TESIS DOCTORAL
Procesos implicados en la contracción y expansión
de la distribución de macroalgas
fundadoras intermareales
Autor:
Ana García García Directoras:
Brezo Martínez Díaz-Caneja
Rosa María Viejo García
Programa de Doctorado en Conservación de Recursos Naturales
Escuela Internacional de Doctorado
Incluso el océano toca tierra
Maresía, olor a mar, algas y humedad cargada de salitre y bruma.
No hay otra forma de amar la Naturaleza entera que la que nos ha tocado en suerte, dando solo la vuelta alrededor de lo que vemos, un poco de calle, un árbol, un pájaro que se posa en la rama. Y, desde ahí, amar a toda la Naturaleza que no vemos ni veremos jamás, que existió y que ya no existe, que existirá cuando no existamos.
Amarla por siempre y por siempre en la imaginación, donde nada muere.
Mónica Fernández-Aceytuno, El viento en las hamacas.
Este trabajo ha sido financiado por el proyecto CGL2014-60193-P del Ministerio de Economía y Competitividad.
Ana García García recibió una ayuda FPI 2015 (BES-2015-075211) del Ministerio de Economía y Competitividad
7
ÍndiceÍNDICE
RESUMEN
INTRODUCCIÓN GENERAL
MATERIAL Y MÉTODOS GENERALES
CAPÍTULOS:
- Chapter I
Niche underfill and increased vulnerability to global warming towards the southern limit of a habitat-forming macroalga.
- Chapter II
Differential responses to environmental stress in trailing-edge populations of
Fucus serratus.
- Chapter III
Multi-scale species distribution modelling to unravel the relevance of climatic and non-climatic physical factors in the geographic distribution of macroalgae. - Chapter IV
Spatio-temporal dynamics of Codium populations along the rocky shores of N and NW Spain.
DISCUSIÓN GENERAL
CONCLUSIONES
56
88
129
167
199
Resumen
9
AntecedentesEl estudio de los procesos que determinan los límites en la distribución geográfica de las
especies y su dinámica es esencial para poder predecir las respuestas al cambio climático. Los
factores climáticos representan la limitación más básica en la distribución de las especies. Sin
embargo, los mecanismos que determinan estos límites pueden variar en el espacio y el
tiem-po. A escalas regionales, otros factores físicos no climáticos podrían estar implicados en los
patrones de distribucion. Además, los factores climáticos y no climáticos pueden actuar de
forma aditiva, sinérgica o antagónica, y en estos últimos casos los efectos son más complejos
de predecir. En general, las interacciones bióticas sonmás limitantes cuando las condiciones
físicas son menos severas. Por lo tanto, se puede plantear la hipótesis de que cuando la
distri-bución de una especie está en fase de contracción, los factores físicos estresantes serán más
relevantes mientras que, en la distribución de una especie en expansión, las interacciones
bióticas y la dispersión jugarán un papel más importante. Además, la variabilidad
interpo-blacional en la tolerancia al estrés ambiental en los límites de distribución en contracción,
o la presencia de refugios climáticos en estas zonas marginales, pueden permitir la
persis-tencia, mitigando el desplazamiento del límite bajo escenarios de cambio climático futuro.
Una herramienta muy potente para evaluar como cambiará la distribucion de las
es-pecies son los modelos de distribución de eses-pecies (SDM de sus siglas en inglés). Sin
embargo, esta aproximación que correlaciona los registros de presencia con el
gradien-te ambiental no permigradien-te explorar las respuestas poblacionales o bióticas que causan
las respuestas biogeográficas de las especies. Por este motivo, evaluar las
respues-tas poblacionales (respues-tasas vitales) de las especies a los factores estresantes pueden
ayu-dar a entender los mecanismos que hay detrás de los patrones de distribución geográfica.
incluso más que en sistemas terrestres. Estos cambios involucran tanto la contracción de
espe-cies nativas como la expansión de espeespe-cies exóticas. Cuando afectan a ingenieros ecosistémicos
como las macroalgas de gran porte formadoras de hábitat, en sistemas costeros, puede tener
graves consecuencias en las comunidades nativas. Como ingenieras ecosistémicas estas
espe-cies van a proveedor de recursos y protección a espeespe-cies asociadas. Los objetivos generales de
esta tesis son (i) determinar los factores que influyen en los límites de distribución y en los pa
-trones de distribución de dos especies modelo de macroalgas intermareales, Fucus serratus espe-cie nativa en contracción y Codium fragile subsp. fragile especie exótica en expansión; (ii) generar predicciones sobre las respuestas de la distribucion de las especies al cambio climático,
com-parando modelos correlativos con el conocimiento mecanicista de los umbrales de tolerancia.
Material y métodos
En esta tesis se utilizó una aproximación multidisciplinar para determinar los
efec-tos de los factores físicos climáticos y no climáticos, y la posible importancia de las
in-teracciones bióticas, en la respuesta de las especies en sus límites de distribución. Se
empleó un enfoque experimental, basado en el estudio de las tasas vitales en el
cam-po, experimentos manipulativos de tolerancia al estrés ambiental, modelos
predicti-vos mecanísticos basados en estos umbrales. Además, se usaron modelos correlatipredicti-vos
de distribución de especies para el estudio de la biogeográfica de las especies estudiadas.
En el capítulo I se trabajó con individuos adultos de la especie de macroalga intermareal en fase de contracción en su límite sur Fucus serratus. Se diseñó un experimento en mesocos-mos, bajo condiciones controladas, simulando un gradiente térmico con el objetivo específico
de determinar los umbrales letales (UST50) y de crecimiento de la especie. Para ello, se incluye-ron diez poblaciones de todo su rango nativo de distribución, desde Noruega hasta el norte de
Resumen
11
el UST50 a la capa ambiental de la temperatura máxima del verano para construir un mode-lo mecanístico de distribución y clasificar su área de distribución por su idoneidad térmica.En el capítulo II se trabajó con fases iniciales de desarrollo de vida de Fucus serratus, en con-creto con embriones y juveniles. Se incluyeron cuatro poblaciones del límite cálido de
distribu-cion, dos en el interior de rías bajas gallegas y dos en la costa de Lugo. En este caso, en el
experi-mento de mesocosmos se incluyeron tres factores ortogonales, salinidad, temperatura del agua
y del aire, cada uno de ellos con dos niveles. Los objetivos específicos eran determinar el efecto
combinado de estos factores en fases iniciales del desarrollo, potenciales cuellos de botella
de-mográficos, y evaluar la potencial variación de las respuestas entre estas poblaciones marginales.
En el capítulo III se elaboró un modelo predictivo de distribución de Fucus serratus que incluyó diferentes escalas de estudio. En concreto se definieron dos escalas: i) distribución geográfica lati
-tudinal nativa de la especie a lo largo de la costa NE del Atlántico y, ii) la escala regional, dividiendo
el modelo en las cuatro ecorregiones definidas previamente por Spalding et al., 2007. El objetivo
específico que se abordó en este capítulo fue dilucidar los factores, tanto climáticos como no
climáticos, que están implicados en la distribución de Fucus serratus a distintas escalas espaciales.
En el capítulo IV se realizó un seguimiento de campo con el objetivo de estimar las dinámicas poblacionales (abundancia y tasas vitales) de la especie exótica,
potencialmen-te en fase de expansión Codium fragile subsp. fragile y sus congéneres nativas Codium to-mentosum y Codium vermilara. El objetivo específico era evaluar el posible desplazamien -to de especies nativas por la invasora, y el efec-to del ambiente abiótico en el proceso de
expansión de la especie exótica C. fragile a lo largo del N-NO de la Península Ibérica.
Resultados
um-brales letales relacionados con la temperatura del agua entre poblaciones. Solo la población
de Lugo, situada en el límite cálido de distribución de Fucus serratus presentó un umbral le-tal superior al resto de las poblaciones (+ 3 ºC). Además, los umbrales lele-tales nos
permi-tieron estimar el nicho térmico fundamental de la especie de estudio en lo que se refiere
a temperatura del agua, observando un estado de no llenado de nicho térmico (o en
des-equilibrio geográfico con los umbrales térmicos letales obtenidos en este experimento).
En el capítulo II, los resultados revelaron diferencias en la resistencia al estrés térmico durante la emersión de las poblaciones del límite cálido de distribucion de Fucus serratus. En general, se observó una mayor tolerancia de las poblaciones de Lugo en comparación con las
de rías. Sin embargo, esta diferencia solo se encontró en los embriones. Los resultados
tam-bién indicaron que el estrés térmico durante la emersión y el efecto sinérgico de la temperatura
del agua y del aire juegan un papel clave en el establecimiento de los límites de distribucion
cá-lidos de esta especie. Por último, encontramos mayores diferencias en el crecimiento y
super-vivencia de los individuos entre poblaciones de rías que entre poblaciones de la costa de Lugo.
