UNIVERSIDAD VERACRUZANA
INSTITUTO DE NEUROETOLOGÍA
EL TAMAÑO DE SEMILLAS DE ÁRBOLES TROPICALES, COMO FACTOR DETERMINANTE EN LA SELECCIÓN DE SEMILLAS POR EL RATÓN Peromyscus mexicanus, SAUSSURE 1860.
TESIS
Que para obtener el grado de:
MAESTRO EN NEUROETOLOGÍA
Presenta
BIOL. JUAN MÉNDEZ HERNÁNDEZ
DIRECTOR:
Dr. PAULO CÉSAR QUINTANA MORALES
CO- DIRECTOR
Dr. JORGE E. MORALES MÁVIL
DEDICATORIA
En memoria de
Cynthia Noemí Palacios Navarro 2002 – 2015
AGRADECIMIENTOS
Al Instituto de Neuroetología y a su personal académico.
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), por la beca otorgada para realizar estudios de Maestría (No. Becario/561891).
Al Dr. Paulo César Quintana Morales, por ser mi director de tesis y por su valiosa amistad.
Al Dr. Jorge E. Morales Mávil, por ser mi co-director y por todas sus enseñanzas para poder comprender mí trabajo de tesis.
A la Dra. Laura T. Hernández Salazar, por su apoyo para mejorar mi trabajo de tesis.
Al Dr. Jairo Pérez Torres, por su apoyo otorgado para poder realizar mi estancia, en Colombia, por sus enseñanzas y su valiosa amistad.
INDICE
1. INTRODUCCIÓN ... 1
2. ANTECEDENTES ... 4
2.1. Forrajeo en pequeños roedores ... 4
2. 2. Roedores en México ... 7
3. HIPÓTESIS ... 10
4. OBJETIVOS ... 10
4.1. Objetivo general ... 10
4.2. Objetivos particulares ... 10
5. MATERIALES Y MÉTODO ... 10
5.1. Área de colecta ... 10
5.2. Sujetos de estudio ... 11
5.3. Descripción del ratón P. mexicanus ... 12
5.4. Captura de individuos de P. mexicanus ... 13
5.5. Identificación y transporte de los individuos de P. mexicanus ... 14
5.6. Manejo de los individuos de P. mexicanus en cautiverio. ... 15
5. 7. Especies de semillas utilizadas en los experimentos ... 16
5.8. Descripción de las especies de árboles. ... 16
5.8.1. Palo mulato (Bursera simaruba). ... 16
5.8.2. Laurel (Nectandra ambigens) ... 17
5.8.3. Jobo (Spondias mombin) ... 19
5.9. Descripción morfoanatómica de las semillas. ... 20
5.9.1. Semilla de palo mulato(B. simaruba). ... 20
5.9.2. Semilla de laurel (N. ambigens). ... 20
5.9.3. Semilla de jobo (S. mombin). ... 21
5.10. Selección y colecta de semillas. ... 22
5.11. Intervalos de tamaños en las semillas ... 22
5.12. Diseño del experimento. ... 23
5.13. Datos registrados ... 26
5.14. Análisis de datos ... 28
6. RESULTADOS ... 29
6.1. Latencia ... 29
6.2. Frecuencia de selección de las semillas ... 31
6. 4. Selección de la semilla ... 35
7. DISCUSIÓN ... 36
8. CONCLUSIONES ... 40
1. INTRODUCCIÓN
La diversidad de alimentos que se encuentran disponibles en un ambiente natural para el consumo de los animales, posee diferencias físico-químicas en su composición.
El tamaño, color, forma, dureza, calidad nutricional y/o contenido tóxico, son algunos atributos que modulan cómo y cuáles son los alimentos seleccionados por los animales (Milton, 1984; Ward, 1991; Lewis et al. 2001; Bosque y Calchi, 2003 y Flörchinger et al. 2010). Sin embargo, la selección de los alimentos depende de factores adicionales que limitan en buena medida su aprovechamiento.
La selección de alimentos y otros recursos que son esenciales en la supervivencia y la
reproducción, los animalesdeben poner en práctica diversas estrategias, que les garantice el mejor beneficio (Brown, 1988). Los investigadores asumen que los animales utilizan los recursos alimenticios bajo un criterio optimización (Smith, 1978; Parker & Smith, 1990; Richardson, 1994). Al respecto, la teoría de la optimización enfocada al comportamiento animal, describe los factores seleccionados que ayudan a los animales a maximizar sus recursos (Reiss, 1987).
La teoría de la optimización, se basa en modelos que evalúan los costos y beneficios que conlleva el comportamiento de los animales durante la toma de decisiones, (acciones que contribuyen en un mejor fitness para cada individuo) (Lima & Dill, 1990). En el marco conceptual de la teoría de la optimización, se encuentra la teoría del forrajeo óptimo, que está enfocada al comportamiento de la alimentación. Dentro del análisis del comportamiento de un animal durante su alimentación, en la década de los 60s, surgieron trabajos que comienzan a sentar las bases para formular lo que se conoce actualmente como la teoría del forrajeo óptimo (TFO) (MacArthur y Pianka, 1966, Emlen, 1966).
La teoría del forrajeo óptimo, se basa en las estrategias que los animales utilizan al momento de alimentarse, para maximizar la energía ganada por unidad de tiempo, esto es,
teoría relaciona los potenciales costos y beneficios que le generan a un animal el consumo de un determinado alimento (Gutiérrez, 1998) (Fig. 1).
Para demostrar que los animales desarrollan una actividad de forrajeo, maximizando su energía y no de manera aleatoria, la TFO se apoya en modelos que explican cómo los animales siguen ciertos patrones de conducta. Por ejemplo, el teorema del valor marginal, o la hipótesis del lugar central de forrajeo (Charnov, 1976; Schoener, 1979; Jenkins, 1980; Kacelnik, 1984 yOlsson et al. 2008).
Las diferentes conductas relacionadas con el forrajeo que presentan los animales, son el resultado de sus decisiones frente a las características de los alimentos y el ambiente donde viven (Abrams, 1984; Bosque et al. 2003). De lo anterior, se destaca que el tamaño de los alimentos es una característica que representa un factor importante durante la toma de decisiones (Jansen et al. 2004).
La selección que los animales hacen entre las diferentes ofertas de tamaño, en los alimentos, se relaciona con las adaptaciones y características físicas que los animales presentan para la captura, manipulación y consumo (Simmons et al. 2014). Tales
adaptaciones son un punto clave para la maximización de la energía por unidad de tiempo (Norberg, 1977; Simpson et al. 2004).
Figura. 1. La decisión de los animales para buscar alimento o seleccionar el alimento
Dentro del grupo de los mamíferos pequeños con hábitos granívoros, como los roedores, el tamaño de la semilla es fundamental en su manipulación (Zhang y Zhang, 2008). Por lo tanto, se asume que uno de los factores intrínsecos que influye en la selección de las semillas, en el gremio de los granívoros, es el tamaño (Remsen y Robinson, 1990; Stiles, 2000). Destacar que la importancia ecológica en los pequeños roedores granívoros, radica en la función que cumplen en los ecosistemas donde habitan, ya que fungen como depredadores y dispersores de semillas, (Precio y Jenkins, 1986).
2. ANTECEDENTES
2.1. Forrajeo en pequeños roedores
Los pequeños roedores tiene una gran riqueza de especies y están distribuidos en casi todos los ecosistemas con excepción de algunas islas muy alejadas y regiones polares (Wilson y
Reeder, 2005; Ceballos y Oliva, 2005). Por lo tanto, existe un conjunto de factores ambientales y características intrínsecas que presentan los alimentos que influyen en el comportamiento de forrajeo en pequeños roedores.
Entre los factores ambientales, la depredación es un riesgo potencial presente en los diferentes ambientes donde se alimentan los pequeños roedores, siendo este un factor importante en el comportamiento de forrajeo. Sivy et al. (2011), encontraron que la rata canguro (Dipodomys ordii) y el ratón de bolsillo (Perognathus parvus) cambian su comportamiento de forrajeo ante las diferentes señales emitidas por los depredadores. Se observó que estos pequeños mamíferos aprovecharon menos alimento (semillas) disponible, cuando escucharon a un depredador potencial. Este comportamiento tuvo variaciones en respuesta a las diferentes señales de los depredadores. Otros estudios, reportan resultados similares en el cambio de comportamiento de forrajeo, ante el riesgo de depredación (Brown et al. 1988).
