Integrando la estructura taxonómica en el análisis de la diversidad alfa y beta de los escarabajos Melolonthidae en la Faja Volcánica Transmexicana

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Disponibleenwww.sciencedirect.com

Revista

Mexicana

de

Biodiversidad

www.ib.unam.mx/revista/ RevistaMexicanadeBiodiversidad87(2016)1033–1044

Ecología

Integrando

la

estructura

taxonómica

en

el

análisis

de

la

diversidad

alfa

y

beta

de

los

escarabajos

Melolonthidae

en

la

Faja

Volcánica

Transmexicana

Integrating

taxonomic

structure

in

the

analysis

of

the

alpha

and

beta

diversity

of

Melolonthidae

scarabs

in

the

Transmexican

Volcanic

Belt

Sandra

García-de

Jesús

a

,

Claudia

E.

Moreno

a,∗

,

Miguel

Ángel

Morón

b

,

Ignacio

Castellanos

a

y

Numa

P.

Pavón

a

aCentrodeInvestigacionesBiológicas,UniversidadAutónomadelEstadodeHidalgo,carreteraPachuca-Tulancingokm4.5Col.Carboneras42184,

MineraldelaReforma,Hidalgo,México

bReddeBiodiversidadySistemática,InstitutodeEcología,A.C.,CarreteraAntiguaaCoatepec351,ElHaya,91070,Xalapa,Veracruz,México

Recibidoel27demayode2015;aceptadoel1deabrilde2016 DisponibleenInternetel6deagostode2016

Resumen

Seevalúaladiversidadalfaybeta(disimilitud)deescarabajosMelolonthinae,RutelinaeyDynastinaeregistradosen8estudiosfaunísticosde laFajaVolcánicaTransmexicana.Ladiversidadalfaseanalizóutilizando2medidas:lariquezadeespeciesyladiversidadtaxonómica.Comose esperaba,ladiversidadtaxonómicaylariquezadeespeciessiguentendenciasdistintas.Lacomunidadconmayorriquezadeespecies(Popocatépetl) mostróunabajadiversidadtaxonómica,entantoqueencomunidadesconvalorescomparativamentebajosderiqueza(Huehuetitla,Zapata,La Malinche,IztaccíhuatlyPicodeOrizaba), ladiversidad taxonómicaresultóconvaloresbajosyaltos.Ladiversidadbeta tambiénse evaluó con2medidas:disimilituddeespeciesydisimilitudtaxonómica.Ladisimilituddeespeciesvariódel61%al94%,mientrasqueladisimilitud taxonómicavariódel29%al68%.Deacuerdoaloesperado,seencontróunarelaciónsignificativaentreladisimilituddeespeciesyladisimilitud taxonómica,ynosedetectancorrelacionesentreladisimilitudyladistanciageográficaentrelocalidades.Esteestudioremarcalaimportancia delusocomplementariodemedidasdediversidadqueconsiderenlainformaciónevolutivadelascomunidades,principalmenteenzonasconuna complejahistoriabiogeográfica.

DerechosReservados©2016UniversidadNacionalAutónomadeMéxico,InstitutodeBiología.Esteesunartículodeaccesoabiertodistribuido bajolostérminosdelaLicenciaCreativeCommonsCCBY-NC-ND4.0.

Palabrasclave: Diversidadtaxonómica;Diversidadbetataxonómica;Disimilitud;Coberturadelamuestra;Melolonthinae;Rutelinae;Dynastinae

Abstract

Thealphaandbetadiversity(dissimilarity)ofMelolonthinae,Rutelinae,andDynastinaebeetlesrecordedfrom8studiesoftheTransmexican VolcanicBeltwasassessed.Twomeasuresofalphadiversity:thenumberofspeciesandthetaxonomicdiversitywereused.Asexpected,taxonomic diversityandspeciesrichnesshavedifferenttrends.Thecommunitywiththehighestspeciesrichness(Popocatepetl),hadlowtaxonomicdiversity, whileincommunitieswithrelativelylowrichness(Huehuetitla,Zapata,LaMalinche,IztaccíhuatlandPicodeOrizaba),taxonomicdiversityhad lowandhighvalues.Betadiversitywasalsoassessedwith2measures:speciesdissimilarityandtaxonomicdissimilarity.Speciesdissimilarity rangedfrom61%to94%,whilethetaxonomicdissimilaritywasbetween29%and68%.Asexpected,thereisasignificantrelationshipbetween speciesandtaxonomicdissimilarity,andnocorrelationsbetweendissimilarityandthegeographicdistancebetweenlocalitieswerefound.Thisstudy highlightstheimportanceofusingcomplementarydiversitymetricsthattakeintoaccountevolutionaryinformationofecologicalcommunities, mainlyinregionswithacomplexbiogeographicalhistory.

AllRightsReserved©2016UniversidadNacionalAutónomadeMéxico,InstitutodeBiología.Thisisanopenaccessitemdistributedunderthe CreativeCommonsCCLicenseBY-NC-ND4.0.

