FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS
EFECTO DE TRATAMIENTOS DE RESTAURACIÓN ECOLÓGICA SOBRE LA HERBIVORÍA Y LA COMUNIDAD DE LEPIDÓPTEROS EN DOS ÁRBOLES PIONEROS DE UNA SELVA ESTACIONAL DE MÉXICO
TESIS PROFESIONAL
QUE PARA OBTENER EL TITULO DE:
B I Ó L O G O P R E S E N T A:
IRIS BETSABÉ JUAN BAEZA
DIRECTORA: DRA. EK DEL VAL DE GORTARI.
CUERNAVACA, MORELOS ABRIL 2013
Lo que hacemos por nosotros mismos, muere con nosotros, lo que hacemos para los demás y el mundo, permanece y es inmortal.
Albert Pine.
apoyo financiero otorgado a la Dra. Cristina Martínez Garza.
Al proyecto PAPIIT-UNAM IN208610.
Al Programa de Mejoramiento del Profesorado (PROMEP UAEMOR-CA-56) por el apoyo financiero otorgado al Cuerpo Académico de Ecología Evolutiva.
A mis sinodales, en especial a la Dra. Cristina Martínez-Garza por permitirme ser parte de su equipo de trabajo y por todo el apoyo que me brindó durante la realización de este trabajo y al Dr. Alejandro Flores-Palacios por ayudarme con los análisis estadísticos.
A Edith Villa-Galaviz, Sandra Ferreyra y Gerardo Santana por su ayuda en la identificación de larvas y adultos de lepidópteros.
A la Biól. Alondra Nicolás Medina (Técnico del proyecto) y M. en C. Luz María Ayestarán (Técnico del Departamento de Ecología Evolutiva) por su apoyo en el campo y el Laboratorio.
A Sandra López, Lidia Gamboa, Leslie Alba, Miriam Montes de Oca, M. en C. René Gadea, Israel Valencia, Flavio Márquez, Laura Arvizu, Yahir, Maricruz, Giovanna Celis, Nancy Saavedra, Maricruz Herrera por su ayuda en campo.
Al personal de la Estación Biológica de El Limón de Cuauchichinola, de la REBIOSH, por las facilidades y el apoyo en campo, especialmente al Sr. Gerardo Pacheco.
Al personal del Centro de Investigación en Biodiversidad y Conservación (CIByC), en especial del Departamento de Ecología Evolutiva, por brindarme un espacio para realizar este trabajo.
A mis profesores de la Facultad de Ciencias Biológicas.
herbivoría y la comunidad de lepidópteros en dos árboles pioneros de una selva estacional de México. Tesis de Licenciatura, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Morelos. 88 pp.
ÍNDICE DE CUADROS I
ÍNDICE DE FIGURAS II
ÍNDICE DE APÉNDICES V
RESUMEN 1
ABSTRACT 2
INTRODUCCIÓN 3
ANTECEDENTES 5
OBJETIVOS 14
Objetivo general 14
Objetivos particulares 14
HIPÓTESIS 15
METODOLOGÍA 16
SITIO DE ESTUDIO 16
DISEÑO EXPERIMENTAL 18
DESCRIPCIÓN DE LAS ESPECIES DE ESTUDIO 21
Heliocarpus pallidus 21
Ipomoea pauciflora 21
Herbivoría 22
Riqueza, abundancia y similitud de la comunidad de larvas de lepidópteros
23
ANÁLISIS ESTADÍSTICOS 24
Herbivoría 24
Similitud entre las comunidades de larvas de lepidópteros 25
RESULTADOS 26
Herbivoría 26
Riqueza de larvas de lepidópteros 28
Abundancia de larvas de lepidópteros 33
Similitud entre las comunidades de larvas de lepidópteros 41
DISCUSIÓN 45
Herbivoría 45
Comunidad de larvas de lepidópteros 49
Implicaciones para la restauración ecológica y el manejo de la selva estacional
53
CONCLUSIONES 54
LITERATURA CITADA 55
Cuadro 1. Atributos de las plantas relacionados con la herbivoría y son limitados por la disponibilidad de recursos del ambiente en que se encuentran.
6
Cuadro 2. Efecto de la perturbación sobre la interacción planta- herbívoro.
10
Figura 1. Mapa de localización de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos México.
17
Figura 2. Herbivoría (arco seno ) registrada en plantas de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
27
Figura 3. Riqueza de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios excluidos con y sin plantaciones, y sitios perturbados con entrada del ganado en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
29
Figura 4. Patrón temporal de la riqueza de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora durante la temporada de lluvias de julio a octubre de 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
31
Figura 5. Patrón temporal de la riqueza de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios excluidos con y sin plantaciones, y sitios perturbados con entrada del ganado durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
32
Figura 6. Abundancia de larvas de lepidópteros asociadas a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
34
Figura 7. Patrón temporal de la abundancia de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora durante la temporada de lluvias de julio a octubre de 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
35
Figura 8. Abundancia de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios excluidos con y sin plantaciones, y sitios perturbados con entrada del ganado en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
36
Figura 9. Patrón temporal de la abundancia de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora durante la temporada de lluvias de julio a octubre de 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
38
Figura 10. Patrón temporal de la abundancia de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en
39
del ganado durante la temporada de lluvias a octubre del 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
Figura 11. Abundancia de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios excluidos con y sin plantaciones, y sitios perturbados con entrada del ganado durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
40
Figura 12. Análisis de similitud de de la comunidad de larvas de lepidópteros asociadas a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios: perturbados, excluidos sin plantación y, excluidos con plantación, en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
42
Figura 13. Diagrama de dispersión de la comunidad de larvas de lepidópteros asociada a Heliocarpus pallidus a través de la temporada de lluvias de julio a octubre en sitios excluidos con y sin plantaciones y sitios perturbados.
43
Figura 14. Diagrama de dispersión de la comunidad de larvas de lepidópteros asociada a Ipomoea pauciflora a través de la temporada de lluvias de julio a octubre en sitios excluidos con y sin plantaciones y sitios perturbados.
44
Apéndice 1. Lista de familias y especies sembradas en cuatro parcelas excluidas de 50x50m en la selva estacional de Sierra de Huautla,
Morelos, México.
68
Apéndice 2. Abundancia de cada morfoespecie de larvas de lepidópteros identificados, asociados a plantas de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora.
69
Apéndice 3. Larvas y adultos de lepidópteros asociados a plantas de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora de sitios excluidos con y sin plantaciones durante la temporada de lluvias de julio a octubre de 2010 en Sierra de Huautla, Morelos, México.
71
Apéndice 4. Tabla de ANDEVA factorial del porcentaje de herbivoría por especie (Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora) y tratamiento (sitios: con plantaciones, sin plantaciones y perturbados).
79
Apéndice 5. Herbivoría (arco seno ) registrada en sitios excluidos con y sin plantaciones y sitios perturbados con entrada de ganado en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
80
Apéndice 6. Herbivoría (arco seno ) registrada en plantas de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios excluidos con y sin plantaciones, y sitios perturbados con entrada del ganado en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
81
Apéndice 7. Tabla de ANDEVA de medidas repetidas de la riqueza de larvas de lepidópteros por especie (Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora) y tratamiento (sitios: con plantaciones, sin plantaciones y perturbados) durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010 en Sierra de Huautla, Morelos, México.
