Fotoperíodo y dinámica folicular en yeguas

Texto completo

(1)FOTOPERÍODO Y DINÁMICA FOLICULAR EN YEGUAS. PHOTOPERIOD AND FOLLICULAR DYNAMICS IN MARES Andrés Camilo Parrado Soler 1*; Jaiver Alexis Fandiño Gómez 1 1. Estudiantes de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Cooperativa de Colombia, sede Villavicencio, Meta. Seminario de Profundización de Reproducción Equina. 1*. andres.parrados@campusucc.edu.co Mayo, 2019. RESUMEN: La yegua es un animal poliestrico estacional y presenta dos periodos específicos desencadenados por el fotoperiodo, uno de anestro y otro ovulatorio ya que esta especie necesita de la intensidad lumínica, esta señal ambiental se traduce a nivel endocrino en la glándula pineal que secreta melatonina durante la fase de oscuridad. En la yegua, los días cortos se asocian a la caída en la secreción de gonadotropinas y consecuente disminución en la actividad ovárica y por ende estacionalidad del ciclo estral. En la presente revisión se abordan estudios recientes relacionados con la fisiología reproductiva de las yeguas y métodos de vanguardia para la estimulación del ciclo estral tanto farmacológicos, como luz artificial para una eficiente reproducción de esta especie. Palabras clave: dinámica folicular, intensidad lumínica, desarrollo folicular, fotoperiodo ABSTRACT: The mare is a seasonal polyester animal and has two specific events triggered by the photoperiod, an anovulatory and another ovulatory since this species needs the light intensity, this environmental signal is translated endocrine level in the pineal gland that secretes melatonin during the phase of darkness. In the mare, short days are associated with the drop in gonadotropin secretion and consequent decrease in ovarian activity and therefore seasonality of the estrous cycle. The present review includes recent studies related to the reproductive physiology of mares and cutting-edge methods for the stimulation of the estrous cycle, both pharmacological and artificial light for efficient reproduction of this species. Keywords: follicular dynamics, light intensity, follicular development, photoperiod. 1.

(2) INTRODUCCIÓN. El proceso continuo de crecimiento y regresión folicular en los ovarios de las yeguas, se conoce como dinámica folicular, asociada a factores extrínsecos como la nutrición, temperatura, estrés y fotoperíodo (1); así, los mecanismos de desarrollo folicular y la selección del folículo dominante, son necesarios para la manipulación del ciclo estral y, consecuentemente, la aplicación de biotecnologías reproductivas, fundamentales para la multiplicación de animales genéticamente superiores (2,3). De acuerdo con el fotoperíodo, el ciclo reproductivo anual de la yegua se compone de dos estacionalidades: a) anovulatoria b) ovulatoria. La primera, compuesta por tres períodos: la transición del otoño, el anestro profundo (observado en regiones de pocas horas luz diurna) y la transición de la primavera(4), marcados por una pequeña concentración sérica de la hormona luteinizante (LH), aunque la secreción de la hormona foliculoestimulante (FSH) no sufre alteraciones sustanciales (5,6); la segunda, marcada por el proceso de selección folicular, el cual ocurre al final de la fase de crecimiento común en que el folículo dominante crece a una tasa continua, y los folículos subordinados crecen hasta el momento de la selección y luego se regule (7). Por otro lado, el control de la desviación folicular depende de factores intrafoliculares, tales como factores de crecimiento, péptidos, receptores de gonadotropinas, factores angiogénicos y esteroides, los cuales son secretados de manera diferenciada en los futuros folículos dominantes y subordinados, determinando efectos regulatorios autócrinos, paracrinos y endocrino (8). El aumento de técnicas de inseminación artificial (IA) y transferencias de embriones (TE) en los equinos, ha hecho imperante la identificación del ciclo estral y sus fases (9). La cantidad limitada de semen congelado y el alto costo de transporte de semen refrigerado, hacen necesaria una disminución del número de inseminaciones por ciclo, con el fin de no inviabilizar económicamente la técnica (10). Para ello, se ha. 2.