Keywords:Taxonomicdiversity;Taxonomicbetadiversity;Dissimilarity;Samplecoverage;Melolonthinae;Rutelinae;Dynastinae

Autorparacorrespondencia.

Correoelectrónico:cmoreno@uaeh.edu.mx(C.E.Moreno).

LarevisiónporparesesresponsabilidaddelaUniversidadNacionalAutónomadeMéxico. http://dx.doi.org/10.1016/j.rmb.2016.06.003

1870-3453/DerechosReservados©2016UniversidadNacionalAutónomadeMéxico,InstitutodeBiología.Esteesunartículodeaccesoabiertodistribuidobajo lostérminosdelaLicenciaCreativeCommonsCCBY-NC-ND4.0.

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Introducción

Ladiversidadtotaldeespeciesdeunaregiónesresultadodela combinacióndeladiversidadanivellocal,diversidadalfa,yde ladisimilitudenlacomposicióndeespeciesentrecomunidades, diversidadbeta,componentesbásicosparaentenderlos patro-nes de variación espacial dela diversidad(Whittaker, 1960). Tradicionalmente,ladiversidadalfaseevalúacontabilizandoel númerooriquezadeespeciespresentesenunacomunidadyla diversidadbetaatravésdeíndicesquemidenladisimilituden lacomposicióndeespeciesentrelascomunidades.Diferentes autores hanse˜nalado limitaciones de lasmedidas tradiciona-lescomo la riqueza de especiesy los índices de disimilitud, por ser medidas neutrales. Lasmedidas neutrales consideran deigualformaatodaslasespecies,asumiendoquetodasellas poseenelmismovalorynoincorporaninformaciónacercade susdiferencias(Chao,ChiuyJost,2010;Gaston,1996;Harpery Hawksworth,1995;Magurran,2004;Morrone,2013).Las dife-renciasentrelasespeciespuedenbasarseenrasgosgenéticos, ecológicos,morfológicos,fisiológicos,biogeográficos, taxonó-micos, filogenéticos o funcionales (Gaston, 1996; Gaston y Spicer,2004).

Para una medición más completa de la diversidadse han propuesto medidas quereconocen diferencias entre las espe-cies(Chaoetal., 2010;Purvisy Hector,2000).Unade estas medidasnoneutralesesla‘diversidadtaxonómica’,quetoma encuenta laclasificaciónjerárquicalinneanaporarribade la categoríadeespecie(Pielou,1975),yaloqueenestetrabajose lellama«estructurataxonómica».Así,elvalordeladiversidad

taxonómicadecadacomunidadestaráenfuncióndela estruc-turataxonómicaqueposeansusespecies.Unacomunidadtendrá mayordiversidadtaxonómicasisusespeciespertenecena dis-tintosgéneros,ymásaún,silosgénerospertenecenadistintas familias,quesisusespeciessoncogenéricasyestánrelacionadas demaneracercana(ClarkeyWarwick,1998;Pielou,1975).Bajo esta aproximaciónse puedeincorporar información histórico-evolutiva de unacomunidad para analizartanto ladiversidad alfacomoladiversidadbeta(Bacaro,RicottayMazzoleni,2007; IzsákyPrice,2001).Ladiversidadalfataxonómicaeselgradode relaciónentrelasespeciesdentrodelaestructurataxonómicade unacomunidad,yesunreflejodesudiversidadevolutiva.Porsu parte,ladisimilitudodiversidadbetataxonómicaeselgradode diferenciaciónenlacomposicióndetaxonesentrecomunidades. Enunejemplohipotético,secomparan2comunidades eco-lógicas (A y B) bajo 2 escenarios diferentes de estructura taxonómica (i y ii) (fig. 1). Enambos escenarios, las comu-nidadesAyBtienenlamismariquezadeespeciesyelmismo númerode especiescompartidasy exclusivas,demaneraque ladisimilituddeespeciesentrecomunidadesenambos escena-rioseslamisma(0.79).Sinembargo,alconsiderarlaestructura taxonómica,enelescenarioilacomunidadAtieneuna diver-sidad alfa taxonómicamás alta(69.4) queen elescenario ii. Estevalores distintodebidoaquesus9especiesrepresentan a7géneroscontenidosen4familias,mientrasqueenel esce-nario ii,las 9 especiesde lacomunidad A pertenecenasolo 3 géneros, agrupados en 2 familias.En este mismoejemplo, considerando laestructurataxonómica, ladisimilitud taxonó-micaentrelacomunidadAyBcambiaencadaescenario.Hay

