Hormigas :enemigos naturales de la broca del café

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(1)I. J1 ' lit_. itY. ç 1. -. -. '. ,. ". L,-. (. j1J. /. -'. -. -. .. < \ __.fr t. -. -... .s-__•'. Hormigas: enemigos naturales de la broca del café CIS /. 1. 26045. 1.. 1. -. .4.

(2) UAPJA. r. JUN. 213. DECQ.0. 56 ___. 3. 11. 4. 9. 10. Gnampfogenys annulata Mayr. Figura 1. Figura 2.. So!enopsis geminata (Fabricius).. Figura 3. Crematogaster curvispinosa Mayr Figura 4. Cardiocondy!a emeryi Figura S. Adulto de G.. Forel. annulata predando sobre adultos de la broca del café.. Figura 6. Adulto de hormiga predando sobre una larva de la broca del café. Figura 7.. Pheido!e sp.3. Figura 8.. Pheido!e sp.2. Figura 9.. Pheidoie sp. 1. Figura 10. Wasmannia auropunctata Roger Figura 11. Broca del café sobre la corona de un fruto..

(3) BiBLO TECA AGROPECUARIA DE COLOMBIA - BAC = Compra Canje. Donación LJ E1. Procedencs Fecha:. JUN.. Deposito. L.

(4) UNIVERSIDAD DE CIENCIAS APLICADAS Y AMBIENTALES U.D.C.A. -, Hormigas:. Enemigos Naturales de la Broca del Café •. Francisco J. Posada Flórez Moisés Vélez Hoyos Ingeborg Zenner de Polanía. Bogotá D.C., Junio de 2009 Colombia.

(5) Una realización de la Universidad de Ciencias Aplicadas yAmbientales U.D.C.A ISBN: 978-958-98402-3-8 ©Francisco J. Posada Flórez, PhD. ©Moisés Vélez Hoyos. ©lngeborgZennerde Polanía, PhD. © U.D.C.A Coordinación Fondo de Publicaciones Norella Castro Rojas Diseño y Diagramación: Juan Carlos Fonseca Monroy Oficina de Publicidad y Marketing U.D.C.A Impresión Cargraphics S.A. Primera edición, 8 de junio de 2009 Bogotá, D.C., Colombia AUTORES Francisco J. Posada Flórez, PhD. Ingeniero Agrónomo de la Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín. Entomólogo. Investigador Científico por nueve años en el ICAy en Cenicafe, por 16. Por sus estudios e investigaciones posee amplia experiencia en control biológico en cultivos perennes. Moisés Vélez Hoyos. Ingeniero Agrónomo de la Universidad Nacional de Colombia, Sede Palmira. Entomólogo. Joven investigador del convenio Colciencias - Cenicafé. Ingeborg Zenner de Polania, PhD. Ingeniero Agrónomo de la Universidad Nacional de Colombia, Sede Palmira. Entomóloga. Investigador Científico por 27 años en el ICA. Docente - Investigadora de la Facultad de Agronomía, de la Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A. Las ideas expresadas por los autores son de su exclusiva responsabilidad y en ningún caso corresponden o comprometen a las entidades mencionadas en el texto. Queda prohibida la reproducción total o parcial de este libro cualquier medio y procedimiento, conforme alo dispuesto por ley. Citación correcta: Posada F., F.J.; Vélez H., M.; Zennerde Polanía, 1.2007. Hormigas: enemigos naturales de la broca del café. U.D.C.A. Bogotá. Colombia. 2008.. Impreso y hecho en Colombia Printedandmade in Colombia.

(6) CONTENIDO. 1 RESUMEN INTRODUCCIÓN 3 LAS HORMIGAS EN EL CULTIVO DEL CAFÉ 4 ¿QUIÉNES SON LAS HORMIGAS? 5 LAS HORMIGAS COMO ENEMIGOS NATURALES DE INSECTOS 6 LAS HORMIGAS EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE INSECTOS PLAGAS 6.1 CONTROL DE Batrachedra EN PALMA DÁTIL CON HORMIGAS EN Yemen 6.2 CONTROL DE PLAGAS EN CÍTRICOS Y MANGO CON LA HORMIGA Oecophylla smaragdina (FABRICIUS) EN VIETNAM 6.3 CONTROL DE PLAGAS EN CACAO CON LA HORMIGA Dolichoderus thoracicus (SMITH) EN MALASIA E INDONESIA 6.4 CONTROL DE PLAGAS EN BATATAS Y PLÁTANO CON HORMIGAS EN Cuba 7 REGISTRO DE HORMIGAS COMO ENEMIGOS NATURALES DE LA BROCA DEL CAFÉ 8 ASPECTOS QUE DEBEN SER CONSIDERADOS EN LA EVALUACIÓN DE LA DEPREDACIÓN DE LA BROCA DEL CAFÉ POR LAS HORMIGAS 8.1 ESTRATOS DE PREDACIÓN 8.2 TIPOS DE PRESA 8.3 TAMAÑO DE LA HORMIGA 9 RELACIÓN DE LAS HORMIGAS CON LA BROCA DEL CAFÉ 9.1 ESPECIES ESTRICTAMENTE DEPREDADORAS 9.2 ESPECIES QUE ANIDAN EN FRUTOS BROCADOS 9.3 ESPECIES QUE DEFIENDEN AL CAFÉ DE INSECTOS FITÓFAGOS 9.4 ESPECIES QUE NO PRESENTAN RELACIÓN APARENTE 10 DESCRIPCIÓN DETALLADA DE LAS ESPECIES DE HORMIGAS MÁS IMPORTANTES QUE DEPREDAN LA BROCA DEL CAFÉ 10.1 ESPECIE 1. Pheido!e sp. 1 10.2 ESPECIE 2. Pheido!e sp.2 10.3 ESPECIE 3. Pheido!e sp.3 10.4 ESPECIE 4. Crematogaster curvispinosa MAYR 10.5 ESPECIE S. Cardiocondy!a emeryi FOREL 10.6 ESPECIE 6. Wasmannia auropunctata ROGER 10.7 ESPECIE 7. So!enopsis geminata (FABRICIUS) 10.8 ESPECIE 8, Gnamptogenys annulata MAYR 10.9 ESPECIE 9. Ectatomma ividum ROGER 2. 11 VENTAJAS ADICIONALES DEL USO DE LAS HORMIGAS EN EL CONTROL DE LA BROCA DEL CAFÉ. 13 15 23 27 31 35 39 40 41 42 45 51 53 53 53 57 57 57 57 58 61 61 62 63 64 65 66 68 69 71 75.

(7) CONTENIDO 11.1 EFECTO SOBRE FITÓFAGOS 11.2 CONSERVACIÓN Y MEJORAMIENTO DE LABIO-DIVERSIDAD DE LOS CAFETALES 1 11.3 DISMINUCIÓN EN LAS APLICACIONES QUÍMICAS 1. 75. 12 DIFICULTADES EN LA BÚSQUEDA Y SELECCIÓN DE LAS. 1. 2.1 1. 75. ESPECIES DE HORMIGAS ASOCIADAS AL CONTROL DE LA BROCA DEL CAFÉ DISTURBIO DE LOS ENEMIGOS NATURALES O FAUNA BENÉFICA. 2.2 MANIPULACIÓN INFRUCTUOSA DE COLONIAS 12.3 SURGIMIENTO DE NUEVAS PLAGAS AGRESIVIDAD DE LA HORMIGA. 12.5 ESPECIE DE HORMIGA COMO NUEVA PLAGA 1 13 ENEMIGOS NATURALES DE LAS HORMIGAS 1 14 APROVECHAMIENTO DE LABIO-DIVERSIDAD DE HORMIGAS. EN CAFÉ. 15 USUARIOS DE LAS HORMIGAS EN EL MANEJO INTEGRADO. 77 77 77 78 79 79 81 85. 1. 89. 1. 17 CONCLUSIONES. 93 95. 1. 18 LITERATURA CITADA. 97. DE PLAGAS EN CAFÉ 16 EDUCACIÓN SOBRE EL USO DE HORMIGAS PARA EL 1 CONTROL DE LA BROCA DEL CAFÉ.

