda. Behavioral Ecology 10:298303 Crump, M.L. 1974. Reproductive strategies in a tropical anuran community. Miscellaneous Publications of the Museum of Natural History of the University of Kansas 65:1-62 Crump, M.L. 1983. Opportunistic cannibalism by amphibian larvae in temporary aquatic environments. American Naturalist 121:281287 Dow nie, J.R., S.R. Livingstone and J.R. Cormack. 2001. Selection of tadpole deposition sites by male Trinidadian stream frogs, Mannoprhyne trinitatis (Dendrobatidae): an example of anti-predator behaviour. Herpetological Journal 11:91-100 Duellman W. E. and L. Trueb. 1986. Biology of Amphibians. McGraw -Hill, New York, USA. Fox, L.R. 1975a. Cannibalism in natural populations. Annual Review of Ecology and Systematics 6:87-106 Heyer, W. R., R. W. McDiarmid and D.L. Weigmann. 1975. Tadpoles, predation and pond habitats in the tropics. Biotropica 7:100-111 Hödl, W. 1990. Reproductive diversity in Amazonian low land frogs. Fortschritte der Zoologie 38:41-60. Hoffman, E., and D. W. Pfennig. 1999. Proximate causes for cannibalism in larval tiger salamanders. Ecology 80:1076-1080 Jungfer, K.H., and P. Weygoldt. 1999. Biparental care in the tadpole-feeding Amazonian treefrog Osteocephalus oophagus. AmphibiaReptilia 20:235-249 Kupferberg, S.J. 1997. The role of larval diet in anuran metamorphosis. American Zoologist 37:146-19 Lehtinen, R. M. 2004. Tests for competition, cannibalism and priority effects in tw o phytotelm-dw elling tadpoles from Madagascar. Herpetologica 60:1-13 Magnusson, W.E., and J. M Hero. 1991. Predation and the evolution of complex oviposition behaviour in Amazonian rainforest frogs. Oecologia 86:310-318 Meffe, G.K., and M. L. Crump. 1985. Possible grow th and reproductive benefits of cannibalism in the mosquitofish. American Naturalist 192:203-212. 15.

(16) Mokany,. A. and R. Shine. 2003. Competition betw een tadpoles and mosquito larvae. Oecologia 135:615-620 Pfennig, D. W. 1992. Polyphenism in spadefoot toad tadpoles as a locally adjusted evolutionary stable strategy. Evolution 46:1408-1420 Pfennig, D.W. 1997. Kinship and cannibalism. Bioscience 47:667-675 Pfennig, D. W., and W. A. Frankino. 1997. Kin-mediated morphogenesis in facultatively cannibalistic tadpoles. Evolution 51:1993-1999 Pfennig, D. W., S.G. Ho and E. A. Hoffman. 1998. Pathogen transmission as a selective force against cannibalism. Animal Behaviour 55:1255-1261 Pfennig, D.W. 1999. Cannibalistic tadpoles that pose the greatest threat to kin are most likely to discriminate kin. Proceedings of the Royal Society of London 266:57-61 Polis, G. A. 1981. The evolution and dynamics of intraspecific predation. Annual Review of Ecology and Systematics 12:225-251 Pröhl, H. and W. Hödl. 1999. Parental investment, potential reproductive rates, and mating system in the straw berry dart-poison frog, Dendrobates pumilio. Behavioral Ecology and Sociobiology 46:215-220 Row e, C.L. and W.A Dunson. 1995. Impacts of hydroperiod on grow th and survival of larval amphibians in temporary ponds of Central Pennsylvania, USA. Oecologia 102:397-403 Snyder, W.E., S. R. Joseph, R. F. Preziosi and A. J. Moore. 2000. Nutritional benefits of cannibalism for the lady beetle Harmonia axyridis (Coleoptera:Coccinellidae) w hen prey quality is poor. Environmental Entomology 29:1173-1179 Summers, K. and W. Amos. 1997. Behavioral, ecological, and molecular genetic analyses of reproductive strategies in the Amazonian dart-poison frog, Dendrobates ventrimaculatus. Behavioral Ecology 8:260-267 Summers, K. 1999. The effects of cannibalism on Amazonian poison frog egg and tadpole deposition and survivorship in Heliconia axil pools. Oecologia 119:557-564 Summers, K. and R. Symula. 2001. Cannibalism and kin discrimination in tadpoles of the Amazonian poison frog, Dendrobates ventrimaculatus, in the field. Herpetological Journal 11:17-21 Van Buskirk, J. 1989. Density-dependent cannibalism in larval dragonflies. Ecology 70:1442-1449. Wagner, J. D., M. D. Glover, J. B. Moseley and A. J. Moore. 1999. Heritability and fitness consequences of cannibalism in Harmonia axyridis. Evolutionary Ecology Research 1:375-388 Waldman, B. 1988. The ecology of kin recognition. Annual Review of Ecology and Systematics 19:543-571 Werner, E. 1986. Amphibian metamorphosis: Grow th rate, predation risk, and the optimal size at transformation. American Naturalist 128:319-341 Weygoldt, P. 1987. Evolution of parental care in dart poison frogs (Amphibia: Anura: Dendrobatidae). Zeitung der Zoologie und Systematik Forschung 25:51-67. 16.