Otro factor ambiental que está relacionado con la depredación es la presencia de protección del microhábitat, principalmente cobertura vegetal y la fase lunar. Al respecto, Perea et. al. (2011), señala que el comportamiento de los ratones durante el forrajeo, depende de la seguridad de un microhábitat. La variación en la conducta de los roedores se
cobertura vegetal y la fase lunar (Bowers, 1988; Taraborelli et al. 2003; Orrock et al. 2003 y Morris et al. 2015).
Por otro lado en estudios realizados en condiciones de cautiverio con ratas de laboratorio, Arcis y Desor (2003) evaluaron el comportamiento de forrajeo en relación al riesgo de depredación en un laberinto experimental. Analizaron las variables de:
disponibilidad de alimento y estructura física. Concluyeron que las decisiones de forrajeo
dependen de las condiciones de seguridad y no de la disponibilidad de alimento.
En relación a las características químicas que poseen las especies de semillas, (e. j. la cantidad de componentes tóxicos que contienen algunas especies), se ha documentado que los ratones pueden cambiar su comportamiento, con base a la cantidad de componentes tóxicos (Wood, 2005 y Wang y Chen, 2008). En este contexto Xiao et al. (2008), experimentó el comportamiento de forrajeo de dos especies de roedores (Leopoldamys edwardsi y Fulvescens niviventer), comparando diferentes concentraciones de taninos presentes en las semillas de Castanea henryi y Quercus variabilis (6 % y 11.7 % respectivamente). Ambas especies de roedores consumen las semillas con una menor concentración de taninos (Castanea henryi) in situ, pero las semillas con mayor
concentración de taninos (Quercus variabilis) fueron almacenadas para su consumo posterior.
La calidad de nutrientes que proporcionar una semilla, tienen efecto en el comportamiento de selección en pequeños roedores. Por ejemplo, en Peromyscus maniculatus el comportamiento de forrajeo frente a las semillas de dos especies de coníferas (Picea glauca y Abies lasiocarpa), con diferente calidad nutricional (alta y baja respectivamente) y abundancia mostraron que las decisiones en el comportamiento de forrajeo dependen de una fuerte interacción entre la calidad nutricional y la abundancia de las semillas. En este estudio se mostró que las semillas de calidad nutricional alta, fueron seleccionadas y almacenadas y se presentaron cambios en relación con la abundancia, lo cual no sucedió de baja calidad nutricional (Lobo et al. 2013).
Por su parte, Torres y Bocinovic (1997) evaluaron la respuesta de forrajeo del ratón Octodon degus entre factores, biótico (calidad nutricional del alimento) y abióticos (régimen de temperaturas), simulando dos condiciones de ambientes verano e invierno. Los resultados mostraron que O. degus se comporta como un minimizador de tiempo durante el verano y como un minimizador de tiempo y maximizador de energía durante el invierno. Estos resultados fueron vistos desde un enfoque del uso del espacio, restricciones fisiológicas y las estrategias de comportamiento de forrajeo, que presenta esta especie.
Por otro lado, el tamaño de la semilla es otro factor que influye en el comportamiento de forrajeo de los pequeños roedores (Jansen et al. 2002). Por lo general, el tamaño que presentan las semillas, es asociado con un mayor contenido nutritivo, semillas más grandes ofertan más nutrientes (Wang y Chen 2009 y Vander Wall, 2010). Se tiene reportado que los roedores prefieren alimentos con alto contenido de energía (Kerley y Erasmus 1991; Wang y Chen, 2012; Lobo et al. 2013; Wang y Yang 2014).
que las bellotas de tamaño grande tienen más ventajas de ser dispersadas, bajo la selección de pequeños roedores.
También Xiao et al. (2005), analizaron el efecto que tiene el tamaño de las semillas en comparación con la distancia a las que son dispersadas, para medir la variable tamaño emplearon cinco especies de semillas de la familia Fagaceae (Lithocarpus harlandii, Quercus variabilis, Q. serrata, Cyclobalanopsis glauca y Castanopsis fargesii), estas especies tienen diferentes tamaños. Los resultados que obtuvieron en tres años de experimentos, indican que la distancia de dispersión se incrementó significativamente en relación al tamaño de la semilla, concluyen que el tamaño de la semilla es importante en la dispersión y acumulación de semillas de estas cinco especies.
En otro estudio realizado por Chang et al. (2009), evaluaron la influencia del tamaño de semilla o hipótesis de tiempo de manipulación (Hadj-Chikh et al.1996), que predice que los animales prefieren acumular bellotas más grandes en relación a las pequeñas. Para los experimentos usaron tres especies de bellotas (Quercus variabilis, Q. serrata y Cyclobalanopsis glauca), estas especies varían en tamaño y tiempo de geminación. El comportamiento de acumulación de bellotas, fue realizado en dos especies de roedores (Leopoldamys edwardsi y Apodemus draco) y también midieron el tiempo de germinación
entre las especies de bellotas. Sus resultados apoyan a la hipótesis de tamaño, ya que las dos especies de roedores consumieron pequeñas semillas pero acumularon las semillas más
grandes, independientemente del tiempo que tarda en germinar cada especie de bellota.
2. 2. Roedores en México
En México el orden Rodentia es el más rico en especies, cuenta con 233 especies de roedores distribuidas en ocho familias y 46 géneros, la mayoría son animales de hábitos
Por ejemplo, el género Peromyscus es muy diverso en especies se reconocen entre 53 y 57 especies según la clasificación taxonómica usada (Hafner et al. 2001; Ramírez-Pulido et al. 2005). Las especies que componen este género están distribuidas en diferentes ecosistemas desde ambientes conservados hasta ambientes perturbados. Los estudios que se han realizado dentro de este género son trabajos relacionados con aspectos taxonómicos (Álvarez y González, 2008; Hafner et al. 2001), reproductivos (Salame et al. 2008) así como también, acerca de la ecología de sus poblaciones (MacSwiney et al. 2012) y algunos aspectos en el forrajeo de semillas (González, 1991).
Se considera que estudiar más a fondo la conducta del forrajeo en las especies que integran este género, contribuirá a tener un mayor conocimiento e interpretación en su ecología. Considerando que la especie de P. mexicanus, tiene una amplia distribución en México (Reid, 2009). Por lo tanto su abundancia y distribución tendrán influencia en las interacciones ecológicas que impactan en un buen funcionamiento de los ecosistemas donde habitan.
En la porción de bosque tropical, que se distribuye en la región de los Tuxtlas, los mamíferos y aves son los principales dispersores de semillas (Coates-Estrada y Estrada
1986; Ramírez y Mendoza, 2010). Se ha comprobado que el grupo de los roedores en la zona de Los Tuxtlas son los mamíferos más importantes en la remoción postdispersión de frutos de especies de las familia Moraceae como Brosimum alicastrum y Ficus yoponensis; Palmae como Astrocaryum mexicanum, Lauraceae como Nectandra ambigens; y semillas de especies de las familias Euphorbiaceae como Omphalea oleifera y Annonaceae como Cymbopetalum baillonii (Sánchez-Cordero y Martínez-Gallardo, 1998).
3. HIPÓTESIS
H 1 La selección de semillas que realiza P. mexicanus es diferente entre los tamaños que presenta una especie de semilla.
4. OBJETIVOS
4.1. Objetivo general
Determinar si existe un efecto significativo de las características físicas de las semillas de tres árboles tropicales sobre la selección que realiza P. mexicanus.
4.2. Objetivos particulares
1.- Determinar si los individuos de P. mexicanus, son capaces de elegir semillas de árboles tropicales.
2.- Estimar tiempo de manipulación, frecuencia de selección y latencia, durante el contacto de P. mexicanus con las semillas de árboles tropicales.
3.- Reconocer si P. mexicanus muestra preferencia en la latencia, frecuencia de selección y el tiempo de manipulación para las diferentes especies y tamaños de semillas.
5. MATERIALES Y MÉTODO
5.1. Área de colecta
El área donde se colectaron las semillas y se capturaron los individuos de P. mexicanus, se
localiza en la Unidad de Manejo para la Conservación de la Vida Silvestre (UMA), modalidad intensiva “Doña Hilda Ávila de O farril“ localizada al sur del estado de Veracruz, dentro de la región denominada Los Tuxtlas.