(8) LISTA DE FIGURAS Figura 1. Pheido!e sp.1. A) Obrera vista lateral; B) Obrera vista frontal; C) Soldado vista lateral; O) Solado vista frontal.. 61. Figura 2. Pheidole sp.2. A) Obrera vista lateral; B) Obrera vista frontal.. 62. Figura 3. Pheido!e sp.3. A) Obrera vista lateral; B) Obrera vista frontal.. 64. Figura 4. Crema fogaster curvispinosa MAYR A) Obrera vista lateral; B) Obrera vista frontal.. 65. Figura 5. Cardiocondy!a emeryi. A) Obrera vista lateral; B) Obrera vista frontal.. 66. Figura 6. Wasmannia auropuncf ata. A) Obrera vista lateral; B) Obrera vista frontal.. 67. Figura 7. Solenopsis geminata. A) Obrera vista lateral; B) Obrera vista frontal; C) Soldado vista lateral; O) Solado vista frontal.. 69. Figura 8. Gnamptogenys annulata. A) Obrera vista lateral; B) Obrera vista frontal.. 70. Figura 9. Gnamptogenys annulata. A) Obrera extrayendo adulto de fruto brocado; B) Obrera sacando ubicando el adulto para el aguijone; C) Obrera aguijoneando adulto de broca.. 70. Figura 10. Ectatomma ruidum. a) Diente medio del pronoto (sobresaliente); b) Dientes laterales del pronoto: m) Mesonoto prominente; o) Bordes occipitales (redondeados). (Modificado de Longino, 2004). .7' Figura 11. Vista lateral de la casta reproductiva de Ectatomma ruidum. A) Hembra y B) Macho. 72 Figura 12. A) Obrera de Crematogasterspp. atacada por B. bassiana; B) Adulto alado de Ectatomma spp. atacado por M. anisopliae.. 83.

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(10) LISTA DE TABLAS Tabla 1. Hormigas registradas a nivel mundial como enemigos naturales de la broca del café Hypothenemus hampei.. 50.

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(12) Universidad de Ciencias A plicadas y Ambientales UJ,C.A. PRESENTACIÓN En esta publicación, se revisa el desarrollo de la investigación sobre hormigas en los cafetales colombianos, dando crédito por la consulta de las referencias o fuentes originales, a todos los investigadores quienes contribuyeron con sus observaciones y evaluaciones en laboratorio y en campo, a demostrar la acción benéfica de este grupo de organismos. Esta fauna es importante no solo por lo que representa para la biodiversidad de la zona cafetera sino por la oportunidad que tiene de participar en el manejo de insectos plagas en los diferentes sistemas de producción de este cultivo y, especialmente, como un componente significativo para el manejo de plagas en la producción orgánica de café. Adicionalmente, se contribuye a actualizar los registros sobre las hormigas que atacan la broca del café, en los diferentes países productores. Así mismo, se destacan las especies observadas en campo depredando la broca y que, en laboratorio, se evaluó y se demostró sobre qué estados de desarrollo de la broca prefieren depredar. Estos trabajos de investigación todavía son incipientes para la gran diversidad de especies con potencial para regular las poblaciones de insectos plagas. Es necesario recalcar que Colombia alberga la mayoría de los géneros neotropicales y de muchos, de los cuales, se desconocen sus hábitos, su biología y su determinación, a nivel taxonómico. Para contribuir a demostrar el potencial de las hormigas en el control de plagas, se revisa el desarrollo de los programas que en diferentes partes del mundo vienen utilizando hormigas, exitosamente, como agentes biológicos. En esta revisión queda demostrado que se.

(13) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. debe procurar tener una mentalidad amplia, recuperar la mayor información posible, tanto de trabajos publicados como del conocimiento ancestral de las comunidades de campesinos, para analizar las ventajas y las desventajas que pueda ofrecer una especie de hormiga, en un programa de manejo de plagas. Las generalizaciones, como que las hormigas son depredadores generalistas, pueden conducir, rápidamente, a hacer perder de vista el potencial real de una especie. Por ello, es básico considerar y valorar los pro y los contra para el aprovechamiento inteligente de esta fauna, dejada de lado por considerarla inoportuna, porque pica para defenderse o porque invade, rapidamente, el espacio físico del hombre. Saber conciliar estos aspectos y tomar ventaja de sus servicios es la gran oportunidad que otorgan estos organismos. Algunos agricultores, alrededor del mundo, quienes evaluaron, adecuadamente, estos aspectos de las hormigas, en la actualidad las utilizan en forma práctica, para proteger los cultivos, como cítricos, cacao, marañón, palma dátil y batata, Las homigas depredadoras no solo son útiles para formar parte del manejo integrado de la broca del café, sino también de muchas otras plagas insectiles, pues no son depredadoras específicas sino generalistas. Además, tienen otras ventajas, como controladores biológicos, porque son insectos sociales, es decir, que trabajan en equipo y logran lo que se proponen; son igualmente útiles como indicadores de eco (agroeco) sistemas y como bioindicadores. Se puede afirmar que si en un cafetal se encuentran más de tres o cuatro géneros, de los descritos, este indicador señala que el caficultor maneja bien su cultivo. Adicional a las bondades que se ilustran sobre la sabia utilización de las hormigas en el control de plagas, en esta publicación, se presentan propuestas sobre las 10.

(14) Universidad de Ciencias A plicadas y Ambientales U.D.C.A. necesidades de investigación y se recomienda que en el país se realice mayor investigación y educación sobre esta fauna para su aprovechamiento en la producción agrícola y su empleo como indicadores biologicos de las buenas prácticas de agricultura y de sostenibilidad de los agroecosistemas..

(15) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. 12.

(16) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A. 1 RESUMEN En la investigación, se logró consolidar una lista con las principales familias de las hormigas, registradas como enemigos naturales de Hypothenemus hampei Ferrari (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae), en los países productores de café; las observaciones bionómicas y las evaluaciones de las especies que se han identificado con potencial para el control del mayor insecto de plaga del grano de café. Por otro lado, se discuten los tópicos relacionados de las hormigas con la biodiversidad y la forma de aprovecharlas, como enemigos naturales, para el control biológico de la broca del café, como también para otros cultivos alrededor del mundo, con el objetivo de demostrar que sí es posible emplearlas. Esta tecnología del uso de las hormigas en el control biológico de plagas funciona en condiciones de cultivos anuales, perennes y forestales. Las hormigas han cobrado interés como una alternativa para el manejo sostenible de plagas, donde el desarrollo de resistencia a los pesticidas y el excesivo costo de estos y sus aplicaciones ha requerido buscar nuevas opciones de manejo de plagas. En el cultivo de café, la explotación de las hormigas puede ser un complemento a las otras medidas de control desarrolladas y que se usan en el manejo integrado de la broca del café. La alta biodiversidad de hormigas existentes en los cafetales, se puede aprovechar en combinación con sus hábitos de anidación, en los suelos y en los árboles, para desplegar programas de control integrado de plagas y llegar a constituirse en un indicador biológico de las buenas prácticas de produccion de café y sostenibilidad de este agroecosistema. El empleo de estas tecnologías puede contribuir a producir un café con un valor adicional, en el que los caficultores sean socios activos en el aprovechamiento y conservación de la biodiversidad. 13.

(17) Hormigas Enemigos Naturales de la Broca del Café. 14.

(18) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A. 2 INTRODUCCIÓN Las hormigas (Hymenoptera: Formicidae) constituyen una de las faunas más diversas y abundantes en los cultivos del café, reconocidas como plagas de manera indirecta por su simbiosis con hemípteros (homópteros) (Triplehorn & Johnson, 2005); aún así, se distinguen como insectos benéficos. Las hormigas, se empezaron a conocer como enemigos naturales de la broca del café desde 1927 (Oliveira-FlIho, 1927) y desde entonces, los registros de la asociación, como su enemigo natural, se incrementó (Bustillo et al. 2002). Inicialmente, las investigaciones, se llevaron a cabo, en su mayoría, a partir de observaciones donde se detectaba la presencia de las hormigas en los frutos brocados y, recientemente, las determinaciones se están haciendo a partir de evaluaciones de laboratorio y de campo, orientadas a establecer la capacidad de predación sobre la broca del café. Se han identificado especies de hormigas promisorias, que incluyen en su dieta la broca del café (Vélez et al. 2000; Armbrecht & Perfecto, 2003; Varón et al. 2004; Rivera & Armbrecht, 2005; Perfecto & Vandermeer, 2006); sin embargo, se advierte la necesidad de realizar mayor investigación sobre los métodos de cría y de manipulación de las colonias de las hormigas y cómo poder utilizarlas en los cultivos de café, como una alternativa de control, dentro del manejo integrado de la broca. Actualmente, el cultivo del café capta mucha atención sobre aspectos relacionados con la biodiversidad y las hormigas son uno de los grupos de organismos, de poca publicación y difusión, que dama por la necesidad de conocer más profundamente y manejar esta fauna en beneficio de una producción más sostenible y conservación del medio ambiente (Vélez et al. 2000; Armbrecht & Perfecto, 2003; Varón etal. 2004; Perfecto & 15.