82
Apéndice 8. Riqueza de larvas de lepidópteros asociadas a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
83
Apéndice 9. Riqueza de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios excluidos con y sin plantaciones y sitios perturbados con entrada del ganado en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
84
Apéndice 10. Patrón temporal de la riqueza de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora
85
estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
Apéndice 11. Riqueza de larvas de lepidópteros asociadas a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios excluidos con y sin plantaciones, y sitios perturbados con entrada del ganado durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos.
86
Apéndice 12. Tabla de ANDEVA de medidas repetidas de la abundancia de larvas de lepidópteros por especie (Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora) y tratamiento (sitios con y sin plantaciones y sitios perturbados) durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010 en Sierra de Huautla, Morelos, México.
87
Apéndice 13. Abundancia de larvas de lepidópteros en sitios excluidos con y sin plantaciones y sitios perturbados con entrada del ganado en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
88
RESUMEN
La intensa perturbación de los ecosistemas retrasa la sucesión natural, reduce la calidad ambiental y provoca la pérdida de interacciones. Cuando la sucesión no ocurre naturalmente, la restauración ecológica ayuda a estimular y acelerar este proceso. Actualmente son pocos los estudios en los que se evalúa el efecto de la restauración sobre el restablecimiento de procesos ecológicos y la diversidad animal. En este trabajo se analizó la variación de los niveles de herbivoría y la riqueza, abundancia y similitud de las comunidades de larvas de lepidópteros asociadas a dos especies pioneras en respuesta a tres niveles de tratamiento de restauración de una selva estacional en Sierra de Huautla, Morelos. El estudio fue realizado durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010, en tres sitios perturbados con presencia de ganado y ocho sitios excluidos (de cuatro años de edad), cuatro de ellos con plantaciones experimentales de restauración. Al inicio de la temporada se seleccionaron al azar 10 juveniles de Heliocarpus pallidus y 10 de Ipomoea pauciflora en cada uno de los sitios. Para medir el daño foliar, al final de la temporada se colectaron 15 hojas de cada planta mismas que fueron reconstruidas y medidas con ayuda de un escáner de área foliar. Se encontró que el porcentaje de herbivoría a nivel de especie es mayor en Ipomoea que en Heliocarpus; y que Heliocarpus recibió menor daño por herbivoría en los sitios perturbados. Para evaluar la riqueza y abundancia de larvas de lepidópteros, se realizaron muestreos mensuales en los que cada planta fue revisada minuciosamente en busca de estos organismos. Se encontró un total de 868 larvas de lepidópteros clasificadas en 65 morfoespecies de los cuales se lograron identificar 25 a nivel de familia, tres de ellas a nivel de género y siete a nivel de especie; 40 no han sido identificadas. La familia con el mayor número de morfoespecies (nueve) fue Geometridae y la familia con mayor abundancia fue Saturnidae con 427 individuos de los cuales 422 corresponden únicamente a Arsenura armida. Los análisis estadísticos mostraron que la riqueza y abundancia de larvas a nivel de especie fue mayor en Heliocarpus. La riqueza de larvas disminuyó en ambas especies conforme transcurrió la temporada de lluvias. La riqueza de lepidópteros fue mayor en los sitios excluidos y la abundancia fue mayor en los sitios perturbados donde Heliocarpus presentó 390 larvas de Arsenura armida. Estos resultados concuerdan con lo reportado por el análisis de similitud de las comunidades de lepidópteros en el cual, el diagrama de árbol tuvo tres ramas principales, una corresponde a Heliocarpus en sitios perturbados, en la segunda se agrupan la comunidad asociada a Ipomoea en los tres hábitats y en la tercera la comunidad asociada a Heliocarpus en sitios excluidos. A cuatro años del inicio de la restauración en la selva estacional de Sierra de Huautla, se encontró que tanto la herbivoría como la riqueza de larvas de lepidópteros son mayores en las exclusiones del ganado que en los sitios enriquecidos con plantaciones de restauración.
ABSTRACT
Intense disturbance in the ecosystems arrests natural succession, reduces environmental quality and results in the loss of ecological interactions. When natural succession does not occur, ecological restoration can accelerate this process. Currently, few studies evaluate the effect of restoration over the ecological processes and animal diversity. This study evaluated the variation in the herbivory levels and lepidopteran richness and abundance associated with two pioneer tree species growing under treatments of restoration and a control in the tropical dry forest of Sierra de Huautla, Morelos. This study was carried out during the rainy season of 2010 (July to October) in three sites under chronic perturbation due to cattle ranching and eight sites excluded for four years after perturbation, four of those sites have experimental restoration plantings. At the beginning of the rainy season, 10 juveniles of Heliocarpus pallidus and 10 of Ipomoea pauciflora were selected in each site. To measure herbivory, at the end of the rainy season, 15 leaves were collected from each plant and the missing area was drawn to calculate the original area. Area of all leaves was measured with a scanner. A higher percentage of herbivory was found in Ipomoea than Heliocarpus and this species showed lower herbivory in the perturbed sites. To evaluate the richness and abundance of lepidopteran larvae, all plants were checked monthly. A total of 868 larvae of lepidopteron from 65 morphospecies were registered: 15 were identified at family level, three at genera level and seven at species level. Forty of them have not been identified. The family with the higher number of morphospecies (nine sp) was Geometridae and the most abundant family was Saturnidae with 427 individuals from which 422 were of Arsenura armida.
Statistical analysis showed that richness and abundance of lepidopteron was significantly higher in Heliocarpus than in Ipomoea. Richness of lepidopteron decreased in both species with month. Richness in lepidopteron was significantly higher in the excluded sites and abundance was significantly higher in the perturbed sites where Heliocarpus pallidus showed 390 larvae of Arsenura armida.
These results agree with the analysis of similarity for the community of Lepidoptera in which the similarity tree had three main branches, one of these, is for Heliocarpus in perturbed sites, the second one belonged to the community of Lepidoptera of Ipomoea in the three habitats and the third one was the community associated to Heliocarpus in excluded sites. After four years of exclusion and restoration of the secondary forest of Sierra de Huautla, herbivory and lepidopteran richness was higher in the sites excluded from perturbation than in those enriched with plantings.
I. INTRODUCCIÓN
Las interacciones entre plantas y animales afectan la estructura y funcionamiento de los ecosistemas. Una de esas interacciones es la herbivoría, que es una relación antagónica entre plantas y animales (Crawley, 1997). Los animales consumen alguna parte de las plantas (hojas, raíces, tallos, savia, etc.) y con esto cubren sus requerimientos alimenticios (Crawley, 1997). La planta pierde tejido con posibles repercusiones para su adecuación a nivel individual, poblacional o comunitario (Crawley, 1990; 1997). La herbivoría tiene el potencial de operar como una presión de selección alterando la distribución de las plantas, debido al efecto negativo sobre la sobrevivencia, crecimiento y/o reproducción de las mismas (Marquis, 1984). Los lepidópteros en estado larvario consumen plantas mientras que cuando son adultos se convierten en sus mutualistas, como polinizadores (Howe y Westley, 1988; Hernández, 2010). Los lepidópteros son un grupo muy importante debido a que durante su ciclo de vida cumplen dos tipos de interacciones, una antagónica y una mutualista.