Catemaco. Entre las coordenadas geográficas 18º 28’ - 18º 26’ – de latitud norte y 95º 03’ – 95º 01’ (Fig. 2).
5.2. Sujetos de estudio
Para el presente estudio fueron seleccionados 38 individuos de P. mexicanus adultos, las medidas merísticas y el peso, se tomaron como criterio para determinar la adultez de los ratones (Tabla 1). Las hembras fueron descartadas para los experimentos, solo se usaron ratones machos. Después del periodo de experimentos a los que fueron sometidos los individuos de P. mexicanus, cada individuo fue puesto en liberta en el mismo lugar donde fue capturado.
Tabla 1. Promedio ± error estándar de las medidas merísticas, en milímetros y peso en gramos, de los 38
individuos de P. mexicanus utilizados en este estudio.
Long. total Long. de cola Long. pata Long. oreja Peso 218.8 ± 0.5 108 ± 3.7 23.5 ± 0.12 17.3 ± 0.25 40.1± 0.35
Figura 2. Ubicación de la UMA “Doña Hilda Ávila de O farril “. (Mapas tomado y modificado de
5.3. Descripción del ratón P. mexicanus
El ratón P.mexicanus tiene una amplia distribución ecológica, se encuentra entre los 600 a 2000 msnm, en diferentes tipos de vegetación, como selvas, bosques de coníferas, bosques húmedos de montaña, bosques secundarios y vegetación raparía. Su área de distribución geográfica se encuentra en los estados de San Luis Potosí, Guerrero y Oaxaca, hasta costa rica y Panamá (Reid, 2009; Trujano y Álvarez, 2010).
Este ratón tiene un tamaño mediano, el cuerpo es de color leonado-ocráceo a ocre
claro en los lados, en áreas calurosas y húmedas, así como de naranja-moreno opaco a
ocreante en áreas calurosas y secas. La parte ventral del cuerpo es blanca.
Las orejas son grandes y visiblemente desnudas, la cola es usualmente bicolor y tiene motas por debajo, aunque en algunos individuos es obscura y casi desnuda. Las medidas merísticas son las siguientes: longitud cuerpo 108 – 137 mm., longitud de cola vertebral 105 – 140 mm., longitud de pata derecha 25 – 28 mm., longitud de oreja derecha 19 – 24 mm. y peso 29 – 50 g. (Reid, 2009; Trujano y Álvarez, 2010) (Fig. 3).
Es una especie nocturna, con hábitos principalmente terrestres y en ocasiones arborícola, rara vez se puede observar en la noche. Su alimentación se basa en artrópodos, semillas y material vegetal verde, vive en madrigueras bajo raíces y troncos (Reid, 2009). Se reproduce en cualquier época del año, con variaciones de acuerdo a las condiciones climáticas.
5.4. Captura de individuos de P. mexicanus
Para la captura de individuos de P. mexicanus en el área de colecta, se usaron 50 trampas Sherman, dependiendo las circunstancias del terreno, las trampas se colocaron en transectos de una sola línea separadas cada 10 m. o en su caso, transectos formando dos líneas, quedando una trampa enfrente de la otra (Fig. 4). El cebo que se utilizó es una mezcla de hojuelas de avena, con vainilla líquida, plátano y agua. Las trampas Sherman se instalaron por la tarde y eran revisadas por la mañana siguiente. Esta metodología fue aplicada cada período de muestreo.
5.5. Identificación y transporte de los individuos de P. mexicanus
Cada ratón capturado en las trampas, se colocó en un saco de manta para su manipulación, posteriormente se realizaba la identificación en in situ. Si resultaba ser un individuo de la especie P. mexicanus, con un vernier, se procedía a tomar el registro de medidas mirísticas (longitud total, longitud de cola vertebral, longitud de pata derecha y longitud de oreja derecha). A su vez los individuos fueron pesados con una báscula (pesola Micro-line, modelo 20100 con capacidad de 100g) y se obtuvieron las coordenadas geográficas del lugar de captura, con la ayuda de un gps (Garmin modelo 60CSx).
Figura 4. Colocación de trampas Sherman. a) Formando una sola línea, a y b)
formando dos líneas de trampas. a
10 m.
b
Finalmente los individuos que cumplían con los criterios anteriormente señalados, fueron seleccionados y transportados en sacos de manta, a las instalaciones del Instituto de Neuroetología de la Universidad Veracruzana, en la ciudad de Catemaco, Veracruz. En dichas instalaciones, se realizaron los experimentos.
5.6. Manejo de los individuos de P. mexicanus en cautiverio.
Los individuos de P. mexicanus,se colocaron individualmente en cajas de acrílico (34.5 X 49 X 17 cm.), con tapa de acero inoxidable y un bebedero (se les colocó agua ad líbitum) (Fig. 5). Los individuos nuevos (recién capturados), se mantuvieron 36 horas en ayuno antes de realizar los experimentos. Las cajas que contenían los ratones, se colocaron en una
habitación aislada y acondicionada para minimizar factores, que pudieran alterar el comportamiento de los ratones, también en dicha habitación se realizaron los experimentos.
Figura 5. Caja de acrílico, donde se mantenían los individuos P. mexicanus en
5. 7. Especies de semillas utilizadas en los experimentos
Las especies de árboles dónde se obtuvieron las semillas, son parte de la composición florística que presenta el área de colecta. Se seleccionaron tres especies de semillas con diferentes características físicas, palo mulato (Bursera simaruba), laurel (Nectandra ambigens) y jobo (Spondias mombin).
De acuerdo a la fenología de cada especie de árbol según los trabajo realizados en la zona de los Tuxtlas por Vázquez et al. (2010) y Quintana-Morales (2015), los meses cuando ocurren los frutos maduros son septiembre, octubre y noviembre.La colecta de semillas se realizó en dos temporadas, en Septiembre – Octubre del 2013 y 2014, para los experimentos, se usaron en total 300 semillas por especie, cada especie de semilla fue dividida en tres intervalos de tamaño, pequeño, mediano y grande.
5.8. Descripción de las especies de árboles.
5.8.1. Palo mulato (Bursera simaruba).
La especie B. simaruba se conoce como palo mulato, palo colorado, chaca y florece de
Febrero a Mayo, los frutos maduran de Octubre a Marzo (asincrónica). Es un árbol de 20-35 m. de altura y 40-80 cm de diámetro; tronco cilíndrico, frecuentemente con una
5.8.2. Laurel (Nectandra ambigens)
La especie N. ambigens es conocida como laurel, chilpatillo, su época de florecer es de Abril a Julio, sus frutos maduran de Septiembre a Noviembre. Es necesario mencionar que la intensidad con la cual la especie se reproduce varía dependiendo del año. Es un Árbol de 20-40 m. de altura y 40-100 cm. de diámetro; tronco cilíndrico, recto; contrafuertes de 1-2 m. tubulares, planos y 5-8 por tronco. Tiene frutos drupáceo de 25-35 mm. de largo y 23-
26 mm. de ancho, elipsoide, negro, brillante y una semilla por fruto; la semilla de 18- 28 mm. de largo y 16-20 mm. de ancho, elipsoide, pardo amarillento. Su hábitat y distribución
Figura 6. Palo mulato B. simaruba a) Rama con infrutescencia; b) Fruto. (Tomado y
se localiza en Veracruz, Tabasco, Oaxaca y Chiapas; además de Honduras a Guatemala formando parte de la selva alta y mediana subperennifolia (Vázquez et al. 2010 y Pennington y Sarukhán, 2005) (Fig. 7).
Figura 7. Laurel N. ambigens a) Rama terminal con frutos; b) Flor; c) Detalle de antera;
5.8.3. Jobo (Spondias mombin)
La especie S. mombin es conocida como jobo, ciruela, ciruela amarilla. Los frutos de esta especie maduran de Julio a Octubre. Es un árbolde hasta 20 m. de altura y con un diámetro de hasta 90 cm. su tronco es recto o cónico; ramas horizontales o ascendentes; copa redondeada. Sus frutos son drupas ovoides de 3-1.5 cm, verdes o amarillo anaranjado; mesocarpio delgado y carnoso; endocarpio con 3 o 4 semillas angostas de 1.5 cm de largo; con un fuerte sabor agridulce, comestible. Su hábitat y distribución se localiza en toda la zona cálido-húmeda de México y Centroamérica, desde la selva baja caducifolia hasta la selva alta perennifolia (Vázquez et al. 2010 y Pennington y Sarukhán, 2005) (Fig.8).