Escenario I Escenario II Género 1 Especie1 Comunidades A 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 9 6 5 8 0,79 3 9 6 5 8 3 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 B Especie3 Especie4 Especie6 Especie8 Especie10 Especie12 Especie13 Especie11 Especie9 Especie7 Especie5 Especie2 Especie14 Género 2 Género 3 Género 4 Género 5 Género 6 Género 7 Riqueza de especies: Número de especies exclusivas: Número de especies compartidas: Disimilitud de especies: Diversidad taxonómica (Δ+) comunidad A: 69,44 Disimilitud taxonómica: 0,44 Familia 1 Familia 2 Orden Familia 3 Familia 4 Género 1 Especie1 Comunidades A 1 1 1 0 1 1 0 0 1 0 0 0 0,79 1 1 0 0 1 1 1 0 0 1 1 1 1 0 1 1 B Especie3 Especie4 Especie6 Especie8 Especie10 Especie12 Especie13 Especie11 Especie9 Especie7 Especie5 Especie2 Especie14 Género 2 Género 3 Género 4 Género 5 Género 6 Género 7 Riqueza de especies: Número de especies exclusivas: Número de especies compartidas: Disimilitud de especies: Diversidad taxonómica (Δ+) comunidad A: 55,56 Disimilitud taxonómica: 0,80 Familia 1 Familia 2 Orden Familia 3 Familia 4

Figura1.Escenarioshipotéticos(iyii)querepresentanparesdecomunidadesconlamismariquezaydisimilituddeespeciesperocondistintadiversidadydisimilitud taxonómica.Enambosescenariossese˜nalanenrojolostaxonesexclusivosdelacomunidadA,enazullosexclusivosdelacomunidadByenverdelostaxones compartidos.Lafiguraacolorsemuestrasoloenlaversiónonlinedeesteartículo.

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unamenordisimilitudtaxonómicaenelescenarioi(0.44)porque todoslosgénerosyfamiliassecompartenentrelascomunidades AyB.Entantoqueenelescenarioiielvalordedisimilitud taxo-nómicaesmásalto(0.80)porquesolosecomparteungéneroy unafamilia.

EnMéxico, la provincia biogeográfica más heterogénea y complejaen historiageológicay bióticaes la FajaVolcánica Transmexicana(FVT),queselocalizaprincipalmenteentrelos 19◦y21◦delatitudnorte,entrelos1,500y3,000mdealtitud, yformaunafajatransversalextendidadelGolfodeMéxicoal OcéanoPacífico(Ferrusquía-Villafranca,2007).Estaprovincia quedaincluidadentrodelaZonadeTransiciónMexicanayes reconocidacomocentrodediversificación,endemismoy transi-ciónparaunagranvariedaddetaxones(Halffter,2006;Gámez, Escalante,Rodríguez,LinajeyMorrone,2012;Morrone,2010). Se reconocen por lomenos 3 grandes sectores bióticos den-tro de esta provincia: el sector occidental (Colima, Jalisco yNayarit),central(estadodeMéxico,HidalgoyGuanajuato)y oriental(Veracruz,PueblayTlaxcala).Esenestaúltimaporción dondeselocalizanlasmonta˜nasvolcánicasdemayoralturadel país:PicodeOrizaba(5,675m),Popocatépetl(5,452m), Iztac-cíhuatl (5,286m)y La Malinche (4,461m), además de otras de menor altitud (Velasco-de León, Arellano, Silva-Pineda y Yussim, 2007). Entre los tipos de vegetación que ocupan la mayorextensiónenestaprovinciaestánlosbosquesdeencino, pino,oyamely susdiferentesasociacionesquecubren30,764 delos58,274km2delaprovincia(Suárez-Mota,Téllez-Valdés, Lira-SaadeyVillase˜nor,2013).

Losestudiossobre coleópterosenlaFVTsonaúnescasos yprincipalmentedetipobiogeográfico.Unejemploilustrativo de este tipo de estudios es el de Corona, Toledo y Morrone (2007), quienes analizaron la distribución de varias familias de coleópteros y concluyeron quela FVT no representa una unidadbiogeográficanatural,debidoaquesufaunade escara-bajosmuestrarelaciónconlafaunadeescarabajosdediferentes provincias biogeográficas. También existen estudios faunísti-cosdecoleópterosdelasuperfamiliaScarabaeoideaenbosques de coníferasy encinos, en altitudesque van desdelos 2,300 hastalos 3,500m,en laszonasmonta˜nosascaracterísticasde laporción centro-oriente:Villa de Allende, Picode Orizaba, Popocatépetl,Iztaccíhuatl,LaMalinche,Sierra Tlaxco-Caldera-HuamantlayBloqueTlaxcala(Chacón,AragónyMorón,2013; Delgado-Solano,AragónyMorón,2013;García-deJesús,2011; García-deJesús,MorónyAragón,2013;Minor,2010;Moróny Zaragoza,1976;Rodríguez,AragónyMorón,2013; Salamanca-Calixto,AragónyMorón,2013).Enestostiposdebosquesla familiaMelolonthidaereúnede6a15génerosqueagrupanentre 14a44especies,donde,aexcepcióndelasfaunasdeVillade AllendeyPopocatépetl,lariquezaesmuysimilar.