(17) Weygoldt, P and Potsch de Carvalho e Silva, S. 1991. Observations on mating, oviposition, egg sac formation and development in the egg-brooding frog, Fritziana goeldii. Amphibia-Reptilia 12:67-80 Wilbur, H.M. 1997. Experimental ecology of food w ebs: complex systems in temporary ponds. Ecology 78:2279-2302 Zar, J.H. 1984. Biostatistical Analysis. Prentice Hall. Englew ood, New Jersey.. 17.

(18) TABLAS Y FIGURAS Tabla 1. Estadísticos descriptivos de las características de las piscinas donde se encontraron larvas de D. truncatus: v olumen de agua, prof undidad de agua, distancia al río, altura desde el piso, longitud (medida como el eje más largo de la superf icie de la piscina), amplitud (medida como el eje más corto de la superf icie), temperatura del aire y temperatura del agua. Variable Volumen (mL) Profundidad (cm) Longitud (cm) Amplitud (cm) Altura (m) Distancia (m) Temperatura del aire (C) Temperatura del agua (C) Número de larv as. N. Mínimo. 27 26 27 27 26 21 20 21 27. Máximo. 0.05 0.80 2.30 2.80 0.14 0.00 24.00 24.00 1.00. 3464.00 43.40 56.00 31.00 2.23 126.48 35.10 29.20 11.67. Media 398.84 5.45 17.61 9.27 0.85 20.57 26.89 25.78 2.55. Desviación Estándar 704.14 8.04 13.41 6.17 0.50 38.69 2.90 1.21 2.32. Tabla 2. Análisis de Componentes Principales para las v ariables longitud, amplitud, profundidad y v olumen de agua de las piscinas (transf ormadas). En la parte superior, el porcentaje de v arianza explicada por los componentes. En la parte inf erior, matriz de componentes principales, rotada por medio de una rotación Varimax. Las estrellas indican una ausencia de la variable en un componente. Varianza Total Explicada Componente. Eigenvalues iniciales Total. Suma de extracción de las carg as al cuadrado Total % de % Varianza Acumulativo 2,488 62,205 62,205 0,779 19,473 81,678. % de % Varianza Acumulativo 1 2,488 62,205 62,205 2 0,779 19,473 81,678 3 0,619 15,482 97,160 4 0,114 2,840 100,000 Método de extracción: Análisis de Componentes Principales. Matriz de Componentes, rotadaa Componente 1 2 1/√ (profundidad) 0,934 ***** Log. Volumen -0,784 0,557 Log. Longitud ***** 0,890 1/√ (amplitud) 0,466 -0,675 Método de extracción: Análisis de Componentes Principales Método de Rotación: Varimax con Normalización Kaiser a. Rotación obtenida en tres iteraciones.. 18. Sumas de rotación de las carg as al cuadrado Total % de % Varianza Acumulativo 1,706 42,660 42,660 1,561 39,018 81,678.