5.9. Descripción morfoanatómica de las semillas.
5.9.1. Semilla de palo mulato(B. simaruba).
Cada fruto contiene una o dos semillas, la semilla presenta un color amarillo con un arillo rojo que la cubre en su totalidad, tiene forma angulosa y triangular en un corte transversal, sus intervalos de medidas oscilan de 6 a 10 mm. de largo por 7 a 8 mm. de ancho y de 4 a 5 mm. de grueso (Fig. 9).
5.9.2. Semilla de laurel (N. ambigens).
El fruto contiene una semilla de color café a pardo amarillento, su forma es ovoide, su tamaño está en los intervalos de 18 a 28 mm. de largo por 16 a 20 mm. de ancho (Fig. 10).
a b
Figura 9.Semilla de palo mulato (B. simaruba), a) semilla entera y b) corte transversal.
5.9.3. Semilla de jobo (S. mombin).
El fruto contiene de tres a cuatro semillas de color blanco, cubiertas por un endocarpio fibroso (parte del fruto que rodea a la semilla), las semillas son angostas y presentan una consistencia blanda. En promedio tienen una longitud 15 mm. (Fig. 11).
a b
Figura 11. Semilla de jobo (S. mombi) a) semilla entera y b) corte transversal. Foto: Juan
Méndez-Hernández.
a b
Figura 10. Semilla de laurel (N. ambigens) a) semilla entera y b) corte transversal. Foto:
5.10. Selección y colecta de semillas.
Se colectaron frutos maduros que estaban en el suelo, haciendo una selección de frutos en in situ, posteriormente los frutos colectados se depositaron en bolsas de papel de estraza, debidamente etiquetados y se transportaron a las instalaciones del instituto de Neuroetología en la ciudad de Catemaco, Veracruz.
Los frutos seleccionados fueron separados en bolsas herméticas ziploc (30 frutos por bolsa) para ser congelados, lo cual ayudo a su conservación. Por cada periodo que se utilizaron semillas, una porción de frutos (una bolsa en promedio) fueron descongelados. Las semillas de los frutos se obtuvieron manualmente con la protección de guantes de látex, para minimizar la manipulación directa y fueron expuestas al sol, por un periodo de 30 minutos para deshidratar los residuos de fruta que aun contenían. Finalmente cada semilla que se empleó en los experimentos fue revisada cuidadosamente para que no presentara marcas (agujeros) de algún tipo de larva, se ha documentado que las semillas infectadas principalmente por larvas de insectos no son seleccionadas por los ratones (Muñoz y Bonal 2008, Perea et al. 2012).
5.11.Intervalos de tamaños en las semillas
Se obtuvieron tres intervalos de tamaño por cada especie de semilla, que fueron utilizados en los experimentos, por cada especie se midieron 100 semillas (vernier, con graduación de 0 a 150 mm.), con la finalidad de establecer en milímetros el rango de medida para determinar las tres categorías de tamaño pequeño, mediano y grande, bajo la siguiente fórmula:
Tamaño del intervalo =
Dónde:
Max. Es el número más grande de las semillas medidas. Min. Es el número más pequeño de las semillas medidas.
No. Intervalos
No. Intervalos. Número de intervalos deseados (en este caso fueron tres).
El intervalo neto que se obtuvo mediante la mencionada fórmula para cada categoría, fue modificado en las categorías pequeña y mediana restándole .01 mm. al número mayor, así los valores de los intervalos dejaron de ser consecutivos y se obtuvo un mayor margen en la diferenciación de cada categoría de tamaño (Tabla 2).
Tabla 2. Rango de medidas en milímetros para las tres especies de semillas.
Especie Nombre común Pequeño Mediano Grande
Bursera simaruba Palo Mulato 6 - 6.9 mm. 7 - 7.9 mm. 8 - 9 mm.
Nectandra ambigens Laurel 16.5 - 20.2 mm. 20.3 - 24 mm. 24.1 - 27.9 mm.
Spondias mombin Jobo 18.5 - 24.2 mm. 24.3 - 30 mm. 30.1 - 35.9 mm.
5.12. Diseño del experimento.
Tomando en cuenta que P. mexicanus, tiene hábitos nocturnos, los experimentos se llevaron a cabo a partir de las siete de la noche y con repeticiones a las seis de la mañana del siguiente día. Cinco minutos antes de cada experimento los ratones eran colocados dentro de un terrario con una dimensión de (30 x 60 x 30 cm. ancho, largo y alto respectivamente) con su respectiva tapa. El terrario era desodorizado con una preparación resultado de mezclar 15% Extran M®, 15% alcohol y 70% agua destilada, entes de colocar un ratón.
Para evitar que la presencia del observador no alterara la conducta de los ratones, el registro de los datos del experimento se realizó posterior del mismo. Para ello, cada sesión de los experimentos fue grabada con una cámara de video. En el extremo anterior del terrario se mantenía instalada una cámara handycam (modelo Hdr-cx190), sobre un tripie (Manfrotto M®, modelo 190xprob) (Fig. 12). Se activaba la cámara y posteriormente se levantaba la división del terrario y se grabó durante un lapso de 10 minutos. Si al término de los 10 min. el ratón estaba manipulando la semilla, se dejaba que continuará la grabación hasta que el individuo ya no realizara una actividad con la semilla.
Figura 12. Filmación de la conducta de los individuos del ratón P. mexicanus, a) individuo colocado dentro del terrario, b) colocación de la división, c) introducción de las semillas y d) filmación del individuo.
a
b
5.13. Datos registrados
Al analizar las grabaciones, el registro fue de tipo continuo y el muestreo de tipo animal-focal (Martin et al. 1991). Los datos registrados en los individuos de P. mexicanus fueron anotados en una ficha (Tabla 3), utilizando como unidad de tiempo los segundos. Se registraron las siguientes variables:
Latencia. Tiempo transcurrido, desde el inicio de la grabación, hasta que el ratón tiene contacto con alguna semilla (toca la semilla con el hocico o patas anteriores).
Frecuencia de selección de las semillas.Número de eventos en los que cada individuo toca la semilla (con el hocico o patas anteriores).
Peromyscus mexicanus n=38
Selección de semillas (Pequeña, mediana y grande)
Bursera simaruba Nectandra ambigens Spondias mombin
Dos experimentos (6:00 am y 7:00 pm)
Grabación /conducta, 10 min.
Promedio y error estándar Modelos lineales generalizados
Tiempo de manipulación de las semillas. El tiempo total que empleael individuo en tocar la semilla.
Selección de la semilla. Cuando el individuo toca por primera vez una semilla, con el hocico o patas anteriores.
Tabla 3. Ficha para el registro de la conducta.
# Individuo: # Video: Especie de semilla: Fecha:
Latencia Selección de la semilla Manipulación de la semilla Frecuencia de selección
Semilla
pequeña
Semilla
mediana
Semilla
grande
Semilla
pequeña
Semilla
mediana
Semilla
grande
Semilla
pequeña
Semilla
mediana
Semilla
grande
Semilla
pequeña
Semilla mediana
5.14. Análisis de datos
Para hacer una exploración de datos sobre el tiempo de manipulación de las semillas, frecuencia de selección de las semillas y latencia, se trabajó con el promedio y su respectivo error estándar. Los datos al ser sometidos a las prueba de Shapiro-wilk, no pasaron el test de normalidad y también en la prueba de Levene no hubo homogeneidad de varianzas, cuando estos supuestos no son positivos y para evitar una transformación de datos, el uso de los modelos lineales generalizados (MLG) son una alternativa ante dichas faltas (Mangeaud y Videla, 2005), finalmente se utilizó las comparaciones por pares que los MLG realizan en cada variable analizada, como una prueba Post hoc, para encontrar donde estaban las diferencias en las variables.
Para evaluar el efecto que tiene el tamaño de las semillas, sobre la selección que realizan los individuos de P. mexicanus, se usaron los Modelos Lineales Generalizados (MLG), para cada una de las tres variables dependientes: tiempo de manipulación de las semillas, frecuencia de selección de las semillas y latencia, los análisis se realizaron por separado en cada variable.