En el capítulo III, la combinación de distintas escalas de estudio en el modelo correla-tivo nos ha permitido identificar los principales factores climáticos y no-climáticos que de
-terminan la distribución de Fucus serratus. El modelo latitudinal identificó a la temperatura del agua durante el invierno junto con la temperatura del aire de invierno y verano como
los principales factores determinantes de su distribución. Además, los modelos regionales
han identificado la importancia de dos variables físicas no climáticas. En concreto, el olea
-je durante el invierno en Noruega y la cobertura de hielo en invierno en el Mar Báltico.
pre-Resumen
13
sencia de la especie exótica fue claramente estacional, mientras que la especie nativaC. tomentosum fue más persistente durante todo el año, debido a una mayor reproducción vegetativa. No obstante, los resultados mostraron un aumento en la proporción de C. fragile en relación con las especies nativas hacia el interior del Golfo de Vizcaya, correla-cionándose positivamente con el incremento de la temperatura del agua en esa región.
Conclusiones
El estado de no llenado de nicho térmico a lo largo de la distribución geográfica de Fucus serratus respecto a la temperatura del agua, junto con la importancia de la emersión en las
tasas vitales de embriones y juveniles, sugieren que las condiciones térmicas durante la
emer-sión en combinación con el estrés térmico oceánico juegan un papel relevante determinando
el límite sur de distribucion de Fucus serratus. Además, la combinación de múltiples escalas en modelos predictivos ha permitido determinar la importancia de los factores climáticos
y no climáticos en la distribución de esta especie, como en particular el oleaje, señalando
la importancia de considerar múltiples escalas para hacer predicciones más robustas de la
distribución futura de las macroalgas. La mayor resistencia térmica encontrada en adultos
y embriones de las poblaciones del cantábrico en Lugo que en poblaciones del interior de
las rías bajas gallegas y la presencia de refugios climáticos en condiciones ambientales más
benignas en las rías gallegas, podrían amortiguar la contracción del límite sur de distribución
de F. serratus, que mantendría una distribución relicta con poblaciones aisladas en estas zonas.
La coexistencia de especies congéneres de Codium con dominancia de nativas, sugiere que la expansión de Codium fragile ssp. fragile puede estar limitada en parte por interacciones con la comu-nidad receptora. Sin embargo, la mayor abundancia relativa de C.fragile en el interior del Golfo de Vizcaya, en zonas de mayor estrés ambiental, indica que el incremento de condiciones estresantes
Introducción General
17
1. Factores implicados en la distribución de especiesGran parte del conocimiento ecológico ha girado en torno al estudio de los límites de
dis-tribución de las especies (Darwin, 1859; Wallace, 1860; Hutchinson, 1957; MacArthur, 1972),
centrándose en la necesidad de entender los factores implicados en la distribución de las especies
en el espacio y en el tiempo. Dicho conocimiento continúa siendo un gran reto en la actualidad,
con desafíos relacionados con los crecientes impactos humanos locales y el cambio climático.
Las principales amenazan la distribución de las especies involucran la expansión de especies
exóticas en áreas geográficas alejadas de su área de distribución natural (Thuiller et al., 2010; Ri
-chardson et al., 2011;Buchadas et al., 2017), o las contracciones en la distribución de especies na
-tivas fundadoras o ingenieros ecosistémicos (Ackerly et al., 2010; Cooke et al., 2013; Serra-Diaz
and Franklin, 2019). Sin embargo, para conocer las respuestas de las especies a escenarios futu
-ros de cambio climático, es necesario conocer los mecanismos que dan lugar a su distribución.
Las limitaciones más básicas en la distribución de las especies son las climáticas que,
en general, han sido interpretadas en términos de temperatura (Schimper, 1903; Lüning
,1990; Cox et al., 2016). Así, muchas especies tanto en sistemas marinos como en terres
-tres presentan unos patrones de distribución limitados principalmente por las condiciones
climáticas, como por ejemplo algunas especies de palmeras (familia Arecaceae: Chamaerops humilis o Phoenix theophrasti) en sistemas terrestres, cuya distribucion está restringida a áreas tropicales (Cox et al., 2016). Estas condiciones abióticas van a estar determinadas en úl
-tima instancia por sus umbrales de tolerancia que les permiten crecer, sobrevivir y/o
re-producirse. De esta forma, las especies permanecen dentro de unos límites críticos donde
su actividad fisiológica es posible, definida como la amplitud de tolerancia de las especies.
Caughley et al., (1988) destacaron la importancia de estos umbrales a la hora de entender
los patrones de distribución de las especies, proponiendo que “una explicación de los lí‑
-cos de las condiciones ambientales como en las respuestas fisiológicas de las especies”.
No obstante, las interacciones bióticas también pueden moldear los rangos de
distribu-ción de las especies, reduciendo la habilidad de éstas a reproducirse y sobrevivir (Gaston,
2009; Wiens, 2011). Estas interacciones pueden determinar los límites de distribucion de las
especies de múltiples formas. Por ejemplo, Connell (1961) observó como la distribución
ver-tical de Chtamalus stellatus era explicada por la combinación de factores bióticos (predación y competición) y factores abióticos (desecación). La mayoría de los ejemplos involucran
patro-nes a pequeña escala, poniendo en duda que estos procesos expliquen los patropatro-nes
biogeo-gráficos a gran escala (Gotelli et al., 2010, Wiens, 2011; Araújo y Rozenfeld, 2014), aunque
algunos trabajos han sido capaces de revelar los efectos a gran escala de las interacciones
bióticas (Heikkinen et al., 2007, Cunningham et al., 2009). Por lo tanto, los factores abióti
-cos, en última instancia controlados por los umbrales de tolerancia, moldearían los rangos
de distribución de las especies a gran escala, mientras que las interacciones bióticas como la
competencia, actúan a escalas más pequeñas (Gaston, 2009; Sexton et al., 2009; Wiens, 2011).
Los patrones de distribución de las especies se pueden definir como una expresión de
su nicho en el espacio y el tiempo. Este concepto fue originalmente definido por Grin
-nell (1917) como “la unidad de distribución más pequeña dentro de la cual cada especie
se mantiene debido a sus limitaciones instintivas y estructurales” refiriéndose a la combi
-nación de factores abióticos que pueden restringir la distribución de las especies (Fig. 2a).
A pesar de que hoy en día sigue siendo un concepto ampliamente usado en ecología, años
después, Charles S. Elton redefinió este concepto como “lo que hace un animal en su co
-munidad. Es lo que hace, más que a qué se parece, lo importante”, es decir destacó el pa
-pel de las interacciones bióticas y de las dinámicas recurso-consumidor (Elton 1927). Pero
Introducción General
19
como un concepto abstracto definido como “el hipervolumen de n dimensiones dentro delcual la especie puede mantener una población viable”, es decir, la suma de todas las varia
-bles ambientales que actúan sobre un organismo. Además, es el primero que distingue
en-tre el nicho fundamental (el área que una especie puede ocupar en ausencia de
limitacio-nes bióticas o de dispersión) y el nicho realizado (el área que en realidad ocupa la especie).
Más recientemente, Sober
ó
n y Peterson (2005) presentaron un marco conceptual
para comprender los patrones de distribución de las especies basado en la
autoeco-logía, la sinecología y la geografía: el diagrama de BAM (
Biotic interactions, Abiotic
con-ditions, and Movement
por sus siglas en inglés). Estos autores incluyeron en su
mo-delo la capacidad de dispersión, concepto que no había sido considerado hasta el
momento. En este diagrama, Sober
ó
n y Peterson (2005) definieron 3 clases de fac
-tores que determinan la proyección geográfica del nicho realizado de una especie:
- Factores bióticos:
corresponde con el conjunto de interacciones interespecíficas,que modifican la habilidad de las especies para mantener las poblaciones, modificando
los patrones biogeográficos de las especies.
- Factores abióticos: son aquellos que van a imponer los límites fisiológicos de una especie. Estas condiciones incluyen el clima, el ambiente físico, presencia de
sustrato, entre otros.