(3) procurado conocer mejor la duración de los componentes del ciclo estral, así como el momento exacto de la ovulación y el momento ideal de realizar la inseminación. CICLO ESTRAL DE LA YEGUA El ciclo estral normal en la yegua es de veintiún o veintidós días (22 ± 3 días), siendo el período de estro responsable por los grandes cambios en la duración del ciclo estral, una vez que el diestro es relativamente constante entre los animales de la especie (11). La mayoría de las ovulaciones ocurren de 24 a 48 horas antes del final del estro; ésta relación del momento de ovulación con el final del estro, dificulta su determinación exacta, perjudicando muchas veces la utilización de programas que involucran sincronización de celo, como en el caso de la utilización de IA, TE (9,12). Con ese índice de variación del ciclo estral tan alto, se hace imperativo un preestudio del histórico reproductivo de cada yegua, teniendo en cuenta que sus características tienden a repetirse de un ciclo a otro y de una estación a otra. Al hacerlo, es posible concebir un mayor número de animales en una estación de monta, una economía en envío y la utilización de semen congelado, lotes de nacimientos más homogéneos e individuos más listos para las competiciones de potros (13). Aunque el estro en la yegua está marcado por un período de receptividad sexual bien característico, en algunos casos sólo es perceptible por medio del acompañamiento folicular por un examen ultrasonográfico, una vez que las manifestaciones físicas no se demuestran (14). Esta manifestación es muy común en el período conocido como "celo del potro", que ocurre entre 5-15 días después del parto (15), característico por el celo silencioso, desarrollo folicular normal y la ovulación durante los primeros 15 días postparto; por otro lado, se resalta que las yeguas que se cubran en el celo del potro pueden producir al menos un potro más en su vida reproductiva (16).. 3.

(4) La endocrinología del ciclo estral equino implica un equilibrio entre las hormonas producidas por las glándulas pineal-hipotalámica-pituitaria, los ovarios y el endometrio, asociadas a su vez, a cambios físicos y comportamentales, pero aún más importante el fotoperíodo, el cual determina la estacionalidad y el ciclo reproductivo de la yegua (17); lo anterior, relativo a la raza y nutrición del animal, sin embargo el efecto del fotoperiodo sobre la dinámica folicular, es más evidente cuando más lejos de la línea ecuatorial se encuentre el animal, siendo la estacionalidad anovulatoria, la más común para países del trópico (17,18). DINÁMICA FOLICULAR EN YEGUAS . Foliculogénesis. Se conoce como foliculogénesis, al proceso de formación, crecimiento y maduración folicular, iniciándose con la formación del folículo primordial y culminando con el estadio de folículo preovulatorio (19), en el cual el FD es seleccionado para ovulación y es menos dependiente de FSH, sin embargo, es importante mantener un nivel de concentración mínimo plasmático de esta hormona esencial para su supervivencia, ya que el número de folículos que llegan a la ovulación es muy bajo y aproximadamente el 99% de los mismos entran en atresia (20). La dinámica folicular se conoce como el crecimiento continuo y de regresión folicular antral que conduce al desarrollo del folículo pre-ovulatorio, referente al crecimiento de éstas estructuras en forma de ondas, oleadas o grupos (18). El desarrollo folicular es diagnosticable a partir de señales endocrinas, paracrinas y autocrinas dentro del ovario, e intercambio de señales endocrinas entre los ovarios y la hipófisis; así, engloba una serie de interacciones hormonales, factores de crecimiento y sistemas de comunicación celular (18). Es entonces que, el desarrollo folicular se divide en a). Activación del folículo primordial, b). Reclutamiento y crecimiento folicular, c). Selección de folículo dominante (FD) y atresia de folículos subordinados (FS) (21).. 4.