(19) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. Vandermeer, 2006). Este interés en preservar la biodiversidad es bien altruista, cualidad que es compartida y prioritaria por parte de los mismos caficultores; sin embargo, se requiere tener un mayor conocimiento holístico sobre el cultivo del café, los caficultores y la industria cafetera, antes de continuar haciendo responsables a los mismos caficultores por la destrucción de la biodiversidad (Perfecto et al. 1996; Rappole etal. 2003; ICO, 2003). En el mundo, se cultiva una superficie total de 10.6 millones de hectáreas con café (Clay, 2004), siendo la base de la economía y fuente de empleo directo, a aproximadamente 25 millones de productores, además de generar 100 millones de empleos indirectos. El 70% de los caficultores, a nivel mundial, son propietarios de predios menores de 10 hectáreas y, la mayoría, vive por debajo o en el límite de la pobreza, con un alto nivel de analfabetismo, que limita cualquier esfuerzo de desarrollo sostenible. El valor económico de la venta, de la comercialización y de la distribución del café alcanza la cifra de 70 billones de dólares por año, mientras que los ingresos de los caficultores son inferiores al 7% del valor de la producción. Los caficultores con su esfuerzo aportan grandes utilidades a la industria de la transformación y de la comercialización, que es el segundo renglón en generar mayor valor, en el ámbito internacional, por la exportación de materias primas después del petróleo (Charveriat, 2001; Hallam, 2003; Jeffrey, 2003; Eshuis & Harmsen, 2003; Lotter, 2003; Oxfam, 2005; ICO, 2004; Frank, 2004, Fairtrade Foundation, 2005; Bacon, 2005). Sin embargo, con los escasos ingresos, se les exige a los caficultores seguir produciendo, innovarla tecnología de producción y hacer una agricultura sostenible. Afortunadamente, para los caficultores, sobre este problema, existe abundante información, gracias al creciente interés y educación por parte de los consumidores. De igual manera, este tema es de 16.

(20) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A. ocupación de instituciones nacionales e internacionales (ICO, 2003, 2004; Bacon, 2005), que buscan cómo poder resolver este impase, cuyas secuelas están afectando a todas las sociedades (Lotter, 2003; Bacon, 2005), pues se requiere, urgentemente, que se establezcan reglas claras para todos los participantes y los socios en la cadena productiva del café; lograr esto y que la producción de café sea sostenible, solo se alcanza con inversión en educación, en creación de empleos, en equidad, en confianza, en transparencia, en participación, construyendo capacidad de negociación y empoderamiento de las comunidades de cafeteros (ICO, 2003; Eshuis & Harmsen, 2003; Bacon, 2005). La reciente crisis en el sector cafetero, por los bajos precios, por el abandono de las fincas y por el desplazamiento de los caficultores hace que el cultivo, en muchos países, no sea más la siembra de colonización y de expansión de la frontera agrícola y se perciba, más bien, como la reducción del área, por problemas de ingresos y de dificultades para el manejo de plagas, como la broca del café (Charveriat, 2001; Lotter, 2003; ICO, 2004; Frank, 2004; Murgueitio, 2005; Bacon, 2005). En las naciones donde se cultiva café, por lo general, se localiza en áreas marginales y es el único cultivo que se adecua a las condiciones de topografía y de calidad de los suelos y por su condición de perenne tiene el menor impacto ambiental. En El Salvador, por ejemplo, las plantaciones de café son la mayor masa de bosque y se constituye en el mayor componente de la conservación de la biodiversidad (CSC, 2005). Es probable que cuando, unilateralmente, se responsabiliza al cultivo del café de tener un impacto negativo sobre la biodiversidad es porque se desconocen los programas que las pocas instituciones trabajan por la producción del café y que, soportadas por los mismos cafeteros, a través de sus organizaciones gremiales, lo 17.

(21) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. vienen haciendo por cerca de 100 años. En Colombia, actualmente, se producen tecnologías limpias para su producción, como el beneficio ecológico, donde se pasó de utilizar 40 litros de agua por kilo de café a un litro; la aplicación de la pulpa, para producir humus o hongos comestibles o medicinales; el empleo de plantas arvenses, para proteger el suelo de la erosión y evitar la manipulación generalizada de herbicidas y la producción de agentes de control biológico, para la regulación de la broca, como alternativa al uso de pesticidas (Antia et al. 1992; Gómez & Rivera, 1995; Roa etal. 1997; Bustillo et al. 1998; Roa etal. 1999; Jaramillo & Rodríguez, 2001; Posada, 2002A, B; Rodríguez & Jaramillo, 2005). Estas tecnologías son adaptadas en la mayoría de los países productores, incluyendo a Hawaii (Estados Unidos). Dentro de estos logros, el Programa de Conservación de Suelos de Ladera de la Federación Nacional de Cafeteros está enfocado a la producción sostenible de café, además, con un claro beneficio para las hormigas. En este plan, se usan las coberturas para evitar mantener los suelos desnudos y expuestos a la erosión y así contribuir a sostener la fertilidad y la conservación de la biodiversidad, al utilizar más de 100 especies de plantas (Gómez & Rivera, 1995) que, a su vez, brindan alimento, como polen, néctar y semillas a las hormigas, además de refugio, con el objetivo de mantenerlas dentro del cultivo. Es un beneficio que pasa desapercibido y ahora es objeto de investigación, por su contribución al mantenimiento de la fauna benéfica y al manejo de insectos plagas (Tiliman etal. 2004; Capinera, 2005). Una vez se logre identificar y evaluar las especies de hormigas promisorias por la predación sobre la broca del café, el siguiente paso es desarrollarla tecnología para su manejo y su empleo dentro del programa de manejo integrado de esta plaga. Esta actividad de investigación es compleja, no solo por las múltiples interacciones de los 18.

(22) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A. aspectos biológicos y ecológicos de la broca y el cultivo M café, sino también, que requiere tener en consideración los componentes económicos y sociales de los caficultores. El empleo de las hormigas, como agentes de control biológico, a nivel mundial, solo está siendo implantado en algunos países, dentro de planes de agricultura sostenible o donde el incremento de la resistencia a los insecticidas y de los costos de producción requieren buscar otras alternativas de control (Khoo & Ho, 1992; Van Mele & Truyen, 2002; Peng et al. 2004; Padron & Socorro, 2005). Las hormigas, igualmente, necesitan manejarse con cuidado, para evitar crear problemas con especies invasoras (Zenner de Polanía & Ruíz, 1983; Holway et al. 2002). Su empleo demanda labores y se requiere extender el conocimiento de su uso, lo cual, puede desestimular su auge, como un método alternativo de manejo de plagas. Para la caficultura, en los últimos años, se han realizado avances significativos en el desarrollo de métodos de control biológico, cultural, físico y químico para el control de la broca del café, los cuales, se validan en campo dentro de un programa de manejo integrado (Bustillo etal. 1998; Cárdenas, 2000; Aristizábal et al. 2002; Aristizábal et al. 2004; Posada et al. 2004). Este programa es novedoso para la conducción de la broca del café, a nivel mundial y se ha convertido en una alternativa al uso de los insecticidas que, por mucho tiempo, se tuvo como la única recomendación para el control de la broca (Decazy, 1987a; 1987b; Brun, 1998; Posada etal. 2001). La búsqueda de métodos alternativos para el control de insectos plagas no siempre es aceptado por los diferentes actores que participan en la producción agrícola. Existen intereses, mayormente económicos y es responsabilidad de los donantes financiadores internacionales de 19.

(23) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. proyectos y de los líderes nacionales estimar el impacto y evaluar, objetivamente, la participación de los consultores (World Bank, 2006; BBC, 2005) y científicos participantes. No se justifica que los resultados de proyectos, tales como el manejo integrado de la broca del café en Colombia, país pionero en buscar alternativas sostenibles (Bustillo et al. 1998; Lecuona, 2002; van Lenteren & Bueno, 2003; Nivia, 2006), reciba mayor atención para ser descalificado y para demostrar que no era realista para ser empleado por los cafeteros, porque demandaba demasiadas labores o afirmar que Cenicafé no recomienda el hongo B. bassiana para el manejo de la broca (Williamson,1997; 1999; Bentley et al. 2001, Baker et al. 2002, Bentley & Baker, 2002). En estas críticas de abogar por un método simplificado de manejo de la broca del café, no tuvieron en cuenta que esta área de investigación en broca es nueva y original y es muy simplista afirmar que en el trópico no puede haber programas autóctonos de manejo integrado de plagas (Baker etal. 2002). Estos conceptos solo enviaron el mensaje errado a los caficultores y a la opinión pública y contribuyeron a posicionar el uso de los insecticidas, con marchas de caficultores pidiendo derogar la prohibición de aplicar endosulfán en los cafetales de Colombia (Quevedo, 2001; Ramírez, 2002; Arango, 2002; Nivia, 2006). Este tipo de actitud y las aseveraciones de los consultores internacionales, solo contribuyen a crear desconcierto, pérdida de credibilidad en las instituciones y en los investigadores nacionales, al desmantelamiento de los programas de investigación y de transferencia de tecnología y detrimentos a los caficultores, tanto económicas como en calidad de vida. Los efectos de los informes que descalifican los esfuerzos de desarrollo en áreas de control biológico son desvastadores, porque llegan a confundir a otros organismos internacionales interesados en promover 20.