La selva baja caducifolia (Miranda y Hernández-X., 1963), también llamada bosque tropical caducifolio (Rzedowski, 2006) o selva estacional (Dirzo et al., 2011) es el segundo tipo de vegetación predominante de México (SEMARNAT, 2011). La temporalidad de la selva estacional (lluvias y sequía) es un factor que actúa directamente sobre procesos biológicos importantes. Algunos animales, como los lepidópteros han sincronizado su época de reproducción con la temporada de lluvias, cuando el alimento se encuentra disponible (Murphy y Lugo,
1986). En la selva estacional, la presencia de los lepidópteros ocurre preferentemente durante la temporada de lluvias.
La selva estacional secundaria es crónicamente perturbada por la ganadería extensiva (de la O-Toris et al., 2013). Esta perturbación crónica detiene el proceso de sucesión natural (Martínez-Garza et al., 2011), lo que puede ocasionar baja disponibilidad de alimento para los herbívoros. La sucesión natural se define como el proceso de recambio en espacio y tiempo en la composición de animales y plantas tras fenómenos de perturbación (Connell y Slatyer 1977;
Finegan, 1984; Martin y Gower, 1996; López, 2004). Dado que después de detenerse la perturbación, se espera un aumento en la biomasa, también se esperaría un aumento en la abundancia de herbívoros con el avance de la sucesión natural.
La exclusión del ganado puede favorece el proceso de sucesión natural.
Favorecer o acelerar la sucesión natural es uno de los objetivos de la restauración ecológica (SER, 2007). La restauración ecológica se define como el proceso de ayudar al restablecimiento de un ecosistema que ha sido degradado, dañado o destruido (SER, 2004). Para restaurar la diversidad en sitios perturbados se ha sugerido el enriquecimiento con plantaciones de leñosas (Martínez-Garza y Howe, 2003; Vieira y Scariot, 2006). Este trabajo evalúa el efecto de exclusiones de ganado y plantaciones de restauración ecológica sobre la herbivoría y de forma independiente, sobre la comunidad de larvas de lepidópteros asociados a dos árboles de sucesión temprana, Ipomoea pauciflora y Heliocarpus pallidus en una
selva estacional como una medición del éxito de la restauración de las interacciones ecológicas.
II. ANTECEDENTES
El daño por herbivoría dependerá de la disponibilidad de recursos como agua, luz, alimento, etc. del sitio donde se encuentran las plantas. La herbivoría es un proceso que actúa bajo efectos denso-dependientes, se ha visto que los sitios con abundantes recursos alimenticios, reciben niveles más altos de herbivoría (Coley et al., 1985; Simonetti et al., 2002; Vásquez et al., 2007; Dirzo y Boege, 2008; Gutiérrez-Granados y Dirzo, 2009). En respuesta a la presión ejercida por los herbívoros, las plantas evolucionaron mecanismos que les permiten amortiguar o minimizar los daños. Entre estos mecanismos se encuentran las defensas estructurales y bioquímicas y el crecimiento compensatorio; estos mecanismos están limitados por la disponibilidad de recursos (Coley et al., 1985; Coley y Barone, 1996; Cuadro 1). Las defensas estructurales repelen herbívoros y las químicas pueden tener efectos tóxicos, inhibir el crecimiento, demorar el desarrollo o la digestión (Coley y Barone, 1996). Por su parte, los herbívoros también han desarrollado mecanismos tales como la desintoxicación que les permitan seguir explotando un recurso convirtiéndose incluso, en sus especialistas (Feeny, 1976, Coley et al., 1985); los herbívoros especialistas son responsables de la mayor parte del daño que recibe la planta.
Cuadro 1. Atributos de las plantas relacionados con la herbivoría y son limitados por la disponibilidad de recursos del ambiente en que se encuentran. (Dirzo, R.
modificado de Coley et al., 1985).
Atributo Ambiente rico Ambiente pobre
Tasa de crecimiento Alta Baja
Tasa fotosintética Alta Baja
Longevidad foliar Baja Alta
Recambio foliar Alto Bajo
Costos de reparación del daño
Bajo Alto
Inversión en defensas Baja Alta
Tasa de herbivoría Alta Alta
En las plantas existe un compromiso para la asignación de recursos entre todas sus funciones. Este compromiso ha llevado a que existan plantas de crecimiento rápido, generalmente con pocas defensas contra herbívoros dependiendo de la disponibilidad de recursos donde se desarrollan (Coley et al., 1985). Debido a la baja presencia de defensas, estas especies suelen presentar altos niveles de daño sin consecuencias aparentes sobre la adecuación (especies tolerantes a la herbivoría). Las especies de rápido crecimiento, también llamadas pioneras, tienen órganos vegetales con menos defensas, ciclos de vida cortos y dominan las primeras etapas de la sucesión natural, ya que pueden crecen en sitios con mucha luz (Khurana y Singh, 2006). Las especies pioneras son importantes en la sucesión natural ya que al establecerse modifican las características microclimáticas de un sitio y lo hacen más adecuado para el establecimiento de las especies no-pioneras (Finegan, 1984; Martin y Gower, 1996). Las especies no-pioneras, tienen ciclos de vida más largos y presentan mayor concentración de defensas en sus tejidos en comparación con las pioneras (Khurana y Singh, 2006). Las defensas químicas y estructurales de los tejidos determinan en mayor medida la aceptabilidad de hojas y tallos para los herbívoros (Coley et al., 1985). Por esta razón, los herbívoros consumen preferentemente especies pioneras dominantes durante la sucesión temprana favoreciendo indirectamente la diversidad vegetal (Olff y Ritchie, 1998). Las plantas pioneras, que son las que cuentan con menos defensas, reciben los niveles más altos de herbivoría.
La riqueza y abundancia de herbívoros se ve afectada en forma contrastante dependiendo del tipo, tamaño y duración de la perturbación. La riqueza de lepidópteros es altamente sensible a la perturbación (Kremen et al., 1993) debido a que la riqueza se relaciona directamente con la cobertura y diversidad vegetal (Coley y Barone, 1992; Lomov, 2006). En sitios donde la diversidad vegetal disminuye a causa de perturbación crónica, la diversidad de lepidópteros también declina (Kremen et al., 1993). En contraste, después de pequeñas perturbaciones naturales, como la formación de un claro en el dosel del bosque, la abundancia de herbívoros puede aumentar (Ruiz-Guerra et al., 2010;
Gutiérrez-Granados y Dirzo, 2009). Este aumento se debe a que los herbívoros se concentran en las plantas que quedan disponibles o a que hay una liberación de recursos (Hartshorn, 1978; Whitmore, 1978; Denslow, 1980). Por otra parte, las perturbaciones antropogénicas grandes y crónicas pueden tener efectos positivos, negativos, o neutros sobre la interacción (Ruiz-Guerra et al., 2010; Cuadro 2). En ciertos casos la perturbación puede causar un aumento en la abundancia de herbívoros si estos son resistentes a la perturbación (Elzinga et al., 2005) y sus enemigos naturales están ausentes. La perturbación origina una reducción en la riqueza de herbívoros y puede provocar diferentes efectos en su abundancia.
