Patrones de coloración dorsal y habilidades termorregulatorias en Hyla labialis

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(1)PATRONES DE COLORACIÓN DORSAL Y HABILIDADES TERMORREGULATORIAS EN HYLA LABIALIS. ONIL ESTHELA BALLESTAS NAVARRO. UNIVERSIDAD DE LOS ANDES FACULTAD DE CIENCIAS DEPARTAMENTO DE CIENCIAS BIOLÓGICAS MAESTRÍA BOGOTÁ D.C 2004.

(2) 1. INTRODUCCIÓN Los ectotermos son animales que dependen de fuentes externas de calor para mantener su temperatura corporal dentro de ciertos límites que varían entre especies. La temperatura corporal en este grupo afecta los procesos bioquímicos y fisiológicos que intervienen en el mantenimiento, crecimiento y reproducción de los individuos (Carey, 1978; Stevenson, 1985). Los anuros son ectotermos y su desempeño se encuentra dentro de un rango de temperatura cuyos límites superiores o inferiores se conocen como temperatura máxima crítica (Ctmax) y temperatura mínima crítica (Ctmin) respectivamente (Bradshaw, 1986; Rome et al., 1992) y fuera de esos límites de tolerancia las funciones fisiológicas fallan (Rome et al., 1992). Para el mantenimiento de la temperatura corporal dentro de los límites de tolerancia, los ectotermos se valen de mecanismos termorregulatorios fisiológicos y comportamentales, tales como: ajustes circulatorios, cambios en la vascularidad dérmica, cambios en color y reflectividad, enfriamiento por evaporación, heliotermia, tigmotermia, adopción de posturas y direcciones con respecto al sol, entre otros (Bradshaw, 1986; Hutchinson & Dupré, 1992). Según el método de ganancia de calor los ectotermos son heliotermos, si obtienen el calor mediante asoleamiento, y/o tigmotermos, si ganan el calor por conducción a partir del sustrato del medio donde viven. La heliotermia es un mecanismo comportamental que conduce al aumento en la temperatura corporal en relación con la temperatura ambiental, y consiste en la exposición espontánea del individuo a la luz solar que gana el calor de la radiación solar directa (Louw, 1993). Este comportamiento ha sido reportado para varias especies de anuros, Rana catesbeiana (Lillywhite, 1970), Bufo boreas (Lillywhite et al, 1973), Hyla labialis (Valdivieso & Tamsitt, 1974), Bufo spinulosus (Pearson & Bradford, 1976; Sinsch, 1989), Hyla cinerea (Freed, 1980; Wygoda & Williams, 1991), Hyla arenicolor. 1.

(3) (Preest et al., 1992), Bufo woodhousei (O’connor & Tracy, 1992), Rana temporaria (Vences et al., 2002), entre otras especies. Es interesante que animales con ciertas limitaciones para la producción interna del calor corporal como los ectotermos, puedan llegar a colonizar hábitats extremos como desiertos y páramos. Esto requiere de ciertas adaptaciones en su comportamiento y fisiología que les permitan llevar a cabo las funciones vitales de manera exitosa. Mucho más interesante aún puede parecernos la colonización de este tipo de hábitats por parte de los anfibios, dadas las limitaciones impuestas por el balance hídrico (Brattstrom, 1963). Relativamente han sido pocas las especies de anuros que han colonizado páramos (Lynch et al., 1997; Navas, 1995), en donde la diferencia entre insolación y la temperatura ambiental da como resultado grandes fluctuaciones diarias en el clima (Valdivieso y Tamsitt, 1974). Por lo tanto, no se pueden evitar las variaciones en la temperatura corporal, ya que la termorregulación está relacionada con la disponibilidad de luz solar, la cual varía temporal y espacialmente (Angilletta et al., 2002). Dentro de los escenarios que permitirán explicar el establecimiento de especies de anfibios en altas elevaciones en los Andes, podemos considerar: 1. Que estas especies que colonizaron los páramos hayan desarrollado adaptaciones fisiológicas para desempeñarse con éxito a bajas temperaturas o 2. Que hayan desarrollado una alta eficiencia en la captación rápida de energía para llevar a cabo sus funciones, a pesar de que la disponibilidad de luz solar es muy limitada. Por estudios realizados anteriormente se sabe que Hyla labialis es una especie heliotérmica y que su temperatura corporal es usualmente más alta que la temperatura ambiental (Valdivieso & Tamsitt, 1974). Su distribución incluye el rango entre los 2000 y 3600 m.s.n.m. en la Cordillera Oriental desde la parte sur del departamento de Cundinamarca hasta la parte norte del departamento de Santander (Cochran & Goin, 1970). Investigaciones anteriores señalan que la. 2.

(4) variación altitudinal en la distribución de H. labialis tiene un efecto pleiotrópico sobre el tamaño corporal y en el patrón de coloración dorsal (Amézquita, 1995; Amézquita, 1999). H. labialis es una especie polimórfica y los patrones de coloración dorsal que presenta han sido clasificados en cinco categorías discretas así: verde (v) o café (c), café musgo verde (CMV), verde musgo negro (VMN), café y verde en W (CVW) y verde en con líneas oscuras (VL) (Amézquita, 1999). Precisamente, la coloración dorsal en los anfibios ha sido reconocida como un mecanismo fisiológico importante en termorregulación y en la cripsis (Tordoff, 1980; King et al., 1994; Wente et al., 2003). Dado que la variación en el patrón de coloración dorsal podría representar una ventaja adaptativa con relación a la tasa de obtención de calor, entonces los animales tendrían colores que absorben más radiación solar en sitios donde la disponibilidad de luz es menor. Tres escenarios podrían explicar el patrón de covariación entre elevación, tamaño y coloración: 1. Selección natural habría actuado directamente sobre el tamaño corporal de los individuos, y el patrón de coloración habría covariado pleiotrópicamente con el tamaño corporal. 2. Selección natural habría actuado primero sobre el patrón de coloración dorsal mediante la tasa de calentamiento y el tamaño corporal habría variado de manera pleiotrópica. 3. Selección natural habría actuado directamente sobre los patrones de coloración dorsal por su valor críptico, favoreciendo individuos más oscuros (cafés) en el páramo, e individuos con colores más claros (verdes) a medias y bajas elevaciones. 4. Selección natural habría actuado simultáneamente sobre el patrón de coloración dorsal y sobre el tamaño corporal.. 3.