6. RESULTADOS
Se analizó la conducta de forrajeo de 38 individuos del ratón P. mexicanus, en 150 experimentos, distribuidos de la siguiente manera: 50 experimentos con la semilla de palo mulato (B. simaruba), 50 con laurel (N. ambigens) y 50 con jobo (S. mombin). En total se realizaron 179 experimentos, los cuales 80.7 % (150 experimentos) fueron efectivos, el restante 19.3 % (29 experimentos), los individuos no mostraron ninguna selección de semillas. A continuación se presentan los datos registrados que se midieron en los experimentos.
6.1. Latencia
El promedio y desviación estándar del tiempo transcurrido desde el inicio del experimento, al instante que P. mexicanus toco la primera semilla para B. simaruba, N. ambigens y S. mombin fue: 131.5 ± 129, 131.9 ± 162.4 y 117.9 ± 134.7 respectivamente. El análisis estadístico señalo que existen diferencias significativas entre las especies (Fig. 14 y tabla 4).
La latencia mostro diferencias significativas con la especie de S. mombin (P= 0.001) (Tabla 5). Al realizar las comparaciones por pares (pruebas pos-hoc) basadas en el MLG,
Tabla 4. Promedio ± error estándar de los tres tamaños de semillas de cada especie para la latencia.
Especie Tamaño pequeño Tamaño mediano Tamaño grande B. simaruba 104.8 ± 42.0 177.3 ± 30.2 94.4 ± 27.2 N. ambigens 146.2 ± 43.5 147.5 ± 46.5 90.6 ± 36.5 S. mombin 196.1 ± 42.5 97.0 ± 31.2 70.4 ± 25.0
Tabla 5. Resumen del análisis del efecto del modelo lineal generalizado construido para la
variable dependiente latencia según el predictor lineal tamaño, en las tres especies de semilla.
Chi-cuadrado de Wald
Especie Intersecto Predictor (tamaño)
Significancia Variable respuesta
B. simaruba 49.8 3.6 0.16
N. ambigens 28.5 .83 0.65
S. mombin 44.1 9.9 0.007
Figura 14. Promedio (± error estándar) de la latencia entre los tres intervalos de tamaño
de cada especie, B. simaruba, N. ambigens y S. mombin (* P = 0.001)
0.0 50.0 100.0 150.0 200.0 250.0 L a tencia ( pro m edio )
6.2. Frecuencia de selección de las semillas
El promedio de la frecuencia de la selección de semillas y desviación estándar por parte de P. mexicanus para B. simaruba, N. ambigens y S. mombin fue: 3.4 ± 2.9, 3.6 ± 2.4 y 4.5 ± 2.5 respectivamente. El análisis estadístico reveló diferencias significativas entre las especies (Fig. 15 y tabla 7). La frecuencia de selección de semillas con respecto al tamaño mostro diferencias significativas en el caso de N. ambigens (P= 0.001) y S. mombin (P= 0.001) (Tabla 8).
Las comparaciones por pares (pruebas pos-hoc) basadas en el MLG, indican que dentro de
la especie N. ambigens, el tamaño pequeño es diferente del tamaño mediano (P= 0.002) y el tamaño pequeño es diferente del tamaño grande (P<0.01). En el caso de la especie S.
mombin, la comparación del tamaño pequeño con el tamaño mediano mostro diferencia significativas (P= 0.02), así como también la comparación entre el tamaño pequeño y el tamaño grande (P<0.01) (Tabla 9).
Tabla 6. Comparaciones por pares de las medias marginales estimadas, basadas en la
escala original de la variable dependiente latencia. P= pequeño, M= mediano y G= Grande.
Especie Tamaño Grados de
libertad
Significancia
S. mombin P vs M 1 0.012
P vs G 1 0.003
Tabla 7. Promedio ± error estándar de los tres tamaños de semillas de cada especie, para
la frecuencia de selección de semillas.
Especie Tamaño pequeño Tamaño mediano Tamaño grande B. simaruba 2.6 ± 0.42 3.3 ± 0.61 2.9 ± 0.5 N. ambigens 2.7 ± 0.29 3.9 ± 0.43 4.0 ± 0.53 S. mombin 3.3 ± 0.40 4.2 ± 0.44 4.9 ± 0.56
Tabla 8. Resumen del análisis del efecto del modelo lineal generalizado construido para
la variable dependiente frecuencia de selección de semillas, según el predictor lineal tamaño, en las tres especies de semilla.
Chi-cuadrado de Wald
Especie Intersecto Predictor (tamaño)
Significancia Variable respuesta B. simaruba 512.2 3.6 0.15
N. ambigens 831.5 14.3 0.001 S. mombin 1215.6 14.6 0.001
Figura 15. Promedio de la frecuencia de selección de semillas (± error estándar) para los
tres tamaños de semillas en las especies B. simaruba, N. ambigens (* P = 0.001) y S. mombin (**P = 0.001).
0 1 2 3 4 5 6 7 Fre cuen cia ( p ro m edi o )
B. simaruba N. ambigens S. mombin
*
6.3. Tiempo de manipulación de las semillas
El promedio del tiempo de manipulación y desviación estándar por parte de P. mexicanus para B. simaruba, N. ambigens y S. mombin fue: 14.2 ± 25.2, 15.6 ± 22.3 y 12.9 ± 20.8 respectivamente. El análisis estadístico mostró diferencias significativas entre las especies de semillas (Fig. 16 y tabla 10).
El tiempo de manipulación de las semillas en relación al tamaño, revelo diferencia significativa en la especie S. mombin (P = 0.02) (tabla 11). Las comparaciones por pares (pruebas pos-hoc) basadas en el MLG, indican que dentro de la especie S. mombin, el tamaño mediano es diferente del tamaño grande (P= 0.008) (Tabla 12).
Tabla 9. Comparaciones por pares de las medias marginales estimadas, basadas en la
escala original de la variable dependiente Frecuencia de selección de semillas. P= pequeño, M= mediano y G= Grande.
Especie Tamaño Grados de libertad Significancia N. ambigens P vs M 1 0.002
P vs G 1 0.00
M vsG 1 0.689
S. mombin P vs M 1 0.02
P vs G 1 0.00
Tabla 10. Promedio ± error estándar de los tres tamaños de semillas de cada especie, para la manipulación de semillas.
Especie Tamaño pequeño Tamaño mediano Tamaño grande B. simaruba 11.5 ± 3.3 14.8 ± 5.5 16.3± 4.2 N. ambigens 18.7 ± 5.4 15.6 ± 3.1 12.5 ± 3.3 S. mombin 12.4 ± 3.8 23.9 ± 7.0 6.5 ± 1
Tabla 11. Resumen del análisis del efecto del modelo lineal generalizado construido para
la variable dependiente manipulación de las semillas según el predictor lineal tamaño, en las tres especies de semilla.
Chi-cuadrado de Wald
Especie Intersecto Predictor (tamaño)
Significancia Variable respuesta B. simaruba 31.02 .63 0.72
N. ambigens 45.24 1.17 0.55 S. mombin 32.26 1.07 0.02
Figura 16. Tiempo de manipulación de las semillas efectuada por los individuos P. mexicanus
(promedio y ± error estándar), entre los tres intervalos de tamaño de cada especie de semilla, B. simaruba, N. ambigens y S. mombin (* P = 0.02).
0.0 5.0 10.0 15.0 20.0 25.0 30.0 35.0 Ti e m p o d e m an ip u lac ió n ( segun d o s)
B. simaruba N. ambigens S.mombin
6. 4. Selección de la semilla
El primer contacto que hubo entre un individuo de P. mexicanus y una semilla de un determinado tamaño en cada experimento, se tomó como la selección de semilla. En total 150 semillas fueron seleccionadas por primera vez en los 150 experimentos (50 semillas por cada especie). De las 150 semillas seleccionadas, el 76.6 % (115 semillas), correspondieron al tamaño mediano y grande, entre las tres especies (Fig. 16). Así mismo la selección de las semillas con relación a la latencia mostró diferencias significativas en el tamaño mediano y grande, en la especie de S. mombin (Fig. 17).
Tabla 12. Comparaciones por pares de las medias marginales estimadas, basadas en la
escala original de la variable dependiente tiempo de manipulación de semillas. P= pequeño, M= mediano y G= Grande.
