RELACIÓN CON SU DISTRIBUCIÓNALTITUDINAL: UN CASO DE
ADAPTACIÓN TÉRMICA
THERMAL TOLERANCES INANURAN EMBRYOS IN RELATION TO
ALTITUDINAL DISTRIBUTION: A CASE OF THERMALADAPTATION
Manuel Hernando Bernal
1
Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia.
2
Laboratorio de Herpetología & Eco-Fisiología, Grupo de Investigación en Zoología, Universidad del Tolima, Ibagué, Colombia.
1,2
RESUMEN
La distribución de una especie es el resultado de la interacción de múltiples factores intrínsecos y extrínsecos que afectan a los organismos. Sin embargo, algunos de ellos pueden dominar sobre los otros y convertirse en factores limitantes. Debido a que los anuros son muy susceptibles a la temperatura, particularmente durante su desarrollo embrionario, por esto es interesante examinar las tolerancias térmicas como posibles factores limitantes de la distribución altitudinal de estas especies. En este trabajo se realizaron experimentos para determinar los limites de tolerancia térmica de los embriones de cuatro especies provenientes de diferentes niveles altitudinales, para relacionarlas con las temperaturas de sus microhábitats. Efectivamente, se encontró una asociación muy cercana entre las temperaturas límites superiores e inferiores para la sobrevivencia de los embriones y las temperaturas máximas y mínimas registradas en su microhábitat. Este resultado apoya la hipótesis que las temperaturas a la cual son expuestos los embriones son un factor clave en delimitar la distribución altitudinal de los anuros.
Palabras clave
: anuros, temperatura, distribución altitudinal, tolerancias térmicas.ABSTRACT
The distribution of a species results from the interaction of a multitude of factors intrinsic and extrinsic to the individual organisms. However, sometimes some of them may dominate as limiting factors. Because anurans are very sensitive to temperature, mainly during the embryonic stage; therefore, it is useful to examine the thermal tolerances as possible limiting factors of the altitudinal distribution in these species. In this work, I carried out several experiments in order to know the temperature tolerance of embryos of four species inhabiting different altitudinal levels to establish the relation with the temperature to which embryos are exposed. Effectively, it was found a very good relationship between the maximum and minimum thermal tolerances and the maximum and minimum environmental temperatures. This result supports the hypothesis that temperatures to which embryos are constantly exposed are a limiting factor to altitudinal distribution of anurans.
Keywords:
Anuran, temperature, altitudinal distribution, heat tolerance.como un factor limitante en la
Introducción
distribución altitudinal de los anuros,si hay trabajos que examinan las Los anuros son un grupo de
tolerancias térmicas embrionarias en vertebrados muy susceptibles a una
relación con la distribución geográfica gran variedad de factores ambientales,
de las especies. Estos trabajos entre estos la temperatura, ya que por
comenzaron con las publicaciones ser animales ectotérmicos dependen
hechas por Moore (5, 6, 7, 8), en donde en alto grado de la temperatura
él concluyó que los embriones estaban ambiental para llevar a cabo sus
térmicamente adaptados a su actividades fisiológicas (1). Por otra
distribución geográfica y al hábitat parte, Janzen (2) sostiene que el
reproductivo de estas ranas. gradiente térmico en una montaña
Posteriormente, Zweifel (9) publicó funciona como una barrera efectiva en
los resultados de un estudio con ocho la distribución de las especies, donde
especies de anuros de hábitats los organismos parecen estar
semiáridos y calientes en Estados evolutivamente adaptados a su hábitat.
Unidos, en el que demostró que existe De tal manera que relacionado estos
una correlación entre las temperaturas dos argumentos se puede sugerir que la
limitantes del desarrollo embrionario temperatura ambiental debería ser uno
y las de los sitios de reproducción. de los factores causales de la
Luego, otros estudios han sugerido distribución altitudinal restringida
que las tolerancias térmicas pueden presente en los anuros sobre las
estar relacionadas con el hábitat, cordilleras andinas (3, 4).
distribución geográfica y la temperatura de la época reproductiva
Aunque no hay estudios directos que de las especies (10, 11, 12).