(24) Universidad de Ciencias ADlicadas y Ambientales U.D.C.A. proyectos de desarrollo en agricultura orgánica en café. En estas instituciones, se afirma que no existe capacidad de producción de insumos biológicos para adelantar los programas de producción orgánica de café y que es un escollo para el desarrollo de este rubro económico (Vossenaar & Twarog, 2006). No es comprensible que se pretenda con no reconocer que son los países en desarrollo las únicas partes del mundo donde la producción de entomopatógenos se ha desarrollado y se aplica. Los países ampliamente conocidos por sus adelantos en el uso de entomopatógenos son Brasil, Cuba y Colombia (Jones & Burges, 1997; Malsan et al. 1997; Lecuona, 2002; Roberts & Rangel, 2004; Padrón & Socorro, 2005; van Lenteren, 2006). Esos insumos biológicos demuestran el aprovechamiento de la biodiversidad y son herramientas para expandir la producción sostenible de café. El caso más ilustrativo del auge del control biológico en café se ha dispuesto en Colombia (Cruz & Segarra, 1992; van Lenteren & Bueno; 2003; Posada, 2002A; 8; Lecuona, 2002), donde hace tiempo se emplea en el campo. En la década del 90, se mejoró la capacidad instalada de producción masiva de parasitoides, hongos entomopatógenos y nematodos, que podía atender la demanda nacional. En el impulso de estas tecnologías, se hicieron avances a nivel industrial y artesanal, con logros en la educación de los caficultores, quienes conocieron, de primera mano, cada agente de control, la forma de cómo controlar la broca del café y adquirieron conocimiento de cómo producirlos (Posada, 2002A; B; C; Posada etal. 2002; Aristizábal etal. 2002; Aristizábal etal. 2004). Con las hormigas, en lo posible, no debe ocurrir el mismo círculo vicioso de hablar bien de ellas y después desacreditarlas. Las hormigas, así como los otros enemigos naturales de la broca del café, sean hongos,.

(25) Hormigas; Enemigos Naturales de la Brota del Café. nematodos y/o parasitoides, pueden ser empleadas por caficultores, que realmente tengan interés y compromiso por hacer uso de ellas dentro de un programa de manejo integrado. Está claramente establecido que en la producción de café hay diferentes tipos de usuarios (Ruíz, 1982), los cuales, pueden utilizar diferentes tecnologías, estar dispuestos a incurrir en los costos y tener expectativas de producción destinadas a mercados que pueden reconocer incentivos por producción orgánica, sostenible o amigable ambientalmente, donde se manejen los enemigos naturales de la broca del café y otros componentes de los programas ambientales. El objetivo de esta publicación es presentar la información que se conoce sobre la relación de las hormigas con la broca del café, resaltar la importancia de las especies que participan en la regulación de las poblaciones de la broca e incentivar estudios referentes a depredadores eficientes de esta plaga del café.. 22.

(26) Universidad de Ciencias A plicadas y Ambientales U.D.C.A. 3 LAS HORMIGAS EN EL CULTIVO DEL CAFÉ En Colombia, las hormigas en las plantaciones de café son objeto de permanente estudio, por las relaciones que establecen con esta planta. El primer caso de investigación sobre las hormigas, se enfocó en las relaciones mutualísticas de ellas con insectos chupadores de las raíces (Chaves/a caldas/ae Balachowsky) (Hemiptera: Coccidae), que estaban afectando la producción de café. En este caso, el número de especies registradas comprendió la hormiga de Amaga (Acropyga (Rhyzomyrma) fuhrmann/ Forel) y la hormiga de la esperanza (Acropyga robae Donisthorpe), que están dentro de los primeros casos de insectos, sobre los que se realizaron estudios detallados de entomología en Colombia (Roba, 1936; 1937; Valenzuela, 1956). El segundo caso tuvo por objetivo evaluar las hormigas como fitófagos. Los estudios se centraron sobre la hormiga arriera, Atta cephalotes (L.) y se decretó por ley realizar medidas de control hasta dejar limpios los predios de este insecto. Sin embargo, este propósito no se alcanzó, debido a que la distribución de la hormiga arriera abarca grandes extensiones y requiere un programa de manejo coordinado y la participación de todos los propietarios de las fincas vecinas (González, 1950; Cárdenas & Posada, 2001). Además, estas cortadoras de hojas son insectos nativos, por lo cual, su erradicación es prácticamente imposible. Un tercer caso, se relacionó con la hormiga conocida como Solepnosis geminata (Fabricius), que presenta una asociación permanente con la palomilla de la raíz, un complejo de especies del género Dysmicoccus (Hemiptera: Pseudococcidae), que conlleva a tomar medidas de manejo cuando las infestaciones son altas (González, 1950; Cárdenas & Posada, 2001). 23.

(27) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. Igualmente, S. geminata se encuentra, fuertemente, asociada con otros insectos chupadores, que se distribuyen en diferentes estratos de la planta y pertenecen a las familias Aphidae, Aleyrodidae, Aethialionidae, Cercopidae, Cicadidae, Coccidae, Diaspididae, Membracidae y Orthezidae. Estos insectos contribuyen a mantener las poblaciones de S. geminata al suministrar carbohidratos, como fuentes de alimento (Cárdenas & Posada, 2001). No obstante, S. geminata muestra actividad predadora contra otros insectos, incluida la broca del café, moradores de los cafetales. Adicional a que S. geminata llega a estar presente en la planta, también establece sus nidos en los surcos de los cafetales y causa problemas en las cosechas de café por picara los cosecheros, quienes en algunos casos llegan a rehusarse a recolectar el café en los lotes donde están presentes. En estos casos, los cosecheros solo recogen el café si se les incrementa el salario (González, 1951; Cárdenas & Posada, 2001; Vélez etal. 2002, Gallego & Armbrecht, 2004). El cuarto caso de estudio de hormigas en café en Colombia, lo constituye la hormiga loca Paratrechina (Nylanderia) fu/va (Mayr), última especie en engrosar la fauna de hormigas de la zona cafetera colombiana, que demandó tomar medidas de control. Esta especie, introducida desde el Brasil, de manera clandestina como enemigo natural de la arriera y de serpientes, tiene una alta capacidad reproductiva, es fuertemente invasora, vive en simbiosis con un sinnúmero de insectos chupadores y se ha convertido en plaga de varios cultivos (Zennerde Polanía & Ruíz, 1983; 1985; Cárdenas, 1982; Posada etal. 2002). Colombia es un país rico en especies de hormigas. Fernández (1999) muestra el primer listado de hormigas en Colombia, que contiene 91 géneros y cerca de 700 especies. Este número está continuamente creciendo, 24.

(28) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A. gracias a los esfuerzos de los mirmecólogos locales. Se cree que la región neotropical alberga más de 4.000 especies. En la zona cafetera colombiana, se realizan inventarios de hormigas que están enriqueciendo la información sobre la biodiversidad de este agroecosistema (Franco etal. 2001; Franco et al. 2003; Vélez et al. 2004; Gallego, 2005; Rivera & Armbrecht, 2005; Zabala et al. 2005). Las especies encontradas están depositadas, entre otras, en las colecciones de entomología de las Universidades del Valle (Cali), de Caldas (Manizales), del Quindío (Armenia), UNISARC (Risaralda), CTN "Luis María Murillo", Cl Tibaitatá y en el museo entomológico del Centro Nacional de Investigaciones de Café - Cenicafé de Chinchiná (Caldas). En este último, actualmente reposan más de 200 especies de hormigas frecuentes en cafetales, cultivos asociados a paisajes cafeteros, viviendas urbanas y viviendas rurales de la zona cafetera colombiana. Este grupo de especies componen la biodiversidad colectada de hormigas, pero aún se desconocen muchos de sus aspectos relacionados. Primero, su correcta identificación, como requisito para tener un mejor conocimiento sobre su participación en el agroecosistema cafetero; segundo, se requiere emprender estudios de sus hábitos de anidamiento, alimenticios y composición de la dieta, distribución geográfica y en el agroecosistema. Tercero, se requiere desarrollar métodos de cría, conservación o manipulación, investigar las relaciones con otros organismos, evaluar su actividad depredadora y su impacto en el medio. Sin estudios que se enfoquen a conocer con mayor profundidad todas las particularidades de estos organismos, el conocimiento de las hormigas solo será de listas de especies que se encuentran en una determinada región sin ninguna utilidad para la conservación y el manejo de los ecosistemas. 25.