La perturbación afecta la composición de plantas y sus interacciones con los animales. El principal factor de perturbación dentro de la selva estacional es el cambio de uso de suelo generalmente para actividades agropecuarias (Toledo, 1988; Aide et al., 1996, Aide et al., 2000). El cambio de uso de suelo en la selva estacional generalmente inicia con la extracción selectiva de especies maderables
y en casos extremos llega al desmonte de los sitios (CONANP, 2005). Usualmente en los trópicos, los sitios desmontados son utilizados para agricultura por un periodo corto y finalmente se establecen pastizales para la ganadería extensiva (Caamal-Maldonado y Armendáriz-Yañez, 2002). En algunas selvas estacionales, en lugar del establecimiento de pastizales se permite que el ganado paste libremente en la selva secundaria (Stern et al., 2002; Martínez-Garza et al., 2011).
La selva secundaria es el resultado de la sucesión natural en la selva primaria que ha sido perturbada (Finegan, 1984). Sin embargo, en sitios bajo ganadería extensiva, el suelo se compacta, se modifica la composición vegetal debido al ramoneo de plántulas; estos procesos negativos impiden la sucesión natural dejando grandes áreas dominadas por pocas especies (Maass, 1995; Olff y Ritchie, 1998; Martínez-Garza y Howe, 2003; Burgos y Maass, 2004; Herrerías y Benítez-Malvido, 2005). Por ejemplo, grandes áreas son dominadas por pocas especies pioneras en los estados tempranos de la sucesión (Kennard et al., 2002).
La ganadería es un tipo de perturbación crónica y que a largo plazo favorece la baja diversidad vegetal.
Cuadro 2. Efecto de la perturbación sobre la interacción planta-herbívoro (Elzinga et al., 2005; Simonetti et al., 2007; Vásquez et al., 2007; Ruiz-Guerra et al., 2010).
Efecto positivo (aumento de
herbívoros)
Efecto negativo
(disminución de herbívoros) Efecto neutro
-Disminución de enemigos naturales -Aumento en las tasas de ovoposición de insectos fitófagos.
-Aumento en la calidad del alimento por la adición de fertilizantes en agro- ecosistemas
-Predominio de especies pioneras -Cuando el herbívoro es resistente a la perturbación
-Debido al aislamiento
-Efectos perjudiciales de borde sobre la supervivencia y
rendimiento de los herbívoros.
Por ejemplo, el aumento en la temperatura y disminución de humedad
-Disminución en la abundancia de plantas aceptables
-Debido a que los efectos pueden estar enmascarados por:
-El tipo de vegetación -Nivel de
organización
biológica (comunidad, población, individuo) -Respuestas
específicas de la especie
Actualmente la tasa de perturbación de los ecosistemas ha rebasado la velocidad a la que estos podrían recuperarse de forma natural (Rincón et al., 1999). El riesgo latente de que un ecosistema llegue a la desertificación, hace necesario intervenir en ellos para favorecer la sucesión natural (Rincón et al., 1999). La desertificación se define como el conjunto de fenómenos implicados en el empobrecimiento de los ecosistemas terrestres debido al impacto humano (Santa Olalla, 2001). Las medidas tomadas van desde la exclusión de los factores de perturbación (como el ganado) hasta el enriquecimiento con especies nativas de la selva madura (Vázquez-Yanes et al., 1999; Martínez-Garza y Howe, 2003;
Martínez-Garza et al., 2005). Cuando la perturbación de un área ha sido muy intensa, la exclusión de ganado puede no ser suficiente para recuperar la vegetación original. En un estudio realizado a cuatro años de las exclusiones en la selva estacional se encontró que las especies reclutadas fueron las mismas que dominan las áreas perturbadas (Alba-García, 2010), es decir, no se está llevando a cabo el recambio de especies propio de la sucesión natural. Esta condición podría perdurar por más tiempo, por ejemplo, un estudio realizado en Chamela, Jalisco en sitios que fueron utilizados para agricultura y posteriormente abandonados, muestra que a más de 20 años del abandono, la vegetación sigue siendo dominada por especies pioneras (Burgos y Maass, 2004). Por esta razón se sugiere la plantación de especies de selva madura con el fin de acelerar la sucesión (Vázquez-Yanes et al., 1999; Martínez-Garza et al., 2005; De la Peña et al., 2013). El grado de intervención en los sistemas perturbados para favorecer su recuperación dependerá de qué tan perturbados se encuentren.
La exclusión y las plantaciones generan cambios microclimáticos que a su vez favorecen la llegada de organismos interactuantes. Los animales que llegan a los sitios excluidos o enriquecidos con plantaciones pueden hacerlo para anidar, alimentarse o buscando refugio (Gamboa-Villa, 2012). Por ejemplo, en un estudio realizado en Australia en el 2006 en sitios con historia agropecuaria se analizó el efecto ejercido por la exclusión de ganado y el enriquecimiento con plantaciones de cinco y diez años de edad sobre la comunidad de lepidópteros en comparación con comunidades de sitios perturbados y remanentes conservados, y se encontró que la riqueza de lepidópteros fue significativamente mayor en los sitios enriquecidos que en sitios perturbados (Lomov, 2006). En el 2010 se analizó el efecto de exclusiones con plantaciones de restauración ecológica de cuatro años de edad y sitios conservados de la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos sobre la comunidad herpetofaunística a lo largo de un año y se encontró que las plantaciones favorecieron un aumento en la densidad de herpetofauna en la época de sequia (Orea, 2010). En otro estudio realizado el mismo año en la Reserva de la Biosfera Chamela-Cuixmala en dos parcelas excluidas, una con sucesión natural y otra enriquecida con 39 especies de 17 y ocho años de edad respectivamente, se analizó la herbivoría y la comunidad de lepidópteros asociados a dos especies arbóreas abundantes y se encontró que en la parcela enriquecida de ocho años ya existía una comunidad de lepidópteros y un grado de herbivoría similar al de una parcela de 17 años (Hernández, 2010). La exclusión de la perturbación y el enriquecimiento son acciones de restauración que si están acelerando la sucesión.
Son pocos los estudios de restauración ecológica que analizan el efecto de tratamientos de restauración sobre los procesos ecológicos. En este trabajo se
evaluó el efecto de exclusiones de ganado y de plantaciones de restauración ecológica experimental de forma independiente sobre la herbivoría y la riqueza y
abundancia de larvas de lepidópteros asociadas a dos especies pioneras.
III. OBJETIVOS
Objetivo general
Evaluar de forma independiente el efecto de tratamientos de restauración ecológica sobre: a) los niveles de herbivoría y b) la comunidad de larvas de lepidópteros asociadas a dos especies arbóreas pioneras en la selva estacional de la REBIOSH durante la temporada de lluvias de julio a octubre de 2010.
Objetivos particulares
1.- Evaluar el nivel de herbivoría foliar acumulada de dos especies pioneras.
2.- Evaluar el nivel de herbivoría foliar acumulada en diferentes tratamientos de restauración.
3.- Evaluar diferencias en la riqueza y abundancia de larvas de lepidópteros durante la temporada de lluvias de julio a octubre de 2010.
4.- Evaluar la similitud de las comunidades de larvas de lepidópteros asociadas a dos especies sujetas a diferentes tratamientos de restauración.