Especie Tamaño Grados de libertad Significancia
S. mombin P vs M 1 0.07
P vs G 1 0.36
M vs G 1 0.008
Figura 17. Selección de semillas entre los diferentes tamaños correspondientes a cada
7. DISCUSIÓN
Cada uno de los ratones observados tuvo la alternativa de seleccionar alguno de los tres tamaños de semillas, en cada especie. Las tres alternativas de tamaño (pequeño, mediano y grande), representaron un estímulo para evaluar cómo influye este factor, en la toma de decisiones, dentro del comportamiento de forrajeo que presenta P. mexicanus.
El proceso en la toma de decisiones que conlleva al consumo de las semillas por parte de los roedores, se puede resumir en la dispersión y acaparamiento de semillas (Lichti et al. 2015). Se han definido cuatro etapas dentro de la conducta de forrajeo de los roedores, al encontrar una semilla: 1) se ignora o se manipula; 2) si se manipula, se come en si tu o se
mueve a otro lugar; 3) si se mueve a otro lugar, se decide a qué distancia debe llevarse y por ultimo; 4) se decide comerla o almacenarla (Wang et al. 2013).
En el contexto del proceso de dispersión y acaparamiento de semillas, el presente estudio estuvo centrado en la primera y segunda etapa (arriba mencionadas), es decir, mediante condiciones de laboratorio, se evaluó la selección de semillas en un primer contacto donde los individuos visualizan por primera vez la oferta de las semillas y también si ellos eran capaces de consumir dichas semilla (Ver fig. 12). Aunque se han realizado estudios que abordan la selección y consumo de semillas, la mayoría evalúan la selección de las mismas pero en condiciones de libertad.
Grabar y registrar las pautas conductuales, nos da un acercamiento más detallado, para evaluar el comportamiento en la selección de semillas por parte de los individuos de P. mexicanus. Por ejemplo, es posible observar y medir el tamaño de la semilla que los roedores seleccionan inmediatamente después de encontrar un conjunto de opciones. También es posible observar, cuantas veces tocan un determinado tamaño de semillas, así como también el tiempo que dedican a manipular los diferentes tamaños de semillas. Finalmente, estas decisiones subyacen dentro de la conducta de forrajeo, las cuales no han sido bien documentadas en los estudios sobre la selección de semillas en condiciones de libertad (Cramer, 2014).
Las semillas de B. simaruba y N. ambigens, no tuvieron ninguna diferencia
significativa en el tiempo de manipulación que emplearon los individuos de P. mexicanus, en los tres intervalos de tamaño, en cada especie de semilla. Lo cual está indicando que los individuos de P. mexicanus no tienen preferencia por manipular un determinado tamaño de semilla, en estas dos especies.
Sin embargo los individuos de P. mexicanus, mostraron un patrón distinto en el tiempo de manipulación de la cápsula que contiene las semillas de S. mombin. El intervalo de tamaño grande de la cápsula, fue el intervalo de tamaño más grande usado en los experimentos (Ver tabla 2), pero los individuos de P. mexicanus dedicaron un menor tiempo en su manipulación.
Diversos estudios reportan que durante el forrajeo, las especies de ratones seleccionan semillas de mayor tamaño (Garb et al. 2000., Xiao et al. 2005., Wang y Chen 2009). Las semillas más grandes se relacionan con mayor contenido energético (Vander Wall 2010., Wang y Yang 2014). La rentabilidad de un alimento no solo radica en su contenido energético si no, también, en el tiempo de manipulación que se invierte para consumir dicho contenido energético (Stephens y Krebs 1986).
Se observó que el tamaño de las semillas usadas en este estudio, juega un papel importante en el comportamiento de forrajeo de los individuos de P. mexicanus, sólo en la especie de mayor tamaño. En esta especie y con relación al tiempo de manipulación, los ratones prefieren semillas con un rango entre 24 y 30 mm.
Lo mencionado anteriormente indica que los ratones están seleccionando semillas de un tamaño óptimo. Mediante el modelo que propone la teoría de la optimización de costo beneficio, se puede interpretar que al seleccionar una semilla de un tamaño óptimo, los individuos de P. mexicanus, pueden llegar a reducir en tiempo, los costos de manipulación y así obtener un beneficio energético adecuado. (Smith, 1978; Parker & Smith, 1990; Richardson, 1994).
Seleccionar semillas con alto contenido energético puede ser una estrategia para maximizar la energía ganada por unidad de tiempo y así obtener un forrajeo óptimo (MacArthur y Pianka 1966, Emlen, 1966), en este sentido Muñoz y Bonal (2008), plantean que las decisiones de los ratones durante el forrajeo dependen tanto del tamaño de la semilla como del tamaño del roedor. Argumentan que las semillas tienen una cantidad de energía fija y que los costos de manipulación y transporte aumentan en relación a la
disminución del tamaño del roedor.
Por lo tanto los individuos de P. mexicanus, no dedicaron un mayor tiempo (en comparación con el tamaño pequeño y mediano) en manipular el intervalo de tamaño grande, de la cápsula que contiene las semillas de las especies estudiadas, esto puede relacionarse con las características físicas de tamaño que presentan la especie de P. mexicanus. Este resultado nos puede dar una aproximación hasta que rango de tamaño de semillas pueden estar seleccionando los individuos de P. mexicanus, en su hábitat natural.
(2014), encontró que los individuos de Peromyscus maniculatus gracilis, prefieren semillas e maple (Acer rubrum) con una menor calidad energética. Al respecto, argumenta que esta especie, en comparación con otra especie de maple (Acer saccharum), tiene una cubierta más delgada que protege a la semilla, por lo tanto los ratones equilibran su forrajeo comiendo más semillas por unidad de tiempo.
En el contexto de este trabajo, la frecuencia de selección de semillas nos da un panorama de cómo los individuos de P. mexicanus, son indecisos en la selección de un determinado tamaño de semilla. Los promedios más bajos indican que los ratones presentan menor interés en un determinado tamaño de semilla, en este estudio la especie de B. simaruba no presentó una diferencia significativa. Caso contrario el de N. ambigens y S. mombin, en donde los ratones manipularon con menor frecuencia las semillas de tamaño pequeño (Figura 16). En este sentido, el tamaño de la semilla sigue jugando un rol en la toma de decisiones al momento en que los individuos de P. mexicanus seleccionan su alimento. Los datos muestran que los ratones tocaron más veces las semillas de tamaño mediano y grande en las especies N. ambigens y S. mombin.
Por otro lado la medición de la latencia, indica cuánto tiempo transcurre, desde la
aparición del estímulo (tamaños de semillas) hasta que los individuos de P. mexicanus, llegan a seleccionar una semilla. En el caso de la especie S. mombin, el tamaño mediano y el tamaño grande presentaron los promedios más bajos en tiempo, por lo tanto los individuos de P. mexicanus, en un principio están seleccionando las semillas más grandes.
8. CONCLUSIONES
En relación a la latencia, los individuos de P. mexicanus presentaron el menor tiempo en seleccionar semillas con el tamaño más grande.
Los individuos de P. mexicanus, son capaces en seleccionar un tamaño de semilla de 30 mm. en promedio en relación al tiempo de manipulación.
En una primera selección de semillas los individuos de P. mexicanus tienden a seleccionar semillas de tamaño mediano y grande.
9. LITERATURA CITADA
Abrams, P. A. (1984). Foraging time optimization and interactions in food webs. American Naturalist, 124: 80-96.
Álvarez-Castañeda, S. T. y González-Ruiz, N. (2008). Análisis preliminar de las relaciones filogenéticas entre los grupos de especies del género Peromyscus. In: Lorenzo, C., Espinoza, E. y Ortega, J. (Eds). Avances en el estudio de los mamíferos de México II. Asociación mexicana de Mastozoología. Pp. 103-123.
Arcis, V. & Desor, D. (2003). Influence of environment structure and food availability on the foraging behaviour of the laboratory rat. Behavioural processes, 60: 191-198.
Bosque, C. & Calchi, R. (2003). Food choice by blue–gray tanagers in relation to protein content. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular y Integrative
Physiology,135: 321-327.
Bowers, M. A. (1988). Seed removal experiments on desert rodents: the microhabitat by moonlight effect. Journal of Mammalogy, 69: 201–204.