DentrodelasuperfamiliaScarabaeoidea,losescarabajosde lassubfamiliasMelolonthinae,RutelinaeyDynastinaese inclu-yenenlafamiliaMelolonthidae,queenMéxicoestáintegrada por1,049especies(Morón,2010;ChermanyMorón,2014).La mayoríadelasespeciestienenhábitosedafícolas,esdecir,pasan lamayorpartedesuciclodevidaenelsuelo,principalmenteen estadolarval,queeselperiododondetienenmayorinteracción eimpactoenelecosistema.Estapersistenciaenestadolarval,

ademásdesumarcadaabundanciaybiomasa,laaltacapacidad deprocesamientodelsustratoysualtamovilidadenlos ambien-tesedafícolashacenqueestegrupodeescarabajosseaunode losmásimportantesdelafaunadelsuelo(Morón,2001;Morón, Rodríguez-del Bosque,Aragóny Ramírez-Salinas,2010).En ambientesforestalestienenunimpactoenelecosistematanto porsuparticipaciónenlosprocesosdefragmentaciónyreciclaje delamaderaylahojarascacomoporsuposiblepapelcomo pla-gas(Aragón,Tapia-RojasyLópez-Olguín,2013;Morón,1985). Porlascaracterísticasmencionadas,resultaimportante cono-cerladistribuciónespacialdeestosescarabajosysuvariación enecosistemasforestalesenlaFVT.Teóricamente,enhábitats similareslariquezadeespeciestiendeamostrarvalores pareci-dos,perolascircunstanciashistóricasygeográficaspuedentener efectossobrelascomunidadesanivellocal(SchluteryRicklefs, 1993).Estosefectosnosepuedenobservaralconsiderarsoloel númerodeespecies,demodoquelosíndicesdediversidad taxo-nómicasonmedidascomplementariasconunaltopotencialen estudiossobrelavariaciónespacialyambientaldeladiversidad (WarwickyClarke,1998).

El objetivo de este trabajo es describir los patrones de diversidadalfaybeta(disimilitud)delascomunidadesde esca-rabajos melolóntidosen8 regiones monta˜nosasdelaporción centro-orientedelaFVT.Paraello,seutilizan2medidas comple-mentarias,riquezadeespeciesydiversidadtaxonómica.Dada lacomplejahistoriabiogeográficadelaregión,seesperaquela riquezadeespeciesyladiversidadtaxonómicasigandistintas tendencias.TambiéndebidoalacomplejidaddelaFVTseespera queladiversidadbetaseaaltayquesereflejetantoanivelde especies(disimilituddeespecies)comoanivelestaxonómicos superiores(disimilitudtaxonómica).

Materialesymétodos

Obtencióndedatos

Apartirdelarevisiónde8estudiosfaunísticosdeescarabajos delasuperfamiliaScarabaeoidea,seelaboróunalistadeespecies delafamiliaMelolonthidae.Cuatroestudiosson representati-vosdelafaunadelasprincipalesformacionesvolcánicas:Pico deOrizaba,Popocatépetl,IztaccíhuatlyLaMalinche(Chacón etal.,2013;García-deJesúsetal.,2013;Rodríguezetal.,2013; Salamanca-Calixtoetal.,2013);otros2seincluyendentrode lapartede laSierradeTlaxco-Caldera-Huamantla( Delgado-Solanoetal.,2013;García-deJesús,2011);elbloquedeTlaxcala seencuentrarepresentadoporeltrabajorealizadoenlaBarranca deHuehuetitla(municipiodePanotla)(Minor,2010);yelúltimo estudiocorrespondeaVilladeAllende,enelestadodeMéxico (MorónyZaragoza,1976),querepresentalaporcióncentralde laFVT(fig.2).Seeligieronlosregistrosdeabundanciadelas especiesdelassubfamiliasMelolonthinae,Rutelinaey Dynas-tinae,incluidas dentrode lafamiliaMelolonthidae (Cherman yMorón, 2014;Endrödi,1966).Noseconsideraronlosdatos delos ejemplaresquese recolectaronsoloenzonasagrícolas y áreas urbanas (tabla 1). Se obtuvo una base de datos con 6,033registrosdeescarabajosde88especiesdelafamilia Melo-lonthidae. Las categorías taxonómicas (especie, subgénero,

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+ + + + + + + + Estado de México Estado de Hidalgo Estado de Puebla Estado de Veracruz Chignahuapan Zapata Huehuetitla La Malinche Iztaccíhuatl Popocatépetl Pico de Orizaba D.F. Estado de Morelos Estadode Puebla 60 Porción centro-oriente de la Faja Volcánica Transmexicana 0 60 –98ºW –97ºW 18ºN 19ºN 20ºN –99ºW –100ºW 120 Km Villa de Allende

Figura2.Ubicacióndelos8sitiosdondesedesarrollaronestudiosfaunísticosdeescarabajosScarabaeoidea(círculosnegros)enlaporcióncentro-orientedelaFaja VolcánicaTransmexicana.

género, subtribu, tribu,subfamilia y familia) se establecieron siguiendolaclasificaciónpropuestaporMorón(2010;Anexo).