(19) Figura 2.a. Relación entre la dif erencia de longitud corporal de pares de larv as de Dendrobates truncatus (medida como la longitud del renacuajo, sin incluir la cola) y la latencia hasta el canibalismo (tiempo transcurrido desde que se ubican dos renacuajos en un recipiente hasta que uno se consume al otro, entre renacuajos provenientes de la misma piscina y de piscinas dif erentes). Los puntos v acíos representan pares de renacuajos provenientes de la misma piscina (N=9 pares), y los rellenos representan pares de renacuajos prov enientes de piscinas dif erentes (N=16 pares). La línea punteada representa la línea de tendencia para los pares de renacuajos de la misma piscina, y la línea entera para los pares de renacuajos de piscinas dif erentes. La procedencia no tuv o un ef ecto signif icativ o en el tiempo hasta el canibalismo, pero la dif erencia en longitud corporal si.. b. Relación entre la procedencia de los pares de renacuajos y los residuos de la relación entre la longitud corporal (medida como la longitud del renacuajo, sin incluir la cola) y la latencia en el tiempo hasta el canibalismo (tiempo transcurrido desde que se ubican dos renacuajos en un recipiente hasta que uno se consume al otro). Los puntos v acíos representan pares de renacuajos provenientes de la misma piscina (N=9 pares), y los rellenos representan pares de renacuajos prov enientes de piscinas dif erentes (N=16 pares).. 19.

(20) Figura 3. Coef icientes de correlación de Spearman entre las variables v olumen de agua, profundidad, distancia al río, altura, longitud, amplitud, temperatura del agua y temperatura del aire de las piscinas. Los números en negrita indican correlaciones significativ as. **= signif icativ a al 0.01. *= Significativ a al 0.05. 20.

(21) Figura 4. Relación entre el componente de superf icie (conf ormado por la longitud y la amplitud de las piscinas) y el número de larvas de D. truncatus en cada piscina, transf ormado por medio de la f órmula 1/√(número de larv as + 3/8). La longitud se considera como el eje más largo en la superf icie de las piscinas, y la amplitud es el eje más corto.. 21.

(22) 0. 0.11- 0.20 0.31- 0.40 0.51- 0.60 0.01- 0.10 0.21- 0.30 0.41- 0.50. Figura 5. Distribución de larv as de D. truncatus de acuerdo al coeficiente de v ariación (CV) de la longitud corporal (medida como la longitud de la larv a, sin incluir la cola) en 23 piscinas naturales de agua, encontrados en piedras y troncos, y en 8 piscinas artif iciales. La línea punteada representa el coef iciente de v ariación de todos los renacuajos encontrados en las piscinas, con un v alor de 0.28%.. 22.

(23) ANEXOS Datos originales Anexo 1. Datos de la distribución de larv as de D. truncatus de acuerdo a las v ariables medidas en las piscinas. ID= Número de piscinas. Los datos son la media del número de larvas encontrado en una piscina en dif erentes v isitas. ID Larvas Volumen (ml). 1 2 3 4 5 6 7 8 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 22 23 24 25 26 27 28 29. 1,00 118,00 1,00 333,50 2,50 192,75 2,00 66,00 3,67 825,67 1,00 8,00 4,00 1007,00 2,33 31,65 11,67 713,00 5,00 571,00 1,33 234,33 1,00 122,50 1,50 79,00 1,67 185,67 1,00 45,50 1,00 11,50 1,50 219,50 4,00 35,00 1,50 1275,25 4,00 14,00 1,00 19,90 1,33 260,00 1,00 10,00 6,00 782,00 4,00 0,00 2,00 3464,00 1,00 144,00. Profundidad Distancia Altura Longitud (cm) (m) (m) (cm). ---5,50 4,85 2,00 5,50 1,90 6,20 5,37 7,63 7,67 2,40 6,00 4,60 5,80 6,55 1,70 1,60 1,30 43,40 2,30 1,40 3,27 1,00 5,50 0,80 5,40 2,20. 98,00 38,00 0,00 10,00 ---------126,48 0,60 1,20 0,48 0,20 8,10 3,18 1,65 40,00 0,70 ------1,49 0,00 0,00 ---0,00 100,00 0,94 1,10. 0,43 0,54 1,93 1,21 0,81 0,14 0,32 0,80 1,05 1,17 0,99 0,62 2,23 0,14 1,13 1,23 1,00 0,15 0,32 0,93 0,64 1,29 ---0,55 0,90 0,90 0,90. 23. 11,00 10,50 11,50 11,00 16,70 15,40 20,30 9,40 15,50 53,50 8,20 5,70 8,30 12,50 9,00 5,70 25,00 15,50 21,00 18,00 11,60 22,00 12,00 43,00 25,00 56,00 2,30. Amplitud (cm). Temperatura del aire. Temperatura del agua (°C). 4,50 10,00 8,50 7,60 18,20 2,80 14,60 4,80 11,50 7,00 8,00 3,00 4,20 10,60 3,50 4,10 11,00 4,00 16,00 6,00 3,30 11,80 9,20 7,80 16,40 31,00 11,00. ------35,10 ---26,75 ------25,95 25,30 26,83 25,75 26,30 25,60 25,67 28,80 24,00 27,05 26,70 26,90 27,70 27,10 26,40 27,30 ---25,20 ---27,40. ------25,00 ---26,95 ------26,45 24,70 26,00 25,45 27,15 25,70 24,77 29,20 24,00 25,95 25,80 27,40 25,90 26,10 25,65 24,40 25,70 24,40 ---24,70.