IV. HIPÓTESIS
1.- El porcentaje de herbivoría es mayor en Ipomoea pauciflora, debido a la presencia de su herbívoro especialista.
2.- El porcentaje de herbivoría es mayor en los sitios excluidos sin plantaciones y con plantaciones que en los sitios perturbados debido a que en sitios con más recursos, las plantas presentan menos defensas.
3.- La riqueza y abundancia de larvas de lepidópteros es similar entre las especies de estudio debido a que son pioneras y tienen características similares. A nivel de tratamiento, la riqueza será mayor en sitios excluidos y la abundancia en sitios perturbados. Dentro de los tratamientos de exclusión, hay mayor riqueza y abundancia de larvas de lepidópteros en los sitios con plantaciones debido a la diversidad vegetal y condiciones microclimáticas. Tanto la riqueza como la abundancia de larvas disminuirán a través de la temporada de lluvias en las dos especies y en todos los sitios.
4.- La comunidad de larvas de lepidópteros asociada a plantas creciendo en sitios bajo tratamientos de restauración ecológica es diferente a la comunidad de las plantas de sitios perturbados.
V. METODOLOGÍA
Sitio de estudio
La Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla (REBIOSH) se ubica al sur del Estado de Morelos, abarca parte de los municipios de Amacuzac, Puente de Ixtla, Jojutla, Tepalcingo y Tlaquiltenango (CONANP, 2010). Colinda al oeste y suroeste con el Estado de Guerrero, y al este y sureste con el Estado de Puebla (Figura 1;
CEAMA, 2007). Cubre una superficie de 59, 030 ha y tiene un rango altitudinal que va de los 700 a 2200 m snm (CONANP, 2005). La vegetación predominante en la REBIOSH es la selva estacional. Una de las características principales de este ecosistema es su marcada estacionalidad, hay una época de sequía de entre cinco a ocho meses seguidos (Rzedowski, 2006). La precipitación promedio anual es de 900 mm y se presenta entre junio y octubre (CONANP, 2005). Según Köppen (modificado por García,1964) el clima es cálido subhúmedo. Los tipos de suelo predominantes son los litosoles, feozem háplicos y regosoles eútricos (CONANP, 2005). Este tipo de suelos son delgados, tienen topografía accidentada y son susceptibles a la erosión por lo que no son adecuados para la agricultura y ganadería (Toledo, 1988). La temperatura promedio anual en la selva estacional supera los 20°C (Rzedowski, 2006).
Figura 1. Mapa de localización de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos México (Tomado de CONANP, 2005).
El Limón
DISEÑO EXPERIMENTAL
Este proyecto se llevó a cabo en una selva secundaria aledaña a la comunidad de El Limón de Cuauchichinola, Tepalcingo, ubicada dentro de la Sierra de Huautla, entre los paralelos 18°31’10” y 18°31’50’’ N y los meridianos 98°56’30’’ y 98°56’55’’ W (Medellin, 1985). Como parte del proyecto “Impacto de procesos de sucesión natural y experimental en el mantenimiento de la biodiversidad del bosque tropical caducifolio” dirigido por la Dra. Cristina Martínez- Garza (CIByC- UAEM), en enero del 2006 se seleccionaron once sitios de 50 x 50 m con historia de uso similar. La vegetación original fue desmontada hace más de 30 años, el área fue utilizada para la agricultura durante seis años y posteriormente se permitió que el ganado pastara libremente en la vegetación secundaria desarrollada en ellos (Sr. Gerardo Pacheco, comunicación personal).
Ocho de estos sitios fueron excluidos del ganado inicialmente mediante cercas de alambre de púas y reforzadas en el 2010 con cercas eléctricas. Los tres sitios restantes se dejaron sin excluir para indicar el punto de partida de la restauración.
Debido a la presión ejercida por el ganado, esta selva secundaria presenta una baja diversidad de especies vegetales, siendo dominada por tres especies Ipomoea pauciflora (Convolvulaceae), Acacia cochliacantha (Fabaceae) y Mimosa benthamii (Fabaceae) (Martínez-Garza, et al., 2011). Como tratamiento de restauración ecológica para aumentar la diversidad de los árboles, en junio del 2006 se sembraron plántulas de 20 especies nativas de la selva estacional en cuatro de las ocho parcelas excluidas. Dieciocho de las especies sembradas crecen típicamente en la selva madura y dos son especies pioneras (Apéndice 2).
Para la obtención de las plántulas, se colectaron 400 semillas por especie y se pusieron a germinar en un vivero rústico con tierra aledaña a los árboles adultos para la inclusión de micorrizas (Gamboa-Villa, 2012).
En junio del 2010, se seleccionaron dos especies comunes a todos los sitios: Ipomoea pauciflora y Heliocarpus pallidus. Ipomoea pauciflora, además de estar presente en todos los sitios, presenta una interacción especialista. En los sitios excluidos se seleccionaron diez individuos juveniles de cada especie (altura 0.5-2m), cada planta fue marcada y etiquetada con el número de planta y nombre de la especie. Todos los individuos utilizados germinaron y crecieron naturalmente dentro de los sitios a partir de la exclusión del ganado.
Debido a la limitación del diseño experimental original y a la presión ejercida por el ganado sobre los individuos juveniles en los sitios perturbados, no se encontraron individuos de las dos especies utilizadas de tamaño similar a los seleccionados en las parcelas. Por otra parte, la disponibilidad de adultos también es baja. Debido a lo anterior, se utilizaron tres árboles maduros disponibles de cada especie. En cada árbol se seleccionaron tres ramas para tener la misma proporción de hojas que un juvenil y cada rama fue considerada como submuestra de un solo individuo. (Villa-Galaviz et al., 2012). La herbivoría y la comunidad de lepidópteros evaluada en hojas de individuos de diferentes estados ontogenéticos (adultos y juveniles) aumenta la variabilidad estas variables más allá del factor evaluado (hábitat) debido a la potencial diferencia en las hojas de adultos y
juveniles por lo que los resultados deben ser evaluados con cautela. De aquí en adelante me refiero a las especies estudiadas únicamente por su género.
DESCRIPCIÓN DE LAS ESPECIES DE ESTUDIO
Heliocarpus pallidus
Árbol dioico caducifolio de rápido crecimiento, pertenece a la familia Tiliaceae, crece en hábitats abiertos o perturbados (Rincón y Huante, 1993). Produce hojas en junio, al inicio de la temporada de lluvias, y estas se mantienen hasta noviembre (Bullock y Solís-Magallanes, 1990). La mayor parte del daño que reciben las hojas es ocasionado por herbívoros generalistas.
Ipomoea pauciflora
Árbol hermafrodita caducifolio, pertenece a la familia Convolvulaceae, coloniza hábitats perturbados, la época de foliación ocurre durante los meses de junio a noviembre (Bullock et al., 1687). Presenta una interacción especialista con el escarabajo Phytodectoideaquatuordecimpunctata (Coleóptera, Sánchez-Montoya, 2002)
Herbivoría
Para estimar el porcentaje de herbivoría acumulada durante el periodo de lluvias, en el último muestreo, antes de la abscisión de las hojas (octubre 2010), se colectaron aleatoriamente 15 hojas por planta para un total de 1605 hojas por especie. La mayoría de las hojas aún conservaba su forma original lo que permitió su reconstrucción. Para estimar el área inicial y final de cada hoja se utilizo un medidor de área foliar (CI-202 Leaf Area Meter–CID, Inc.). El porcentaje de área foliar consumida por hoja fue calculado con la siguiente fórmula:
(Ruiz-Guerra et al., 2010) Donde:
Ai= Área inicial
Af=Área final
Con estos datos se calculó un promedio de herbivoría por planta y por sitio.