(5) Los anuros han sido reconocidos como un grupo polimórfico y el mantenimiento de estos polimorfismos se atribuye a diferentes mecanismos de selección. Por tanto, se han realizado estudios en los que se prueba si existen diferencias fisiológicas o comportamentales entre los patrones de coloración dorsal de una especie que favorezcan el mantenimiento de los polimorfismos (Nevo, 1973; Hoppe & Pettus, 1984; Blouin, 1989, Amézquita, 1999). Alternativamente, la predación ha sido sugerida como uno de estos mecanismos de selección (Hoffman & Blouin, 2000). Sin embargo, la presencia de polimorfismos ha sido poco asociada con la termorregulación. Por consiguiente, H. labialis constituye un buen modelo para probar si el patrón de coloración dorsal afecta las habilidades termorregulatorias, teniendo en cuenta la variación en muchas de sus características a nivel intra e interpoblacional (Lüddecke, 1995; Amézquita, 1999; Amézquita, 2002; Ulloa, 2003; Guarnizo, 2003). Ya que la tasa de calentamiento puede verse afectada por covariables como la masa corporal, la longitud corporal y el volumen, es necesario medir efecto de cada una de ellas para estudiar la correlación entre el patrón de coloración y el desempeño termorregulatorio. En este estudio se pretende entonces, establecer en campo y en laboratorio si el patrón de coloración dorsal de H. labialis tiene influencia sobre sus habilidades termorregulatorias. 2. OBJETIVOS 1. Determinar si existe relación entre el desempeño termorregulatorio y los patrones de coloración dorsal de H. labialis, en condiciones de laboratorio. 2. Determinar los posibles efectos de la masa corporal, la longitud corporal, la condición corporal y volumen corporal sobre el desempeño termorregulatorio de individuos de H. labialis en condiciones de laboratorio. 3. Establecer si existe alguna relación entre la temperatura corporal alcanzada por los individuos de H. labialis en campo y su patrón de coloración dorsal.. 4.

(6) 3. METODOLOGÍA Para probar la hipótesis de que existe una correlación entre el patrón de coloración dorsal y la tasa de calentamiento en Hyla labialis, se realizaron mediciones de la temperatura corporal de los individuos en el campo y en el laboratorio. Teniendo en cuenta que en el laboratorio se usó una fuente de luz artificial, las mediciones en campo se hicieron necesarias para la comparación de los datos obtenidos. Por otro lado, basándose en la gran variación observada en diferentes características de esta especie se utilizaron individuos de poblaciones diferentes para aumentar el potencial de generalización de las conclusiones sobre el desempeño termorregulatorio en Hyla labialis. 3.1. Poblaciones de estudio Se utilizaron individuos adultos de las poblaciones: 1. Municipio de La Calera (n=10), vereda El Hato, ubicada a 4º 38’ 18.3” N y 74º 0’ 40.5” W, a 2718 m, 2. Municipio de Cucaita (n=22), localizado a 5º 32’ 45” N y 73º 27’ 3” W, ubicada a 2688 m, cerca del municipio de Villa de Leyva en el departamento de Boyacá. En los dos sitios, la especie puede ser encontrada de día en perchas asoleándose. 3.2. Fase experimental 3.2.1. Desempeño termorregulatorio en laboratorio Los individuos de ambas poblaciones fueron capturados fortuitamente y marcados mediante el corte de discos de los dedos. Se registraron datos de las siguientes variables para cada individuo: Variables de entrada 1. Longitud rostro cloacal (SVL) (calibrador de precisión 0.01 milímetros) – variable continua. 2. Masa corporal (Balanza de precisión 0.01 gramos) – variable continua.. 5.

(7) 3. Índice de condición corporal (ICC) – variable continua, calculada como los residuos de la regresión lineal entre SVL y masa corporal (Jakob et al., 1996). 4. Patrón de coloración dorsal - (Amézquita, 1999) (Fig. 1) – variable categórica. Variables de salida 1. Tasa de calentamiento, variable continua. 2. Temperatura máxima, variable continua.. brown C. brown green CMV spots. green. green dark VL lines. V. brown green W CVW. green dark VMN spots. Fig. 1. Patrones de coloración dorsal de Hyla labialis. C – café, CVW – café y verde en W, VL – verde con líneas. Los patrones V- verde, VMN- verde musgo negro ó verde con manchas negras y CMVcafé musgo verde o café con manchas verdes fueron utilizados en este estudio. Modificado de Amézquita (1999).. El experimento de desempeño termorregulatorio consistió en exponer a la rana a una distancia de 30 cm de una fuente de luz (Fig. 2). La fuente de luz usada fue un bombillo incandescente de 50 W y la incidencia de la luz sobre el dorso de los individuos fue perpendicular. Se esperó entre 5 y 30 minutos hasta que el animal adoptara la posición de conservación de agua (Pough et al., 1998), y en ese momento comenzaron las mediciones de temperatura a intervalos de 5 minutos. Se. consideró. que. los. individuos. que. adoptaron. esta. postura. estaban. temorregulando, ya que exponen sólo una parte de su superficie corporal al aire y probablemente reducen así la tasa evaporativa de agua (Pough et al., 1998).. 6.

(8) Las temperatura (ºC) se midió en la parte inguinal (entre la pierna y la ingle) del individuo con un termistor de contacto (Yellow Springs Instruments, Model 402) conectado a un multímetro digital (Kingdom LCD Digital, Model KD-25C). El registro de los datos de temperatura se realizó mientras que el individuo permaneció voluntariamente en la posición de conservación de agua, por lo que el tiempo de exposición a la fuente de luz no fue igual para todos los individuos. Los. intervalos. de. calentamiento. registrados. durante. las. mediciones. de. temperatura corporal de los individuos fueron cortados en un punto donde no hubo más incrementos (Tmax) (Fig. 3). Ésto con el objeto de medir únicamente la tasa de aumento en la temperatura; es decir, sin incluir los puntos en los cuales los individuos estabilizaron su temperatura corporal, en los casos (n= 21) en que esto sucedió. En otros casos se alejaron de la fuente de calor (n= 11) (Tabla 1). El tiempo de medición (te) fue el tiempo que transcurrió desde el momento en el que se inició el experimento hasta que el individuo alcanzó la temperatura máxima. Esta variable (te) fue transformada (log(te)) para emplear análisis paramétricos. Se calculó entonces la tasa de calentamiento como la diferencia entre la temperatura máxima y la temperatura inicial, dividida entre el tiempo de medición (Tmax – Ti) / te.. 30 cm. Fig. 2. Montaje para la medición de la temperatura corporal del individuo a intervalos de 5 minutos al ser expuesto a una fuente de luz.. Se tomaron fotografías digitales de cada individuo en el momento previo a las mediciones de temperatura, con el propósito de hacer un análisis de cobertura. 7.

(9) que se explicará más adelante. El objeto de este análisis fue la cuantificación del patrón de coloración dorsal. 25,5 Temperatura máxima. Temperatura (ºC). 25,3 25,1 24,9 24,7 24,5 24,3 24,1. Tiempo de medición (te). 23,9 23,7 23,5 -20. 0. 20. 40. 60. 80. 100. Tiempo (minutos) Fig. 3. Figura de puntos que muestra el incremento de la temperatura corporal de Hyla labialis con respecto al tiempo. Tabla 1. Tabla del número de individuos de Hyla labialis de cada población que estabilizaron su temperatura corporal o que se retiraron de la fuente de luz, durante los experimentos de desempeño termorregulatorio.. Población comportamientos. Calera. Cucaita. Total. retiraron. 3. 8. 11. estabilizaron. 7. 14. 21. Total. 10. 22. 32. 3.2.2. Temperaturas corporales en campo Las mediciones de campo fueron realizadas en el municipio de Cucaita por la alta disponibilidad de animales en horas del día. Se realizaron escaneos de la temperatura corporal de los individuos encontrados durante 30 minutos en dos momentos del día (entre 11:30 y 12:00, y entre 12:30 a 13:00) durante 4 días. 8.