(29) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A. 4 ¿QUIÉNES SON LAS HORMIGAS? Las hormigas son un grupo de insectos que pertenecen a la familia Formicidae del orden Hymenoptera, son sociales y estrechamente relacionadas con las avispas y las abejas, con algunas características similares o en común, por ejemplo, sus alas son membranosas, pero en las hormigas solo están presentes en las castas reproductivas; los tres grupos de insectos poseen aguijón, pero las abejas lo pierden cuando pican vertebrados, mientras que las hormigas y avispas lo utilizan varias veces para su defensa. En las hormigas es posible encontrar diferentes tamaños de los individuos dependiendo de las funciones que desempeñan, mientras que en las abejas, como la Apis me/jifera L., se distinguen tres tamaños de individuos; en las avispas, difícilmente, se observan diferencias entre los individuos de una misma especie y, en las hormigas, se observa una gran variación morfológica o polimorfismo entre las subfamilias y en las diferentes castas que constituyen una determinada especie. En las hormigas y las avispas, el aparato bucal esta adaptado para cortar, mientras que en las abejas ha sido modificado para chupar o libar. Respecto a los hábitos alimenticios, las avispas son carnívoras por excelencia y el mayor recurso que utilizan para alimentar la cría es proteína animal; las abejas, por su parte, son vegetarianas y alimentan su cría con polen, mientras que en las hormigas, la dieta varía desde específicamente vegetariana, que se alimentan de hongos y/o semillas o son omnívoras y utilizan la mezcla de vegetales, de carbohidratos y de proteína animal. Las hormigas son sorprendentes por sus hábitos y comportamiento. Se encuentran en todo tipo de hábitat y ocupan todos los espacios de los agroecosistemas, yasea debajo del suelo y en todas las direcciones sobre éste. Se distribuyen espacialmente, tanto horizontal como 27.

(30) tjQrmigas: Enemigos Naturales de la Brota del Café. verticalmente, ocupando todos los estratos de la vegetación y mantienen una permanente vigilancia sobre su territorio. Estas características les da la ventaja de dominancia sobre otros organismos, en los diferentes niveles tráficos que ocupan. Las hormigas establecen diferentes relaciones con el hombre, desde ser consideradas como plagas, porque se alimentan de cultivos y de animales o porque pican a los animales y a los humanos. También, se les llega a considerar plagas, ya que invaden las viviendas, edifican sus nidos en sus estructuras, contaminan los alimentos o porque dispersan enfermedades de plantas, de animales o de humanos (O'Rourke, 1956; Zeinab etal. 1996; Olaya & Chacón, 2001; UC, 2005). De otra parte, las hormigas establecen relaciones benéficas, como polinizadoras de plantas, protegen los cultivos de plagas o depredan sobre otros insectos y animales, como serpientes, escorpiones o plagas caseras (O'Rourke, 1956; Fillman & Sterling, 1983; Sterling etal. 1984). Es importante tener claro que las hormigas no son agresivas o atacan sin motivo a los humanos o animales (AM, 2006; Uldaho, 2006), ellas sólo lo hacen si son provocadas y su respuesta es defensiva y si atacan es porque se les ha disturbado sus nidos, accidentalmente; si se alimentan sobre animales es porque estos se encuentran imposibilitados de moverse, presentan lesiones o no son atendidos, adecuadamente. Por otra parte, se conoce que son descomponedoras que contribuyen a la higiene ambiental al reciclar organismos muertos (O'Rourke, 1956). Otro aporte significativo de las hormigas que, generalmente, pasa desapercibido, es que promueven la actividad biológica de los agroecosistemas al mejorar la aireación, el drenaje y el reciclaje de nutrientes en el suelo y participan en la distribución de semillas, con lo que contribuyen, ampliamente, a la restauración y conservación de tierras con actividad humana o 28.

(31) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A.. sometidas a procesos de degradación (Dostal etal. 2005; Wanless, 2006). Las especies de hormigas que presentan potencial de ser benéficas al hombre para el control de plagas, por su actividad depredadora, son polífagas y requieren que su dieta sea balanceada, con fuentes de carbohidratos y proteína animal, para alimentar todos los individuos de la colonia y, en especial, la cría. Esto hace diferente a las hormigas de otros organismos, como los parasitoides, que son más específicos y generalmente atacan, se alimentan y se desarrollan en un solo organismo o espécimen del huésped. Por la cualidad de ser polífagas, la primera consideración a cerca de las hormigas es que estos organismos no son los mejores candidatos para adelantar programas de control biológico, ya que para garantizar las fuentes de carbohidratos, requerida en su dieta, protegen insectos chupadores de las plantas que, en altas poblaciones, llegan a ser plagas al extraer la savia y por estimular el cubrimiento de las estructuras de la planta con fumagina, que es causada por el hongo Capnodium spp., el cual, impide la fotosíntesis o porque estos insectos chupadores transmiten virus (Sether et al.. 1998).. Sin embargo, las hormigas tienen ventajas sobre otros organismos por la dominancia y el número que les da capacidad de reclutamiento, vigilancia y patrullaje sobre un amplio territorio y actúan como un solo organismo. Cuando se identifica el potencial depredador de una especie y ésta se provee con condiciones que estimulan su actividad predadora, la formación de nidos y se toman medidas de conservación para evitar no afectar la colonia; las hormigas pueden proteger las plantas de insectos fitófagos (Way & Khoo, 1992; Van Mele et al. 2002; Van Mele & Truyen, 2002; Davidson, 2004, Peng & Christian,. 2004;2005).. 29.

(32) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. 30.

(33) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A. 5 LAS HORMIGAS COMO ENEMIGOS NATURALES DE INSECTOS A nivel mundial existe un considerable número de registros acerca de las hormigas, como enemigos naturales de diferentes insectos plagas (Fowler, 1988; Hólldobler & Wilson, 1990; Way & Khoo, 1992; Rodríguez etal. 1993; Roche &Abreu, 1994; Goítia & Cerda, 1998; Zenner de Polanía, 1999; Vandermeer et al. 2002). Se puede afirmar que, en cada estudio sobre un insecto plaga en la lista de reconocimiento de sus enemigos naturales, se encuentran datos sobre las hormigas, en los cuales, generalmente, se reconoce y se destaca su potencial como candidatos a ser tenidos en cuenta en programas de manejo integrado (Hólldobler & Wilson, 1990; Way & Khoo, 1992; Kuhlmann & Van der Burgt, 1998; Stuart et al. 2003; Sterling et al. 1984; Morris et al. 2002; Henin & Paiva, 2004). Sin embargo, a pesar de ser las hormigas los insectos que se utilizaron por primera vez como agentes de control biológico son muy pocas las investigaciones detalladas, sobre información básica, que permita utilizar y obtener el mejor beneficio de ellas, quienes siempre están alrededor del hombre y sus cultivos, como un recurso natural de control de insectos fitófagos. En Australia, se ha demostrado que la especie Oecophy!!a smaragdina (Fabricius) es efectiva en el control de Se!enothrips rubrocinctus (Gia rd) (Thysa noptera: Thripidae) y el saltahojas !dioscopus nitidulus (Walter). (Hemiptera: Cicadellidae) en cultivos de mango (Peng & Christian, 2004; 2005). Igualmente, en cultivos de marañón, se demostró que esta especie ejerce control sobre varias especies de insectos y, en especial, sobre Amblype!ta !utescens !utescens Distant (Hem ¡ ptera: Coreidae)(Davidson, 2004; Peng etal. 2005). En Monzambique y Tanzania, en África, en cultivos de marañón, se reconoce la participación de la especie 31.

(34) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. Oecophylia longinoda (Latreille), en la regulación de las poblaciones del Myridae Heliopeltis spp. (Caligari et al. 1998).. En plantaciones del caoba (Swietenia spp.) y cedros (Cedrela spp.), alrededor del mundo, Hypsipyla spp. (Lepidoptera: Pyralidae) causa el daño más limitante por perforar el cogollo y ocasionar la producción de múltiples ramas. A pesar de la evaluación de diferentes medidas de control, solo las hormigas se manifiestan como los enemigos naturales más promisorios para regular sus poblaciones (Varón, 2002; Lim & Kirton, 2006). En plantaciones de banano en Indonesia, centro de origen M picudo negro del plátano Cosmopolites sordidus (Germar) (Coleoptera: Curculionidae), se evaluaron los enemigos nativos y se reconoció la presencia de 11 especies de hormigas, de las cuales, en estimaciones en condiciones de laboratorio, se comprobó que los estados de huevo y larva fueron consumidos por Pheidole plagiaria Smith, Diacamma rugosum Le Guillou, Odontomachus simillimus Smith y Polyrhachis dives Smith (Abera etal. 2006). Igualmente, en plantaciones de plátano en Colombia, se registró que las larvas y las pupas son depredadas por hormigas, de los géneros. Camponotus, Ectatomma, Odontomachus y Pheido!e. (Castrillón, 1989; Cárdenas & Posada, 2001).. En cultivos de algodón en Estados Unidos, se estimó que las poblaciones del picudo del algodonero disminuyeron en los campos donde se implantó la población de la hormiga del fuego Solenopsis invicta Buren (Sterling etal. 1984) y se estableció que en las plantas, una densidad de 0,4 hormigas por terminal, garantizaban el 90% de control del picudo del algodonero (Sterling etal. 1989); aún así, esta especie recibe más atención como plaga que como insecto benéfico, en el control biológico de insectos plagas (Wojcik etal. 2001; Eubanks, 2001). Otros cultivos que es preciso mencionar y en los cuales se registra y evalúa la participación de las hormigas, como enemigos naturales, corresponden a: 32.