Hasta el momento este tipo de colectados en el Río Luisa, municipio
estudios no se han realizado en de San Luís, Tolima, a una altitud de
términos de la distribución altitudinal 550 m. En todos los casos los
de las especies, por lo que se espera embriones fueron colectados muy
que con este trabajo se empiece a temprano en la mañana y luego
discutir la relación entre las l l e v a d o s a l l a b o r a t o r i o d e
t e m p e r a t u r a s d e t o l e r a n c i a Herpetología & Eco-Fisiología de la
embrionaria de los anuros y los limites Universidad del Tolima, en donde se
de su distribución altitudinal realizó el montaje y desarrollo de los
impuestos por las temperaturas de su experimentos con los embriones en un
microhábitat, aspecto de gran interés
estadío entre 8 y 10 (14). p a r a e l c o n o c i m i e n t o d e l a
termobiología, distribución e historia
2.
Dendrobates truncatus, especie natural de estas especies. También,cuyos embriones se desarrollan en esta información resulta ser muy
tierra con una fase de renacuajo valiosa para el mantenimiento y
acuática. Esta es una especie de tierras reproducción de los anuros en
cautiverio y como apoyo para explicar bajas que va desde los 350 m hasta los
los alarmantes declives que se están 1600 m. Los individuos adultos fueron
presentando en estas especies a nivel colectados en la vereda Potrerillo, en
local y mundial, entre algunas razones el municipio de Coello, Tolima, a una
por el calentamiento global del planeta altitud de 430 m. Después de 3 meses
(13). de cautiverio, los embriones se
obtuvieron de manera natural en el
MaterialesyMétodos
laboratorio y los experimentos se iniciaron en estadios entre 8 y 12. En este trabajo se estudiaron cuatroespecies de anuros, con cuatro modos
3.
Centrolene prosoblepon, especiereproductivos, provenientes de cuyo embrión se desarrolla sobre hojas
diferentes niveles altitudinales en las localizadas por encima de aguas
montañas y valles interandinos del lóticas, en donde posteriormente cae y
departamento del Tolima: completa su desarrollo el renacuajo.
En Colombia su distribución
1.
Chaunus granulosus, especie cuyos altitudinal va desde 80 m hasta 1960embriones se desarrollan totalmente m. Los embriones colectados para este
en el agua con una fase de renacuajo estudio fueron obtenidos recién
acuática. Esta es una especie de tierras fertilizados en el municipio de Falan,
bajas que alcanza a subir hasta los Tolima, a una altitud de 1150 m. Luego
andes colombianos. Sus registros fueron trasladados al laboratorio de
altitudinales van desde el nivel del mar Eco-Fisiología de la Universidad del
hasta los 1500 m. Los embriones Tolima y los experimentos se iniciaron
4.
Physalaemus pustulosus, los para las temperaturas frías se adecuóembriones de esta especie son puestos un refrigerador con diferentes
en un nido de espuma sobre aguas compartimentos que generaban
principalmente lénticas, en donde temperaturas desde los 0ºC hasta los
completa el desarrollo el renacuajo. 22ºC. Los embriones fueron puestos
Esta es una especie de tierras bajas que dentro de cajas de petri con agua
se distribuye altitudinalmente desde previamente reposada por varios días,
los 50 m hasta los 1300 m. Los en una proporción de 10 embriones por
embriones colectados para los 20 ml de agua. Posteriormente, todas
experimentos fueron obtenidos en las las cajas de petri se colocaron dentro
afueras de la ciudad de Ibagué a una de pequeñas cajas plásticas cerradas
altitud de 850 m. Los experimentos se inmersas parcialmente sobre los baños
montaron e iniciaron con embriones de agua, o en el suelo de los
e n e s t a d í o s e n t r e 8 y 1 0 . compartimentos del refrigerador.
En cada uno de los sitios de captura de Adicionalmente, dentro de las cajas de
los embriones se colocó un plástico se colocaron los sensores de
termómetro para registrar la los termómetros digitales para
temperatura de este microhábitat, monitorear frecuentemente la
aproximadamente por un periodo de temperatura de cada uno los
un mes, con un termómetro digital experimentos y mantenerla en un
máximo-mínimo y con un USB data r a n g o d e + / - 1 º C . P a r a l a
logger marca Lascar que realizaba determinación de los límites térmicos
lecturas cada hora. máximos y mínimos, solo se
consideraron las temperaturas experimentales en las cuales se logró
Procedimiento experimental
: Parauna sobrevivencia de los embriones determinar los límites de tolerancia
igual o superior al 85%. térmica de las especies de estudio, se
sometieron los embriones a diferentes
temperaturas experimentales hasta
ResultadosyDiscusión
encontrar las temperaturas inferiores y
superiores donde no se desarrollaban Los resultados sobre las temperaturas
los embriones, o eran incapaces de de experimentación y los rangos de
alcanzar el estadío 25 (14). Los tolerancias térmicas para las especies
rangos de las temperaturas de de estudio se presentan en figuras
1A-experimentación variaron según la 4A. Por su parte, los datos máximos,
especie y su nivel altitudinal de m í n i m o s y p r o m e d i o d e l a s
procedencia. Para obtener las temperaturas del microhábitat de
temperaturas mayores a 26ºC se donde provienen estos embriones se
construyeron baños de agua, con la presentan en la figuras 1B-4B.