Brown, J. S. (1988). Patch use as an indicator of habitat preference, predation risk and competition. Behavioral Ecology y Sociobiology, 22: 37-47.
Brown, J. S., Kotler, B. P., Smith, R. J. & Wirtz II, W. O. (1988). The effects of owl
Cao, L., Xiao, Z., Wang, Z., Guo, C., Chen, J. & Zhang, Z. (2011). High regeneration
capacity helps tropical seeds to counter rodent predation. Oecologia. 166: 997-1007.
Ceballos, G. & Oliva, G. (2005). Los mamíferos silvestres de México. México D.F. Fondo de cultura económica Pp. 530.
Coates-Estrada, R. & Estrada, A. (1986). Fruiting and Frugivores at a Strangler Fig in the Tropical Rain Forest of Los Tuxtlas, Mexico. Journal of Tropical Ecology, 2: 349-357.
Cramer J. M. (2014) Feeding Preferences of White-footed Deer Mice (Peromyscus leucopu noveboracensis) and Woodland Deer Mice (Peromyscus maniculatus gracilis) on Maple (genus Acer) Seeds. Canadian Journal of Zoology, 92: 771-776.
Chang, G., Xiao, Z. & Zhang, Z. (2009). Hoarding decisions by Edward's long-tailed rats (Leopoldamys edwardsi) and South China field mice (Apodemus draco): the responses to seed size and germination schedule in acorns. Behavioural processes, 82: 7-11.
Charnov, E. & Orians, G. H. (1973). Optimal foraging: Some theoretical explorations.
Charnov, E. L. (1976). Optimal foraging, the marginal value theorem. Theoretical Population Biology, 9: 129-136.
Downs, C. T., McDonald P. M., Brown, K. & Ward, D. (2003). Effects of Acacia
condensed tannins on urinary parameters, body mass, and diet choice of an Acacia specialist rodent, Thallomys nigricauda. Journal of Chemical Ecology, 29: 845-858.
Pennington, D. T. & Sarukhán, J. (2005). Árboles tropicales de México, manual para la identificación de las principales especies. Universidad Autónoma de México. Fondo de la cultura económica. Pp. 180, 290 y 328.
Dirzo, R., Mendoza, E. & Ortíz, P. (2007). Size‐Related Differential Seed Predation in a Heavily Defaunated Neotropical Rain Forest. Biotropica, 39: 355-362.
Emlen, J. M. (1966). The role of time and energy in food preference. American Naturalist, 100: 611-617.
Flörchinger, M., Braun, J., Böhning-Gaese, K. & Schaefer, H. M. (2010). Fruit size, crop
mass, and plant height explain differential fruit choice of primates and birds. Oecologia, 164: 151-161.
Garb, J., Kotler, B. P. & Brown, J. S. (2000). Foraging and community consequences of seed size for coexisting Negev Desert granivores. Oikos, 88: 291-300.
Garcia-Franco, J. G. & Rico-Gray, V. (1996). Dispersión, viabilidad, germinación y banco de semillas de Bdallophyton bambusarum (Ratllesiaceae) en la costa de Veracruz, México. Biología Tropical, 44: 87-94.
Gutiérrez, G. (1998). Estrategias de forrajeo. In: Ardila, R., López, W., Pérez, A., Quiñones R. & Reyes F. (Eds.). Manual de Análisis Experimental del Comportamiento. Madrid: Librería Nueva. Pp. 359-381.
González, C. A. (1990). Algunas interacciones entre Dioon edule (Zamiaceae) y Peromyscus mexicanus (Rodentia: Cricetidae).
González, C. A. (2008). La Diversidad Alfa, Beta y Gamma de la Mastofauna en la Sierra de Santa Marta, Veracruz, México. In: Lorenzo, C., Espinoza, E. & Ortega, J. (Eds). Avances en el estudio de los mamíferos de México II. Asociación Mexicana de Mastozoología. Pp 103-123.
Hadj-Chikh, L. Z., Steele, M. A. & Smallwood, P. D. (1996). Caching decisions by grey
Hafner, D., Riddle B. & Álvarez-Castañeda. S. (2001). Evolutionary relationships of whitefooted mice (Peromyscus) on the islands in the Sea of Cortez, Mexico. Journal of Mammalogy, 82: 775-790.
Jansen, P. A., Bartholomeus, M., Bongers, F., Elzinga, J. A., Ouden, J. & Van Wieren, S. E. (2002). The role of seed size in dispersal by a scatter-hoarding rodent. In: Levey, J., Silva W. & Galetti M. (Eds). Seed Dispersal and Frugivory: Ecology, Evolution and Conservation (Ed. Tucson, Arizona: CAB International.
Jansen, P. A., Bongers, F., & Hemerik, L. (2004). Seed mass and mast seeding enhance dispersal by a neotropical scatter-hoarding rodent. Ecological Monographs, 74: 569-589.
Jansen, P. A. & Forget P. M. (2001). Scatterhoarding rodents and tree regeneration. In: Bonger F., Dominique P., Forget P. M. & Théry M. (Eds). Nouragues: Dynamics and plant-animal interactions in a Neotropical rainforest. Academic Publishers. Pp. 275-288.
Jenkins, S. H. (1980). A size-distance relation in food selection by beavers. Ecology, 740-746.
Kacelnik, A. (1984). Central place foraging in starlings (Sturnus vulgaris). I. Patch residence time. The Journal of Animal Ecology, 283-299.
Kerley, G. I. H. & Erasmus, T. (1991). What do mice select for in seeds? Oecologia, 86: 261-267.
Lewis, C. E., Clark, T. W. & Derting, T. L. (2001). Food selection by the white-footed mouse (Peromyscus leucopus) on the basis of energy and protein contents. Canadian Journal of Zoology, 79: 562-568.
Lichti, N. I., Steele, M. A. & Swihart, R. K. (2015). Seed fate and decision‐making
Lobo, N., Green, D. J. & Millar, J. S. (2013). Effects of seed quality and abundance on the foraging behavior of deer mice. Journal of Mammalogy, 94: 1449-1459.
MacArthur, R. H. & E. R. Pianka. (1966). On optimal use of a patchy environment. The American Naturalist, 100: 603-609.
MacSwiney, G. M. C., Hernández-Betancourt S., Panti-May J. A. & Pech-Canché J. M. (2012). Ecología poblacional del ratón yucateco Peromyscus yucatanicus (Rodentia: Cricetidae) en las selvas de Quintana Roo, México. In: Cervantes F. A. & Ballesteros B. C. (Eds). Estudios sobre la biología de roedores silvestres de México. Universidad Nacional Autónoma de México. Pp. 225-235.
Mangeaud, A. & Videla M. (2005). En busca de la independencia perdida: La utilización de modelos lineales generalizados mixtos en pruebas de preferencia. Ecología Austral, 15: 199-206.
Martin, P., Bateson, P. & Colmenares F. (1991). La medición del comportamiento. Madrid. Alianza Editorial.
Milton, K. (1984). The role of food-processing factors in primate food choice. Adaptations for foraging in nonhuman primates, 249-279.
Morris T., Gordon C. E. & Letnic M. (2015). Divergent foraging behaviour of a desert rodent, Notomys fuscus, in covered and open microhabitats revealed using giving up
densities and video analysis. Australian Mammalogy, 37: 46–50.
Muñoz, A. & Bonal, R. (2008). Are you strong enough to carry that seed? Seed size/body size ratios influence seed choices by rodents. Animal Behaviour, 76: 709-715.
Muñoz, A. & Bonal R. (2008) Seed choice by rodents: learning or inheritance? Behavioral Ecology and Sociobiology, 62: 913-922.
Olsson, O., Brown, J. S. & Helf, K. L. (2008). A guide to central place effects in
foraging. Theoretical population biology, 74: 22-33.
Orrock, J. L., Danielson, B. J. & Brinkerhoff, R. (2004). Rodent foraging is affected by indirect, but not by direct, cues of predation risk. Behavioral Ecology, 15: 433-437.
Perea, R., González, R., San Miguel, A. & Gil, L. (2011). Moonlight and shelter cause differential seed selection and removal by rodents. Animal Behaviour, 82: 717-723.
Perea, R., López, D., San Miguel, A. & Gil, L. (2012). Incorporating insect infestation into rodent seed dispersal: better if the larva is still inside. Oecologia, 170: 723-733.