(10) durante los meses de septiembre y octubre del 2003. Se registró la temperatura de los individuos (termómetro infrarrojo Oakton InfraPro Standard Model 35629-00 con precisión 0.1 ªC) expuestos a la luz solar en posición de conservación de agua y que no estuvieran en contacto con el agua. Se registraron las siguientes variables: Variables de entrada 1. Orientación – variable categórica (ángulo de orientación del individuo con respecto a la luz solar, categoría 1: 0-30 grados, categoría 2: 30-60 grados y categoría 3: 60-90 grados). 2. Exposición – variable categórica (grado de exposición a la luz, categorías: 1. luz, 2. luz-sombra y 3. sombra). 3. hora del día – variable categórica. Mediciones a dos horas del día (entre 11:30 y 12:00, y entre 12:30 y 1:00). 4. Masa corporal – variable continua. 5. Longitud rostro cloacal (SVL) - variable continua. 6. Patrón de coloración dorsal, según Amézquita (1999). Variable categórica. 7. Cobertura – variable continua. Variable de salida 1. Temperatura corporal 3.3. Análisis de cobertura. El objeto de este análisis fue cuantificar el área oscura presente en el dorso de los individuos y así obtener una variable continua con respecto al color, que en dado caso podría complementar a la variable categórica: patrón de coloración. Se analizaron fotografías digitales de cada individuo usado en campo y en laboratorio. con. ayuda. del. programa. Scion. Image. versión. 1.63. (www.scioncorp.org) para Macintosh. El análisis consistió en calcular el área total del individuo y el área de las partículas de color oscuro. Al sumar el área de todas las partículas oscuras de un individuo se puede obtener el área total del color oscuro, que dividido entre el área total del individuo da como resultado el porcentaje de cobertura oscura.. 9.

(11) Los análisis gráficos y estadísticos mostraron que las variables: patrón de coloración dorsal (PCD) (variable discreta) y cobertura (variable continua) están muy relacionadas. Existen diferencias significativas con respecto a la cobertura de cada PCD (Kruskal-Wallis: Χ2 = 30.217, P < 0.001, gl = 2, n = 32) (Fig. 4). Además se realizó un análisis comparativo entre pares de patrones de coloración y se encontró igualmente que existen diferencias (v-vmn: Mann-Whitney U-test: U<0.001, P<0.001; vmn-cmv: Mann-Whitney: U-test U=7.00, P=0.001; v-cmv: MannWhitney U-test: U<0.001, P<0.001). 1,0. cobertura oscura. ,8 ,6 ,4 ,2 0,0 -,2 N=. 12. 16. 4. v. vmn. cmv. PCD Fig. 4. Diferencias en la cobertura oscura entre los patrones de coloración dorsal (PCD) de H. labialis. V- verde, VMN- verde manchas negras y CMV- café manchas verdes.. 3.4. Análisis estadístico. Con el propósito de probar si la coloración tiene un efecto sobre el desempeño termorregulatorio de H. labialis, se realizaron dos modelos estadísticos. El diseño experimental usado propuso dos variables de entrada principales, relacionadas con el patrón de coloración, y tres covariables. El patrón de coloración fue estimado como variable categórica (según la propuesta de Amézquita, 1999) y como variable continua (cobertura del color oscuro). Dado que se encontraron coincidencias al relacionar el patrón de coloración dorsal con la cobertura oscura, cada una se usó como variable de entrada en modelos separados. Con. 10.

(12) base en los reportes de varios autores que afirman que la relación entre la superficie y el volumen de un cuerpo es un parámetro importante que afecta la regulación de la temperatura, y que entre más pequeño es un animal mayor es su superficie relativa (Duellman & Trueb, 1983; Cossins & Bowler, 1987), se incluyeron el tamaño y la condición corporal como covariables en el modelo. Teniendo en cuenta que la temperatura en el tiempo cero (Ti) y el tiempo de medición (Log(te)) no fueron iguales para todos los individuos, éstas también se incluyeron como covariables en el modelo. Un análisis de componentes principales fue utilizado para reducir las variables intrínsecas del individuo como longitud, masa, condición y volumen corporales, que mostraron fuerte covariación (Fig. 5). Este análisis dio como resultado componentes con valores propios mayores que 1, el componente de tamaño (CP1) definido por las variables longitud, masa y volumen corporal y el componente de condición (CP2) definido por la variable índice de condición corporal (Tabla 2). Se realizó un ANCOVA para probar el efecto del patrón de coloración dorsal (factor a tres niveles) sobre la tasa de calentamiento, con el tamaño corporal (CP1), la condición corporal (CP2), la temperatura inicial y el tiempo de medición (log(te)) como covariables. Se realizó una regresión lineal entre el tiempo de medición (Log(te)) y la tasa de calentamiento. Los residuos de esta regresión (TC res) se usaron en un modelo de correlación para probar la relación entre la cobertura y la tasa de calentamiento. El efecto del tiempo de medición (log(te)) en laboratorio sobre la temperatura máxima (Tmax) se probó mediante una regresión simple. Y los residuos de este análisis se relacionaron con la temperatura inicial usando igualmente un modelo de regresión.. 11.

(13) Tabla 2. Coeficientes de carga entre los componentes principales extraídos del análisis y las variables intrínsecas: masa (M), longitud corporal (SVL), índice de condición corporal (ICC) y volumen, de los individuos de H. labialis.. Variables. Componentes Principales 1. 2. M. 0.997. 0.008. SVL. 0.921. -0.383. ICC. 0.382. 0.924. Volumen. 0.987. -0.009. masa. svl. ICC PCD cmv. volumen. vmn v. Fig. 5. Gráfico de dispersión de las variables: masa corporal, longitud rostro cloacal (svl), índice de condición corporal (icc) y volumen corporal para individuos de H. labialis con diferentes patrones de coloración dorsal. cmv- café musgo verde, vmn- verde musgo negro y v- verde.. Para el análisis de los datos de campo se realizó un ANOVA, el cual evaluó simultáneamente la influencia del patrón de coloración dorsal y la exposición a la luz (exposición: luz, luz-sombra, sombra) sobre la temperatura corporal de los individuos. Se realizó la transformación (1/log(X)) sobre la variable temperatura corporal para poderla emplear en análisis paramétricos. Dado que los individuos se encontraron en orientaciones diferentes con respecto al sol al momento de ser medidos, se realizó un ANOVA para probar el efecto de la variable orientación sobre la temperatura corporal y un ANCOVA en el que se controló el posible efecto de la longitud corporal para probar el efecto de la exposición a la luz. 12.

(14) sobre la temperatura corporal. Todos los análisis se realizaron con el programa SPSS versión 10 para Macintosh.. 13.

(15) 4. RESULTADOS. No se encontraron diferencias en la tasa de calentamiento entre individuos con diferentes patrones de coloración dorsal (Tabla 3, Fig. 6). Este resultado no apoya la idea de que los individuos con coloraciones más oscuras se calienten en menor tiempo. Tabla 3. Resumen del ANCOVA para el efecto de los PCD, el tamaño corporal, la condición corporal, la temperatura inicial (Ti) y el tiempo de medición (log(te)) sobre la tasa de calentamiento de H. labialis en laboratorio. n = 32. Los asteriscos (*) indican los resultados significativos.. F. gl. PCD. 0.203. 1.701. 2. Tamaño (CP1). 0.053*. 4.115. 1. Condición (CP2). 0.274. 1.251. 1. Ti. 0.099. 2.930. 1. Log(te). <0.001**. 25.029. 1. Tasa calentamiento (ºC/min). P. ,06. ,05. ,04. ,03. ,02 ,01 N=. 12. 16. 4. v. vmn. cmv. PCD Fig. 6. Efecto del patrón de coloración dorsal (PCD: v- verde, vmn- verde musgo negro y cmv- café musgo verde) sobre la tasa de calentamiento de H. labialis.. 14.