(5) . Crecimiento folicular. Durante el crecimiento folicular, las yeguas reportan dos oleadas foliculares anovulatorias seguidas por una ovulatoria; aproximadamente 7-11 folículos por onda emergen en diámetros de 5-6 mm y entran en una fase de crecimiento común de 6 días, aproximadamente, en la que los folículos crecen a una tasa similar y cada folículo tiene la capacidad de dominar en el futuro (22). En yeguas, los folículos ováricos desarrollan un antro cuando alcanzan aproximadamente 30 mm de diámetro, regulado por la hipófisis (LH, FSH), además de la acción del estrógeno generado por el mismo folículo; adjunto a este proceso, las células de la teca (interna y externa), se forman alrededor de las células de la granulosa en múltiples capas formando el "cúmmulus oóphorus". Este proceso, indica la transición de folículo secundario a terciario, iniciando un nuevo desarrollo, hasta ser elegido a la ovulación (20,23). Sobre los efectos de la edad en el folículo y la dinámica hormonal durante un intervalo interovulatorio en yeguas reproductivamente activas con ondas ovulatorias espontáneas, las representantes más viejas (≥ 18 años) presentan actividad folicular disminuida, como lo indica el diámetro menor de los folículos más grandes promediados en el intervalo interovulatorio y folículos mucho más pequeños (5–10 mm, en el día 12). Las yeguas jóvenes (5-6 años) para el día 12 presentan folículos de 15 mm, obteniendo mayor cantidad de folículos y un crecimiento más rápido, adicionalmente presentan niveles más altos de LH (24). . Desviación folicular. La desviación folicular se relaciona con una desviación en la tasa de crecimiento (desviación del diámetro) entre los dos folículos más grandes presentes en el ovario de la yegua a) folículo dominante (FD) -el más grande de una onda- b) folículo remanentes (subordinado) (FS); en este contexto, varios factores intrafoliculares aumentan en el FD pero no en los folículos subordinados, haciendo que solo el folículo dominante siga creciendo (22,25,26). 5.

(6) En la actualidad, no se han definido los mecanismos fisiológicos implicados en el proceso de desviación folicular; de otro modo, se cree que pueden estar relacionados a la estimulación de la LH en la granulosa del FD, o al incremento de estradiol provocado por la misma. En causalidad, la hormona folículo estimulante (FSH) disminuye y produce un aumento de las concentraciones de hormona luteinizante (LH) y eventualmente ovula, previniendo que los FS adquieran dominancia y hagan interferencia en el proceso de ovulación (27). . Dominancia folicular. La dominancia folicular ocurre en especies monovulatorias, como es el caso de la yegua, indicando que un folículo adquiere la característica de dominante y crece rápidamente a diferencia del segundo folículo más grande, alcanzando un tamaño óptimo para la ovulación. Este proceso ocurre a partir de la fase de crecimiento paralelo, en el cual los dos folículos más grandes presentan cambios en su tasa de crecimiento y empiezan a crecer paralelamente y finaliza en la fase de desviación folicular donde el FD alcanza un diámetro de 22-23 mm (28). . Ondas foliculares. Los ciclos, generalmente presentan una o dos ondas foliculares durante los 21-22 días del ciclo estral. La onda folicular se inicia por la secreción de la hormona liberadora de gonadotropinas (GnRH) por el hipotálamo, promoviendo la liberación de FSH, dando paso al proceso de crecimiento folicular y por ende, a la desviación folicular, en el cual los dos folículos más grandes alcanzan alrededor de 23 y 20 mm (26). Se caracteriza por la aparición de varios folículos seguidos por una tasa de crecimiento similar de los folículos durante una fase de crecimiento común, la cual implica varios días y termina al comienzo de la desviación del diámetro, que se identifica por el crecimiento continuo del FD en desarrollo, un crecimiento y atresia reducidos de los FS (29). A comparación de otras especies, los equinos presentan. 6.