(24) Anexo 2. Datos de la longitud corporal y la longitud total de los renacuajos de D. truncatus colectados de piscinas (Phy) y piscinas artif iciales (PA). El número de las larv as indica la v isita en la cual f ueron encontrados, siendo los números enteros la primera v isita. Mes de colecta. Piscina. Larva. Longitud cuerpo (mm). Longitud total (mm). febrero. Phy 8. Phy 8A. 6,06. 16,19. Phy 8B. 7,06. 17,67. Phy 10A. 13,02. 33,22. Phy10B. 11,89. 29,49. Phy10C. 6,68. 17,19. Phy10D. 8,18. 18,74. Phy 10E. 5,59. 15,18. Phy 10F. 5,60. 14,45. Phy 10G. 6,88. 16,59. Phy 10H. 6,34. 15,65. Phy 10. Phy 11. Phy 12. abril. Phy 10I. 6,53. 16,60. Phy 11A. 5,41. 14,48. Phy 11B. 5,65. 14,79. Phy 11C. 6,10. 15,62. Phy 11D. 5,46. 14,58. Phy 11E. 6,81. 18,54. Phy 11F. 6,04. 15,79 16,23. Phy 12A. 6,18. Phy 12B. 10,97. 25,5. Phy 14. Phy 14A. 6,20. 17,99. Phy 15. Phy 15A. 14,70. 34,84. Phy 5. Phy 5A. 6,86. 18,34. Phy 5B. 10,83. 28,43. Phy 8.2A. 6,15. 15,89. Phy 8.2B. 6,34. 17,26. Phy 8.2 C. 6,78. 17,54. Phy 10.2 A. 10,60. 25,93. Phy 10.2 B. 6,09. 15,92. Phy 10.2 C. 13,49. 28,96. Phy 10.2 D. 6,09. 14,95. Phy10.2 E. 6,21. 16,31. Phy 8. Phy 10. Phy 10.2 F. 6,62. 15,95. Phy 10.2 G. 6,60. 17,41. Phy 10.2 H. 6,02. 15,90. Phy 10.2 I. 6,47. 16,58. Phy 10.2 J. 8,72. 19,22. Phy 10.2 K. 8,51. 21,47. Phy 11.2 A. 5,95. 15,13. Phy 11.2 B. 8,01. 20,68. Phy 12. Phy 12.2 A. 10,27. 25,72. Phy 15. Phy 15.2 A. 5,75. 14,75. Phy 15.2 B. 6,31. 15,31. Phy 16. Phy 16A. 8,82. 22,08. Phy 17. Phy 17A. 6,79. 18,34. Phy 18. Phy 18A. 10,15. 24,36. Phy 19. Phy 19A. 7,36. 18,92. Phy 11. 24.