(16) Tampoco se encontró que la variable condición corporal (CP2) tenga algún efecto sobre la tasa de calentamiento al ser incluida como covariable en el modelo (Tabla 3). Sin embargo, el tamaño (CP1) tiene un efecto marginal sobre la tasa de calentamiento, y el tiempo de medición Log(te) explica gran parte de la variación en la tasa de calentamiento. Por otro lado, los resultados muestran que al controlar el tiempo de medición (te) no hay correlación entre la cobertura oscura y la tasa de calentamiento (TC res) (rho de Spearman = -0.167, P=0.360, n=32), apoyando los resultados de los análisis en los que se usó el patrón de coloración dorsal como factor. Los análisis de los datos de campo, sugieren que no existen diferencias en el efecto de la exposición a la luz solar sobre la temperatura corporal (1/log(temperatura corporal)) en individuos de H. labialis con diferentes patrones de coloración dorsal, en ninguno de los dos momentos del día (Tabla 4, Fig. 7). Sin embargo, existe un efecto de la exposición a la luz sobre la temperatura corporal (Tabla 4, Fig. 8). Se observa que los individuos expuestos a la luz obtuvieron temperaturas más altas que los que se encontraron en la sombra. Por otra parte, no se encontró efecto de los ángulos de orientación con respecto al sol sobre la temperatura corporal (Tabla 5). Un ANCOVA que incluye a la longitud corporal (SVL) como covariable revela nuevamente un aporte significativo de la exposición al sol sobre la temperatura corporal más no del SVL (ANCOVA: P=0.835, F=0.043, gl=1). Tabla 4. Resumen de un ANOVA que muestra el efecto del patrón de coloración dorsal y el grado de exposición (luz, luz-sombra, sombra), sobre la temperatura corporal de los individuos de H. labialis expuestos en el campo, n=32. Los asteriscos (*) indican los resultados significativos.. P. F. gl. PCD. 0.989. 0.011. 2. Exposición. <0.001**. 8.908. 2. PCD*Exposición. 0.119. 1911. 4. 15.

(17) Temperatura corporal (ºC). 30. 28. 26. 24. 22. PATRÓN DE COLOR. 20. v. 18. vmn cmv. 16. N = 14 6. 8. Luz. 12. 7. 9. 8. Luz - sombra. 7. 5. Sombra. EXPOSICIÓN Fig. 7. Variación en la temperatura corporal de H. labialis en campo de acuerdo con patrones de coloración dorsal (v-verde, vmn-verde manchas negras y cmv-café manchas negras) y exposición a la luz.. Temperatura corporal (ºC). 30 28 26 24. ORIENTACIÓN. 22 20. 0-30 º. 18. 30-60 º 60-90 º. 16 N=. 6. 12 10. Luz. 7. 9. 12. Luz - sombra. 6. 3. 11. Sombra. EXPOSICIÓN Fig. 8. Variación en la temperatura corporal de individuos de H. labialis en campo de acuerdo con ángulos de orientación y grados de exposición.. 16.

(18) Tabla 5. Resumen de un ANOVA para las diferencias entre exposición y orientación con respecto a la luz de individuos de H. labialis sobre su temperatura corporal, n=32. Los asteriscos (*) indican los resultados significativos.. P. F. gl. Exposición. 0.008**. 5.194. 2. Orientación. 0.281. 1.294. 2. Exposición*Orientación. 0.479. 0.883. 4. El análisis de regresión lineal muestra que el tiempo de medición log(te) afecta la Tmax que alcanzan los individuos (F=16.442, P<0.001, r2=0.354, n=32) (Fig. 9). Es decir, los animales que estuvieron más tiempo en posición de conservación de agua expuestos a la fuente de luz alcanzaron temperaturas mayores que los que estuvieron expuestos menos tiempo. Al controlar el efecto del tiempo de medición log(te) se observa que la temperatura inicial explica la variación observada en la temperatura máxima (F=77.678, P<0.001, r2=0.721, n=32). Sin embargo la temperatura inicial y el tiempo de medición son independientes (F=0.516, P=0.478, n=32) (Fig. 9). Por otra parte se encontraron diferencias entre las poblaciones en el tiempo de medición (T-test: T=3,409, P=0.002, gl=30) (Fig. 10). Esto quiere decir que los individuos de la Calera estuvieron expuestos un tiempo mayor que los de la población de Cucaita, razón por la cual alcanzaron temperaturas máximas mayores y tuvieron un mayor aumento en la temperatura corporal.. 17.

(19) Tmáxima (C). Tinicial (C). PCD cmv. Log(Te). vmn v. Fig. 9. Matriz de dispersión de las variables: temperatura máxima, temperatura inicial y tiempo de medición para individuos de H. labialis con diferentes patrones de coloración dorsal.. tiempo de medición (min). 300. 200. 100. 0 N=. 10. 22. Calera. Cucaita. población Fig. 10. Diferencia en el tiempo de medición de la temperatura corporal entre dos poblaciones de H. labialis.. 18.

(20) 5. DISCUSIÓN. Contrario a lo esperado, no se encontraron diferencias entre patrones de coloración dorsal con respecto a la tasa de calentamiento de Hyla labialis. Aún así, este resultado no deja de lado las posibles ventajas que puedan tener los patrones de coloración dorsal sobre la termorregulación, dado que otras características tales como tasa de enfriamiento, tolerancia a la desecación, entre otras, podrían igualmente influir sobre esta variable. Por ejemplo, ciertos patrones podrían enfriarse más lento que otros, o ser más tolerantes a la desecación y alcanzar así mayores temperaturas. En relación con lo anterior, Nevo (1973) encontró diferencias en la resistencia a la desecación de los morfos gris y rojo de Acris crepitans, sólo apreciables entre los individuos más grandes.. En un estudio similar realizado con la especie Rana temporaria en el que se mide la temperatura corporal alcanzada con relación al patrón de coloración dorsal (Vences et al., 2002), se encontraron resultados contrastantes con los de este estudio. La temperatura corporal de especimenes de R. temporaria expuestos experimentalmente a la luz solar fue mayor en los individuos más oscuros que en los de coloraciones claras (Vences et al., 2002). De acuerdo con el color de la superficie de un individuo se reflejan o se absorben longitudes de onda de la radiación que podrían afectar la tasa de calentamiento. Por lo tanto, una posible razón por la que este efecto no fue evidente en H. labialis, es que este estudio no consideró el posible efecto de cambios en el tono de coloración en un mismo individuo. De hecho, se observó un cambio de coloración durante el curso de los experimentos mas no del patrón de coloración dorsal, de acuerdo con lo reportado por Valdivieso & Tamsitt (1974) y por Amézquita (1999). Al respecto, King et al. (1994) señalan que individuos de Hyla cinerea se aclaran a altas temperaturas y sugieren la importancia del cambio de coloración en los procesos de termorregulación. En campo, los resultados indican que la variación de la temperatura corporal de los individuos está directamente relacionada con la exposición a la luz, sin. 19.