(35) Universidad de Ciencias A plicadas y Ambientales U.D.C.A. 1) Pinos, en Portugal, en el control de Orthotomicus erosus (Woll) (Coleoptera: Curculionidae: Scolitinae), con la hormiga Linepithema humile (Mayr) (Henin & Paiva,. 2004).. 2) Cítricos, en la Florida (Estados Unidos) está en estudio, para el control de Diaprepes abbreviatus (L.) (Coleoptera: Curculionidae), un complejo de hormigas, dentro de las cuales, se encuentran Brachymyrmex obscurior Forel, Cardiocondyla emeryi Forel, Dorymyrmex reginicula (Trager), Doí'ymyrmex bureni (Trager), Para trechina bourbonica Forel, Pheidole moerens Wheeler, Pheidole morrisi Forel, Cardiocondyla. wroughtonhi (Forel) y Solenopsis invicta Buren (McCoy et al. 2000; Stuart etal. 2003). 3) Olivos, en España, se evalúa la participación de la hormiga Tapinoma nigerrimum (Nylander), en el control de Prays oleae (Bernard) (Lepidoptera: Yponomeutidae), que es la plaga de mayor importancia económica de los olivos, en la región del Mediterráneo (Morris et al. 1998; Morris etal. 2002).. 4) Pastos, en Brasil, se calculó la participación de la hormiga Pachycondyla obscuricornis Emery, en el control del salivazo de los pastos Deois flavopicta Sta¡ (Hemiptera: Cercopidae)(Sujii etal. 2004). 5) En Colombia, se empezó a investigar en plantaciones de palma africana, la posibilidad de utilizar la especie Crematogastersp., para el control de la chinche de encaje Leptopharsa gibbicarina Froeschner (Hemiptera: Tingidae) (Montañez etal. 1998).. 33.

(36) Hormigas; Enemigos Naturales de b l3roca del Café.

(37) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A. 6 LAS HORMIGAS EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE INSECTOS PLAGAS El aprovechamiento de los enemigos naturales y en particular de las hormigas para el manejo de plagas, normalmente, es aceptado como control biológico. Se denomina control biológico natural o control natural, cuando la predación sobre los insectos ocurre en forma natural sin intervención directa del hombre en el campo. En muchos casos esta actividad que desarrollan los enemigos naturales es suficiente para mantener reguladas y en equilibrio las poblaciones de insectos y evitar que se conviertan en plagas; sin embargo, en el mayor de los casos, esta contribución pasa desapercibida por los agricultores. En general, el término control biológico es más amplio y se divide en varias clases, dependiendo de la intervención que haga el hombre, desde que encuentra, estudia, cría, multiplica a gran escala y libera en el campo el enemigo natural, con el que aspira controlar un organismo que es considerado plaga. El control biológico puede ser clásico, cuando se buscan los enemigos naturales en el centro de origen del insecto plaga y se introducen en un área donde éste invade, dejando atrás sus enemigos naturales. En el caso de las hormigas es casi imposible que se apruebe este procedimiento, para la introducción, como agentes de control, a áreas donde no están presentes, debido a la baja especificidad y por los múltiples casos de especies de hormigas que se conocen se han convertido en invasoras alrededor del mundo (Zenner de Polanía, 1994a; McGlyn, 1999; Wojcik etal. 2001; MAF Biosecurity Authority, 2002; Ward etal. 2006). El caso más cercano en café fue la introducción de la hormiga loca P. fu/va en Colombia desde Brasil (Zenner de Polanía & Ruíz, 1983). Otro evento conocido es el de la hormiga de fuego S. invicta, que se introdujo a Estados Unidos y se convirtió en una plaga invasora que afecta, fuertemente, los cultivos, los animales, la industria y los 35.

(38) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café.. humanos. El valor de los daños causados por esta hormiga, por año, se calculan en us$1 .000 millones de dólares (Wojcik etal. 2001; Pimentel etal. 2001). Respecto a la evaluación de las hormigas, como candidatas para ser introducidas como agentes de control biológico, no se conoce que existan, a nivel internacional, normas que exijan la evaluación in situ el rango de hospedantes o que permitan anticipar los efectos adversos de bioseguridad. En este sentido, solo existen regulaciones para la movilización e introducción de enemigos naturales en general, para el control biológico de insectos plagas o malezas (FAO, 1996; Van Driesche & Hoddle, 1997; Michaud, 2002). Es importante conocer y ceñirse a estas recomendaciones, antes de considerar cualquier movilización de hormigas. Otro método de control biológico es el aumentativo que puede ser inoculativo o inundativo. En este metodo de control, se requiere la producción del organismo en grandes cantidades, para realizar su liberación o aplicación. El control biológico inoculativo tiene el propósito de hacer introducciones regulares del agente de control biológico, de acuerdo a las necesidades que indique el monitoreo de las poblaciones de la plaga. Mientras que en el control biológico inundativo requiere hacer liberaciones periódicas para alcanzar altos niveles de control, similares a los alcanzados con las aplicaciones de insecticidas. Con las hormigas todavía no se conoce un adelanto o desarrollo de métodos de cría en laboratorios, donde se puedan adquirir y llevar al campo para su liberación, en forma similar, como se hace con insectos benéficos, polinizadores u otros enemigos naturales, como parasitoides, predadores, microorganismos y nematodos entomopatógenos, que son ampliamente comercializados, como agentes de control biológico. Intentar esto con las hormigas es un gran desafío, pero cualquier innovación puede ser de gran utilidad para el aprovechamiento de las especies o selección de biotipos, para su uso a nivel local o regional, en el control de plagas. 36.

(39) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A. El otro método de control es la conservación o manipulación. De todas las técnicas de control biológico ésta es la más adecuada, para el aprovechamiento de las hormigas. Es un procedimiento que se logró implantar alrededor del mundo y se están haciendo esfuerzos en el aprovechamiento de las hormigas, en programas de manejo de plagas, en sistemas de agricultura sostenible o donde se han reducido las aplicaciones de insecticidas, por el fuerte impacto ambiental, la propagación de resistencia o por los costos prohibitivos de su uso. Estos programas, se estan desarrollando, especialmente, en el trópico y con cultivos arbóreos o perennes (Way & Khoo, 1992; Tuck, 1994; Montañez et al. 1998; Davidson, 2004; Oppenheim, 2001; Van Mele etal. 2002; Peng & Christian, 2005; Peng et al. 2005; Khoo, 2006). De esta forma, se han propuesto programas de manejo integrado de plagas utilizando las especies de hormigas locales, que presentan alto potencial y preferencia por atacar insectos que se consideran plagas. La intervención del hombre en estos métodos son mayormente enfocados a lo siguiente: 1) Facilitar la presencia y el movimiento de las hormigas, comunicando los árboles con varas o cuerdas, para facilitar el desplazamiento y así proteger a los cultivos. Esta técnica es conocida como el primer método de manipulación y uso de insectos en control biológico. Ha sido, usado exitosamente, en China, en Yemen y en Vietnam. Básicamente, se origina en conocimientos ancestrales de los agricultores y opera, de forma eficaz, bajo un sistema de agricultura sostenible (Huang & Pei, 1987; Ba-Angood, 2000; Varisco, 2000; Van Mele & Truyen, 2002). 2) Identificar, seleccionar y estimular la asociación simbiótica de las hormigas con insectos que las provean con recursos de alimentación y que no causen daño a la planta por extracción de la savia o por ser vectores de enfermedades infecciosas, causadas por microorganismos como: bacteria, hongos o virus (Way & Khoo, 1992; Khoo, 2006). 3) Proveer las condiciones para que las hormigas aniden, como se ilustra para Pheidole megacephala (Fabricus) en 37.