(7) ruptura del folículo en una pequeña zona delimitada del ovario, denominada fosa ovulatoria (30,31). FOTOPERÍODO EN EQUINOS . Estacionalidad reproductiva. Las yeguas son conocidas como poliéstricas estacionales, pues tienen más de un ciclo por año, los cuales ocurren en un período determinado, así como en determinadas estaciones; no obstante, muchas yeguas en función de la latitud exhiben actividades ováricas máximas durante el período de primavera - verano (30). Entre los meses de ciclicidad y los meses de anestro, se encuentra el “período de transición” en el que la yegua presenta actividad ovárica, pero no es eficiente, ya que no existe ovulación; lo anterior, ocurre nuevamente entre el período de anestro y el período de ciclicidad. El factor determinante de este comportamiento es la duración del fotoperíodo, sin embargo, otros factores como la nutrición, la temperatura y el estado sanitario pueden alterar los patrones de ciclo estral (1,11). La yegua presenta su actividad reproductiva en dos: a) Fase de anestro b) Fase de estro, la última correspondiente al periodo en el cual está ciclando, las cuales se determinan a partir del fotoperíodo y, en consecuencia, por la secreción de melatonina, causada como una señal endocrina por la glándula pineal, la cual incrementa en otoño - invierno (anestro estacional) dada la baja presencia de luz y disminuye en primavera-verano, respectivamente (32). . Melatonina en el fotoperíodo. La melatonina es el neurotransmisor responsable de mediar a las informaciones diarias del ciclo de luz-oscuridad, informando al organismo la duración de la noche y el período del año correspondiente (19). La disminución de la concentración de melatonina aumenta la producción de GnRH en el hipotálamo, haciendo posible el desarrollo folicular en los ovarios; por otro lado, los días de otoño-invierno, se 7.

(8) vinculan a la caída en la secreción de GnRH y consecuente disminución en la actividad ovárica (32,33). En este sentido, es posible establecer que con el aumento del fotoperíodo y las concentraciones de melatonina, se afectan parámetros fisiológicos como la reproducción y el control de la temperatura corporal, dado la actividad ovárica de la yegua, como resultado de la disminución gradual de la síntesis de melatonina, sintetizada y excretada por la hipófisis. En cuanto a la temperatura corporal, durante esta fase las yeguas desarrollan una capa de aire entre el medio de la piel que soporta bajas temperaturas e inhibe el contacto directo con la piel y el ambiente(34). De otro modo, su actuación como antioxidante puede estar asociada al desarrollo folicular, la maduración oocitaria, la ovulación y la función luteal (19). . Periodo de transición. A medida que la duración del día aumenta, las yeguas entran en un período de transición, momento en que los ovarios regresan a la actividad cíclica produciendo óvulos o folículos. Durante esta transición, los folículos no siempre ovulan debido a los bajos niveles de LH; así los periodos de estro pueden prolongarse de 15-60 días o resultar "en calores divididos" (35). . Estacionalidad en condiciones ecuatoriales. El setenta y cinco por ciento de las yeguas en clima templado, responden al aumento normal de la luz diurna, el otro veinticinco por ciento, ciclan todo el año; de este modo, los equinos residentes cerca de la línea ecuatorial también poseen ciclos durante todo el año (36) Métodos de estímulo de celo en las yeguas Los métodos o programas de fotoperíodo artificial logran anticipar y regular el ciclo estral de las yeguas de 60-90 días, garantizando que el animal reciba las cantidades mínimas de luz en los periodos estipulados (promedio de 16 horas de luz al día) (37). 8.