(21) importar el ángulo en que ésta esté incidiendo. En el momento en el que se realizaron las mediciones se tuvo en cuenta que los individuos llevaran cierto tiempo en posición de conservación de agua, descartando a aquellos que acabaran de acomodarse. El patrón de coloración no tuvo efecto alguno sobre la temperatura corporal de los individuos, y este resultado concuerda con los obtenidos en el laboratorio. Si el patrón de coloración dorsal hubiese tenido un efecto sobre la tasa de calentamiento, se esperaría que el patrón que permitiera una mayor velocidad de calentamiento en el laboratorio experimentara temperaturas más altas en campo. Pero en el laboratorio se encontró que no hay efecto del patrón de coloración y en campo, que no hay diferencias en la temperatura corporal de los individuos con respecto a su patrón de coloración dorsal (Tabla 3). En este caso los resultados son similares a los del estudio realizado con R. temporaria, en los que no se encontró influencia de la cobertura de coloración negra del dorso sobre la temperatura corporal en los datos obtenidos en campo (Vences et al., 2002). Investigaciones acerca de los polimorfismos en Pseudacris ornata (Travis & Trextler, 1984) señalan que la temperatura y la densidad a la que las larvas se desarrollan influyen en la dinámica de los polimorfismos. Por consiguiente, en algunos casos no es extraño encontrar ausencia de correlación entre los patrones de coloración dorsal y alguna otra característica morfométrica y/o fisiológica, dado que la mayor parte de la variación en los polimorfismos probablemente no tiene bases genéticas (Blouin, 1989). Sin embargo, otra posibilidad es que la presencia de polimorfismos en H. labialis responda a presiones de selección diferentes a ventajas o desventajas en la termorregulación. La gran variación fenotípica encontrada en esta especie a lo largo de un gradiente altitudinal, donde predominan los patrones cafés a altas elevaciones y los verdes a bajas elevaciones, posiblemente tenga efectos alternativos en la cripsis, como ha sido sugerido para otras especies (Tordoff, 1980; King et al., 1994; Hoffman & Bluoin, 2000; Wente et al., 2003). En este escenario, la. 20.

(22) presencia de varios morfos dentro de una población ha sido reconocida como un mecanismo antipredatorio, con el que se reduce el riesgo de ser predado por la existencia de otros morfos que reducirían la eficiencia de la formación de imágenes de búsqueda por el predador (Endler, 1986). Al respecto existe evidencia que sugiere que los polimorfismos en Acris crepitans se mantienen debido a la predación visual selectiva, entre otros factores (Nevo, 1973). Adicionalmente, se encontró un efecto marginal y negativo del tamaño corporal sobre la tasa de calentamiento de los 32 individuos utilizados en esta investigación. Este resultado no es sorpresivo y coincide con los resultados obtenidos por Carey (1978) en Bufo boreas y por Diaz et al. (1996) en lacértidos, donde señalan que individuos de menor masa corporal se calentaron más rápido que individuos de mayor masa respectivamente. Sin embargo, el valor adaptativo de esta correlación para H. labialis es dudoso, ya que se esperaría entonces que los individuos de zonas donde la disponibilidad de luz solar es menor (alta elevación) fueran más pequeños. En realidad, en H. labialis sucede lo contrario, pues. las. poblaciones. de. alta. montaña. presentan. tamaños. corporales. significativamente más grandes que los de baja montaña (Amézquita, 1995). La temperatura inicial fue buen predictor de la temperatura máxima que alcanzaron los individuos. Es decir, que estabilizaron su temperatura o se retiraron de la fuente de luz dependiendo de la temperatura a la que comenzaron a termorregular. Así, individuos que comenzaron a temperaturas bajas alcanzaron temperaturas máximas menores que los que comenzaron a temperaturas altas. Las restricciones hídricas podrían explicar este hecho, dado que si los individuos permanecen expuestos durante un intervalo muy largo correrían el riesgo de deshidratarse. En condiciones naturales, los individuos tendrían la opción de interrumpir la termorregulación e hidratarse en cuerpos de agua (obs. Pers.) mediante mecanismos comportamentales que contribuyen a cambios más grandes sobre la temperatura corporal, que mecanismos fisiológicos (Stevenson, 1985).. 21.

(23) Alternativamente, se encontraron diferencias en el tiempo de medición entre las poblaciones de La Calera y Cucaita. Se observó que en general los individuos de La Calera estuvieron más tiempo expuestos a la fuente de luz que los de Cucaita (Fig. 10). Este resultado podría atribuirse a varias causas: por ejemplo que los individuos de esta población se expongan por más tiempo porque sean más resistentes a la desecación. O por el contrario, que seleccionen temperaturas diferentes y los que seleccionan temperaturas más altas necesitan más tiempo para alcanzarlas. Lüddecke (1995) encontró diferencias interpoblacionales en las preferencias térmicas de individuos de H .labialis al ser llevados al laboratorio. Los de clima más cálido prefirieron temperaturas más altas que los individuos de clima más frío. Pero en este caso las dos poblaciones usadas en el estudio pertenecen a elevaciones. intermedias,. que. según. Lüddecke. seleccionan. temperaturas. intermedias. Sin embargo, ambas poblaciones ocurren a latitudes diferentes. Cucaita pertenece a las poblaciones del norte y la Calera pertenece a las poblaciones del sur, y según un estudio realizado por Guarnizo (2003) las poblaciones de norte y sur son diferenciables genéticamente. Otra posible causa de diferencias en el tiempo de medición entre las poblaciones es el tamaño corporal. Aunque no se encontraron diferencias estadísticamente significativas en el tamaño corporal de H. labialis entre ambas poblaciones, los individuos de la Calera tienden a presentar tamaños corporales mayores que los de Cucaita. Por lo tanto, sería necesario que los individuos de la Calera se expusieran por más tiempo para calentarse que los de Cucaita debido a su mayor tamaño corporal. Como se ve, las causas de estas diferencias interpoblacionales en el tiempo de medición pueden ser varias y para hablar de variación geográfica en este caso es necesario tener datos de otras poblaciones. En conclusión, el patrón de coloración dorsal no presentó un efecto sobre la tasa de calentamiento de Hyla labialis, aunque no se puede descartar su posible influencia en otros aspectos de la termorregulación. Como se esperaba, existe una tendencia a una relación inversa entre el tamaño corporal y la tasa de calentamiento. En consecuencia, los individuos más pequeños se calientan en. 22.

(24) menor tiempo que los más grandes. Sería útil en futuras investigaciones probar la posible influencia de los patrones de coloración dorsal sobre la cripsis y la predación visual selectiva, para determinar si alguno de estos factores está involucrado en el mantenimiento de los polimorfismos en esta especie. Para tal fin, sería necesario registrar el número de individuos predados de cada morfo (Tordoff, 1980), para probar si el predador selecciona a la presa según el contraste del patrón con el sustrato o según la prevalencia del patrón de coloración en la población.. 23.