(25) junio. Phy 19B. 6,18. 15,85. Phy 19C. 5,82. 15,09. Phy 20. Phy 20A. 8,19. 21,65. PA 3a. PA3a A. 5,04. 12,76. PA 2a. PA2a A. 5,22. 14,16. PA 3a. PA3a.3 A. 6,58. 16,59. PA 3b. PA3b A. 5,26. 14,55. PA 4b. PA4b A. 9,89. 23,62. PA 7a. PA7a A. 9,59. 20,86. PA 7c. PA7c A. 9,74. 23,31. PA 8b. PA8b A. 5,46. 13,52. PA 10a. PA10a.2 A. 6,01. 16,60. PA10a A. 6,50. 16,90. PA10a B. 12,39. 29,45. PA12b. PA12b A. 7,60. 20,04. Phy 5. Phy 5A. 7,59. 19,69. Phy 8. Phy 8.3A. 7,36. 19,92. Phy 9. Phy 9A. 10,16. 24,34. Phy 15. Phy 15.3 A. 6,24. 12,84. Phy 18. Phy 18.2 A. 8,87. 22,77. Phy 18.2 B. 6,93. 18,78. Phy 10.3A. 6,30. 16,46. Phy 10. Phy 10.3B. 7,02. 17,04. Phy 10.3C. 7,08. 17,16. Phy 10.3D. 12,19. 29,36. Phy 10.3E. 10,01. 24,06. Phy 10.3F. 7,65. 17,64. Phy 10.3G. 10,41. 24,14. Phy 11.3A. 5,48. 14,44. Phy 11.3B. 11,97. 32,12. Phy 11.3C. 10,43. 24,47. Phy 11.3D. 5,80. 15,73. Phy 13. Phy 13.4A. 5,26. 14,39. Phy 14. Phy 14.3A. 5,92. 15,35. Phy 17. Phy 17.2A. 7,46. 19,40. Phy 22. Phy 22A. 7,80. 19,34. Phy 22B. 5,90. 15,11. Phy 22C. 6,48. 17,09. Phy 22D. 11,32. 27,12. Phy 23. Phy 23A. 6,78. 17,82. Phy 24. Phy 24A. 5,55. 14,21. Phy 24B. 10,80. 27,31. Phy 24C. 8,68. 21,89. Phy 24D. 8,05. 21,00. Phy 24.2A. 5,86. 15,60. Phy 24.2B. 6,17. 16,42. Phy 24.3A. 6,42. 16,60. Phy 24.4A. 6,43. 16,94. Phy 24.4B. 6,37. 16,43. Phy 24.4C. 6,63. 18,62. Phy 25A. 7,85. 18,95. Phy 11. Phy 25. 25.

(26) Phy 26. Phy 27. Phy 28 Phy 29. Phy 26A. 6,77. 18,40. Phy 26B. 6,04. 13,91. Phy 26C. 5,22. 12,82. Phy 26D. 6,17. 16,44. Phy 26E. 5,89. 15,08. Phy 26F. 8,43. 22,33. Phy 27A. 8,92. 20,87. Phy 27B. 6,71. 17,98. Phy 27C. 8,03. 19,78. Phy 27D. 10,36. 24,64. Phy 28A. 9,95. 22,63. Phy 28B. 13,93. 34,02. Phy 29A. 10,02. 25,67. Phy 29B. 6,19. 16,83. 26.

(27) Anexo 3. Datos de la latencia hasta el canibalismo en pares renacuajos de D. truncatus de una misma charca (0) y charcas dif erentes (1). LC= Longitud corporal LT= Longitud total. Pareja. Procedencia. Diferencia LC (mm). Diferencia LT (mm). Latencia (medios días). 11a11b 10d16a 28a28b 27cPA8b PA10aPA4b 24b22b 26c24c 1210.2g 19b19c 10 1612 5a5b 15a15b 10a19a 27d14.4a PA12bPhy26 d 27a27b 10a15a Phy 24.3aPA2 a PA3.2aPhy24 .4a 26a26e 2017 Phy 22aPA10 b2. 0 1 0 1 1 1 1 1 0 0 1 0 0 1 1. 2,06 6,27 3,98 2,57 3,39 4,90 3,46 -----0,36 0,38 1,45 3,97 0,56 3,24 5,10. 5,55 14,01 11,39 3,26 6,72 12,2 9,07 -----0,76 0,66 3,64 10,09 0,56 7,01 10,25. 2 2 2 2 4 5 6 6 7 9 9 10 13 14 20. 1 0 1. 3,60 2,21 0,06. 1,43 2,89 3,62. 32 34 39. 1. 1,20. 2,44. 44. 1 0 1. 1,39 0,88 1,40. 4,18 3,32 3,31. 49 56 59. 1. -----. -----. 63. 27.

(28)