Análisisdedatos

Seevaluólacompletituddelosinventariospormediodela «coberturadelamuestra»(Cm),calculadacomolaproporción delnúmerodeindividuostotalesenlacomunidadquepertenecen alasespeciesrepresentadasenlamuestra(ChaoyJost,2012). Eldéficitdecobertura(1-Cm)representalaprobabilidaddeque elpróximoindividuorecolectadopertenezcaaunaespecieaún noregistradapreviamenteenelinventario(ChaoyJost,2012). Secalculólariquezadeespeciesesperadadecada inventa-rioconsiderandounaCm=0.985,deestaforma,seestandarizó lariquezadeespeciesdelas8comunidadesaunmismonivel decompletitud ensus inventarios.Seutilizaron procedimien-tos deextrapolación einterpolacióncon100 aleatorizaciones

en el programa iNETX versión 1.3.0 disponible en línea

https://chao.shinyapps.io/iNEXT(Hsieh,MayChao,2013).Los valoresderiquezadecadacomunidadfueroncomparados esta-dísticamenteatravésdelosintervalosdeconfianzaal95%.

Ladiversidadtaxonómicasemidióconelíndicede distan-ciataxonómicapromedio(averagetaxonomicdistinctness,+) entreparesdeespeciesdecadacomunidad(ClarkeyWarwick, 1998):

Δ+=

i<jωij

[S(S−1)/2]

donde,Seselnúmerodeespeciesyωij esladistanciaqueune alasespeciesiyj enlaclasificacióntaxonómica,esdecir,el númerode taxonessuperiores queseparana2 especieshasta queseunenenunniveljerárquicosuperior.Ladistancia taxo-nómica promedio tomaencuenta lacategoríataxonómicaen lacualestárelacionadacualquierparejadeespeciesymidela

Tabla1

Tiposdevegetaciónregistradosparalaslocalidadesdecadafaunadeescarabajos.Además,semuestranlosvaloresdecompletitudparacadainventario(Cm:cobertura delamuestra)conbaseenlosdatosdeabundancia(númerodeindividuosrecolectados)yespeciesraras(conunoycon2individuos).

Región Vegetación Abundancia Especiescon

Unindividuo Especiescon Dosindividuos Riqueza específica Cm

PicodeOrizaba BP,BO,BP/ATF 866 3 4 19 0.997

Popocatépetl BP,BE,BEP/AT 2,461 10 7 44 0.996

Iztaccíhuatl BP 437 3 0 17 0.993

LaMalinche BP,BO,BOP,BPE;BP/CM 467 4 2 18 0.991

Chignahuapan BP,BPE;BEP,BP,CM 260 7 2 16 0.973

Zapata BPE,BO 312 1 3 15 0.997

Huehuetilta BE,BG,MX 117 3 2 14 0.975

VilladeAllende BP,BPE 1,111 7 2 28 0.994

ATF:agriculturadetemporalyfrutales;AT:agriculturadetemporal;BE:bosquedeencino;BEP:bosquedeencino-pino;BG:bosquedegalería;BO:bosquede oyamel;BP:bosquedepino;BPE:bosquedepino-encino;BOP:bosquedeoyamel-pino;CM:cultivodemaíz;MX:matorralxerófilo.

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separacióntaxonómicapromedioentre2 especies selecciona-dasalazardelacomunidad.Seutilizóunaestandarizaciónen laqueelvalor máximodeesteíndicees100, que correspon-deríaaladistanciataxonómicade2especiesquepertenecena distintassubfamiliasdelafamiliaMelolonthidae.Así,unvalor alto dedistancia taxonómica promediorefleja una diversidad taxonómicaalta.Esteíndice,asícomoladistanciataxonómica promedioesperadaporazarfuecalculadaapartirde1,000 alea-torizacionesdelconjuntodeespeciesdecadacomunidadenel programaPRIMERv5(ClarkeyGorley,2001).

Para evaluar la hipótesis de quela diversidad taxonómica sigue una tendencia distinta a la de la riqueza de especies, serealizóunanálisisdecorrelación dePearson conlos valo-resobtenidos enlas8comunidades.El resultadoesperadoes unafaltadecorrelación.Porelcontrario,unacorrelación sig-nificativaindicaría quelariquezay ladiversidad taxonómica proporcionanlamismainformaciónyseríanporlotanto medi-dasredundantesdelabiodiversidad.