- Capacidad de dispersión: se refiere a las áreas que son accesibles para las especies vía dispersión. Este factor es especialmente importante a la hora de diferenciar entre el
nicho realizado y el potencial.
cálidos de distribución, como expansiones de especies exóticas lejos de su área nativa de
dis-tribución. En sistemas marinos, las contracciones en las áreas geográficas de las especies están
siendo especialmente rápidas, involucrando a múltiples especies (Sorte et al., 2010; Poloczans
-ka et al., 2013, 2016). Además, el número de especies invasoras ha aumentado en las últimas
décadas (Thomsen et al., 2009; Bellard et al., 2013; Mineur et al., 2015). Estos cambios son es
-pecialmente importantes en ingenieros ecosistémicos, que en sistemas marinos son
principal-mente laminariales y fucales (sensu Jones et al. 1994). Estos juegan un papel central en estos sis -temas ya que proveen de hábitat y protección a especies asociadas. Las macroalgas han sufrido
una alarmante contracción en su límite cálido de distribución por todo el mundo (Wernberg
et al., 2011b; Tanaka et al., 2012; Nicastro et al., 2013; Bates et al., 2014; Wahl et al., 2015; Ca
-sado-Amezúa et al., 2019). En concreto, en zonas templado-frías Duarte et al., (2013) han re
-gistrado una contracción en Himanthalia elongata de más de 330 km en el Norte de la Península Ibérica desde finales del siglo XIX. Más recientemente, Casado-Amezúa et al., (2019) han des
-crito contracciones de hasta el 40 % en algunas especies de Fucales o de hasta un 14 % en al
-gunas especies de Laminariales ( Saccorhiza polyschides,Laminaria ochorleuca o Laminaria hyperborea.
En el caso de las macroalgas, el clima, y más concretamente la temperatura, es
uno de los principales factores implicados en la distribución geográfica de las espe
-cies, basándose en los patrones de las isotermas marinas. Es decir, relacionan los
lí-mites de distribución de macroalgas con los valores de temperatura promediados
du-rante decenas de años en un mes concreto. En particular, en zonas templado-frías se
vinculan con la isoterma de 20 ºC de verano (van den Hoek, 1982; Breeman, 1988; Lü
-ning, 1990). De acuerdo con esto, describieron dos límites térmicos para macroalgas:
Introducción General
21
ejemplo, el límite norte de las especies cálidas corresponde con la isoterma de febrero.- Los límites de crecimiento y reproducción:
definidos por la habilidad de las especies para crecer y reproducirse durante el periodo favorable, por ejemplo, agua fríadurante el inverno o primavera.
No obstante, las especies están expuestas a múltiples factores ambientales
estresan-tes, tanto climáticos como no climáticos, a lo largo de su distribución. Éstos pueden
ac-tuar de forma aditiva, sinérgica o antagónica para producir efectos no lineales que no
siempre son predecibles (por ejemplo Lotze y Worm, 2007; Connell y Russell, 2010;
Martínez et al., 2012; Olabarria et al., 2013; Gaitán-Espitia et al., 2014). De hecho, algu
-nos trabajos ya han destacado la importancia de otros factores en los patrones de
distri-bución de las especies (revisado en Bradie and Leung, 2017). No considerar todos estos
factores nos puede llevar a una mala interpretación de los patrones biogeográficos de las
especies y con ello, a proyecciones erróneas en escenarios futuros de cambio climático.
2. La importancia de la variabilidad interpoblacional en los patrones de distribu-ción de las especies.
A la hora de proyectar los efectos futuros del cambio climático en la distribución de
espe-cies, se suele asumir que todas las poblaciones comparten el umbral de tolerancia, basándose
en la hipótesis ecológica de centro-abundancia común (Sagarin y Gaines, 2002; y referencias
en el interior). Se asume que la tolerancia térmica es homogénea a lo largo del rango de
dis-tribución de una especie, y que las condiciones ambientales son óptimas en el centro de su
distribución geográfica. Alejándose de este óptimo, las condiciones se vuelven cada vez más
desfavorables, reduciéndose así su rendimiento ecológico, hasta que se alcanza un límite letal
para la especie (Hampe y Petit, 2005). Además, el bajo tamaño efectivo y la fragmentación de
(Eckert et al., 2008), traduciéndose en un menor rendimiento y una menor tolerancia térmica
en comparación con las poblaciones centrales (Hampe y Jump, 2011; Lepais et al., 2013).
Este paradigma ha sido ampliamente usado en ecología y biogeografía (Sagarin y Gaines,
2002; Hampe y Petit, 2005; Pearman et al., 2010; Reed et al., 2011; Banta et al., 2012). En el
contexto de los umbrales letales, esta hipótesis establece que las poblaciones del margen cálido
de retracción de la distribución de una especie (rear edge sensu Hampe y Petit, 2005) son más vulnerables a cambios en las condiciones ambientales (Sagarin y Gaines, 2002). Sin embargo,
a lo largo de un gradiente ambiental, la presión selectiva ejercida por el ambiente puede
con-ducir a procesos de aclimatación o adaptación local en los umbrales letales (Stillman, 2003;
Kawecki y Ebert, 2004). La plasticidad fenotípica puede jugar un papel central en la persis
-tencia de los individuos de una población a corto plazo, permitiendo hacer frente a cambios
rápidos en las condiciones ambientales (Chevin et al., 2010; Matesanz et al., 2010), ya que
puede ocurrir dentro de una a varias generaciones tras el cambio ambiental (Kawecki y Ebert,
2004; Donelson et al., 2012). Mientras que la plasticidad fenotípica puede proporcionar una
respuesta rápida a los cambios en las condiciones ambientales, la adaptación local es la
res-puesta que mitigaría los efectos los cambios ambientales predichos a largo plazo favoreciendo
la persistencia de las poblaciones a largo plazo (Chown et al., 2010; Kawecki y Ebert, 2004).
En el caso de las macroalgas, se ha encontrado que poblaciones de una misma especie
presen-tan distintos fenotipos térmicos (por ejemplo Jueterbock et al., 2014; Bennett et al., 2015; Rugiu
et al., 2018). Por ejemplo, en un experimento de trasplantes entre poblaciones marginales y cen
-trales Bennett et al. (2015), observaron que las poblaciones de Scytothalia dorycarpa presentaban umbrales térmicos diferentes en su crecimiento, reproducción y supervivencia. Recientemente,
King et al. (2018) sugirieron que las macroalgas exhiben una serie de rasgos que permiten el de
reclu-Introducción General
23
tando a pocos metros de la planta madre (Schiel y Foster, 1986; Santelices 1990; Norton, 1992)resulta en distribuciones altamente estructuradas favoreciendo la variabilidad interpoblacional.
La mayor parte de estos trabajos que comparan las respuestas fisiológicas o genéticas
de las distintas poblaciones, basándose en individuos adultos y sin considerar la respuesta
de los estadios iniciales. Estos estadios representan un cuello de botella para muchas
espe-cies, con tasas de mortalidad masivas (Santelices, 1990, Vadas et al., 1992). Estas fases pue
-den presentar un patrón diferente de sensibilidad al estrés ambiental que los adultos, siendo
en general, más sensibles al estrés (Coelho et al., 2000; Wahl et al., 2011). La superviven
-cia de estas etapas ini-ciales es crítica para el correcto establecimiento de las poblaciones y,
por lo tanto, de gran importancia para evaluar el impacto de las condiciones ambientales
en sus tasas vitales. Sin embargo, la mayor tolerancia fisiológica de poblaciones margina
-les ha sido poco estudiada por el momento (pero ver Ferreira et al., 2014; Jueterbock et
al., 2014, Bennett et al., 2015), en particular en las fases iniciales de vida de un organismo.
Por otro lado, la presencia de refugios climáticos contemporáneos en los límites cálidos
de distribución puede favorecer la persistencia de las poblaciones, aun estando en áreas
am-bientalmente marginales (Provan y Bennett, 2008; Ashcroft, 2010; Pironon et al., 2017). En
sistemas marinos, estos refugios contemporáneos suelen coincidir con zonas de afloramientos
(Hu y Guillemin, 2016; Lourenço et al., 2016). En su trabajo Lourenço et al. (2016) destacan la
importancia de las áreas de afloramiento en el sur de la Península Ibérica, donde Fucus guiry ha sufrido importantes contracciones en su área de distribución, para la persistencia de la especie.
3. Las especies exóticas como ejemplo de patrones de expansión.
Los cambios en la distribución de especies se producen en algunos casos con
disconti-nuidad geográfica, como en el caso de una especie introducida en un área alejada de su dis
amenazas para los ecosistemas, fenómenos que se producen cada vez con más frecuencia,
en concreto en sistemas costeros (Simberloff et al., 2014; Davidson et al., 2015). Conocer
el proceso de invasión es vital para evaluar y predecir los impactos que pueden tener las
especies exóticas sobre las comunidades nativas. El proceso de invasión se puede dividir en
una serie de etapas a través de las cuales las especies encuentran barreras que tienen que
su-perar. La primera barrera que tiene que superar una especie para convertirse en invasora es
la geográfica, es decir, llegar desde su área nativa hasta una nueva área geográfica. Una vez
introducidas, las especies tienen que ser capaces de sobrevivir y reproducirse en el nuevo
há-bitat. No obstante, una especie invasora puede entrar posteriormente en sufrir contracciones
en su rango invidadido, mostrando una dinámica de “auge y caída”, refiriéndose a la extin
-ción completa de una pobla-ción o la reduc-ción drástica de su tamaño una vez establecidas.