(40) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. Cuba, donde después de lograr que se instalen en pseudotallos de plátano, se transfieran a los cultivos de plátano y de batata Ipomoea batata (L.) (Convolvulaceae), conocido también como boniato, camote o papa dulce (Rodríguez etal. 1993; Oppenheim, 2001). 4) Mantenimiento y conservación del hábitat con cobertura, lo cual, se demostró en cultivos de algodón, donde S. invicta fue el mayor enemigo natural de He!iothis virescens (F.) y Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae)y mantuvo las poblaciones por debajo del nivel de daño económico (Tillman etal. 2004). 5) Suministro de alimento, que actúa como cebo. Este atrae a las hormigas, estimula su establecimiento y su participación en el control de insectos plagas. Esta técnica, se evaluó en parcelas de cultivos de maíz y permitió la presencia de S. geminata para el control de Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) (Cañas & O'Neil, 1998). 6) Evitar las prácticas agrícolas que tengan efectos negativos sobre las poblaciones de las hormigas o alteren su comportamiento, como los monocultivos, las quemas, el exceso de labranza, los suelos sin coberturas o sin bordes de vegetación natural y la aplicación de insecticidas o herbicidas (Oppenheim, 2001; Farji etal. 2002; Tillman etal. 2004). Una posible razón para que las hormigas no sean ampliamente utilizadas, a pesar que se observa fácilmente haciendo su trabajo de predación en campo es la disponibilidad de insecticidas en el mercado y su venta libre en los países en desarrollo. Adicionalmente, el empleo de las hormigas como agentes de control biológico demanda realizar labores de campo, que requieren mano de obra y conocimiento, especialmente, el que poseen las comunidades agrícolas. Este conocimiento ancestral está en riesgo de desaparecer, por el reemplazo de las tecnologías de síntesis o por los bajos ingresos que los campesinos obtienen de los productos que producen y que no los motivan a continuar 38.

(41) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D,C.A. como agricultores. Otra razón, igualmente importante, es que a este tipo de conocimiento no se le otorga suficiente atención y realmente no se ha recopilado ni documentado (Varisco etal. 1992; Barzman etal. 1996; Varisco, 2000; Ba-Angood, 2000; Van Mele &Van Chien, 2004). En la historia del control biológico, las hormigas son los organismos sobre los cuales existen los registros más antiguos de uso, como agentes de control biológico de insectos plagas. En China, se valen de ellas, desde hace 1600 años, con la comercialización de sus nidos, para establecerlos en cultivos de cítricos, para el control de insectos (Huang & Pei, 1987). Probablemente, por el conocimiento de esta práctica, el uso de las hormigas en los cultivos, se realiza, mayormente, en el continente Asiático. A continuación, se presentan los ejemplos exitosos y que, en este momento, funcionan en el campo empleando las hormigas, como agentes de control biológico de insectos. Estos ejemplos demuestran que la manipulación de las hormigas funciona en el campo, como método sostenible de manejo de plagas, soportado con información biológica y económica. Se considera que es oportuno presentar esta información, como antecedente para el desarrollo de programas similares con hormigas para el control biológico de la broca del café y donde, probablemente, en sistemas de producción orgánica o sostenible, se pueden llegar a desarrollar como alternativa de las aplicaciones de insecticidas y como un componente del manejo integrado.. 6.1 Control de Batrachedra en palma dátil con hormigas en Yemen En Yemen es conocido el empleo de las hormigas para el control de insectos en cultivos de la palma dátil. Esta práctica, se ha manejado para un tipo de agricultura tradicional y se ha difundido a través de generaciones. Los agricultores, básicamente, disponen las especies. Crematogaster affa vi/ls, C. flaveventris y Monomorium bicolor para controlar Batrachedra amydrau/a Meyrick 39.

(42) klormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. (Lepidoptera: Cosmopterigidae). Las colonias de las hormigas son trasladadas de las áreas boscosas a los cultivos, las cuales, permanecen o requieren nuevas introducciones cada año. Después de establecidas las hormigas, los agricultores colocan varas para comunicar las palmas entre sí y lograr la actividad de control biológico. Igualmente, ellos saben establecer que existe lucha interespecífica entre las especies de hormigas que utilizan y, por eso, cuando las introducen, mantienen las colonias aparte (Varisco et al. 1992; Varisco, 2000; Ba-Angood, 2000).. 6.2 Control de plagas en cítricos y mango con la hormiga Oecophylla smaragdina (Fabricius) en Vietnam: El uso de hormigas para el control de plagas en Vietnam, también tiene una larga tradición y se conoce la experiencia por agricultores que las emplean, exitosamente, para el control de plagas en cítricos y mango (Van Mele & Cuc, 2000; Van Mele & Truyen, 2002). En cítricos, las plagas que son reconocidas por ser controladas por hormigas son las larvas de Papi/lo sp. (Lepidoptera: Papilionidae), los afidos Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe), T. citricidus (Kirkaldy) (Hemiptera: Aphididae), el minador de las hojas Phy//ocnistis citrel/a Stainton (Lepidoptera: Gracillaridae). y la chinche hedionda Rhynchocoris humeralis (Thunberg) (Hemiptera: Pentatomidae). La especie de hormiga mayormente utilizada es O. smaragdina, conocida en la región, como la "hormiga insecticida" o el "insecticida vivo", por su alta preferencia por atacar insectos que amenazan las plantas, en las cuales, establecen sus nidos (Duc et a/. 2002; Van Mele et al. 2002; Tsuji etal. 2004).. Para introducir la hormiga O. smaragdina a los cultivos, los agricultores buscan los nidos en los árboles y realizan evaluaciones previas para detectar la presencia de otra hormiga que desalojaría a O. smaragdina y que ellos denominan la hormiga negra Dolichoderus thoracicus (Smith). Cuando D. thoracicus está presente en los 40.

(43) Universidad de Ciencias ADlicadas y Ambientales U.D.C.A. árboles, trasladan los nidos de O. smaragdina a la parte superior o unen esfuerzos de otras colonias para garantizar el desplazamiento de la especie competitiva. Cuando los agricultores detectan que la hormiga O. smaragdina no desplaza por sí misma a la hormiga D. thoracicus, ellos intervienen y hacen uso de cebos tóxicos o aplicaciones de un insecticida en los nidos de D. thoracicus, con el fin de contribuir a disminuir la competencia y garantizar el establecimiento de la "hormiga insecticida" (Van Mele & Cuc, 2000; Van Mele & Truyen, 2002). Una vez colonizados los árboles por la hormiga, los agricultores continúan realizando labores para monitorear su establecimiento, estimar su presencia, su abundancia y tomar medidas que estimulen su permanencia. Para esto, alimentan las hormigas con restos de comida, como pescado y colocan varas entre los árboles, para que se comuniquen y, de esta forma, aseguran y mantienen la presencia de las hormigas en la plantación. El empleo de la hormiga O. smaragdina brinda beneficios adicionales, ya que las frutas producidas contienen un mayor nivel de azúcar o grados brix y están libres del daño de ácaros y de trips (Van Mele & Cuc, 2000; Van Mele & Truyen, 2002; Duc etal. 2002).. 6.3 Control de plagas en cacao con la hormiga Dolichoderus thoracicus (Smith) en Malasia e Indonesia: En Malasia e Indonesia, en cultivos de cacao, se emplea la especie D. thoracicus (Smith) para el control de la chinche Helopeltis theiaora Waterhouse (Hemiptera: Miridae) y del barrenador de los frutos del cacao Coponomorpha cramerel!a (Snellen) (Lepidoptera: Gracillariidae) (Tuck, 1994; Khoo, 2006). Sobre D. thoracicus en el cultivo de cacao en Malasia existe información que permite conocer todo el proceso de investigación que se ha desarrollado, para proponer a esta hormiga, como agente de control biológico. Inicialmente, se confirmó que atacaba a H. theiaora y que 41.

(44) era necesaria la asociación con la chinche harinosa Cataenococcus hispidus (Morrison) (Hemiptera: Pseudococcidae), la cual, a pesar de ser un insecto chupador, sus poblaciones no se consideran de importancia económica en cacao, en Malasia. Por un largo tiempo, se creyó que esta hormiga intervenía en la transmisión de la enfermedad fruto negro, causada por Phytophthora palmivora (Butier), por lo que hubo un gran escepticismo para reconocer su importancia. Finalmente, a través de la investigación, se demostró que D. thoracicus no participa en el transporte de las esporas del hongo R palmivora y que la trasmisión era realizada por moscas que visitaban los frutos donde entraban en contacto con las esporas y, luego, al ser atraídas a las heridas causadas por la alimentación del chinche H. theiaora, depositaban el inoculo y, a través de las heridas, se realizaba la infección (Khoo & Ho, 1992; Khoo, 2006). Los beneficos de D. thoracicus en el control de plagas, se hicieron más evidentes cuando apareció el perforador del fruto del cacao C. cramerila en Malasia. En las plantaciones, se halló que D. thoracicus intervenía en la remoción de los huevos del perforador y protegían los frutos del ataque de esta plaga (Khoo, 2006). El uso de las hormigas en las plantaciones de cacao en Malasia e Indonesia es una práctica probada con soporte, en análisis económicos del control. Además, existe una metodología experimental para el manejo de las hormigas en los lotes. A la tecnología del uso de D. thoracicus para el control de insectos plagas, se adicionan los beneficios de defensa de los frutos de cacao del daño de roedores, como ratas (Khoo & Ho, 1992; Tuck, 1994; Khoo, 2006).. 6.4 Control de plagas en batatas y plátano con hormigas en Cuba: Las hormigas en Cuba, se utilizan ampliamente, como un componente del manejo de plagas del plátano y de batata, en los cuales, las plagas más limitantes son, respectivamente, el picudo negro del plátano Cosmopolitas sordidus (Germar) y el gorgojo de la batata Cylas formicarius ele gantulus (Su mmers) (Coleoptera: 42.