Riqueza, abundancia y similitud de la comunidad de larvas de lepidópteros
Para evaluar la riqueza y abundancia de larvas de lepidópteros se
realizaron muestreos mensuales durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010. En el primer muestreo se colectaron todas las larvas de lepidópteros encontradas en las plantas marcadas, cada larva se colocó por separado en un recipiente de plástico cubierto con malla tul, se rotuló con los datos de la etiqueta de la planta y la fecha de colecta. Los ejemplares se transportaron al laboratorio del departamento de Ecología Evolutiva, Centro de Investigación en Biodiversidad y Conservación (CIByC-UAEM) para su procesamiento. En el laboratorio se les asignó un número de morfoespecie, se describieron y fotografiaron para la realización de un catálogo que permitiera identificar las larvas en futuros censos.
Las larvas se alimentaron durante todo el periodo de cautiverio con el follaje de la especie en la que se encontraron. Las pupas se supervisaron y cuando
emergieron los adultos se montaron para ser identificados.
A partir del segundo muestreo, se registró el número de larvas por morfoespecie encontradas en cada planta. Cuando se encontraron morfoespecies nuevas, se colectaron y se transportaron al laboratorio para ser cultivadas, obtener los adultos, y ser agregadas al catálogo. Con los datos obtenidos a lo largo de toda la temporada se estimó la riqueza, abundancia y similitud de especies de lepidópteros por sitio y por mes de muestreo.
Análisis estadísticos
a) Herbivoría
El análisis estadístico de los datos se realizó con un Análisis de Varianza (ANDEVA) factorial. La variable dependiente fue el promedio de área foliar consumida y las variables independientes fueron la especie (Ipomoea y Heliocarpus) y el tratamiento (sitios excluidos con y sin plantaciones y sitios perturbados). El factor tratamiento tuvo tres niveles: perturbado (N=3 sitios), excluido sin plantación (N=4 sitios) y excluido con plantación (N=4 sitios). El promedio de área foliar consumida se transformo mediante la fórmula arco seno para cumplir con los supuestos del ANDEVA.
b) Riqueza y abundancia de larvas de lepidópteros
Para analizar los datos se realizaron dos ANDEVAs de medidas repetidas.
Las variables dependientes fueron la riqueza y abundancia de larvas de lepidópteros por sitio y mes de muestreo, y las variables independientes fueron la especie, el mes de muestreo (julio, agosto, septiembre y octubre) y el tratamiento.
c) Similitud entre las comunidades de larvas de lepidópteros.
Para conocer la similitud de las comunidades de larvas de lepidópteros presentes en los 11 sitios de estudio, se realizaron análisis de agrupación (Cluster analysis) y diagramas de dispersión (Non-metric multidimensional scaling analysis, NMDS; Gauch 1982). Para el análisis de agrupación se elaboró una matriz de correlación con la abundancia de especies de larvas de lepidópteros entre los sitios, utilizando el índice de correlación de Pearson. Este tipo de matriz permite agrupar sitios midiendo la semejanza en su composición y en la abundancia de especies. La abundancia de cada especie en cada sitio fue la variable utilizada para el análisis y como algoritmo de amalgamamiento se utilizó el promedio no ponderado de los pares de grupos (UPGMA) (Flores-Palacios et al., 2009). Para el análisis de similitud se elaboró una matriz de coeficientes de similitud utilizando el índice de similitud de Jaccard basado en la presencia-ausencia de especies en cada sitio para cada mes (Koleff et al., 2003).
Todos los análisis se realizaron en el programa STATISTICA 7 (Statsoft, Inc. 2004). Los promedios fueron convertidos a sus unidades originales para su presentación en el texto de la sección de resultados; las graficas derivadas de los análisis estadísticos se presentan con datos transformados. En la descripción de los resultados se muestran promedios y errores estándar.
VI. RESULTADOS Descripción general
Se analizaron un total de 1605 hojas por especie para un total de 3210 hojas en los cuatro meses para las dos especies. Registré 868 larvas de lepidópteros clasificadas en 64 morfoespecies de las cuales se lograron identificar 15 a nivel de familia, cuatro a nivel de género y nueve a nivel de especie (Apéndices 1 y 2).
Treinta y cinco morfoespecies están en proceso de determinación. La familia con el mayor número de morfoespecies (nueve) fue Geometridae y la familia con mayor abundancia fue Saturnidae con 427 individuos de los cuales el 99% (422) fueron de Arsenura armida.
Herbivoría
El porcentaje de herbivoría acumulada fue significativamente mayor en Ipomoea (30.81 ± 1.38 %) que en Heliocarpus (26.14 ± 0.96 %) (F(1, 16)=7.55, p<0.01; Figura 2, Apéndice 4). El porcentaje de herbivoría fue estadísticamente similar en los tres tratamientos (F(2, 16)=1.14, p>0.34, Apéndices 4 y 5). La interacción tratamiento*especie no fue significativa (F(2, 16)=2.22, p>0.14; Apéndices 4 y 6).
Heliocarpus pallidus Ipomoea pauciflora
Especie
0.58 0.60 0.62 0.64 0.66 0.68 0.70 0.72 0.74
A rc S in (r a iz c u a d ra d a (p ro p o rc ió n d e h e rb iv o rí a + 0 .1 ))
F(1, 16)=7.55, p<0.01
Figura 2. Herbivoría (arco seno ) registrada en plantas de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México. Las líneas verticales representan un intervalo de confianza al 95%.
Riqueza de larvas de lepidópteros
La riqueza de larvas de lepidópteros asociada a Heliocarpus (3.05 ± 0.45 morfoespecies) fue similar a la observada en Ipomoea (2.09 ± 0.32 morfoespecies) (F(1, 16)=3.81, p > 0.07; Apéndices 7 y 8). Las plantas de los sitios excluidos sin plantación (3.63 ± 0.45 morfoespecies) y los sitios excluidos con plantaciones (3.31 ± 0.45 morfoespecies) presentaron 20 veces más riqueza de lepidópteros que las plantas de los sitios perturbados (0.17 ± 0.08 morfoespecies, Apéndice 7).
La prueba post Hoc de Tukey mostró que los sitios excluidos son similares entre si y presentan significativamente mayor riqueza de lepidópteros que los sitios perturbados (F(2,16)=27.65, p< 0.00001, Figura 3). La riqueza de larvas fue similar en las dos especies en todos los tratamientos (F(2,16)=1.21, p>0.32; Apéndice 9).
Perturbado Sin plantación Con plantación
Tratamiento
-0.04 -0.02 0.00 0.02 0.04 0.06 0.08 0.10 0.12 0.14 0.16 0.18
L o g 1 0 ( R iq u e za + 1 )
F(2, 16)=27.65, p<0.00001
a
b b
Figura 3. Riqueza de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios excluidos con y sin plantaciones, y sitios perturbados con entrada del ganado en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México. Las líneas verticales representan un intervalo de confianza al 95%. Letras diferentes representan diferencias significativas evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey.