Los mecanismos involucrados en la expansión de especies invasoras incluyen múltiples
factores. Las características específicas que presentan las especies las cuales incluyen tasas rá
-pidas de crecimiento (muchas de las macroalgas invasoras verdes y pardas presentan mayores
tallas que en sus áreas nativas (ver Andreakis and Schaffelke, 2012), reproducción vegetativa
(por ejemplo, las algas verdes Caulerpa sp. o Ulva sp; Klein y Verlaque, 2008), gran fecundidad (la especie invasora Asparagopsis taxiformis (Padilla-Gamiño y Carpenter, 2007) y/o amplias tolerancias ambientales (como Codium fragile, Trowbridge, 1998; Bégin y Scheibling, 2003).
La similitud climática entre el área invadida y nativa puede favorecer el establecimiento y
expansión iniciales (Schaffelke et al., 2006; Dunstan y Johnson, 2007). Aunque las condicio
-nes climáticas y las características específicas de las especies invasoras son esenciales en su
proceso de expansión, las interacciones bióticas no tienen un papel trivial en este proceso.
El concepto de resistencia biótica propuesto por Elton, (1958) predice que las comunidades
más diversas deberían ser menos susceptibles a la invasión, debido a un uso más
funciona-Introducción General
25
les de las especies de la comunidad nativa determinando la resistencia a las especiesinvaso-ras (Arenas et al., 2006). Conocer los mecanismos que hay detrás del proceso de expansión
es necesario para poder predecir mejor como las especies en expansión van a responder al
cambio en las condiciones ambientales y cuál será su impacto en las comunidades nativas
Las macroalgas representan aproximadamente un 20 % de las especies introducidas en sis
-temas marinos (Wiencke y Bischof, 2012), aunque solo una pequeña parte de estas especies se
convierten en invasoras (Blackburn et al., 2011). Recientemente se ha estimado que al menos 356
especies de algas se han introducido y establecido con éxito, muchas de las cuales han invadido
múltiples regiones en todo el mundo (Neiva et al., 2016), entre ellas Caulerpa taxifolia, Codium fragile ssp. fragile, Sargassum muticum o Undaria pinnatifida (Schaffelke et al., 2006; Williams y Smith, 2007; Schaffelke y Hewitt, 2008). Las invasiones crípticas pueden hacer que este número este
subestimado. Es decir, invasiones de especies que son morfológicamente similares a las nativas
y que no se detectan como invasoras (Carlton y Scanlon, 1985; Mackie et al., 2012). El princi
-pal vector responsable de las especies exóticas es el transporte por barcos en el agua de lastre,
o las especies que vienen incrustadas en los cascos (Schaffelke y Hewitt, 2008). Sin embargo, la
introducción de especies también se ha relacionado con otras empresas marinas como la
acui-cultura, la pesca o el turismo (Naylor et al., 2001; Schaffelke et al., 2006; Davidson et al., 2015).
La expansión de especies invasoras puede alterar la estructura y función de los
ecosis-temas mediante la monopolización del espacio, el desplazamiento de especies nativas o
al-terando las cadenas tróficas (Schaffelke y Hewitt, 2007; Davidson et al., 2015; Thomsen et
al., 2016). En algunos casos se ha detectado que incluso son capaces de hibridar con espe
-cies nativas (poblaciones introducidas y nativas de Fucus evanescens y Fucus serratus; Coyer et al., 2007). Estos efectos sobre las comunidades nativas de macroalgas suelen ser negativos,
2014). Generalizar sobre los efectos ecológicos del establecimiento y dispersión de especies
exóticas es complejo, ya que la expansión e impactos sobre la comunidad nativa pueden
va-riar entre especies e incluso entre hábitats (Buschbaum et al., 2006; Davidson et al., 2015).
4. Predicción de las respuestas de la distribución de las especies al cambio climá-tico
En las últimas décadas se han desarrollado una serie de herramientas para conocer los
factores implicados en distribución actual de una especie y predecir los posibles impactos
del cambio climático en su distribución (Pearson y Dawson, 2003; Kearney y Uni, 2006).
A menudo dichas herramientas se han centrado en la identificación de un “espacio climá
-tico” a través de aproximaciones correlativas que relacionan la distribución actual de una
especie con las variables climáticas (Pearson y Dawson, 2003; Hortal et al., 2004;Gallien et
al., 2010; Gorman et al., 2013). Estas herramientas son los llamados modelos de distribu
-ción de especies (SDMs por sus siglas en inglés, Guisan y Thuiller 2005). Una vez identi
-ficado el “espacio climático”, el uso de escenarios de cambio climático futuros como los
RCP (trayectoria de concentración de gases de efecto invernadero (no emisiones) que in
-tentan capturar estas tendencias futuras de cambio climático; IPCC, 2013). Usar estos es
-cenarios permite estimar la redistribución potencial del espacio climático de una especie.
Sin embargo, los SDMs no establecen una relación causal entre la distribución proyectada
y las variables ambientales, sin llegar a dilucidar los mecanismos que explican los patrones
observados. Para evitar estos problemas, se pueden usar las aproximaciones mecanicistas.
Basadas en requerimientos fisiológicos, las aproximaciones mecanicistas nos permiten co
-nocer la relación causal entre una variable ambiental y las respuestas poblacionales (tasas vitales
como la supervivencia y reproducción). Las respuestas poblacionales de los organismos en un
gradiente ambiental reflejan el nicho fundamental de los mismos. Con un diseño experimental
Introducción General
27
fisiológicas o demográficas de las especies (Somero, 2012), y predecir las consecuencias delos cambios ambientales sobre la persistencia de las poblaciones (Chown y Gaston, 2008).
Sin embargo, este tipo de aproximaciones generalmente se han centrado en experimentos de
laboratorio incluyendo una sola variable ambiental (por ejemplo, temperatura, salinidad o pH)
para determinar los cambios en las respuestas del organismo (supervivencia, crecimiento o
reproducción) (Steen, 2004; Altamirano et al., 2003; Colvard et al., 2014; Ferreira et al., 2014).
Si bien estos estudios son importantes para determinar las respuestas de una especie a
facto-res climáticos individuales, no son necesariamente útiles para predecir cómo facto-responderá una
población en el entorno natural, donde los organismos están expuestos a múltiples factores
estresantes. Determinar la naturaleza de las interacciones entre los múltiples factores de estrés
ambiental es crítica para vincular adecuadamente la respuesta de las especies a los cambios
ambientales (Chown et al., 2010). A pesar de que hay limitaciones fundamentales por la falta
de causalidad entre variables y la presencia de las especies en modelos correlativos y, la
impo-sibilidad de controlar experimentalmente todos los factores que actuar sobre una especie en el
campo en los modelos mecanicistas, la combinación de estas dos aproximaciones puede
ayu-dar a refinar y mejorar las proyecciones de las respuestas de las especies al cambio climático.
5. Objetivos y estructura de tesis
La determinación de los factores implicados en la contracción y/o expansión en la
dis-tribución geográfica de las especies es esencial para predecir las respuestas de éstas al cam
-bio climático. En concreto, la contracción que se está produciendo en los límites de
distri-bución de especies fundadoras y formadoras de hábitat (ver Tanaka et al., 2012; Martínez
et al., 2018; Casado‑Amezúa et al., 2019), darán lugar a simplificaciones en cascada en las
comunidades locales (revisado en Filbee-Dexter and Wernberg, 2018). Por otro lado, la in
-troducción y expansión de especies exóticas en áreas geográficas alejadas de su área de dis
favo-recidos en escenarios de cambio climático futuro (Diez et al., 2012; Walther et al., 2009).
Ya en 1859 Darwin en su libro El origen de las especies planteó la idea de que en ambien-tes estresanambien-tes las especies responden a las condiciones abióticas, mientras que los
facto-res bióticos son más limitantes cuando las condiciones físicas son menos severas. Se puede
plantear la hipótesis de que los factores bióticos y los mecanismos de dispersión tendrán un
papel importante cuando se produce una expansión en la distribución de especies, incluidas
las exóticas, mientras que en fases de contracción las especies están respondiendo
principal-mente a limitaciones ambientales, como ocurre en el escenario actual de cambio climático.
Además, como ya se ha indicado, los factores determinantes de la distribución de
una especie pueden variar dependiendo de la escala y resolución espacial de estudio.