(25) 6. BIBLIOGRAFÍA. Amézquita, A. 1995. Estudio experimental sobre la variación interpoblacional en el crecimiento postmetamórfico y el fenotipo de madurez sexual. Tesis de Magíster. Facultad de Ciencias. Universidad de los Andes. Bogotá. Amézquita, A. 1999. Color pattern, elevation and body size in the high-Andean frog Hyla labialis. Rev. Acad. Colomb. Cienc. Exac. Fís. Nat. 23 (Suplemento Especial): 231-238. Amézquita, A. 2002. Signal diversity and the evolution of the vocal communication systems in the high- Andean frog Hyla labialis. Tesis Doctoral. Facultad de Ciencias. Universidad de los Andes. Bogotá. Angilletta, M., Niewiarowski, P. and C. Navas. 2002. The evolution of thermal physiology in ectotherms. J. of Therm. Biol. 27: 249-268. Bradshaw, S. 1986. Ecophysiology of Desert Reptiles. Academic Press. Australia. Blouin, M. 1989. Life history correlates of a color polymorphism in the ornate chorus frog, Psudacris ornata. Copeia 1989: 319-325. Brattstrom, B. 1963. A preliminary review of the thermal requirements of amphibians. Ecology 44 : 238-255. Carey, C. 1978. Factors affecting body temperatures of toads. Oecologia 35: 197219. Cochran, D. and C. Goin. 1970. Frogs of Colombia. Bull. U. S. Nat. Mus. 288: 1 – 655. Cossins, A. and K. Bowler. 1987. Temperature Biology of animals. Chapman & Hall.. 24.

(26) Díaz, J., Bauwens, D. and B. Asensio. 1996. A comparative study of the relation between heating rates and ambient temperatures in lacertid lizards. Physiol. Zool. 69: 1359-1383.. Duellman, W. and L. Trueb. 1986. Biology of amphibians. New York, McGraw Hill Publ. Co. Endler, J. 1986. Defense against predators. Pp: 109-134. En: Feder, M. and G. Lauder, eds. Predator-Prey relationships: Perspectives and approaches from the study of lower vertebrates. The University of Chicago Press, Chicago. Freed, A. 1980. Prey selection and feeding behavior of the green treefrog (Hyla cinerea). Ecology 61: 461-465.. Guarnizo, C. 2003. Mitochondrial phylogeography of the high Andean frog Hyla labialis. Tesis de Magíster. Facultad de Ciencias. Universidad de los Andes. Bogotá.. Hoffman, E. and M. Blouin. 2000. A review of color and pattern polymorphisms in anurans. Biological Journal of the Linnean Society 70: 633-665. Hoppe, D. and D. Pettus. 1984. Developmental features influencing color polymorphisms in chorus frog. J. Herpetol. 18: 113-120. Hutchinson, V. and K. Dupré. 1992. Thermoregulation. Pp: 206-249. En: M. E. Feder and W. W. Buggren, eds. Environmental Physiology of the Amphibians. The University of Chicago Press, Chicago. Jakob, E., Marshall, S. and G. Uetz. 1996. Estimating fitness: a comparison of the body condition indices. OIKOS 77: 61-67.. 25.

(27) King, R., Hauff, S. and J. Phillips. 1994. Physiological color change in the green tree frog: responses to background brightness and temperature. Copeia 1994: 422-432. Lillywhite, H. 1970. Behavioral temperature regulation in the bullfrog. Copeia 1970: 158-168. Lillywhite,. H.,. Licht. P.. and. P.. Chelgren.. 1973.. The. role. of. behavioral. thermoregulation in the growth energetics of the toad, Bufo boreas. Ecology 54: 375-383. Low, G. 1993. Physiological Animal Ecology. Longman Scientific & Technical. London. Lüddecke, H. 1995. Intra- and interpopulational comparison of temperatures selected by Hyla labialis (Anura). Pp: 192-196. En: G. A. Llorente, A. Montori, X. Santos and M. A. Carretero, eds. Scientia Herpetologica, Barcelona. Lynch, J., Ruiz carranza, P. and M. Ardila- Robayo. 1997. Bioigeographic patterns of colombian frogs and toads. Rev. Acad. Colomb. Cienc. 21: 237-248. Navas, C. 1995. Ecological Implications of behavior and physiology in high elevation neo-tropical anurans. PhD Thesis. The University of Connecticut. Nevo, E. 1973. Adaptative color polymorphism in cricket frog. Evolution 27: 353-367. O'Connor, M. P. and C. R. Tracy. 1992. Thermoregulation by juvenile toads of Bufo woodhousei in the field and in the laboratory. Copeia 1992: 865-876.. Pearson, O. and D. Bradford. 1976. Thermoregulation of lizards and toads at high altitudes in Peru. Copeia 1976: 155-170.. 26.

(28) Pough, F. H., Andrews, J., Cadle, J., Crump, M., Savitsky, A. and K. Wells. 1998. Herpetology. Prentice Hall. New Jersey. Preest, M., Brust D. and M. Wygoda. 1992. Cutaneous water loss and the effects of temperature and hydraton state on aerobic metabolism of canyon treefrogs, Hyla arenicolor. Herpetologica 48: 210-219.. Rome, L., Stevens, E. and H. John-Alder. 1992. Pp: 183-205. The influence of temperature and thermal acclimation on physiological function. En: M. E. Feder and W. W. Buggren, eds. Environmental Physiology of the Amphibians. The University of Chicago Press, Chicago. Sinsch, U. 1989. Behavioural thermoregulation of the Andean toad (Bufo spinulosus) at high altitudes. Oecologia 80: 32-38. Stevenson, R. 1985. The relative importance of behavioral and physiological adjustments controlling body temperature in terrestrial ectotherms. Am. Nat. 126: 362-3869. Travis, J. and J. Textler. 1984. Investigations on the control of the color polymorphism in Pseudacris ornata. Herpetologica 40: 252-257. Tordoff, W. 1980. Selective predation of gray jays, Perisoreus canadiensis, upon arboreal chorus frogs, Pseudacris triseriata. Evolution 34: 1004-1008. Ulloa, C. 2003. Efecto de la distancia geográfica sobre el aislamiento reproductivo entre poblaciones de la rana Hyla labialis (Anura Hylidae). Tesis de Biología. Facultad de Ciencias. Universidad de los Andes. Bogotá. Valdivieso, D. and J. Tamsitt. 1974. Thermal relations of the neotropical frog, Hyla labialis (Anura: Hylidae). Life Sci. Occ. Pap. Roy. Ont. Mus. 8: 1-10.. 27.

(29) Vences, M., Galán, P., Vieites, D., Puente, M., Oetter, K. and S. Wanke. 2002. Field body temperatures and heating rates in a montane frog population: the importance of black dorsal pattern for thermoregulation. Ann. Zool. Fennici 39: 209-220. Wente, W. and J. Phillips. 2003. Fixed green and brown color morphs and a novel color changing morph of the pacific tree frog Hyla regilla. Am. Nat. 162: 461-473. Wygoda, M. and A. Williams. 1991. Body temperature in free-ranging green tree frogs (Hyla cinerea): a comparison typical frog. Herpetologica 47: 328-335.. 28.

(30) 7. ANEXOS 7.1. Anexo 1. Datos de las mediciones de temperatura corporal (ºC) con respecto. al tiempo (minutos) de 32 individuos de Hyla labialis de diferentes patrones de coloración dorsal (PCD), y pertenecientes a dos poblaciones. id 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. Tiempo 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 115 120 125 130 135 140 145 150 155 160 165 170 175. Temperatura 23,1 . 23,2 23,2 23,2 23,3 23,4 23,4 23,5 23,6 23,7 24 24,1 24,2 24,2 24,4 24,7 24,7 24,9 24,9 25 25 . 24,8 24,9 25 25 24,9 25 25,2 25,4 25,8 25,8 26 26,5 26,1. PCD 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. Población 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. 29.

