221
Phakopsora pachyrhizi
y
P. meibomiae
en Cuba: distribución y
cultivo hospedantes
Phakopsora pachyrhizi
and
P. meibomiae
in Cuba: distribution
and hosts
Einar Martínez de la Parte,1 Luis Pérez Vicente,1 Dariel García Rodríguez,2 María Elena Lorenzo,3
Jor-ge Abreu Fundora,2 Perla M. Sierra Ricabal,3 Annia Rodríguez Pérez,4 Esther L. Martín-Triana,5 Dioelis
García Gamboa,5 María D. Ariosa Terry,6 Yamilet Gómez León,6 Marialys Trujillo Rojas,7 Yohanis de la
Torre Galeano,8 Yasmiany Santana Torres9 y Dalgis Guerrero Barriel10
1 Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal. Calle 110 no. 514 e/ 5ta. B y 5ta. F, Playa,
La Habana, C.P. 11600, [email protected].
2 Centro Nacional de Sanidad Vegetal. Laboratorio Central de Cuarentena Vegetal. Ayuntamiento 231
e/ San Pedro y Lombillo, Plaza de la Revolución, La Habana, Cuba.
3 Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal. Carretera a Palmira Km 4, Cienfuegos.
4 Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal. Prolongación de Carbó 40, reparto Alturas de Parera 40,
Holguín.
5 Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal. Carretera a Maleza Km 2 ½, Santa Clara, Villa Clara.
6 Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal. Carretera del Jíbaro Km 2,5, Sancti Spíritus.
7 Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal. Carretera Central Km 111, Gelpis, Matanzas.
8 Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal. Avenida Finlay Km 2.5 e/ Fábrica de Nitrógeno y
Circun-valación, reparto Puerto Príncipe, Camagüey.
9 Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal. Carretera Central, Extremo Oeste, Ciego de Ávila.
10 Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal. Carretera Siboney Km 6, Ternerito Lindo, Santiago de Cuba.
Recibido: 10/6/2015 Aceptado: 3/8/2015 RESUMEN
Las royas de la soya son causadas por dos especies de hongos, Phakos-pora pachyrhizi y P. meibomiae, conocidas respectivamente como las royas asiática y americana de la soya. P. pachyrhizi es la más agresiva de las dos especies, y es uno de los patógenos que mayores pérdidas de rendimiento causa en muchas regiones productoras de soya del mundo. Esta especie tiene importancia cuarentenaria para Cuba, por
lo que desde 2006 existe un programa de vigilancia fitosanitaria de la
misma. El objetivo del presente trabajo es informar los resultados de este programa correspondientes al período 2006-2014. Se colectaron leguminosas con síntomas de royas en diferentes provincias. Los dife-rentes especímenes de Phakopsora spp. fueron identificados por sus
características morfológicas y con el empleo del kit QuickStix. Después de analizar 598 muestras de leguminosas, se detectó a P. pachyrhizi en campos de soya de las provincias de Matanzas, Villa Clara, Ciego de Ávila y Sancti Spíritus, así como en campos de habichuela de Matan-zas y Cienfuegos. P. meibomiae fue identificada en las provincias de
Mayabeque, Matanzas, Cienfuegos, Villa Clara, Sancti Spíritus, Ciego de Ávila, Camagüey, Holguín, Granma y Santiago de Cuba, en cultivos de frijol, frijol lima, habichuela y soya. Se informa por primera vez para Cuba la presencia de P. meibomiae afectando a campos de frijol lima. Palabras claves: Roya asiática, soya, habichuela, leguminosas.