Los factores ambientales climáticos de marcada variación latitudinal, y en particular
la temperatura, han sido tradicionalmente vinculados con el establecimiento de los
limites norte y sur de las especies. Dentro de los límites de distribución, otros factores
físicos no climáticos, como por ejemplo el oleaje o la salinidad en sistemas marinos,
explican el patrón regional de la distribución de los organismos (ref). Es importante
por ello realizar estudios considerando las distintas escalas (regional, y latitudinal), y
desarrollar modelos y aproximaciones metodológicas capaces de capturar la variación
a estas escalas espaciales.
En esta Tesis Doctoral se utilizaron como especies modelo dos macroalgas
interma-reales, una especie nativa fundadora en fase de contracción, Fucus serratus L. y una especie exótica en posible expansión, Codium fragile ssp. fragile (Suringar) Hariot. Se han realiza-do estudios a distintas escalas espaciales y con diferentes metorealiza-dologías. Se hicieron
expe-rimentos de mesocosmos para evaluar la variación latitudinal del umbral letal térmico de
Introducción General
29
adultas se complementó con experimentos manipulativos, utilizando fases iniciales dedesa-rrollo (embriones y juveniles), para determinar cómo las poblaciones marginales de especies que están en fase de contracción en su límite cálido de distribución van a hacer frente a
los cambios ambientales. Se desarrollaron modelos de distribución multiescala de la especie
en contracción, que abarcan la distribución geográfica a escalas latitudinal y regional, consi
-derando asimismo la variación de los factores físicos, tanto climáticos como no climáticos.
Y en el caso de especies que están en fase de expansión, se evaluaron distintos aspectos
de su dinámica poblacional y el de especies nativas a lo largo de un gradiente ambiental.
Los
objetivos generales
de esta Tesis Doctoral son dos:
1. Determinar los factores que operan en los límites de distribución y el patrón de
distribución de las dos especies de macroalgas intermareales, Fucus serratus y Codium fra-gile subsp. fragile, una especie nativa en fase de contracción y otra especie exótica en fase de expansión, a lo largo de la costa Atlántica.
2. Generar predicciones sobre las respuestas de la distribución de especies al cambio
climático, mediante la comparación de modelos correlativos y el conocimiento
meca-nicista de los rangos de tolerancia a condiciones ambientales, la posible presencia de
respuestas sinérgicas y la variabilidad inter-poblacional.
Esta tesis comienza investigando la variabilidad en el umbral térmico letal de individuos
adultos de Fucus serratus a lo largo de su rango nativo de distribución: evaluando el efecto de la temperatura oceánica en sus tasas de crecimiento y supervivencia, en un experimento usando
un gradiente térmico bajo condiciones controladas (Capítulo I). En este capítulo se explora
la relación entre los umbrales térmicos de crecimiento y supervivencia y el nicho realizado de
poblacio-nes distribuidas en tres ecorregiopoblacio-nes diferentes, las cuales cubren todo su rango latitudinal.
En el Capítulo II, se evaluó la respuesta de las fases iniciales de desarrollo de vida de
Fucus serratus de poblaciones de dos áreas geográficas marginales a condiciones combina -das de estrés, para evaluar los posibles efectos sinérgicos en la respuesta. Sumándose al
ob-jetivo del Capítulo I, se evaluó la variabilidad interpoblacional en los rangos de tolerancia
entre distintas poblaciones localizadas en el margen cálido de distribución, así como la
im-portancia de esta variabilidad en la persistencia futura de dichas poblaciones. Para ello se
realizaron experimentos de mesocosmos bajo condiciones controladas de salinidad,
tem-peratura del aire y del agua de forma ortogonal en embriones y juveniles de Fucus serratus.
En el Capítulo III se evaluó el papel de los factores climáticos y no climáticos implicados en
la distribución de Fucus serratus, variando la escala de estudio. Para ello se realizaron modelos de distribución de especies a dos escalas espaciales diferentes: latitudinal basada en el área de dis
-tribución nativa de la especie y regional basada en las ecorregiones marinas definidas por Spal
-ding et al., (2007). Además, se incluyeron predicciones de futuro para cada uno de los modelos.
En Capítulo IV se evaluaron los posibles mecanismos implicados en el proceso de
expansión de la especie exótica Codium fragile ssp. fragile a lo largo de un gradiente de es-trés ambiental. Además, se comparó la abundancia y dinámicas poblacionales a lo largo
de este gradiente con la de especies congéneres nativas (C. tomentosum y C. vermilara). Para ello se estudiaron la distribución a escala regional y las dinámicas espacio-temporales
Introducción General
31
ReferenciasAckerly, D.D., Loarie, S.R., Cornwell, W.K., Weiss, S.B., Hamilton, H., Branciforte, R., Kraft, N.J.B., 2010. The geography of climate change: implications for conservation biogeography. Divers. Distrib. 16, 476–487. https://doi.org/10.1111/j.1472-4642.2010.00654.x
Altamirano, M., Flores-Moya, A., Figueroa, F. L. 2003. Effects of UV radiation and temperature on growth of
germlings of three species of Fucus (Phaeophyceae). Aquatic Botany, 75, 9-20.
Andreakis, N., Schaffelke, B., 2012. Invasive marine seaweeds: pest or prize? Seaweed Biol. 219, 235–262. https://doi.org/10.1007/978-3-642-28451-9
Araújo, M.B., Rozenfeld, A., 2014. The geographic scaling of biotic interactions. Ecography 37, 406–415. https://doi.org/10.1111/j.1600-0587.2013.00643.x
Arenas, F., Sánchez, I., Hawkins, S.J., Jenkins, S.R., Sanchez, I., Hawkins, S.J., Jenkins, S.R., 2006. The invasibility of marine algal assemblages: role of functional diversity and identity. Ecology 87, 2851–2861.
Ashcroft, M.B., 2010. Identifying refugia from climate change. J. Biogeogr. 37, 1407–1413. https://doi. org/10.1111/j.1365-2699.2010.02300.x
Banta, J.A., Ehrenreich, I.A., Gerard, S., Chou, L., Wilczek, A., Schmitt, J., Kover, P.X., Purugganan, M.D., 2012. Climate envelope modelling reveals intraspecific relationships among flowering phenology, niche breadth
and potential range size in Arabidopsis thaliana. Ecol. Lett. 15, 769–777.
https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2012.01796.x
Bates, A.E., Pecl, G.T., Frusher, S., Hobday, A.J., Wernberg, T., Smale, D.A., Sunday, J.M., Hill, N.A., Dulvy, N.K.,
Colwell, R.K., Holbrook, N.J., Fulton, E.A., Slawinski, D., Feng, M., Edgar, G.J., Radford, B.T., Thomp
-son, P.A., Wat-son, R.A., 2014. Defining and observing stages of climate-mediated range shifts in marine systems. Glob. Environ. Chang. 26, 27–38. https://doi.org/10.1016/j.gloenvcha.2014.03.009
Bégin, C., Scheibling, R.E., 2003. Growth and survival of the invasive green alga Codium fragile ssp. tomentosoides in
tide pools on a rocky shore in Nova Scotia. Bot. Mar. 46, 404–412.
Bellard, C., Thuiller, W., Leroy, B., Genovesi, P., Bakkenes, M., Courchamp, F., 2013. Will climate change promote future invasions? Glob. Chang. Biol. 19, 3740–3748. https://doi.org/10.1111/gcb.12344
Bennett, S., Wernberg, T., Arackal Joy, B., de Bettignies, T., Campbell, A.H., 2015. Central and rear-edge populations can be equally vulnerable to warming. Nat. Commun. 6, 10280. https://doi.org/10.1038/ ncomms10280
Blackburn, T.M., Pyšek, P., Bacher, S., Carlton, J.T., Duncan, R.P., Jarošík, V., Wilson, J.R.U., Richardson, D.M., 2011. A proposed unified framework for biological invasions. Trends Ecol. Evol. 26, 333–339. https:// doi.org/10.1016/j.tree.2011.03.023
Bradie, J., Leung, B., 2017. A quantitative synthesis of the importance of variables used in MaxEnt species distri
-bution models. J. Biogeogr. 44, 1344–1361. https://doi.org/10.1111/jbi.12894
Breeman, A.M., 1988. Relative importance of temperature and other factors in determining geographic boun
-daries of seaweeds: experimental and phenological evidence. Helgoländer Meeresuntersuchungen 42, 199–241. https://doi.org/10.1007/BF02366043
Buchadas, A., Vaz, A.S., Honrado, J.P., Alagador, D., Bastos, R., Cabral, J.A., Santos, M., Vicente, J.R., 2017. Dynamic models in research and management of biological invasions. J. Environ. Manage. 196, 594–606. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2017.03.060
Buschbaum, C., Chapman, A.S., Saier, B., 2006. How an introduced seaweed can affect epibiota diversity in diffe
-rent coastal systems. Mar. Biol. 148, 743–754. https://doi.org/10.1007/s00227-005-0128-9
Carlton, J., Scanlon, J., 1985. Progression and dispersal of an introduced alga: Codium
fragile
ssp.
tomentosoides
(Chlorophyta) on the Atlantic coast of North America. Bot. Mar. 28,
155–165. https://doi.org/10.1515/botm.1985.28.4.155Casado‑Amezúa, P., Araújo, R., Bárbara, I., Bermejo, R., Borja, Á., Díez, I., Fernández, C., Gorostiaga, J.M., Guinda, X., Hernández, I., Juanes, J.A., Peña, V., Peteiro, C., Puente, A., Quintana, I., Tuya, F., Viejo, R.M., M. Altamirano, ·, Gallardo, T., Martínez, B., 2019. Distributional shifts of canopy
Caughley, G., Grice, D., Barker, R., Brown, B. 1988. The edge of the range. The Journal of Animal Ecology, 771-785.