(9) Es importante mencionar que los sementales también son afectados por la duración del día y tienen una fertilidad reducida durante el otoño-invierno; en este sentido, igualmente deben estar sujetos a un programa de iluminación similar para inducir su nivel de fertilidad a las normas de la primera estación de cría (38). En este sentido, estudios establecen que lo idóneo para animales reproductores (yeguas estériles, yeguas preñadas y sementales 8-10 semanas antes de la temporada de cría deseada) deben someterse a un programa de estimulación de celo (39). . Estímulo tradicional: programa de luz artificial. Entre los métodos existentes para estimular las yeguas a ciclar más temprano, el más eficiente y utilizado, es el de iluminación artificial, que debe iniciarse en el solsticio de invierno (día más corto del año) y prolongarse hasta que ocurra la primera ovulación (40). Recientes investigaciones, evidencian que las yeguas colocadas en luz artificial por 5 horas-día, ciclan normalmente y están listas para ser utilizadas después de 35 a 40 días del inicio del programa de iluminación artificial (41). Asimismo, sugieren que es mejor extender la duración del día agregando luz en la noche que encender las luces en horas de la mañana. La duración del día debe alargarse a partir de 8-10 semanas antes del período deseado para la reanudación de la actividad ovárica normal (42). Al modificar la duración del fotoperíodo diario a través del uso iluminación artificial y natural, o realizando noches farmacológicas (administración de melatonina y progesterona), es posible modificar el control estacional de los ciclos anvolutarios, simulando los periodos del año que presentan mayor luminosidad, cuyo objetivo es tener yeguas ciclando todo el año; el uso de progesterona más programa de luz artificial ha mostrado resultados significativos, sin embargo, es importante recordar que este método es funcional siempre y cuando las yeguas están en buen estado. 9.

(10) nutricional y sanitario, de no ser así está demostrado que puede afectar su ciclicidad (32). . Diodos emisores de luz azul LED. El uso de diodos emisores de luz azul (LED) como fuente de luz para la supresión de melatonina es un concepto relativamente nuevo, el cual inhibe o suprime la producción de melatonina en el espectro de luz azul (465–485 nm), produciendo niveles más precisos y eficientes en los caballos; a su vez, el uso de éstos no presentan diferencias en este efecto inhibitorio cuando se administra luz a uno o ambos ojos (43,44). Los estudios en pura sangre han demostrado que la melatonina se puede suprimir a niveles diurnos usando luz azul de baja intensidad de diodos emisores de luz LED de (468 nm) dirigidos a un solo ojo y se ha utilizado para avanzar de manera efectiva la temporada de ovulación de la yegua (44). CONCLUSIONES . La relación ovarios-hipófisis, es determinante durante el intercambio de señales endocrinas, paracrinas y autocrinas, en las cuales las FSH y LH, cumplen un papel importante durante la dinámica folicular, en el que la interacción hormonal y una serie de sistemas de comunicación celular, permiten el desarrollo folicular, la selección del FD, FS, atresia de los folículos y la ovulación. De este modo, es imperante identificar cada uno de estos procesos para la manipulación del ciclo estral y por consiguiente, el uso de biotecnologías reproductivas como la IA o la TE.. . El fotoperíodo es el factor más importante durante la dinámica folicular y el ciclo estral de la yegua para su reproducción; teniendo en cuenta que ésta es poliéstrica estacional de forma natural y no todas las latitudes cuentan con estaciones en el año, se han desarrollado métodos y programas que estimulen de forma eficiente la secreción de melatonina, aumentando su actividad ovárica, haciendo posible el desarrollo folicular en los ovarios. 10.