Ladiversidadbetaaniveldeespeciessemidiócomola disi-militudbasadaenelíndicede similituddeJaccard(␤J).Este índicecomparalacomposicióndeespeciesentre2comunidades enfuncióndesuincidencia:

␤J= a

b+ca

donde,␤Jes lasimilitudencomposición deespecies,a esel númerodeespeciescompartidasentrelas2comunidades,bes elnúmerodeespeciespresentesenunacomunidad,y cesel númerodeespeciesenlaotracomunidad.Elíndice␤Jesla pro-porciónquerepresentanlasespeciescompartidasdelariqueza totalpresenteen2comunidades.Portanto,ladisimilitudes

1-␤J,yvaríade0(cuandolacomposicióndeespeciesesidéntica), a1(cuandolacomposicióndeespeciesestotalmentediferente). Ladisimilitudtaxonómicasemidiócomo1-T,dondeT eselíndicedesimilitudtaxonómicadescritoporBacaroetal. (2007),que se basaen el índicede Jaccard y mide elgrado desimilitudenlaclasificacióntaxonómicade2comunidades, incluyendo a los taxones supraespecíficos. La fórmula es la siguiente:

ΔT= Ta

Tb+TcTa

donde,Teslamedidaestandarizadadesimilitudtaxonómica,

Taes elnúmerodecategorías taxonómicascompartidasentre

2comunidades,Tbeselnúmerodecategoríastaxonómicasen

laestructurataxonómicadeunacomunidad,yTceselnúmero

decategoríastaxonómicasenlaestructurataxonómicadelaotra comunidad.Losvaloresdedisimilitudtaxonómica(1-T)van de0,cuandolaestructurataxonómicadelconjuntodeespecies de ambas comunidades es idéntica, a 1 cuando la estructura taxonómicadelasespeciesdeambascomunidadesestotalmente diferente(Bacaroetal.,2007).ElíndiceTeslaproporción querepresentanlos taxones compartidosdel númerototalde taxonesen2comunidades.

Para evaluarla hipótesis deuna altadiversidadbeta enla región,reflejadatantoaniveldeespeciescomoaniveles taxonó-micossuperiores,serealizóunanálisisdecorrelacióndePearson

entreladisimilituddeespeciesyladisimilitudtaxonómica.Se esperaunacorrelaciónsignificativaentreambasvariables,loque indicaríaquelaproporcióndetaxonessupraespecíficos compar-tidosentrecomunidadesessimilaralaproporcióndeespecies compartidas.

Serealizaronanálisisdeordenaciónnoparamétrica(NMDS, del inglés Nonmetric Multidimensional Scaling)de los valo-res de1-␤Jy1-Tconelpropósito deubicar ycomparar la posiciónrelativadecadacomunidad.ElNMDSjerarquizalos valoresdedisimilitudentreparesdecomunidadesenun procedi-mientoiterativoparaubicaracadacomunidadenunespaciode 2dimensionesquemantienelasdistanciasentrecomunidades, comounreflejodesudisimilitud.

Unodelospatronesmejorconocidosdeladiversidadbetaes eldecaimientodelasimilitudconladistanciageográfica(Nekola yWhite,1999;Soininen,McDonaldyHillebrand,2007).Esto significa que 2 comunidades podrían ser poco similares en cuantoasu composiciónde especiessimplementeporla dis-tanciaquehayentreellas,ynoporsuhistoriaevolutiva,i.e.por suestructurataxonómica.Paradetectarunaposibleinfluencia deladistancia geográficaenladisimilitud,eneste trabajose calculótambiénlarelaciónentrelasimilituddeespecies(␤J)y lasimilitudtaxonómica(T)conladistancialinealpromedio enkilómetrosentreparesdecomunidades,atravésde correla-cionesdeMantel.Lamedicióndelasdistanciasgeográficasse realizóapartirdelcentrodeláreacubiertaportodoslossitios demuestreoparacadaestudiofaunístico.

LascorrelacionesdePearsonyladeMantel,asícomoel aná-lisisdeNMDS,serealizaronconelprogramaPast3.0(Hammer, HarperyRyan,2001).

Resultados

Lacobertura de lamuestraparalos 8 inventarios faunísti-cosfuemuyalta,en2deellosdel97%yenelrestodel99%, porlotantolosdatosresultaronapropiadospararepresentarla diversidad de Melolonthidae de la porción centro-oriente de laFVT(tabla1).

Diversidadalfa

Unavezqueseestandarizaronlosinventariosdelas8 comu-nidades deescarabajos auna mismacobertura de lamuestra (Cm=0.985), se observó queenel Popocatépetlse espera el mayornúmerodeespecies(29.8),siendoestaunariqueza sig-nificativamente diferenteconelrestodelascomunidades.Le siguenenriquezaChignahuapan(21.3)yVilladeAllende(20.9). Elrestodelasregiones(Huehuetitla,Zapata,LaMalinche, Iztac-cíhuatlyPicodeOrizaba)presentaronunariquezadeespecies comparativamentebajas(de14.2a15.4especies),sin diferen-ciasestadísticassignificativasentreellas(fig.3A).