Chevin, L.M., Lande, R., Mace, G.M., 2010. Adaptation, plasticity, and extinction in a changing envi -ronment: towards a predictive theory. PLoS Biol. 8, e1000357. https://doi.org/10.1371/journal. pbio.1000357
Chown, S.L., Gaston, K.J., 2008. Macrophysiology for a changing world. Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 275, 1469–1478. https://doi.org/10.1098/rspb.2008.0137
Chown, S.L., Hoffmann, A.A., Kristensen, T.N., Angilletta, M.J., Stenseth, N.C., Pertoldi, C., 2010. Adapting to climate change: a perspective from evolutionary physiology. Clim. Res. 43, 3–15. https://doi.org/10.3354/cr00879
Coelho, S.M., Rijstenbil, J.W., Brown, M.T., 2000. Impacts of anthropogenic stresses on the early development stages of seaweeds. J. Aquat. Ecosyst. Stress Recover. 7, 317–333. https://doi. org/10.1023/A:1009916129009
Colvard, N.B., Carrington, E., Helmuth, B., 2014. Temperature-dependent photosynthesis in the in -tertidal alga Fucus gardneri and sensitivity to ongoing climate change. J. Exp. Mar. Bio. Ecol. 458, 6–12. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2014.05.001
Connell, J.H., 1961. The influence of interspecific competition and other factors on the distribution of the barnacle Chthamalus stellatus. Ecology 42, 710–723.
Connell, S.D., Russell, B.D., 2010. The direct effects of increasing CO2 and temperature on non-calcifying organisms: increasing the potential for phase shifts in kelp forests. Proc. Biol. Sci. 277, 1409–15. https://doi.org/10.1098/rspb.2009.2069
Cooke, S.J., Sack, L., Franklin, C.E., Farrell, A.P., Beardall, J., Wikelski, M., Chown, S.L., 2013. What is conservation physiology? Perspectives on an increasingly integrated and essential science. Con -serv. Physiol. 1, 1–23. https://doi.org/10.1093/conphys/cot001
Coyer, J.A., Hoarau, G., Stam, W.T., Olsen, J.L., 2007. Hybridization and introgression in a mixed po -pulation of the intertidal seaweeds Fucus evanescens and F. serratus. J. Evol. Biol. 20, 2322–2333. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2007.01411.x
Cox, C. B., Moore, P. D., Ladle, R. 2016. Biogeography: an ecological and evolutionary approach. John Wiley & Sons.
Cunningham, H.R., Rissler, L.J., Apodaca, J.J., 2009. Competition at the range boundary in the slimy salamander: using reciprocal transplants for studies on the role of biotic interactions in spatial distributions. J. Anim. Ecol. 78, 52–62. https://doi.org/10.1111/j.1365-2656.2007.0
Darwin, C. 1859. The origin of species by means of natural selection. John Murray, London, UK.
Davidson, A.D., Campbell, M.L., Hewitt, C.L., Schaffelke, B., 2015. Assessing the impacts of nonindi -genous marine macroalgae: an update of current knowledge. Bot. Mar. 58, 55–79. https://doi. org/10.1515/bot-2014-0079
Donelson, J.M., Munday, P.L., McCormick, M.I., Pitcher, C.R., 2012. Rapid transgenerational ac -climation of a tropical reef fish to climate change. Nat. Clim. Chang. 2, 30–32. https://doi. org/10.1038/nclimate1323
Duarte, L., Viejo, R.M., Martínez, B., deCastro, M., Gómez-Gesteira, M., Gallardo, T., 2013. Recent and historical range shifts of two canopy-forming seaweeds in North Spain and the link with trends in sea surface temperature. Acta Oecologica 51, 1–10. https://doi.org/10.1016/j.actao.2013.05.002 Dunstan, P.K., Johnson, C.R., 2007. Mechanisms of invasions: can the recipient community influence
invasion rates? Bot. Mar. 50, 41–52. https://doi.org/10.1515/BOT.2007.041
Eckert, C.G., Samis, K.E., Lougheed, S.C., 2008. Genetic variation across species’ geographical ranges: the central-marginal hypothesis and beyond. Mol. Ecol. 17, 1170–1188. https://doi.org/10.1111/ j.1365-294X.2007.03659.x
Introducción General
33
Elton, C. S. 1958. The ecology of invasions by animals and plants. Methuen, London, UK.
Ferreira, J.G., Arenas, F., Martínez, B., Hawkins, S.J., Jenkins, S.R., 2014. Physiological response of fucoid algae to environmental stress: comparing range centre and southern populations. New Phytol. 202, 1157–1172. https://doi.org/10.1111/nph.12749
Filbee-Dexter, K., Wernberg, T. 2018. Rise of turfs: a new battlefront for globally declining kelp forests. BioScience, 68, 64-76.
Gallien, L., Münkemüller, T., Albert, C.H., Boulangeat, I., Thuiller, W., 2010. Predicting potential dis -tributions of invasive species: Where to go from here? Divers. Distrib. 16, 331–342. https://doi. org/10.1111/j.1472-4642.2010.00652.x
Gaitán-Espitia, J.D., Hancock, J.R., Padilla-Gamiño, J.L., Rivest, E.B., Blanchette, C.A., Reed, D.C., Hofmann, G.E., 2014. Interactive effects of elevated temperature and pCO 2 on early-life-his -tory stages of the giant kelp Macrocystis pyrifera. J. Exp. Mar. Bio. Ecol. 457, 51–58. https://doi. org/10.1016/j.jembe.2014.03.018
Gaston, K.J., 2009. Geographic range limits: achieving synthesis. Proc. Biol. Sci. 276, 1395–1406. https://doi.org/10.1098/rspb.2008.1480
Gorman, D., Bajjouk, T., Populus, J., Vasquez, M., Ehrhold, A., 2013. Modeling kelp forest distribution and biomass along temperate rocky coastlines. Mar. Biol. 160, 309–325. https://doi.org/10.1007/ s00227-012-2089-0
Gotelli, N.J., Graves, G.R., Rahbek, C., 2010. Macroecological signals of species interactions in the Danish avifauna. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 107, 5030–5035. https://doi.org/10.1073/ pnas.0914089107
Grinnell, J., 1917. The Niche-relationships of the california Thrasher. Am. Ornithol. Union 34, 427– 433.
Guisan, A., Thuiller, W., 2005. Predicting species distribution: offering more than simple habitat mo -dels. Ecol. Lett. 8, 993–1009. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2005.00792.x
Hampe, A., Petit, R.J., 2005. Conserving biodiversity under climate change: the rear edge matters. Ecol. Lett. 8, 461–467. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2005.00739.x
Hampe, A., Jump, A.S., 2011. Climate Relicts: Past , Present , Future. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 42, 313–333. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-102710-145015
Heikkinen, R.K., Luoto, M., Virkkala, R., Pearson, R.G., Körber, J.H., 2007. Biotic interactions impro -ve prediction of boreal bird distributions at macro-scales. Glob. Ecol. Biogeogr. 16, 754–763. https://doi.org/10.1111/j.1466-8238.2007.00345.x
Hortal, J., Garcia-Pereira, P., García-Barros, E., 2004. Butterfly species richness in mainland Portu -gal: Predictive models of geographic distribution patterns. Ecography 27, 68–82. https://doi. org/10.1111/j.0906-7590.2004.03635.x
Hu, Z., Guillemin, M., 2016. Coastal upwelling areas as safe havens during climate warming. J. Biogeogr.