(11) . El mejor método de inducción del celo en la yegua, de acuerdo a su estacionalidad y el fotoperíodo, es el tratamiento de programa de luz artificial, evidenciando ovulaciones más eficientes, para la disminución de melatonina, que inicia la liberación de GnRH para activar la ciclicidad reproductiva.. . La temperatura ambiente, las condiciones sanitarias y la adecuada nutrición de esta especie, logran alterar su ciclo estral, el cual está controlado por un eje pineal, hipotalámico y pituitario; motivo por el que es recomendable asegurar sus condiciones de vida para que su actividad reproductiva no se vea irrumpida por factores externos.. REFERENCIAS 1.. Rodríguez A, Barzán A, Rodríguez J, Espinoza J, Vásquez M, Lucas J, et al. Evaluación del folículo ovárico de yeguas criollas post-administración de hCG. Rev Investig Vet del Perú. 2013;24(2).. 2.. Mohammed K. Application of advanced reproductive biotechnologies for buffalo improvement with focusing on Egyptian buffaloes. Asian Pacific J Reprod. 2018;7(5):193.. 3.. Slusher, Steven; Taylor-MacAllister, Carolynn; Freeman, David; Anderson K. Manipulation of the Mare’s Reproductive Cycle. extension [Internet]. 2014; Available from: https://articles.extension.org/pages/12287/manipulation-ofthe-mares-reproductive-cycle. 4.. Cuervo J, Clark A. The first ovulation of the breeding season in the mare: The effect of progesterone priming on pregnancy rate and breeding management (hCG response rate and number of services per cycle and mare). Anim Reprod Sci. 2010 Apr;118(2–4):265–9.. 5.. Freedman LJ, Garcia MC, Ginther OJ. Influence of ovaries and photoperiod on reproductive function in the mare. J Reprod Fertil Suppl [Internet]. 1979;(27):79–86. Available from: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/289843. 6.. Saleh M. Synchronization and Superovulation of Boer Goats with PGF 2α and GnRH or hCG and Parentage Analysis using Microsatellite Markers. [Göttingen]: University Göttingen. PhD degree work.; 2011.. 11.

(12) 7.. Ramírez J. Determinación del fotoperíodo sobre la actividad ovárica en yeguas durante el año, en diferentes haras en los departamentos de Guatemala, Sacatepequez y Escuintla. Universidad de San Carlos de Guatemala; 2006.. 8.. Amer, H; Shawki, G; Ismail R. Profile of steroid hormones during oestrus and early pregnancy in Arabian mares. Slov Vet Res. 2008;45(1):25–32.. 9.. Ángel D, Bran J. Assisted reproduction in horses: contributions from theory. Rev CES Med Vet y Zootec. 2010;5(1):56–69.. 10.. Loomis P. The equine frozen semen industry. Anim Reprod Sci [Internet]. 2002;68(3–4):191–200. Available from: https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0378432001001567. 11.. McKinnon A, Squires E, Vaala W, Varner D. Equine reproduction [Internet]. Wiley-Blackwell; 2011. Available from: https://www.wiley.com/enus/Equine+Reproduction%2C+2nd+Edition-p-9780813819716. 12.. Cortés Z, Aréchiga C, Rincón M, Rochín F, López M, Flores G. Revisión: El Ciclo Reproductivo de la Yegua. Abanico Vet. 2018;8(3):14–41.. 13.. Cuervo J, Newcombe JR. Repeatability of preovulatory follicular diameter and uterine edema pattern in two consecutive cycles in the mare and how they are influenced by ovulation inductors. Theriogenology [Internet]. 2008;69(6):681– 7. Available from: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/18242672. 14.. Oklahoma Cooperative Extension Service. Manejo reproductivo de la yegua [Internet]. Oklahoma Cooperative Extension Service. 2018. Available from: http://factsheets.okstate.edu/documents/ansi-3974-reproductivemanagement-of-the-mare/. 15.. Quattrocchio T. Anestro postparto en yeguas sangre pura de carrera [Internet]. Argentina: Universidad Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires; 2016. Available from: http://www.unicen.edu.ar/. 16.. Pineda M. Determinación de la tasa de preñez en yeguas según el tiempo de duración del primer estro postparto (celo de potro), en el último día de monta o servicio, en la aldea el Aguacate, Chiquimulilla, Santa Rosa. Universidad de San Carlos de Guatemala. Trabajo de postgrado; 2013.. 17.. Ramírez G, Gutiérrez C, Ramos M. Dinámica folicular en yeguas paso fino colombiano medido por ultrasonografía en la Sabana de Bogotá. Rev Med Vet 12.