ABSTRACT
Soybean rusts are caused by Phakospora pachyrhizi and P. meibomiae, known as Asian and American soybean rust respectively. P. pachyrhizi is the most aggressive of both species and one of the pathogens that cause highest yield losses in many soybean-growing areas of the world. This specie has quarantenary importance for Cuba and due to this, since 2006 exist an Asian soybean rust national surveillance program. In the present report, the results of this surveillance program in the period of 2006-2014 is shown. Legumes with rust symptoms were sampled in different provinces of Cuba. Phakopsora spp. specimens were identified
by its morphological characteristics and with the QuickStix kit. Before of the analysis of 598 samples of legumes, P. pachyrhizi was identified affecting soybean fields in Matanzas, Villa Clara, Ciego de Avila and Sancti Spíritus provinces, and in cowpea fields in Matanzas and Cien -fuegos. P. meibomiae was detected on bean, lima bean, cowpea and
soybean fields in Mayabeque, Matanzas, Cienfuegos, Villa Clara, Sancti
Spíritus, Ciego de Ávila, Camagüey, Holguín, Granma and Santiago de
Cuba provinces. This is the first report of the presence of P. meibomiae
on Cuban lima bean fields.
INTRODUCCIÓN
La roya asiática de la soya, causada por el patóge-no biotrófico obligado Phakopsora pachyrhizi Syd. & P. Syd., es considerada la enfermedad foliar más importante de este cultivo [Hartman et al., 2011; Isard et al., 2011] y la que mayores pérdidas de los rendimientos causa en muchas regiones productoras de soya del mundo [Young et al., 2011; Twizeyimana y Hartman, 2012].
La enfermedad reduce la actividad fotosintética por la destrucción de los tejidos foliares, ocasionando defoliación prematura, lo que se refleja en la pésima formación de los granos [Avozani et al., 2010]. Puede llegar a defoliar completamente un campo de soya en pocos días, con pérdidas económicas devastadoras [Goellner et al., 2010].
P. pachyrhizi fue informada por primera vez en Ja-pón en 1903, donde estuvo confinada al hemisferio oriental hasta que su presencia fue documentada en Hawaii en 1994 [Kilgore y Heu, 1994]. Posteriormen-te, en 1996 se diseminó por el continente africano con la siguiente secuencia de primeros reportes: Uganda, Kenia y Ruanda en 1996; Zimbabwe y Zambia en 1998; Nigeria en 1999; Mozambique en 2000 y Suráfrica en 2001 [Levy, 2003]. El continente americano estuvo libre de la roya asiática de la soya hasta la temporada 2000-2001 [Freire et al., 2008], cuando fue reportada por primera vez su presencia en Paraguay [Morell et al., 2004]. Posteriormente se distribuyó rápidamente por todo el continente, estableciéndose en Argentina, Brasil y Bolivia en 2002-2003 [Freire et al., 2008]; Uruguay [Stewart et al., 2005], Colombia y Ecuador [Pan et al., 2006] y Estados Unidos [Schneider et al., 2005] en 2004. El primer informe en Centroamérica fue el de México en 2005 [Cárcamo Rodríguez et al., 2006]. En Cuba, en 2009 se registró el primer brote de P. pachyrhizi
en campos de soya [Perez-Vicente et al., 2010], y en 2012 Santana et al. identificaron tres especies de leguminosas silvestresque constituyen hospedantes alternativos de esta roya.
Una segunda especie menos agresiva, Phakopsora meibomiae(Arthur) Arthur, también conocida como roya americana de la soya, está presente en el conti-nente americano desde la década de los setenta del pasado siglo [Goellner et al., 2010]. Su presencia ha sido informada en Cuba [Perez-Vicente et al., 2010], Barbados, Belice, Brasil, Bolivia, Chile, Colombia,
Costa Rica, Ecuador, Estados Unidos, Guatemala, México, Panamá, Puerto Rico, República Dominica-na, St. Thomas, Trinidad y Tobago y Venezuela [Farr y Rossman, 2015].
Desde 2006 existe en el país un programa de vigi-lancia fitosanitaria de la roya asiática de la soya, que incluye el monitoreo de las diferentes áreas sembradas con cultivos de leguminosas para la determinación de posibles reservorios de la roya y de plantas afectadas en períodos de cosecha e intercosecha. El objetivo del presente trabajo es informar los resultados de las determinaciones de plantas de cultivo hospedantes obtenidas a partir de este programa entre 2006-2014.