El análisis estadístico mostró que la riqueza de lepidópteros fue significativamente diferente por efecto del mes (F(3, 48)=23.91, p<0.000001;
Apéndice 7). La prueba Post Hoc de Tukey reveló que la riqueza de lepidópteros fue estadísticamente similar en los meses de julio (4.00 ± 0.71 morfoespecies), agosto (2.77 ± 0.37) y septiembre (2.86 ± 0.49) y significativamente menor en octubre (0.63 ± 0.24 morfoespecies) (Figura 4).
La riqueza de larvas de lepidópteros asociadas a Heliocarpus e Ipomoea siguió el mismo patrón a lo largo de la temporada (F(3,48)=1.79, p>0.16; Apéndices 7 y 10). La interacción tratamiento * tiempo fue significativa (F(6, 48)=6.15, p<
0.00008), revelando que los sitios perturbados tuvieron significativamente menor riqueza de larvas de lepidópteros en los meses de julio y septiembre mientras que en agosto y octubre las plantas creciendo en los tres tratamientos muestran una riqueza estadísticamente similar (Figura 5). La interacción especie * tratamiento * tiempo no fue significativa (F(6,48)=0.57, p>0.76; Apéndices 7 y 11).
Julio Agosto Septiembre Octubre
MES
-0.02 0.00 0.02 0.04 0.06 0.08 0.10 0.12 0.14 0.16 0.18
L o g 1 0 ( R iq u e z a + 1 )
F(3, 48)=23.91, p<0.000001 a
a
b a
Figura 4. Patrón temporal de la riqueza de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora durante la temporada de lluvias de julio a octubre de 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México. Las líneas verticales representan un intervalo de confianza al 95%. Letras diferentes representan diferencias significativas evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey.
Julio Agosto Septiembre Octubre
MES
-0.10 -0.05 0.00 0.05 0.10 0.15 0.20 0.25 0.30
L o g 1 0 ( R iq u e za + 1 )
Perturbado, Sin plantación, Con plantación F(6, 48)=6.15, p<0.00008
* *
Figura 5. Patrón temporal de la riqueza de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios excluidos con y sin plantaciones, y sitios perturbados con entrada del ganado durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México. Las líneas verticales representan un intervalo de confianza al 95%. Los asteriscos representan diferencias significativas entre tratamientos en el mismo mes evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey.
Abundancia de larvas de lepidópteros
La abundancia de larvas de lepidópteros fue casi cuatro veces mayor en Heliocarpus (15.61 ± 4.98 individuos por planta) que en Ipomoea (4.32 ± 0.76 individuos por planta; F(1, 16)=32.17, p< 0.00003, Apéndice 12; Figura 6).
La abundancia de larvas de lepidópteros fue similar en todos los tratamientos (F(2, 16)=3.08, p=0.07, Apéndices 12 y 13). El análisis estadístico mostró que la abundancia de larvas de lepidópteros fue significativamente diferente por efecto del mes (F(3,48)=47.96, p<0.000001). El análisis Post Hoc de Tukey reveló que durante julio y agosto las plantas presentaron una abundancia similar de larvas de lepidópteros (12.41 ± 2.78 y 22.59 ± 8.95 individuos por planta, respectivamente), en septiembre intermedia (3.95 ± 0.76 individuos por planta) y en octubre se registró la abundancia más baja (0.91 ± 0.37 individuos por planta; Figura 7).
La interacción de especie * tratamiento fue significativa (F(2, 16)10.70, p<0.001). El análisis post Hoc de Tukey reveló que Heliocarpus tuvo una abundancia similar de lepidópteros en todos los tratamientos mientras que Ipomoea presentó significativamente menor abundancia de larvas de lepidópteros en los sitios perturbados (Apéndice 13; Figura 8).
Heliocarpus pallidus Ipomoea pauciflora
Especie
0.00 0.05 0.10 0.15 0.20 0.25 0.30
L o g 1 0 ( A b u n d a n ci a + 1 )
F(1, 16)=32.17, p<0.00003
Figura 6. Abundancia de larvas de lepidópteros asociadas a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México. Las líneas verticales representan un intervalo de confianza al 95%.
Julio Agosto Septiembre Octubre
Mes
0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5
L o g 1 0 ( A b u n d a n c ia + 1 )
F(3, 48)47.96, p<0.000001
a
b
c a
Figura 7. Patrón temporal de la abundancia de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora durante la temporada de lluvias de julio a octubre de 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México. Las líneas verticales representan el 95% de los datos. Letras diferentes representan diferencias significativas evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey.
Perturbado Sin plantación Con plantación
Tratamiento
-0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4
L o g 1 0 ( A b u n d a n ci a + 1 )
Heliocarpus, Ipomoea F(2, 16)=10.70, p<0.001
a
a a
a
a
b
Figura 8. Abundancia de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios excluidos con y sin plantaciones, y sitios perturbados con entrada del ganado en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México. Las líneas verticales representan el 95% de los datos. Letras diferentes representan diferencias significativas evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey.
La interacción especie * mes fue significativa (F(6, 48)=21.370, p<0.000001, Apéndice 13). El análisis post Hoc de Tukey reveló que la abundancia de larvas de lepidópteros en agosto fue mayor en plantas de Heliocarpus que en plantas de Ipomoea, mientras que en julio, septiembre y octubre la abundancia fue similar para las dos especies (Figura 9). La interacción mes * tratamiento fue significativa (F(6,48)=26.29, p<0.0000001, Apéndice 13). El análisis post Hoc de Tukey reveló que en julio, la abundancia de larvas de lepidópteros fue significativamente mayor en los sitios excluidos con y sin plantaciones que en los perturbado; en agosto la abundancia fue significativamente mayor en sitios perturbados que en los excluidos con y sin plantaciones mientras que en septiembre y octubre la abundancia fue similar en los tres tratamientos (Figura 10). La interacción mes * especie * tratamiento fue significativa (F(6,48)=21.37, p<0.000001, Apéndice 13). El análisis post Hoc de Tukey reveló que los individuos de Heliocarpus creciendo en sitios perturbados presentaron la mayor abundancia de larvas de lepidópteros en agosto mientras que en estos sitios, Ipomoea presento muy baja abundancia de larvas de lepidópteros todos los meses (Figura 11).
Julio Agosto Septiembre Octubre
Mes
-0.1 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7
L o g 1 0 ( A b u n d a n c ia + 1 )
H. pallidus, I. pauciflora F(3, 48)=24.45, p<0.000001
*
Figura 9. Patrón temporal de la abundancia de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora durante la temporada de lluvias de julio a octubre de 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México. Las líneas verticales representan el 95% de los datos. El asterisco representa diferencias significativas entre especies en el mismo mes evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey.
Julio Agosto Septiembre Octubre
Mes
-0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 0.8
L o g 1 0 ( A b u n d a n ci a + 1 )
Con plantación, Sin plantación, Perturbado F(6, 48)=26.19, p<0.000001
* *
Figura 10. Patrón temporal de la abundancia de larvas de lepidópteros en sitios excluidos con y sin plantaciones, y sitios perturbados con entrada del ganado durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México. Las líneas verticales representan el 95%
de los datos. Los asteriscos representan diferencias significativas entre tratamientos en el mismo mes evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey.