(13) (Bogota) [Internet]. 2010;(19). http://www.scielo.org.co/pdf/rmv/n19/n19a03.pdf. Available. from:. 18.. Rodríguez A, Bazán A, Rodríguez J, Espinoza J, Vásquez M, Lucas J, et al. Evaluación del folículo ovárico de yeguas criollas post-administraciónÓN de hCG. Rev Inv Vet. 2013;24(2).. 19.. Pedrosa,Rebeca; Tavares, Maria; Ferreira, Laritza; Alves, Viviane; Costa, Anelise; Ribeiro, Ana; de Figueiredo R. Melatonina e reproduacao animal: implicacoes na fisiologia ovariana. Acta Vet Bras [Internet]. 2011;5(2):147–57. Available from: https://periodicos.ufersa.edu.br/index.php/acta/article/view/2171/4823. 20.. Andrade, Fernando; Pérez, Jair; D’ Oliveira, Abisai;Ribeiro, Vicente; Marc, Henry; Chacón, Liliana; Arias S. Foliculogénesis y ovulacción en la especie equina. Rev Med Vet [Internet]. 2011;(22):43–50. Available from: http://www.scielo.org.co/pdf/rmv/n22/n22a05.pdf. 21.. Lenzi C. Transferencia de embrioes em equinos. [Curitiba]: Univeridade Tuiuti Do Paraná; 2008.. 22.. Espinoza, José; Ortega, Ricardo; Palacios, Alejandro; Valencia, Javier; Aréchiga C. Crecimiento folicular ovárico en animales domésticos: una revisión [Internet]. Vol. 32, Interciencia. Caracas, Venezuela: Asociación Interciencia; 2007. 93–99 p. Available from: http://www.scielo.org.ve/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S037818442007000200006. 23.. Tingen C, Kim A, Woodruff TK. The primordial pool of follicles and nest breakdown in mammalian ovaries. Mol Hum Reprod. 2009 Dec;15(12):795– 803.. 24.. Ginther OJ, Gastal MO, Gastal EL, Jacob JC, Siddiqui MAR, Beg MA. Effects of age on follicle and hormone dynamics during the oestrous cycle in mares. Reprod Fertil Dev. 2008;20(8):955–63.. 25.. Sartori R, Fricke PM, Ferreira JCP, Ginther OJ, Wiltbank MC. Follicular Deviation and Acquisition of Ovulatory Capacity in Bovine Follicles. Biol Reprod. 2001 Nov 1;65(5):1403–9.. 26.. Rafael J, Gurgel C, Cabral Viana CH, Gualtieri De Andrade Perez ; Eduardo, Nichi M, Autônomo MV. Dinâmica folicular em éguas: aspectos intrafoliculares. Rev Bras Reprod Anim [Internet]. 32(2):122–32. Available 13.