MATERIALES Y MÉTODOS
Se realizaron muestreos en las provincias de Mayabe-que, Matanzas, Cienfuegos, Villa Clara, Sancti Spíri-tus, Ciego de Ávila, Camagüey, Holguín, Las Tunas, Granma y Santiago de Cuba, donde se colectaron plan-tas de Glycine max, Phaseolus spp. y Vigna unguiculata
con síntomas de royas. Estas muestras fueron anali-zadas en los Laboratorios Provinciales de Sanidad Vegetal donde se realizaron preparaciones fijas a partir de los uredosoros presentes en las hojas, y los especí-menes fueron identificados según Cummings (1959). Una vez detectada la presencia de Phakopsora sp. en las muestras, las mismas fueron trasladadas al Laboratorio Central de Cuarentena Vegetal para su diagnóstico a nivel de especie.
A partir de los diferentes especímenes de Phakopsora
sp. presentes en leguminosas, se realizaron prepara-ciones fijas, las cuales fueron observadas bajo el mi -croscopio óptico (Axioskop 40, Carl Zeiss a 40X). Los especímenes se caracterizaron morfológicamente y se identificaron de acuerdo con los criterios de Anahosur y Waller (1978) y de Henen et al. (2005).
Producto de la similitud morfológica entre P. pachyr-hizi y P. meibomiae se utilizaron tiras inmunocro-matográficas (QuickStix, EnviroLogix, Portland, Estados Unidos) para la confirmación de la presencia del agente causal de la roya asiática de la soya y se utilizó el protocolo descrito en el kit diagnóstico, cuya
especificidad ha sido previamente comprobada [Pé
-rez-Vicente et al., 2010; Santana et al., 2012] mediante ensayos en paralelo con las tiras cromatográficas y
223
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Como resultado del pesquisaje realizado, se anali-zaron un total de 598 muestras de frijol (Phaseolus vulgaris), frijol lima (Phaseolus lunatus), habichuela (Vigna unguiculata) y soya (Glycine max). Se detectó a P. pachyrhizi en campos de soya de las provincias de Matanzas, Villa Clara, Ciego de Ávila y Sancti
Spíritus (Fig. 1), así como en campos de habichuela de Matanzas y Cienfuegos (Tabla 1). Su presencia en Matanzas y Ciego de Ávila había sido registrada pre-viamente por Pérez-Vicente et al. (2010) y Santana
et al. (2012). Sin embargo, su detección en campos de soya de Villa Clara y Sancti Spíritus constituyen nuevas ubicaciones geográficas determinadas en la presente investigación.
Figura 1. Distribución en Cuba de P. pachyrhizi y P. meibomiae.
A diferencia de otras royas, P. pachyrhizi es capaz de infectar a un amplio rango de especies de plantas, dentro de las que se incluyen 31 especies de legumi-nosas pertenecientes a 17 géneros [Frederick et al., 2002; Goellner et al., 2010; Farr y Rossman, 2015]. Luego de haber analizado 317 muestras de frijol, no se detectó la presencia de P. pachyrhizi en este cultivo a pesar de que el mismo constituye un hos-pedante de esta especie de roya [Miles et al., 2007; Farr y Rossman, 2015]. Hasta el presente, el rango de hospedantes de P. pachyrhizi en Cuba se limita a los cultivos de la soya y habichuela, y de las legumi-nosas silvestres Desmodium sp. (amor seco), Cassia occidentalis L. (yerba hedionda) y Macroptilium lathyroides (L.) Urb. (maribari) como hospedantes alternativos [Santana et al., 2012].
Por su parte, Phakopsora meibomiae fue identificada en las provincias de Mayabeque, Matanzas, Cienfue-gos, Villa Clara, Sancti Spíritus, Ciego de Ávila, Ca-magüey, Holguín, Granma y Santiago de Cuba (Fig. 1) en los cultivos de frijol, frijol lima, habichuela y soya (Tabla 1).