Con respecto a la diversidad taxonómica, 6 comunidades tuvieronunvalordediversidadtaxonómicacasiigualomayor que el valor promedio esperado por azar (+=71.2): Hue-huetitla,VilladeAllende,Chignahuapan,Zapata, Malinchey PicodeOrizaba.Porelcontrario,Popocatépetl(+=69.13)e

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40 A B 76 74 72 70 68 66 64 30 20

Riqueza de especies estimada Div

ersidad taxonómica ( Δ +) 10 0 Altitud 2.315 2.340 2.477 2.891 2.943 3.036 3.063 3.113 Altitud 2.315 2.340 2.477 2.891 2.943 3.036 3.063 3.113 P opocatépetl Huehuetitla

Villa de Allende Chignahuapan

Zapata Malinche Iztaccíhuatl Pico de Or izaba P opocatépetl Huehuetitla

Villa de Allende Chignahuapan

Zapata

Malinche

Iztaccíhuatl

Pico de Or

izaba

Figura3.RiquezaydiversidadtaxonómicadeescarabajosMelolonthidaeen8comunidadesdelaporcióncentro-orientedelaFVT.(A)Riquezadeespecies estandarizadaaunamismacoberturademuestra(Cm=0.985)conintervalosdeconfianzaal95%a100aleatorizaciones.(B)Diversidadtaxonómica,lalínea discontinuaeselvalordeladiversidadtaxonómicapromedioesperadoporazar.Enlaparteinferior,semuestracomoreferencialasaltitudespromediodelossitios demuestreodecadainventario,mismasqueseencuentranordenadasdemenoramayoraltitud.

Iztaccíhuatl (+=67.54) fueron comunidades quemostraron unadiversidadtaxonómicamenoralaesperada(fig.3B).

Comoseesperaba,lacorrelaciónentrelariquezadeespecies yladiversidadtaxonómicanofueestadísticamentesignificativa (r=-0.104;p=0.81).Alcomparar lariquezadeespeciesy la diversidadtaxonómicaseobservaron2respuestasimportantes:

1)lacomunidadconmayorriquezadeespecies(Popocatépetl) mostróunabajadiversidadtaxonómica;2)enlascomunidades conunariqueza de especiessimilar (Huehuetitla, Zapata, La Malinche, Iztaccíhuatly Picode Orizaba) ladiversidad taxo-nómicavarióampliamente:Huehuetitlaseencuentraentrelas comunidades con los valores de diversidad taxonómica más altos,mientrasquelacomunidaddeescarabajosdelIztaccíhuatl, presentaladiversidadtaxonómicamásbaja.

Diversidadbeta

Ladisimilituddeespecies(1-␤J)entreparesde comunida-destuvovaloresentreel61y94%,mientrasqueladisimilitud taxonómica(1-T)variódel29al68%.Larelaciónentrelos valoresdedisimilituddeespecies(1-␤)ydisimilitudtaxonómica (1-T)fueestadísticamentesignificativa(r=0.919,p<0.001;

fig.4).Resultóinteresanteladistribucióndevalorescomolos queseejemplificanenlafigura4:lospuntosse˜naladoscomo«a» (IztaccíhuatlyChignahuapan)y«b»(VilladeAllendey Popoca-tépetl),puessonparesdecomunidadesquepresentanelmismo valorendisimilitudaniveldeespecies(0.82),peroconvalores diferentesdedisimilitudencomposicióntaxonómica(a=0.46 yb=0.60).

El resultado del análisis de ordenación mostró que las comunidadesdeescarabajosdeZapata,Chignahuapan, Malin-che, PicodeOrizaba eIztaccíhuatl,sonmuyparecidas ensu composicióndeespecies,entantoqueVilladeAllendey Popo-catépetl,formanungrupodiferente.Huehuetitlaeslacomunidad con mayor disimilitudcon respecto alas comunidades antes

mencionadas(fig.5A).Enrelaciónaladisimilitudtaxonómica PicodeOrizaba,MalincheeIztaccíhuatlmostrarondiferencias notables,peroZapatay Chignahuapan se mantuvieron cerca-nasconbajadisimilitudtaxonómica(fig.5B).Nosedetectóun decaimientodelasimilitudenlarelaciónconladistancia geográ-ficaaniveldeespeciesytampocoaniveldedisimilitud taxonó-mica(r=0.270,p=0.20yr=0.331,p=0.19,respectivamente) (fig.6A,B).

Discusión

En este trabajo, al evaluar la diversidad alfa y beta de 8comunidadesdeescarabajosdelafamiliaMelolonthidaeenla FVTcon2aproximaciones(unabasadasolamenteenlariqueza especies,yotrabasadaenlaestructurataxonómicadelas comu-nidades),encontramosresultadoscomplementarios.Deacuerdo conloesperado,losresultadosmuestranunaausenciade corre-laciónentrelariquezayladiversidadtaxonómica,locualestá

0,80 b a 0,70 0,60 0,50 0,40 0,30 0,20 0,50 0,60 0,70 Disimilitud de especies (1-βJ) Disimilitud taxonómica (1-Δ T) 0,80 0,90 1,00

Figura4.Relaciónentrelosvaloresdedisimilitudaniveldeespecies(1-␤) ytaxonómica(1-T)entreparesdecomunidadesdeescarabajos Melolont-hidae(r=0.919,p<0.001).Lasletrasse˜nalanparesdecomunidadesconun mismovalordedisimilituddeespeciesperocondiferentesvaloresdedisimilitud taxonómica(a,Iztaccíhuatl-Chignahuapanyb,VilladeAllende-Popocatépetl).