De acuerdo con la figura 1, se puede posturas en lugares poco profundos de
apreciar que en los embriones de C. ríos pequeños o aguas estancadas, en
granulosus hay un porcentaje de donde los embriones son expuestos
sobrevivencia experimental igual o directamente a los rayos solares del día
mayor al 85% entre 20ºC y 39ºC, pero y a los descensos bruscos de la
que a temperaturas de 18ºC y 40ºC este temperatura durante la noche,
porcentaje cae drásticamente hasta un protegidos solo por una membrana
0% de sobrevivencia. De tal manera delgada que los recubre. Por lo tanto,
que para esta especie los límites los resultados encontrados de un
térmicos embrionarios estarían entre a m p l i o r a n g o t é r m i c o d e
los 20ºC y los 39ºC. Al comparar estos sobrevivencia y de las temperaturas
resultados con los registros de las límites para una mortalidad no mayor
temperaturas ambientales se puede al 15% estarían muy ajustados a las
apreciar una asociación muy estrecha condiciones de la temperatura del
(Figura 1B), ya que las temperaturas hábitat acuático en donde se
límites registradas en campo son casi desarrollan estos embriones.
iguales a los límites de tolerancia
térmica máximos y mínimos para Con respecto de C. prosoblepon, se
estos embriones. C. granulosus se e n c o n t r ó u n p o r c e n t a j e d e
caracteriza por ser una especie sobrevivencia igual al 100% entre los
particularmente de zonas bajas, con 17ºC y 26ºC (Figura 2A).
Figura 1
. Respuestas de los embriones de C. granulosus ante diferentes temperaturasTemperaturas por encima o debajo de máximos y mínimos de la temperatura
estos valores generaron una gran del microhábitat para estos embriones
mortalidad en los embriones, están entre 27.5ºC y 17.5ºC,
particularmente a las temperaturas respectivamente. Así, también se
mayores a los 28ºC, en donde el puede ver que hay una relación muy
porcentaje de mortalidad alcanzó el cercana entre los límites térmicos de
50%. Observando la figura 2B se estos embriones y los rangos de las
puede apreciar que los valores temperaturas de su microhábitat.
Por su parte, los rangos térmicos para se redujo hasta en un 62%. Estos
los embriones de D. truncatus que valores estarían cercanamente
generaron un 100% de sobrevivencia correlacionados con los datos de las
están entre los 20ºC y 27ºC (Figura temperaturas del microhábitat para los
3A). A temperaturas de 18ºC ó embriones de esta especie (Figura 3B),
inferiores la mortalidad fue total, aunque con un rango de tolerancia mas
mientras que a 29ºC la sobrevivencia amplio hacia los limites inferiores.
Figura 2
. Respuestas de los embriones de C. prosoblepon ante diferentes temperaturasFigura 3
. Respuestas de los embriones de D. truncatus ante diferentes temperaturas experimentales (A) y su relación con las temperaturas de su microhábitat (B)Posiblemente esto también podría porcentaje de sobrevivencia del 95 y
responder a un ajuste térmico de la 100% están entre los 20ºC y 35ºC, y
especie como adaptación a su hábitat fuera de estos rangos la sobrevivencia
en altitudes mayores, en donde la cae notablemente (Figura 4A). Por su
temperatura ambiental a la que pueden parte, los datos sobre las temperaturas
estar sometidos los embriones puede del microhábitat para esta especie
ser mas baja. Por ejemplo, esta especie muestran un valor máximo de 37ºC y
se ha encontrado en Falan, Tolima, a mínimo de 21ºC (Figura 4B). Como
una altitud de 1150 m, en el lugar los embriones de esta especie son
donde se han capturado los embriones puestos en nidos de espuma, es muy
de C. prosoblepon, y de acuerdo con posible que la temperatura ambiental
las temperaturas de este hábitat la registrada en el sitio donde se deja un
temperatura ambiental puede nido de espuma no sea la misma a la
descender hasta los 18ºC (Ver figura que son expuestos los embriones,
2B). a u n q u e s i m u y c e r c a n a ,
particularmente porque algunos
En lo que respecta a la especie embriones estarán en su interior
Physalaemus pustulosus, en este protegidos por este nido de espuma y
t r a b a j o s e e n c o n t r ó q u e l a s otros expuestos directamente a la
podría explicar la pequeña diferencia en P. pustulosus también habría una
encontrada entre las temperaturas asociación muy cercana entre los
límites para la sobrevivencia general limites de tolerancia térmica de los
de los embriones y las temperaturas de embriones y los rangos de las
su microhábitat. Sin embargo, temperaturas máximas y mínimas de
atendiendo o no esta última su microhábitat (Figura 4B).