A pesar de que Stevenson (1975) y Bromfield (1984) ci -tan un reporte no confirmado de la presencia en nuestro país de P. meibomiae que se remonta a 1926, no existían informes en la Sanidad Vegetal de los últimos 35 años de la presencia de Phakopsora en frijoles y leguminosas. En las diferentes compilaciones de especies de hongos fitopa -tógenos presentes en nuestro país, realizadas hasta 2006, no hay ninguna referencia de la presencia de P. pachyrhizi
Tabla 1. Cultivos hospedantes de P. pachyrhizi y P. meibomiae identificados en las diferentes provincias
Provincia Hospedante P. meibomiae P. pachyrhizi
Matanzas
Glycine max X
Vigna unguiculata X
Phaseolus vulgaris X
Mayabeque Phaseolus vulgaris X
Cienfuegos
Glycine max
Vigna unguiculata X X
Phaseolus vulgaris X
Phaseolus lunatus X
Villa Clara
Glycine max X
Vigna unguiculata X
Phaseolus vulgaris X
Sancti Spíritus
Glycine max X
Vigna unguiculata X
Phaseolus vulgaris X
Ciego de Ávila Glycine max X
Phaseolus vulgaris X
Camagüey Vigna unguiculata X
Phaseolus vulgaris X
Holguín
Glycine max X
Vigna unguiculata X
Phaseolus vulgaris X
Granma Phaseolus vulgaris X
Santiago de Cuba Vigna unguiculata X
Phaseolus vulgaris X
CONCLUSIONES
• Se detectó a P. pachyrhizi en campos de soya de las provincias de Matanzas, Villa Clara, Ciego de Ávila y Sancti Spíritus, así como en campos de habichuela de Matanzas y Cienfuegos.
• La presencia de P. pachyrhizi en Villa Clara y Sancti Spíritus constituye el primer informe de su inciden-cia en estos territorios.
• P. meibomiae fue identificada en las provincias de Mayabeque, Matanzas, Cienfuegos, Villa Clara, Sancti Spíritus, Ciego de Ávila, Camagüey, Holguín, Granma y Santiago de Cuba en cultivos de frijol, frijol lima, habichuela y soya.
• Se informa por primera vez para Cuba la presen -cia de P. meibomiae afectando a campos de frijol lima.
REFERENCIAS
Anahosur, K. H.; J. M. Waller: «Phakopsora pachyrhizi. Descriptions of Pathogenic Fungi and Bacteria» Set 59, No. 589. Commonwealth Mycological Institute, Ferry Lane, Kew, Surrev. Reino Unido. 1978. Avozani, A.; E. M. Reis; A. L. D. Danelli; R. B. Tonin; F. Nicolini; F. R. Garces:
«Progresso da ferrugem da soja na safra 2009/10 em Passo Fundo/RS». Tropical Plant Pathology. 35 (Suplemento): S139. Brasil. 2010.
Bromfield, K.R.: «Soybean rust. Monograph», American
Phytopatholo-gical Society. EE.UU., 1984.
Camino-Vilaró, M.; J. Mena; D. Minter: «Hongos de Cuba». Sitio web, version 1.00. Disponible en: http://www.cybertruffle.org.uk/cubafung. Consultado: Diciembre 2014. Cuba. 2006.
Cárcamo Rodríguez, A.; J. Aguilar Ríos; J. R. Hernández. «First report of Asian Soybean Rust caused by Phakopsora pachyrhizi from Mexico», Plant Disease 90(9): 1260. EE.UU., 2006.
Cummings, G. B.: «Illustrated Genera of Rust Fungi», Burguess Publi-shing Company, Minneapolis, Minnesota, EE. UU., 1959.
225
Frederick, R. D.; C. Snyder; G. L. Peterson; M. R. Bonde: «Polymerase chain reaction assays for the detection and discrimination of the soybean rust pathogens Phakopsora pachyrhizi and P. meibomiae». Phytopathology 92:217-227. EE.UU. 2002.
Freire, M.C.M.; L.O. de Oliveira; A.M.R. de Almeida; I. Schuster; M.A. Moreira; M.M. Liebenberg; C.M.S. Mienie: «Evolutionary history of Phakopsora pachyrhizi (the Asian soybean rust) in Brazil based on nucleotide sequences of the internal transcribed spacer region of the nuclear ribosomal DNA». Genet. Mol. Biol. 31, 920–931. 2008. Goellner, K.; M. Loehrer; C. Langenbach; U. Conrath; E. Koch; U.