Hutchinson, G. E. 1957. Concluding remarks. population studies: animal ecology and demography. Cold Spring Harbor Symposia on Quantitative Biology 22:415–427.
IPCC, 2013: Climate Change 2013: The physical science sasis. Contribution of working group I to the fifth assessment report of the Intergovernmental Panel on Climate Change [Stocker, T.F., D. Qin, G.-K. Plattner, M. Tignor, S.K. Allen, J. Boschung, A. Nauels, Y. Xia, V. Bex and P.M. Midgley (eds.)]. Cambridge University Press, Cambridge, United Kingdom and New York, NY, USA, 1535 pp.
Jones, C.G., Lawton, J.H., Shachak, M., 1994. Organisms as ecosystem engineers. Oikos 69, 373. https://doi.org/10.2307/3545850
margen.2013.12.008
Kalboussi, M., Achour, H., 2018. Modelling the spatial distribution of snake species in northwestern Tunisia using maximum entropy (Maxent) and Geographic Information System (GIS). J. For. Res. 29, 233–245. https://doi.org/10.1007/s11676-017-0436-1
Kawecki, T.J., Ebert, D., 2004. Conceptual issues in local adaptation. Ecol. Lett. 7, 1225–1241. https:// doi.org/10.1111/j.1461-0248.2004.00684.x
Kearney, M., Uni, T., 2006. Habitat, environment and niche: what are we modelling? Oikos 115, 186– 191. https://doi.org/10.1111/j.2006.0030-1299.14908.x
King, N.G., McKeown, N.J., Smale, D.A., Moore, P.J., 2017. The importance of phenotypic plasticity and local adaptation in driving intraspecific variability in thermal niches of marine macrophytes. Ecography 40, 001–014. https://doi.org/10.1111/ecog.03186
Klein, J., Verlaque, M., 2008. The Caulerpa racemosa invasion: A critical review. Mar. Pollut. Bull. 56, 205–225. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2007.09.043
Lepais, O., Muller, S.D., Saad-limam, S. Ben, Benslama, M., Rhazi, L., Belouahem-abed, D., Daoud-bouattour, A., Gammar, A.M., Ghrabi-, Z., 2013. High genetic diversity and distinctiveness of rear-edge climate relicts maintained by ancient tetraploidisation for Alnus glutinosa. PLoS One 8, e75029. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0075029
Lotze, H.K., Worm, B., 2007. Complex interactions of climatic and ecological controls on macroalgal recruitment. Limnology 47, 1734–1741.
Lourenço, C.R., Zardi, G.I., McQuaid, C.D., Serrão, E.A., Pearson, G.A., Jacinto, R., Nicastro, K.R., 2016. Upwelling areas as climate change refugia for the distribution and genetic diversity of a marine macroalga. J. Biogeogr. 43, 1595–1607. https://doi.org/10.1111/jbi.12744
Lüning, K. 1990. Seaweeds: their environment, biogeography, and ecophysiology. John Wiley & Sons.
MacArthur, R. H. 1972. Geographical ecology: patterns in the distribution of species. Harper and Row, New York, New York, USA.
Mackie, J.A., Darling, J.A., Geller, J.B., 2012. Ecology of cryptic invasions: latitudinal segregation among Watersipora (Bryozoa) species. Sci. Rep. 2, 871. https://doi.org/10.1038/srep00871
Maggi, E., Benedetti-Cecchi, L., Castelli, A., Chatzinikolaou, E., Crowe, T.P., Ghedini, G., Kotta, J., Lyons, D.A., Ravaglioli, C., Rilov, G., Rindi, L., Bulleri, F., 2015. Ecological impacts of invading seaweeds: A meta-analysis of their effects at different trophic levels. Divers. Distrib. 21, 1–12. https://doi.org/10.1111/ddi.12264
Martínez, B., Arenas, F., Rubal, M., Burgués, S., Esteban, R., García-Plazaola, I., Figueroa, F.L., Pereira, R., Saldaña, L., Sousa-Pinto, I., Trilla, A., Viejo, R.M., 2012a. Physical factors driving intertidal macroalgae distribution: physiological stress of a dominant fucoid at its southern limit. Oecologia 170, 341–353. https://doi.org/10.1007/s00442-012-2324-x
Matesanz, S., Gianoli, E., Valladares, F., 2010. Global change and the evolution of phenotypic plasticity in plants. Ann. N. Y. Acad. Sci. 1206, 35–55. https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.2010.05704.x Mineur, F., Arenas, F., Assis, J., Davies, A.J., Engelen, A.H., Fernandes, F., Malta, E. jan, Thibaut, T., Van
Nguyen, T., Vaz-Pinto, F., Vranken, S., Serrão, E.A., De Clerck, O., 2015. European seaweeds un -der pressure: Consequences for communities and ecosystem functioning. J. Sea Res. 98, 91–108. https://doi.org/10.1016/j.seares.2014.11.004
Naylor, R.L., Williams, S.L., Strong, D.R., 2001. A gateway for exotic species. Science 294, 1655–1656.
Neiva, J., Assis, J., Fernandes, F., Pearson, G.A., Serrão, E.A., 2014. Species distribution models and mitochondrial DNA phylogeography suggest an extensive biogeographical shift in the high-inter-tidal seaweed Pelvetia canaliculata. J. Biogeogr. 41, 1137–1148. https://doi.org/10.1111/jbi.12278 Neiva, J., Serrão, E.A., Assis, J., Pearson, G.A., Coyer, J.A., Olsen, J.L., Hoarau, G., Valero, M., 2016. Cli
Introducción General
35
Nicastro, K.R., Zardi, G.I., Teixeira, S., Neiva, J., Serrao, E.A., Pearson, G.A., 2013. Shift happens: trai -ling edge contraction associated with recent warming trends threatens a distinct genetic lineage in the marine macroalga Fucus vesiculosus. BMC Biol. 11, 6. https://doi.org/10.1186/1741-7007-11-6 Norton, T.A., 1992. Dispersal by macroalgae. Br. Phycol. J. 27, 293–301. https://doi.org/10.1080/00071619200650271
Olabarria, C., Arenas, F., Viejo, R.M., Gestoso, I., Vaz-Pinto, F., Incera, M., Rubal, M., Cacabelos, E., Veiga, P., Sobrino, C., 2013. Response of macroalgal assemblages from rockpools to climate change: effects of persistent increase in temperature and CO2. Oikos 122, 1065–1079. https:// doi.org/10.1111/j.1600-0706.2012.20825.x
Padilla-Gamiño, J.L., Carpenter, R.C., 2007. Seasonal acclimatization of Asparagopsis taxiformis (Rhodophyta) from different biogeographic regions. Limnol. Oceanogr. 52, 833–842. https:// doi.org/10.4319/lo.2007.52.2.0833
Pearman, P.B., D’Amen, M., Graham, C.H., Thuiller, W., Zimmermann, N.E., 2010. Within-taxon niche structure: niche conservatism, divergence and predicted effects of climate change. Ecography 33, 990–1003. https://doi.org/10.1111/j.1600-0587.2010.06443.x
Pearson, R.G., Dawson, T.P., 2003. Predicting the impacts of climate change on the distribution of species: are bioclimate envelope models useful? Glob. Ecol. Biogeogr. 12, 361–371. https://doi. org/10.1046/j.1466-822X.2003.00042.x
Pironon, S., Papuga, G., Villellas, J., Angert, A.L., García, M.B., Thompson, J.D., 2017. Geographic variation in genetic and demographic performance: new insights from an old biogeographical paradigm. Biol. Rev. 92, 1877–1909. https://doi.org/10.1111/brv.12313
Poloczanska, E.S., Brown, C.J., Sydeman, W.J., Kiessling, W., Schoeman, D.S., Moore, P.J., Brander, K., Bruno, J.F., Buckley, L.B., Burrows, M.T., Duarte, C.M., Halpern, B.S., Holding, J., Kappel, C. V., O’Connor, M.I., Pandolfi, J.M., Parmesan, C., Schwing, F., Thompson, S.A., Richardson, A.J., 2013. Global imprint of climate change on marine life. Nat. Clim. Chang. 3, 919–925. https:// doi.org/10.1038/nclimate1958
Poloczanska, E.S., Burrows, M.T., Brown, C.J., García Molinos, J., Halpern, B.S., Hoegh-Guldberg, O., Kappel, C. V., Moore, P.J., Richardson, A.J., Schoeman, D.S., Sydeman, W.J., 2016. Responses of marine organisms to climate change across oceans. Front. Mar. Sci. 3, 1–21. https://doi. org/10.3389/fmars.2016.00062
Provan, J., Bennett, K.D., 2008. Phylogeographic insights into cryptic glacial refugia. Trends Ecol. Evol. 23, 564–571. https://doi.org/10.1016/j.tree.2008.06.010
Reed, T.E., Schindler, D.E., Waples, R.S., 2011. Interacting effects of phenotypic plasticity and evo -lution on population persistence in a changing climate. Conserv. Biol. 25, 56–63. https://doi. org/10.1111/j.1523-1739.2010.01552.x
Richardson, D.M., Carruthers, J., Hui, C., Impson, F.A.C., Miller, J.T., Robertson, M.P., Rouget, M., Le Roux, J.J., Wilson, J.R.U., 2011. Human-mediated introductions of Australian acacias - a glo -bal experiment in biogeography. Divers. Distrib. 17, 771–787. https://doi.org/10.1111/j.1472-4642.2011.00824.x
Rietema, H., van den Hoek, C., 1984. Search for possible latitudinal ecotypes in Dumontia contorta (Rhodophyta). Helgolander Meeresunters 399, 389–399.