consideración se puede apreciar que
Figura 4
. Respuestas de los embriones de P. pustulosus ante diferentes temperaturasexperimentales (A) y su relación con las temperaturas de su microhábitat (B).
Por lo tanto, relacionando las 0.00, N= 8). Este resultado muestra la
temperaturas ambientales máximas y generalidad de un muy buen ajuste
mínimas para las cuatro especies de térmico, ó adaptación térmica, entre
estudio con sus correspondientes los límites de tolerancia térmica de los
limites de tolerancia térmica máximos embriones de los anuros en relación
y mínimos (Figura 5), se nota con las temperaturas máximas y
claramente la asociación positiva entre mínimas de su hábitat altitudinal de
estas dos variables, siendo altamente procedencia.
Figura 5
. Relación entre las temperaturas máximas y mínimas del microhábitat de los embriones en cuatro especies de anuros y las temperaturas límites para una sobrevivencia igual o mayor al 85%.Por otra parte, teniendo en cuenta que embriones puestos en tierra en lugares
se compararon 4 especies con modos protegidos de las amplias variaciones
reproductivos diferentes y observando de la temperatura ambiental y con un
en las figuras 1-4 los intervalos de alto cuidado parental, como ocurre en
temperatura donde se logra una la mayoría de los dendrobatidos (1),
sobrevivencia experimental mayor del podrían ser los que presentan los
85%, se aprecia que C. granulosus menores rangos de tolerancia térmica
tiene el mayor intervalo, 19ºC, luego le para su sobrevivencia y como
sigue P. pustulosus con 15ºC, C. consecuencia ser los mas sensibles,
prosobleponcon 9ºC y finalmente D. como sucedió en D. truncatus. Sin
truncatus con 7ºC. Este resultado embargo, esta es una hipótesis muy
puede sugerir que los embriones que tentativa que necesitaría ponerse a
se desarrollan en agua y expuestos prueba con más especies por cada
directamente a los cambios bruscos de modo reproductivo. Además, seria
la temperatura ambiental, podrían interesante comparar la sensibilidad
estar evolutivamente ajustados a su térmica de otros modos reproductivos,
hábitat a través de la tolerancia a como por ejemplo el desarrollo
amplios rangos térmicos. Por el directo, el cual es característico de las
contrario, especies con un desarrollo e s p e c i e s d e l g é n e r o
embrión eclosiona un juvenil parecido óptimamente en temperaturas un poco
al adulto sin pasar por una etapa de inferiores a las que se presentan en el
renacuajo. microhábitat de donde provienen, pero
q u e p u e d e n r e p r e s e n t a r u n a
Otro aspecto a tener en cuenta en el adaptación de la especie a su
estudio de las tolerancias térmicas en distribución en mayores altitudes en
los embriones tiene que ver con el donde las temperaturas ambientales
cambio en la sensibilidad térmica con pueden ser mas bajas.
su estadio de desarrollo. Desde hace
tiempo que se tienen reportes que los
Agradecimientos
primeros estadíos son mas críticos
térmicamente (7,9). Dado que en el Quiero agradecer de manera muy
presente trabajo se sometieron a especial al Instituto Colombiano para
experimentación embriones en el Desarrollo de la Ciencia y la
estadíos aproximadamente similares, Tecnología, COLCIENCIAS, y a la
se puede considerar que los resultados Universidad del Tolima por la ayuda
obtenidos no están influidos por este financiera para la realización de mis
posible efecto y que el ajuste térmico estudios doctorales. También, al
encontrado en este trabajo puede profesor J. D. Lynch por su valioso
representar la adaptación térmica de apoyo y asesoría durante el desarrollo
todo el ciclo embrionario en cada una de mi trabajo doctoral. Este trabajo
de las especies en respuesta a las hace parte de mi tesis doctoral y fue
presiones de selección de las f i n a n c i a d o p o r e l F o n d o d e
temperaturas ambientales a las que Investigaciones de la Universidad del
están constantemente sometidos. Tolima (proyecto: 310105).
Conclusiones
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