Scha-ffrath: «Phakopsora pachyrhizi , the causal agent of Asian soybean rust». Molecular Plant Pathology 11:169–177. doi: 10.1111/j.1364-3703.2009.00589.x. Reino Unido. 2010.
Hartman, G. L.; E. West; T. Herman: «Crops that feed the world 2. Soy-bean-worldwide production, use, and constraints caused by pathogens and pests». Food Sec. 3:5-17. 2011.
Hennen, J.F.; M.B. Figueiredo; A.A. Carvalho; P.G. Hennen: «Catalogue of the species of plant rust fungi (Uredinales) of Brazil». 490p. Dispo-nible en: http://www.jbrj.gov.br; Consultado 19 Sep 2013. Brasil. 2005. Isard, S. A.; C. W. Barnes; S. Hambleton; A. Ariatti; J. M. Russo; A. Te-nuta; D. A. Gay; L. J. Szabo: «Predicting soybean rust incursions into the North American continental interior using crop monitoring, spore trapping, and aerobiological modeling». Plant Disease. 95:1346-1357. EE.UU. 2011
Kilgore, E.; R. Heu: «First report of soybean rust in Hawaii». Plant Disease 78:1216. EE.UU. 1994.
Levy, C.: «Measures to control soybean rust in southern Africa and initial investigation of the meteorological factors that favour its development». Phytopathology 93, 103. EE.UU. 2003.
Miles, M. R.; M. A. Pastor-Corrales; G. L. Hartman; R. D. Frederick: «Differential response of common bean cultivars to Phakopsora pa-chyrhizi». Plant Disease 91:698-704. EE.UU. 2007.
Morel, W.; N. Scheid; V. Amarilla; L.E. Cubilla: «Soybean rust in Paraguay, evolution in the last three years». In Proceedings of the VII World Soy-bean Research Conference, eds F. Moscardi, C.B Hoffmann-Campo, O.F. Saraiva, P.R. Galerani, F.C. Krzyzanowski and M.C. Carrão-Pa-nizzi, pp. 361–364. Embrapa, Londrina. Brasil. 2004.
Pan, Z.; X.B. Yang; L. Xue; R. Pasken; J. Roads: «Long-term prediction of soybean rust entry into the continental United States». Plant Disease. 90: 840-846. EE.UU. 2006.
Pérez-Vicente, L.; E. Martínez-de la Parte; M. Pérez-Miranda; E.L. Martín-Triana, O. Borrás-Hidalgo; I. Hernández-Estévez: «First report of Asian rust of soybean caused by Phakopsora pachyrhizi in Cuba», Plant Pathology, 59(4):803-803; DOI: 10.1111/j.1365-3059.2010.02269.x. Reino Unido. 2010.
Santana, Y.; E. Martínez de la Parte; L. Pérez Vicente; E. Rodríguez; R. Sánchez: «Hospedantes alternativos de Phakopsora pachyrhizi en campos de soya (Glycine Max) de la provincia de Ciego de Ávila, Cuba». Fitosanidad, 16(2):69-72. Cuba. 2012.
Schneider, R.W.; C.A. Hollier; H.K. Whitham, M.E. Palm, J.M. McKemy; J.R. Hernandez; L. Levy; R, DeVries-Patterson: «First report of soy-bean rust caused by Phakopsora pachyrhizi in the continental United States». Plant Disease 89:774. EE. UU. 2005.
Stevenson, J.A. «The fungi of Puerto Rico and the American Virgin Is-lands». Contribution of Reed Herbarium Baltimore: Reed Herbarium. EE.UU.1975.
Stewart, S.; E.A. Guillin; I. Díaz: «First report of soybean rust caused by Phakopsora pachyrhiziin Uruguay». Plant Disease 89, 909. EE.UU. 2005. Twizeyimana, M.; G. L. Hartman: «Pathogenic variation of Phakopsora
pachyrhizi isolates on soybean in the United States from 2006 to 2009». Plant Disease. 96:75-81. EE.UU. 2012.