(14) from: www.cbra.org.br 27.. Raz T, Aharonson-Raz K. Ovarian follicular dynamics during the estrous cycle in the mare [Internet]. Vol. 67, Israel Journal of Veterinary Medicine. Jerusalem, Israel; 2012. Available from: http://www.ijvm.org.il/sites/default/files/ovarian_follicular_dynamics_of_the_m are.pdf. 28.. Costa J. Dinâmica de desenvolvimento folicular e perfil da concentração plasmática de progesterona durante o ciclo estral da Jumenta (Equus asinus) [Internet]. Universidade Estadual Paulista; 2005. Available from: https://repositorio.unesp.br/bitstream/handle/11449/98270/conceicao_jc_me _botfmvz.pdf;jsessionid=7B85B8BCBD4D059E10E8B9BA328A0F1C?seque nce=1. 29.. Ginther OJ, Gastal MO, Gastal EL, Jacob JC, Beg MA. Age-related dynamics of follicles and hormones during an induced ovulatory follicular wave in mares. Theriogenology. 2009 Mar 15;71(5):780–8.. 30.. König HE, Sora M-C, Seeger J, Donoso S. Anatomía del ovario de la yegua mediante secciones plastinadas con el método E12. Chil J Agric Anim Sci. 2017;33.. 31.. Hernández J. Estacionalidad reproductiva en animales domésticos [Internet]. Ciudad de México; Available from: http://sgpwe.izt.uam.mx/files/users/uami/ifig/Estacionalidad_Reproductiva_E species_Domesticas_Joel_Hdz.pdf. 32.. Tomazella D. Eficácia no tratamento para indução de ciclicidade em éguas fora do período reprodutivo [Internet]. Araçatuba; 2013. Available from: https://repositorio.unesp.br/bitstream/handle/11449/126716/000840528.pdf? sequence=1&isAllowed=y. 33.. Ferreira-Dias G, Bravo PP, Mateus L, Redmer DA, Medeiros JA. Microvascularization and angiogenic activity of equine corpora lutea throughout the estrous cycle. Domest Anim Endocrinol. 2006;30(4):247–59.. 34.. Dias C. Influência do fotoperíodo nos equinos: Comportamento reprodutivo e influência no controlo térmico. Portal Equitação. Brasil; 2018.. 35.. Cortés, Zimri; Aréchiga, Carlos; Rincón, Melba; Rochín, Fabiola; López, Carlos; Flores G. Revisión: El Ciclo Reproductivo de la Yegua. EBSCO. 2018;8(3):14–41. 14.

(15) 36.. Ramírez Y. Sincronización del ciclo estral de la yegua fina sangre de carrera mediante la utiización de un dispositivo intravaginal de progesterona y estradiol (PRID). Santiago, Chile; 2001.. 37.. De oliveira I. Novos protocolos hormonais para transferência de embriões em equinos em tempo fixofixo [Internet]. Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”; 2017. Available from: https://repositorio.unesp.br/bitstream/handle/11449/150927/oliveiraneto_iv_ me_bot.pdf?sequence=3. 38.. Walbornn SR, Love CC, Blanchard TL, Brinsko SP, Varner DD. The effect of dual-hemisphere breeding on stallion fertility. Theriogenology. 2017;94:8–14.. 39.. Nolan MB, Walsh CM, Duff N, McCrarren C, Prendergast RL, Murphy BA. Artificially extended photoperiod administered to pre-partum mares via blue light to a single eye: Observations on gestation length, foal birth weight and foal hair coat at birth. Theriogenology. 2017;100:126–33.. 40.. de Meira C. Associação de luz artificial e dispositivo intravaginal de progesterona na antecipação da ciclicidade em éguas em anestro. Botucatu, SP, Brasil; 2011.. 41.. Chávez C. E, Baltodano T. J, Caballero L. C. Efecto del uso de acetato de deslorelina en la inducción de ovulación de yeguas Caballo Peruano de Paso. Rev Investig Vet del Perú. 2018;29(2):713.. 42.. Landim, F; Fernandes, C; Devito, L; Derussi, A; Blanco, I; Alvarenga M. New assisted reproductive technologies applied to the horse industry: successes and limitations. Anim Reprod. 2018;5(3):67–82.. 43.. West KE, Jablonski MR, Warfield B, Cecil KS, James M, Ayers MA, et al. Blue light from light-emitting diodes elicits a dose-dependent suppression of melatonin in humans. J Appl Physiol [Internet]. 2011 Mar [cited 2019 May 20];110(3):619–26. Available from: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/21164152. 44.. Walsh CM, Prendergast RL, Sheridan JT, Murphy BA. Blue light from lightemitting diodes directed at a single eye elicits a dose-dependent suppression of melatonin in horses. Vet J. 2013;196(2):231–5.. 15.

(16)