H. pallidus, I. pauciflora F(6, 48)=21.37, p<0.000001
Perturbado
Julio Agosto Septiembre Octubre
-0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 1.2
Log10 (Abundancia + 1)
Sin plantación
Julio Agosto Septiembre Octubre
Con plantación
Julio Agosto Septiembre Octubre
Figura 11. Abundancia de larvas de lepidópteros asociada a árboles de Heliocarpus pallidus e Ipomoea pauciflora en sitios excluidos con y sin plantaciones, y sitios perturbados con entrada del ganado durante la temporada de lluvias de julio a octubre del 2010 en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México. Las líneas verticales representan el 95% de los datos. El asterisco representa diferencias significativas evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey.
Similitud entre las comunidades de larvas de lepidópteros
El mapa de agrupamiento (Cluster Analisis) mostró que las semejanzas en las comunidades de larvas de lepidópteros fueron explicadas principalmente por la especie hospedera. La comunidad de larvas asociada a Heliocarpus en sitios perturbados, se separó del resto de las ramas. Las comunidades de larvas asociadas a Heliocarpus en sitios excluidos con y sin plantaciones se agrupó en otra rama separada de las comunidades asociadas a Ipomoea en todos los sitios que presentó un grupo más compacto (Figura 12).
El diagrama de dispersión de las comunidades de larvas de lepidópteros asociadas a plantas de Heliocarpus e Ipomoea mostró que la comunidad de larvas de lepidópteros fue cambiando a través de la temporada de lluvias y que los sitios excluidos siguieron el mismo patrón temporal a pesar de que la identidad de las larvas fue diferente (Figuras 13 y 14).
0 20 40 60 80 100
Distancia de ligamiento
H P3 H P2 H P1 H exc 4 c/p H exc 8 c/p H exc 6 c/p I exc 5 s/p I exc 3 s/p I exc 2 c/p I exc 6 c/p I P2 I P3 I P1 I exc 8 c/p I exc 7 s/p I exc 4 c/p I exc 1 s/p H exc 7 s/p H exc 5 s/p H exc 3 s/p H exc 2 c/p H exc 1 s/p
Figura 12. Análisis de similitud de de la comunidad de larvas de lepidópteros asociadas árboles de (H) Heliocarpus pallidus e (I) Ipomoea pauciflora en sitios:
(P) perturbados, (exc s/p) excluidos sin plantación y, (exc c/p) excluidos con plantación, en la selva estacional de Sierra de Huautla, Morelos, México.
Dim 1
Dim 2
-3 -2 -1 0 1 2 3 4
-1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5
Figura 13. Diagrama de dispersión de la comunidad de larvas de lepidópteros asociada a Heliocarpus pallidus a través de la temporada de lluvias de julio a octubre en sitios excluidos con y sin plantaciones y sitios perturbados. Los triángulos representan el mes de julio, los cuadrados el mes de agosto, los círculos el mes de septiembre y los rombos el mes de octubre. Los símbolos de color rojo corresponden a sitios con plantaciones, los blancos a sitios sin plantaciones y los verdes a sitios perturbados. El área encerrada en rojo indica la tendencia que siguen los sitios con respecto al tiempo.
Dim 1
Dim 2
-2.5 -2.0 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5
-1.8 -1.6 -1.4 -1.2 -1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8
Figura 14. Diagrama de dispersión de la comunidad de larvas de lepidópteros asociada a Ipomoea pauciflora a través de la temporada de lluvias de julio a octubre en sitios excluidos con y sin plantaciones y sitios perturbados. Los triángulos representan el mes de julio, los cuadrados el mes de agosto, los círculos el mes de septiembre y los rombos el mes de octubre. Los símbolos de color rojo corresponden a sitios con plantaciones, los blancos a sitios sin plantaciones y los verdes a sitios perturbados. El área encerrada en rojo indica la tendencia que siguen los sitios con respecto al tiempo.
VII. DISCUSIÓN
Una medición del éxito de proyectos de restauración ecológica es observar si las interacciones planta-animal, como la herbivoría, se han restablecido. En este estudio se observó que la exclusión de ganado de 4 años favoreció la herbivoría y el incremento en la riqueza y abundancia de larvas de lepidópteros. La herbivoría en Heliocarpus y la abundancia de lepidópteros en Ipomoea fue mayor en sitios excluidos que en los perturbados, mientras que para las dos especies, la riqueza de lepidópteros fue mayor en los sitios excluidos en julio y septiembre. La comunidad de larvas de lepidópteros fue distinta para las dos especies estudiadas y cambió en los tratamientos y a través del tiempo.
Herbivoría
De acuerdo con lo esperado, el porcentaje de herbivoría fue mayor en plantas de Ipomoea. El daño por herbivoría está determinado por características de la planta como las defensas y el estado nutricional (aceptabilidad) y características del herbívoro como requerimientos nutricionales y principalmente mecanismos de desintoxicación que son parte de su comportamiento alimenticio (Feeny, 1976, Coley et al., 1985). El mayor porcentaje de herbívora en Ipomoea puede deberse a que a pesar de ser poco palatable para algunos organismos, este género tiene un herbívoro especialista (Sánchez-Montoya, 2002). El escarabajo Phytodectoidea quatuordecimpunctata (Boheman) (Chrysomelidae) y que es resistente a los compuestos de defensa de Ipomoea y se sabe que es responsable de la mayor parte del daño sobre esta especie (Sánchez-Montoya, 2002). Así, aunque se
registró una abundancia de larvas de lepidópteros más baja en los sitios perturbados que en los excluidos, la herbivoría es similar en todos los tratamientos, por lo que pudiera ser que el escarabajo especialista no esté afectado por ellos.
Las condiciones microambientales de los hábitats afectan las características foliares de las plantas y la respuesta de los herbívoros. En un estudio realizado en la selva estacional de Chamela se analizaron las diferencias fisiológicas y morfológicas que presentan individuos de Heliocarpus en sitios de selva estacional y sitios riparios y se encontró que las plantas juveniles de sitios con mayor humedad producen hojas más grandes y de mejor calidad nutricional por lo tanto reciben mayor daño por herbivoría (Cuevas-Reyes et al., 2011). Estos resultados son similares a lo reportado en este estudio, donde el porcentaje de herbivoría fue mayor en los sitios excluidos con y sin plantaciones. Debido a la exclusión de ganado, las condiciones microclimaticas existentes pueden ser más favorables para el restablecimiento de la cobertura vegetal (de la O-Toris et al., 2013) y los herbívoros asociados. En otro estudio realizado en la selva estacional de Chamela donde se analizó la herbivoría y la diversidad de herbívoros asociados a Heliocarpus pallidus (Tiliaceae) y Apoplanesia paniculata (Leguminosae) comparando una parcela restaurada de 8 años de edad y una parcela de sucesión secundaria de 17 años de edad, se encontró un mayor porcentaje de herbivoría para Heliocarpus pallidus en la parcela con sucesión secundaria (Hernández, 2010). Este dato coincide con lo registrado en el presente estudio donde