Rugiu, L., Manninen, I., Rothäusler, E., Jormalainen, V., 2018. Tolerance and potential for adaptation of a Baltic Sea rockweed under predicted climate change conditions. Mar. Environ. Res. 134, 76–84. https://doi.org/10.1016/j.marenvres.2017.12.016
Sagarin, R.D., Gaines, S.D., 2002. The “abundant centre” distribution: to what extent is it a biogeogra -phical rule? Ecol. Lett. 5, 137–147. https://doi.org/10.1046/j.1461-0248.2002.00297.x
Santelices, B., 1990. Patterns of organizations of intertidal and shallow subtidal vegetation in wave exposed habitats of central Chile. Hydrobiologia 92, 35–57.
Schaffelke, B., Hewitt, C.L., 2008. Impacts of introduced seaweeds. Seaweed Invasions A Synth. Ecol. Econ. Leg. Imp. 77–97. https://doi.org/10.1515/BOT.2007.044
Schiel, D. R., Foster, M. S. 1986. The structure of subtidal algal stands in temperate waters. Oceanogra -phy and Marine Biology, 24, 265-307.
Schimper, A. F. W. 1903 Plant geography upon a physiological basis. Clarendon, Oxford.
Serra-Diaz, J.M., Franklin, J., 2019. What’s hot in conservation biogeography in a changing climate? Going beyond species range dynamics. Divers. Distrib. 25, 492–498. https://doi.org/10.1111/ ddi.12917
Sexton, J.P., McIntyre, P.J., Angert, A.L., Rice, K.J., 2009. Evolution and ecology of species range limits. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 40, 415–436. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.l
Simberloff, D., Martin, J., Genovesi, P., Maris, V., Wardle, A., Aronson, J., Courchamp, F., Galil, B., Pascal, M., Simberloff, D., Martin, J., Genovesi, P., Maris, V., Wardle, D.A., 2014. Impacts of biological invasions: what’s what and the way forward. Trends Ecol. Evol. 28, 58-66. https://doi. org/10.1016/j.tree.2012.07.013
Soberon, J., Peterson, A.T., 2005. Interpretation of models of fundamental ecological niches and spe -cies’ distributional areas. Biodivers. Informatics 22, 9–32. https://doi.org/10.1093/wber/lhm022 Somero, G.N., 2012. The physiology of global change: linking patterns to mechanisms. Annu. Rev. Mar.
Sci. 4, 39–61. https://doi.org/DOI 10.1146/annurev-marine-120710-100935
Sorte, C.J.B., Williams, S.L., Carlton, J.T., 2010. Marine range shifts and species introductions: com -parative spread rates and community impacts. Glob. Ecol. Biogeogr. 19, 303–316. https://doi. org/10.1111/j.1466-8238.2009.00519.x
Steen, H., 2004. Effects of reduced salinity on reproduction and germling development in Sargassum muticum (Phaeophyceae, Fucales). Eur. J. Phycol. 39, 293–299. https://doi.org/10.1080/096702 60410001712581
Stillman, J.H., 2003. Acclimation capacity underlies susceptibility to climate change. Science 301, 65. https://doi.org/10.1126/science.1083073
Tanaka, K., Taino, S., Haraguchi, H., Prendergast, G., Hiraoka, M., 2012. Warming off southwestern Japan linked to distributional shifts of subtidal canopy-forming seaweeds. Ecol. Evol. 2, 2854– 2865. https://doi.org/10.1002/ece3.391
Thomsen, M.S., Wernberg, T., Tuya, F., Silliman, B.R., 2009. Evidence for impacts of nonindigenous macroalgae: a meta-analysis of experimental field studies1. J. Phycol. 45, 812–819. https://doi. org/10.1111/j.1529-8817.2009.00709.x
Thomsen, M.S., Wernberg, T., South, P.M., Schiel, D.R., 2016. To include or not to include (the inva -der in community analyses)? That is the question. Biol. Invasions 18, 1515–1521. https://doi. org/10.1007/s10530-016-1102-9
Thuiller, W., Gallien, L., Boulangeat, I., de Bello, F., Münkemüller, T., Roquet, C., Lavergne, S., 2010. Resolving Darwin’s naturalization conundrum: a quest for evidence. Divers. Distrib. 16, 461–475. https://doi.org/10.1111/j.1472-4642.2010.00645.x
Trowbridge, C.D., 1998. Stenophagous, herbivorous sea slugs attack desiccation-prone, green algal hosts (Codium spp.): indirect evidence of prey-stress models (PSMs)? J. Exp. Mar. Bio. Ecol. 230, 31–53. https://doi.org/10.1016/S0022-0981(98)00075-6
Vadas, R.L., Johnson, J.S., Norton, T.A., 1992. Recruitment and mortality of early post-settlement sta -ges of benthic algae. Br. Phycol. J. 27, 331–351. https://doi.org/10.1080/00071619200650291 van den Hoek, C., 1982. The distribution of benthic marine algae in relation to the temperature regulation
of their life histories. Biol. J. Linn. Soc. 18, 81–144. https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.1982. tb02035.x
Introducción General
37
org/10.1016/B978-0-12-385536-7.00002-9Wahl, M., Molis, M., Hobday, A.J., Dudgeon, S., Neumann, R., Steinberg, P., Campbell, A.H., Marzinelli, E., Connell, S., 2015. The responses of brown macroalgae to environmental change from local to global scales: direct versus ecologically mediated effects. Perspect. Phycol. 2, 11–29. https:// doi.org/10.1127/pip/2015/0019
Wallace, A. R. 1860. On the zoological geography of the Malay Archipelago. Journal of the Linnean Society of London 4,172–184.
Walther, G.R., Roques, A., Hulme, P.E., Sykes, M.T., Pyšek, P., Kühn, I., Zobel, M., Bacher, S., Botta-Dukát, Z., Bugmann, H., Czúcz, B., Dauber, J., Hickler, T., Jarošík, V., Kenis, M., Klotz, S., Minchin, D., Moora, M., Nentwig, W., Ott, J., Panov, V.E., Reineking, B., Robinet, C., Semen -chenko, V., Solarz, W., Thuiller, W., Vilà, M., Vohland, K., Settele, J., 2009. Alien species in a war -mer world: risks and opportunities. Trends Ecol. Evol. 24, 686–693. https://doi.org/10.1016/j. tree.2009.06.008
Wernberg, T., Russell, B.D., Thomsen, M.S., Gurgel, C.F.D., Bradshaw, C.J.A., Poloczanska, E.S., Con -nell, S.D., 2011. Seaweed communities in retreat from ocean warming. Curr. Biol. 21, 1828–1832. https://doi.org/10.1016/j.cub.2011.09.028
Wiencke, C., Bischof, K. 2012. Seaweed biology. Ecological studies, 219.
Wiens, J.J., 2011. The niche, biogeography and species interactions. Philos. Trans. R. Soc. B 366, 2336-2350. https://doi.org/10.1098/rstb.2011.0059
Material y Métodos General
41
Para llevar a cabo los objetivos planteados en esta tesis se ha utilizado una aproximaciónmultidisciplinar, a través de la combinación de distintas herramientas experimentales y de
modelado. Se realizaron trabajos de campo, que consistieron en muestreos y seguimientos
in situ, experimentos en mesocosmos bajo condiciones controladas, y modelos de
distribu-ción de especies a distintas escalas espaciales (ver Fig. 1, esquema de metodología general).
Como objeto de estudio se usaron dos especies de macroalgas
intermarea-les ampliamente distribuidas a lo largo de la costa Europea y especialmente a lo
lar-go de la costa N y NO de la Península Ibérica, Fucus serratus y Codium fragile subsp fragile.
Figura 1. Esquema conceptual de la metodología utilizada en esta tesis.
!
"#$$$