(45) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales. U.D.C.A. Curculionidae). Estas plagas, se controlan, básicamente, con las hormigas Pheido!e megacephala (F.) y Tetramorium guineense Bernard (Oppenheim, 2001; Lagnaoui etal. 2006). El empleo de las hormigas para el control de estas plagas ha venido en desarrollo por más de 40 años (Lagnaoui et al. 2006) y, a partir de 1993, se demostró que es efectivo, como método de control integrado, utilizando medidas de manejo cultural, biológico con el hongo Beauveria bassiana, etológico con feromonas, genético con selección de nuevas variedades y químico aplicado en forma localizada y en combinación con feromonas (Cipotato, 2006). El área sembrada con batata, en 1993, alcanzó las 60.000 ha y los niveles de infestación de C. formicarius, el 50%. El control del gorgojo de la batata, se inicia con el traslado a los lotes de las hormigas a los 30 días después de ser sembrado el cultivo y se establecen de 60 a 110 nidos o colonias por hectárea, con lo que se consigue mantener la infestación a niveles de 3 a 5%. Adicional a la reducción de los niveles de infestación, los rendimientos por hectárea se incrementaron de 6 a 15t y, en la actualidad, se maneja más de la mitad del área sembrada con batata, con este programa de manejo integrado (Mastrapa & Basnuevo, 2002; Lagnaoui et al. 2006). El uso de las hormigas es una tecnología desarrollada por los agricultores, quienes al observar la voracidad con que P. megacepha!a atacaba al gorgojo de la batata, entendieron el potencial de control que esta hormiga tenía. El sistema de manejo con la hormiga consiste en crear reservorios de ella donde alcance altas poblaciones y no se realicen aplicaciones de insecticidas. En estos sitios, las hormigas se estimulan a formar colonias en hojas enrolladas o pseudotallos de banano o plátano, en los que se coloca azúcar, como atrayente y fuente de alimento. Después de la colonización, las colonias de las hormigas se trasladan en estos materiales al campo, como agentes de control biológico. El desecamiento del material, donde se encuentran las nidos, hace que las hormigas se desplacen al suelo y comiencen a buscar nuevos sitios para anidar e inicien la labor de control del 43.

(46) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. gorgojo de la batata (Oppenheim, 2001). En Cuba, en 1999, se cultivaron 8.470 ha de batata, con la ayuda de las hormigas, como el mayor componente del manejo integrado. En este programa, no se requirieron aplicaciones de insecticidas y el control del gorgojo de la batata alcanzó niveles del 100% (Nicholls etal. 2002).. 44.

(47) Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales. U.D.C.A. 7 REGISTRO DE HORMIGAS COMO ENEMIGOS NATURALES DE LA BROCA DEL CAFÉ. La broca del café es considerada la plaga de mayor importancia económica de este cultivo, por más de 100 años, después que dejó su centro de origen en África y se dispersó por todos los países productores de café alrededor del mundo. En el transcurso de este tiempo, la broca ha sido objeto de investigaciones y, recientemente, generó gran interés en conocer los organismos que contribuyen a regular sus poblaciones y los tipos de relaciones que establecen (Bustillo et al. 2002). Con esta información, se busca poder utilizar los enemigos naturales más promisorios, como agentes de control, en el manejo integrado de la broca del café (Bustillo et al. 1998). A nivel mundial existen registros de especies de hormigas relacionadas con la broca del café, casi desde el mismo momento que este insecto empezó a cobrar importancia económica. Los registros de las especies de hormigas que depredan la broca del café, se encuentran mayormente en Colombia, Brasil, México, Ecuador y Costa Rica. Desafortunadamente, la información se enfoca más sobre observaciones que en la cuantificación de la capacidad de predación, la viabilidad de su empleo y manipulación de estas especies concernientes a la broca del café (Oliveria-Filho, 1927; Fonseca & Araujo, 1939; Le Pelley, 1968; Sponagel, .1994; Benassi, 1995; Vélez etal. 2000; Varón, 2002; Armbrecht & Perfecto, 2003). Oliveira-Filho (1927) en Brasil, mencionó la presencia de una especie de Crema fogaster que invadía los frutos abandonados y anotó que esta hormiga ensancha los orificios de penetración de la broca en frutos, incluso, desde que estos se hallaban en estado verde. Adicionalmente, observó otra especie más pequeña, que habitaba en pequeñas colonias, en frutos secos, con altas 45.

(48) Hormigas: Enemigos Naturales de la Broca del Café. perforaciones de la broca o en orificios sobre los troncos de los árboles de café. Esta hormiga pequeña, se analizó en el laboratorio predando sobre huevos, larvas y adultos, y transportando estados biológicos de la broca a sus nidos. Más tarde, Fonseca & Araujo (1939), en una revisión de literatura sobre los enemigos naturales de la broca del café, mencionaron la misma hormiga Crematogaster, pero ya identificada hasta especie, como C. curvispinosus y señalaron que ésta, en San Paulo (Brasil), se encuentra penetrando los frutos brocados y predando los estados inmaduros de la broca. Le Pelley (1968) y Benassi (1995) también registraron C. curvispinosus, como depredadora ocasional de formas inmaduras de la broca del café. Sponagel (1994), en el nororiente del Ecuador, en las plantaciones de café robusta (Coffea canephora), observó infestaciones insignificantes de la broca en cafetos donde habitaba una especie de hormiga, identificada como Azteca sp. Agregó que esta hormiga, con sólo una longitud de 2mm, es capaz de poblar los cafetos, con una densidad muy alta y observó que los frutos permanecían libres del ataque de la broca, aún con una presión extrema de la plaga (grado de infestación superior al 90% en árboles vecinos). Sin embargo, el género Azteca, está compuesto de especies, generalmente, muy agresivas, que aunque no aguijonean, sí causan incomodidades a los operarios de campo por sus mordeduras y ataque en masa. Esta hormiga construye nidos de papel, que asemejan avisperos, en cítricos sembrados en cafetales y desde allí ejercen su actividad depredadora, sobre los estados de la broca en frutos pintones. En Colombia, Bustillo et al. (1998) reportaron varias hormigas que atacan o compiten por la broca del café, como lo son Crematogaster sp., Pheidole sp., Brachymyrmex sp., Solenopsis sp., Wasmannia sp. y 46.

(49) Universidad de Ciencias ADllcadas y Ambientales. U.D.C.A. Prenolepsis sp. Por su parte, Vélez etal. (2000) evaluaron la capacidad depredadora de un mosaico de hormigas involucradas, espontáneamente, en el control de broca, durante el proceso de secado solar, en marquesinas o secadores parabólicos. Las especies identificadas como S. geminata, Dorymyrmex sp., Pheidole sp. y Mycocepurus smithll, devastaron durante los seis días de evaluación, entre 14.627 y 13.048 estados biológicos vivos de la broca, que correspondió al 92,1% y el 82,2% del total de brocas que abandonaron los granos durante el secado y que quedaron en el piso. Del total de estados predados, el 97% perteneció a adultos, lo que indica que estas especies de hormigas son importantes en el control de la broca, durante el proceso de secado del café al sol. Armbrecht & Perfecto (2003), en México, realizaron observaciones sobre 27 colonias de diez morfoespecies de hormigas asociadas a la broca. En nidos llevados a condiciones de laboratorio descubrieron cuatro especies: Solenopsis sp.1 y sp.3, Pheidole sp.2 y Crematogaster sp.1, las cuales, forrajearon en granos brocados, que contenían adultos de la broca del café. Perfecto & Vandermeer (2006) evaluaron la actividad de Azteca instabilis F. Smith sobre la broca del café en condiciones de campo, en una finca de producción orgánica con sombrío. Las plantas de café presentaban la escama verde Coccus viridis (Green) (Hemiptera: Coccidae), en simbiosis con la hormiga. Sobre los frutos, se liberaron brocas para determinar la capacidad de predación y encontraron que A. instabilis alcanzó a predar hasta 44% de adultos expuestos, los cuales, fueron transportados por las obreras en las mandíbulas; sin embargo, se detalló que esta actividad de predación no mostraba una distribución uniforme. La información sobre la relación de las hormigas con la broca todavía es muy fragmentaria. Ha sido más el producto de revisiones para indicar los enemigos naturales de la broca y muy poco basado sobre trabajos 47.