(31) id 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. Tiempo 180 185 190 195 200 205 210 215 220 225 230 235 240 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 115 120 125 130 135 140 145 150. Temperatura 26,1 26,1 26,4 26,4 26,5 26,6 26,6 26,7 26,8 27 26,9 26,9 26,9 23,1 23,2 22,8 23,1 23 23 22,7 22,8 23,2 23,2 23,3 23,4 23,6 23,7 23,8 23,9 24,1 24,2 24,3 24,4 24,6 24,7 24,9 25 25,3 25,4 25,9 26 26,1 26,3 26,5. PCD 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3. Población 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. 30.

(32) id 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4. Tiempo 155 160 165 170 175 180 185 190 195 200 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55. Temperatura 26,6 26,7 26,8 26,8 26,9 26,9 27 27 27,2 27,2 23,6 23,5 23,6 24,1 . 25 25,2 25 25 25,2 25,2 25,2 25,6 25,6 25,4 25,8 25,4 25,7 25,9 26,4 26 26,3 23,9 23,8 23,9 24,1 24,3 24 24 . 24,2 . . .. PCD 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. Población 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. 31.

(33) id 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5. Tiempo 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 115 120 125 130 135 140 145 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 115 120 125 130 135 140 145 150 155 160 165. Temperatura . 24,4 24,3 24,4 24,4 24,7 24,8 24,7 24,7 24,7 24,9 25,3 25,4 25,8 25,7 25,6 26 26,3 23,9 23,9 24 24,3 . 24,3 24,3 24,5 24,8 24,8 24,8 24,8 24,9 25 25,2 25,6 25,7 25,7 25,9 25,9 26,1 26 26,1 26,1 26,1 26,1 26,3 26,3 26,4 26,6 26,8 26,9 27 27,3. PCD 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. Población 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. 32.

(34) id 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 7 7 7 7 7. Tiempo 140 145 150 155 160 165 170 175 180 185 190 195 200 205 210 215 220 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 0 5 10 15 20. Temperatura 26,4 26,6 26,8 26,9 27 27,3 27,3 27,4 27,5 27,6 28 28,2 28,1 28,2 28,6 28,6 28,6 23,9 23,6 23,8 23,8 23,9 24,1 24 24,1 24,3 24,4 24,4 24,5 24,7 24,7 24,8 25 25 25,1 25,3 25,3 25,3 25,3 23,2 23,5 23,7 23,7 24. PCD 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. Población 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. 33.

(35) id 7 7 7 7 7 7 7 7 7 7 7 7 7 7 7 7 7 7 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 9 9 9 9 9 9. Tiempo 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 0 5 10 15 20 25. Temperatura 24,3 24,3 24,6 25,1 25,2 25,2 25,4 25,4 25,3 25,6 25,9 26 26 26 26,1 26 26 26 21,8 21,8 21,9 . 22,2 22,4 22,5 22,7 23,3 23,6 23,6 23,7 24,2 24,3 24,7 24,9 25 25,3 25,7 25,9 26 24 23,8 24,3 24,5 24,7 24,9. PCD 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 2. Población 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. 34.

(36) id 9 9 9 9 9 9 9 9 9 9 9 9 9 10 10 10 10 10 10 10 10 10 10 10 10 10 10 10 10 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11. Tiempo 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70. Temperatura 24,8 24,9 25,3 25,4 25,4 25,4 25,6 25,7 26 26,1 26,1 26,3 26,5 23,5 23,6 23,7 24,1 . 24,1 24,5 24,4 24,4 24,8 25,2 25,2 25,6 25,2 25,4 25,6 24,5 24,6 24,5 24,5 24,8 24,8 25 25,2 25,2 25,4 25,4 25,9 25,9 26,1 26,2. PCD 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. Población 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. 35.

(37) id 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 13 13 13 13 13 13 13 13. Tiempo 75 80 85 90 95 100 105 110 115 120 125 130 135 140 145 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 0 5 10 15 20 25 30 35. Temperatura 26,2 26,3 26,1 26,1 26,1 26,1 26,3 26,3 26,3 26,4 26,5 26,5 26,6 26,5 26,5 23,6 23,5 23,5 23,4 23,5 24 24 23,8 24,2 24,2 24,4 . 24,8 25,1 25,1 25,4 25,6 25,7 25,8 25,9 25,9 23,9 24 24,3 24,2 24,5 24,7 24,7 24,8. PCD 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 1 1 1 1 1 1 1 1. Población 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. 36.

(38) id 13 13 13 13 13 13 13 13 13 13 13 13 13 13 13 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 15. Tiempo 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 115 120 125 130 135 140 0. Temperatura 24,7 25 25,2 25,2 25,6 25,8 25,8 . 26,8 25,7 25,9 25,9 25,9 26,2 26 22,5 22,2 22,7 22,8 22,9 23,1 23,2 23,3 23,2 23,2 23,3 23,5 23,4 23,4 23,4 23,4 23,4 23,5 23,6 23,7 23,8 23,8 23,9 24,2 24,6 24,6 24,7 24,9 24,9 24,3. PCD 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. Población 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. 37.

(39) id 15 15 15 15 15 15 15 15 15 15 15 15 15 15 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 17 17 17. Tiempo 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 115 120 125 130 135 0 5 10. Temperatura 24,8 25,1 25,1 25,4 25,8 26,1 26,2 26,2 26,1 26,2 26,4 26,4 26,4 26,4 20,8 21,1 21,4 21,4 21,5 21,8 21,8 22 22,3 22,7 23 23 23,1 23,3 23,3 23,3 23,3 23,3 23,4 23,5 23,6 23,7 24 24,3 24,3 24,4 24,4 24,4 21,1 21,4 21,7. PCD 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 2 2 2. Población 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. 38.

(40) id 17 17 17 17 17 17 17 17 17 17 17 17 17 17 17 17 17 17 18 18 18 18 18 18 18 18 18 18 18 18 18 18 18 18 18 18 19 19 19 19 19 19 19 19 19. Tiempo 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 0 5 10 15 20 25 30 35 40. Temperatura 21,7 21,8 21,9 22 22,3 22,5 22,6 22,7 22,8 22,8 22,9 23 23,1 23,2 23,3 23,4 23,4 23,5 24,4 24,4 24,6 24,7 24,8 24,9 25,1 25,2 25,4 25,7 25,8 25,8 25,9 26 26,2 26,2 26,3 26,3 21,2 21,4 21,6 21,7 21,8 22 22,4 22,5 .. PCD 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 2 2 2 2. Población 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. 39.

(41) id 19 19 19 19 19 19 20 20 20 20 20 20 20 20 20 20 20 20 20 21 21 21 21 21 21 21 21 21 21 21 21 21 21 22 22 22 22 22 22 22 22 22 22 22 22. Tiempo 45 50 55 60 65 70 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55. Temperatura 22,6 22,7 22,9 22,9 23,1 23,1 23,5 23,6 23,8 24 23,9 24,1 24,3 24,5 24,5 24,5 24,5 24,6 24,9 23,3 23,9 24,4 24,6 24,8 24,9 25,1 25,1 25,2 25,3 25,4 25,4 25,6 25,7 20,6 20,8 20,9 21,1 21,4 21,6 21,8 21,9 22,2 22,4 22,3 22,2. PCD 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. Población 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. 40.