Pyke, G. H., Pulliam, H. R. & Charnov, E. L. (1977). Optimal foraging: a selective review of theory and tests. Quarterly Review of Biology, 137-154.
Pyke, G. H. (1984). Optimal foraging theory: a critical review. Annual review of ecology and systematics, 523-575.
Price, M. V. & Jenkins, S.H. (1986). Rodents as seed consumers and dispersers. In: Murray, D. R. (Ed.), Seed Dispersal. Academic Press, Sydney, Australia, Pp. 191-235.
Quintana-Morales, P. C. (2015). Influencia de la disponibilidad y distribución del alimento en la dinámica intergrupal del mono aullador de manto (Alouatta palliata). Tesis de Doctorado. Universidad Veracruzana. Xalapa, Veracruz, México. Pp.13-24.
Ramírez, M. D & Mendoza, E. (2010). El papel funcional de la interacción planta-mamífero en el mantenimiento de la diversidad tropical. Revista de la DES Ciencias Biológico Agropecuarias, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, 12: 8–13.
Reid, F. (2009). A field guide to the mammals of central America and Southeast Mexico. New. York. 2 ª ed. Oxford University Press. Pp. 238.
Remsen, J. V. & Robinson, S. K. (1990). A classification scheme for foraging behavior of birds in terrestrial habitats. Studies in Avian Biology, 13: 144-160.
Richardson, R. C. (1994). Optimization in Evolutionary Ecology. Proceedings of the Biennial Meeting of the Philosophy of Science Association, 1: 13–21.
Rojas, R. L. & Barboza, R. M. (2007). Ecología poblacional del ratón Peromyscus mexicanus (Rodentia: Muridae) en el Parque Nacional Volcán Poás, Costa Rica. Biología Tropical, 55: 1037-1050.
Roldán, A. I. & Simonetti, J. A. (2001). Plant‐Mammal Interactions in Tropical Bolivian
Forests with Different Hunting Pressures. Conservation Biology, 15: 617-623.
Root, R. B. 1967. The niche exploitation pattern of the blue-gray gnatcatcher. Ecological Monographs, 37: 317-350.
Salame-Méndez, A., Castro-Campillo A., Vigueras V. R., Herrera-Muñoz, J., Serrano H. &
Ramírez-Pulido J. (2008). Production of testosterone in the testes of two species of Peromyscus (Rodentia: Muridae) during lowered sexual activity. In: Lorenzo, C., Espinoza, E. & Ortega, J. (Eds). Avances en el estudio de los mamíferos de México II. Asociación mexicana de Mastozoología. Pp.103-123.
Sanchez-Cordero V. & Martínez-Gallardo R. (1998). Postdispersal fruit and seed removal by forest-dwelling rodents in a lowland rainforest in Mexico. Journal of Tropical Ecology, 14: 139–151.
Schoener, T. W. (1971). Theory of feeding strategies. Annual review of ecology and systematics, 369-404.
Schoener, T. W. (1979). Generality of the size-distance relation in models of optimal
Schoener, T. W. (1987). A brief history of optimal foraging ecology. In: Kamil C. A., Krebs R. J & Pulliam R. H. Foraging behavior. Nueva York. Plenum Press. Pp. 5-67.
Simpson, S. J., Sibly, R. M., Lee, K. P., Behmer, S. T. & Raubenheimer, D. (2004). Optimal foraging when regulating intake of multiple nutrients. Animal behaviour, 68: 1299-1311.
Sivy J. K., Osteja M. S., Schupp W. E. & Durham S. (2011). Effects of rodent species, seed species, and predator cues on seed fate. Acta Oecologica, 37: 321-328.
Sokal, R. R. & Rohlf, F. J. (1969). The principles and practice of statistics in biological
research. San Francisco. WH Freeman and company.
Stephens, D. W. & Krebs, J. R. (1986). Foraging Theory. Princeton University Press.
Stiles, E. W. (2000). Animals as seed dispersers. In: Fenner M. (Ed.) Seeds: the Ecology of Regeneration in Plant Communities. CABI Publishing. Pp. 111-124.
Taraborelli, P. A., Dacar, M. & Giannoni, S. M. (2003). Effect of plant cover on seed
removal by rodents in the Monte Desert (Mendoza, Argentina). Austral
Ecology, 28: 651-657.
Torres C. H. & Bozinovic, F. (1997). Estrategia de forrajeo en un micromamífero herbívoro de Chile central: ¿minimizador de tiempo o maximizador de energía? Revista
Chilena de Historia Natural, 70: 577-585.
Trujano A. A. L. & Alvarez C. S. T. (2010). Peromysus mexicanus (Rodentia: Cricetidae). Mammalian Species. American Society of Mammalogists, 42: 111–118.
Vander Wall, S. B. (2010). How plants manipulate the scatter-hoarding behaviour of seed-dispersing animals. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 365: 989-997.
Vázquez, T. M, Armenta M. S, Campos J. J. & Carvajal H. C I. (2010). Árboles de la región de los Tuxtlas. Comisión Organizadora del Estado de Veracruz de Ignacio de la Llave para la Conmemoración del Bicentenario de la Independencia Nacional y del Centenario de la Revolución Mexicana/ Secretaría de Educación-Gobierno del Estado de Veracruz.
Vázquez Y. C., Orozco A., Rojas M., Sánchez M. S. & Cervantes V. (1997). La reproducción de las plantas: semillas y meristemos. México, D.F; 1ª Ed. Fondo de cultura económica.
Wang, B. & Chen J. (2008). Tannin concentration enhances seed caching by scatter-hoarding rodents: an experiment using artificial 'seeds'. Acta Oecologica, 34: 379-385.
Wang, B. & Chen, J. (2009). Seed size, more than nutrient or tannin content, affects seed
caching behavior of a common genus of Old World rodents. Ecology, 90:
3023-3032.
Wang B, Chen J. (2012) Effects of fat and protein levels on foraging preferences of tannin in scatter-hoarding rodents. PLoS ONE 7: 40640.
Wang, B., Ye, C. X., Cannon, C. H. & Chen, J. (2013). Dissecting the decision making
process of scatter‐hoarding rodents. Oikos, 122: 1027-1034.
Wang, B. & Yang, X. (2014). Teasing apart the effects of seed size and energy content on rodent scatter-hoarding behavior. PLoS ONE, 9: e111389.
Ward, D. (1991). The size selection of clams by African black oystercatchers and kelp gulls. Ecology, 513-522.
Wood, M. D. (2005). Tannin and lipid content of acorns in scatterhoards and larderhoards. Northeastern Naturalist, 12: 463-472.
Xiao, Z., Zhang, Z. & Wang Y. (2004). Dispersal and germination of big and small nuts of Quercus serrata in a subtropical broad-leaved evergreen forest. Forest Ecology and Management 195: 141-150.
Xiao, Z., Zhang, Z. & Wang, Y. (2005). Effects of seed size on dispersal distance in five
rodent-dispersed fagaceous species. Acta Oecologica, 28: 221-229.
Xiao, Z., G. Chang, and Z. Zhang. 2008. Testing the high tannin hypothesis with scatter-hoarding rodents: experimental and field evidence. Animal Behaviour, 75:1235-1241.
Zhang, H., Chen, Y. &. Zhang, Z. (2008). Differences of dispersal fitness of large and small acorns of Liaodong oak (Quercus liaotungensis) before and after seed caching by small rodents in a warm temperate forest, China. Forest Ecology and Management, 255: 1243-1250.
Resumen
Se asume que los animales utilizan los recursos alimenticios bajo un criterio de optimización, la teoría de la optimización (TO) enfocada al comportamiento animal, describe qué factores influyen en los animales para optimizar sus recursos. Las diferentes conductas relacionadas con el forrajeo que presentan los animales, son el resultado de sus decisiones frente a las características de los alimentos y el ambiente donde viven. El tamaño de la semilla es un factor que influye en la selección de semillas por pequeños roedores. En este trabajo se analizó la conducta de selección de semillas por el ratón Peromyscus mexicanus en condiciones de laboratorio, en torno a tres especies de semillas
tropicales (Bursera simaruba, Nectandra ambigens y Spondias mombin). El área donde se colectaron las semillas y se capturaron los individuos de P. mexicanus, fue la UMA, “Doña