(42) id 22 22 22 22 22 22 22 22 22 22 22 22 22 22 23 23 23 23 23 23 23 23 23 23 24 24 24 24 24 24 24 24 24 24 24 24 24 24 25 25 25 25 25 25 25. Tiempo 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 115 120 125 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 0 5 10 15 20 25 30. Temperatura 22,3 22,5 . 23 23,2 23,2 23,3 23,3 23,3 23,4 23,5 23,7 23,8 23,7 21,9 22,6 22,7 23 . 23 23,2 23,2 23,3 23,7 22,6 22,9 23 23 23,2 23,4 23,4 23,5 23,6 . 23,7 23,9 24,1 24,1 23,8 23,8 23,8 24 24 24,2 24,2. PCD 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 2 2 2 2 2 2 2. Población 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. 41.

(43) id 25 25 25 25 25 26 26 26 26 26 26 26 26 26 26 26 27 27 27 27 27 27 27 27 27 27 27 28 28 28 28 28 28 28 28 28 28 29 29 29 29 29 29 29 29. Tiempo 35 40 45 50 55 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 0 5 10 15 20 25 30 35. Temperatura 24,4 24,5 24,6 24,8 24,8 22,9 23,6 23,7 23,7 23,7 23,8 23,9 24,1 24,2 24,3 24,4 21,4 21,5 21,7 22 22,3 22,7 22,9 23,4 23,5 23,7 23,8 23,9 24,4 24,8 25 . 25,2 25,7 25,9 26 26,1 21,2 21,4 21,7 21,9 22 22,2 22,4 22,6. PCD 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. Población 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. 42.

(44) id 29 29 29 29 29 30 30 30 30 30 30 30 30 30 30 30 30 30 30 31 31 31 31 31 31 31 31 31 31 31 32 32 32 32 32 32 32 32 32 32 32 32 32 32. Tiempo 40 45 50 55 60 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65. Temperatura 22,8 22,9 23 23,2 23,2 21,2 21,6 22 22,5 22,5 22,9 23 23,2 23,4 23,4 23,5 23,7 23,7 23,7 22 22,4 22,6 22,4 22,5 22,6 22,7 23,1 23,2 23,3 23,4 25 25,2 25 25,3 25,2 25,2 25,6 25,7 25,7 25,7 25,7 25,7 25,9 25,9. PCD 1 1 1 1 1 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1. Población 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2. 43.

(45) id 32 32 32 32 32. Tiempo 70 75 80 85 90. Temperatura 26 26 26,1 26 26. PCD 1 1 1 1 1. Población 2 2 2 2 2. 44.

(46) 7.2. Anexo 2. Datos de las variables utilizadas en el análisis estadístico. Patrones de coloración dorsal (PCD), longitud rostro cloacal (svl), índice de condición corporal (icc), temperatura inicial (Ti), temperatura máxima (Tmax), tiempo de medición (te).. 45.

(47) id. población. PCD. cobertura. masa (g). svl (mm). icc. volumen (ml). Ti (ºC). Tmax (ºC). te (min). tasa (ºC/min). 1. 1. 1. 0,000. 3,25. 35,50. 0,42594. 4,00. 23,1. 27,0. 225. 0,0173. 2. 1. 3. 0,448. 8,20. 50,86. 0,71747. 8,00. 23,1. 27,2. 195. 0,0210. 3. 1. 1. 0,000. 3,90. 39,94. -0,27060. 4,00. 23,6. 26,4. 95. 0,0295. 4. 1. 2. 0,195. 3,58. 37,70. 0,08871. 4,00. 23,9. 26,3. 145. 0,0166. 5. 1. 1. 0,000. 6,06. 47,54. -0,41560. 6,00. 23,9. 28,6. 210. 0,0224. 6. 1. 1. 0,000. 3,40. 36,30. 0,33331. 4,00. 23,9. 25,3. 90. 0,0156. 7. 1. 1. 0,000. 7,54. 51,00. 0,01501. 7,40. 23,2. 26,1. 95. 0,0305. 8. 1. 1. 0,000. 4,74. 40,80. 0,30853. 6,00. 21,8. 26,0. 100. 0,0420. 9. 1. 2. 0,087. 7,42. 48,10. 0,77454. 8,00. 24,0. 26,5. 90. 0,0278. 10. 1. 2. 0,509. 3,96. 43,39. -1,25700. 4,00. 23,5. 25,7. 60. 0,0367. 11. 2. 2. 0,522. 7,73. 53,43. -0,53200. 8,00. 24,5. 26,6. 135. 0,0156. 12. 2. 2. 0,119. 2,84. 36,81. -0,38140. 2,00. 23,6. 25,9. 95. 0,0242. 13. 2. 1. 0,000. 6,31. 45,69. 0,39546. 7,00. 23,9. 26,2. 105. 0,0219. 14. 2. 2. 0,159. 7,25. 45,79. 1,30510. 7,50. 22,5. 24,9. 135. 0,0178. 15. 2. 2. 0,138. 4,36. 41,20. -0,19280. 4,00. 24,3. 26,4. 55. 0,0382. 16. 2. 1. 0,000. 4,49. 42,44. -0,43890. 5,00. 20,8. 24,4. 125. 0,0288. 17. 2. 2. 0,112. 4,31. 46,70. -1,91100. 5,00. 21,1. 23,5. 100. 0,0240. 18. 2. 1. 0,000. 6,34. 44,06. 0,91981. 7,00. 24,4. 26,3. 80. 0,0238. 19. 2. 2. 0,111. 4,18. 40,64. -0,20290. 5,00. 21,2. 23,1. 65. 0,0292. 20. 2. 2. 0,603. 1,77. 33,20. -0,35650. 2,00. 23,5. 24,9. 60. 0,0233. 21. 2. 2. 0,112. 6,99. 46,89. 0,71151. 7,00. 23,3. 25,7. 65. 0,0369. 22 23. 2 2. 2 3. 0,250 0,904. 4,28 2,26. 44,08 36,18. -1,14600 -0,77030. 5,00 3,00. 20,6 21,9. 23,8 23,7. 120 45. 0,0267 0,0400. 24. 2. 2. 0,667. 1,50. 33,18. -0,62040. 1,50. 22,6. 24,1. 60. 0,0250. 25. 2. 2. 0,340. 1,70. 30,28. 0,45909. 2,00. 23,8. 24,8. 50. 0,0200. 26. 2. 2. 0,418. 1,49. 32,88. -0,53940. 1,50. 22,9. 24,4. 50. 0,0300. 27. 2. 2. 0,504. 6,28. 46,47. 0,12889. 7,00. 21,4. 23,8. 50. 0,0480. 28. 2. 1. 0,000. 2,19. 32,00. 0,42744. 2,00. 23,9. 26,1. 45. 0,0489. 29. 2. 1. 0,000. 5,28. 41,54. 0,62409. 6,00. 21,2. 23,2. 55. 0,0364. 30. 2. 3. 0,578. 5,25. 45,54. -0,61900. 5,00. 21,2. 23,7. 55. 0,0455. 31. 2. 3. 0,849. 2,43. 34,55. -0,10590. 3,70. 22,0. 23,4. 50. 0,0280. 32. 2. 1. 0,000. 6,05. 39,13. 2,12500. 5,50. 25,0. 26,1. 80. 0,0138.

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