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0,48 0,32 0,24 0,16 0,08 0,00 –0,08 –0,16 –0,24 –0,60 –0,48 –0,36 –0,24 –0,12 0,00 0,12 0,24 0,36 0,40 0,32 0,24 0,16 Zapata Zapata Chignahuapan Chignahuapan Malinche Malinche Pico de Orizaba Pico de Orizaba Iztaccíhuatl Iztaccíhuatl Villa de Allende Villa de Allende Huehuetitla

Disimilitud de especies B Disimilitud taxonómica

A Huehuetitla Popocatépetl Popocatépetl 0,08 0,00 –0,08 –0,16 –0,24 –0,16–0,08 0,00 0,08 0,16 0,24 0,32 0,40 Eje 1 Eje 2

Figura5.Ordenaciónnoparamétricamultidimensional(NMDS)delascomunidadesdeescarabajosMelolonthidaeestudiadas.(A),enfuncióndeladisimilitudde especies(1-␤J)y(B)enfuncióndeladisimilitudtaxonómica(1-T).

relacionadoconlacomplejahistoriabiogeográficadelaregión. LaaltariquezadeespeciesenPopocatépetlysubajadiversidad taxonómicatieneunaposibleexplicaciónenelhechodequeesta comunidadselocalizaenunazonadetransicióntantoecológica comogeográfica.Losregistrosdeescarabajosseobtuvierona unaaltitud promedio de2,315m(laaltitud de muestreomás bajadelas8regiones)entrelos18.8◦y18.9◦N,98.6y98.5◦O, municipiodeTochimilco,Puebla.Esenestemunicipiodonde sedalaconfluenciadelValledeAtlixco,conlasfaldasylaparte altadelaSierraNevada,yestavariaciónenlatopografía oca-sionaunazonaciónaltitudinalyclimáticamuymarcadaqueda lugara3tiposdeclimas:elsemicálidosubhúmedo,eltemplado

0,04 A B 0,03 0,02 0,01 0,00 0,08 0,07 0,06 0,05 0,04 0,03 0,02 0,01 0,00 0 50 100 150 Distancia en kilómetros Similitud taxonómica Similitud de especies 200 250 300 350

Figura6.Relaciónnosignificativaentreladistanciageográficaenkilómetros linealesylasimilitud.(A),similitudaniveldeespecies(r=0.270;p=0.20)y (B),similitudtaxonómica(r=0.311;p=0.19).

subhúmedoyelsemifríosubhúmedoconlluviasenverano,que propicianuncambiotransicionaldevegetaciónentreelbosque tropicalcaducifolioabosquesdepinoypino-encino(Rodríguez etal.,2013).Laelevadariquezadeespeciesesresultadodeeste cambiotransicionaldelavegetación.Porotrolado,la entomo-faunaactualdeestaregión,especialmenteenlasaltitudespor debajo de los 2,300m tiene unainfluencia de la fauna de la CuencadelBalsasydelValledePuebla.Además,enelpasado laentomofauna dela porciónoestede laSierraNevada tuvo contactoconlaSierraMadreOccidental,comoloevidencianlos trabajosbiogeográficosdeCoronaetal.(2007),Morón(2006a, b)yMorónyCarrillo-Ruiz(2013).Todosestosfactoreshan enri-quecidoaniveldeespecielafaunadeestaregióndentrodela FVT.Esposiblequelabajadiversidadtaxonómicaseaunreflejo delaconformaciónreciente(post-Pleistoceno)delosensambles aniveldeespecie,principalmentedelosgénerosPhyllophaga, DiplotaxisyParanomala,quesondepenetraciónantigua,antes delMiocenoymuydiversificadosenlasmonta˜nasmexicanas (Morón,1986;Morón,Nogueira, Rojas-GómezyArce-Pérez, 2014).

LalocalidaddeHuehuetitlamostróunariquezadeespecies relativamentebaja,perounaaltadiversidadtaxonómica. Esta localidad se caracteriza por unavegetación conasociaciones florísticasdematorralxerófilo,bosquedejuníperos,bosquede encino-pinoybosquedegalería.Estadiversidaddeambientes hacequesufaunaseaunamezcladediferenteselementos paleo-mericano,delaltiplanomexicano,neotropicalymesoamericano (Minor,2010),quelahanenriquecidoanivelsupraespecífico. Porotrolado,labajariquezadeespeciespodríaserunreflejo de lascondiciones subóptimas anivel localparael estableci-mientodeespeciesedáficas,pueslabarrancadeHuehuetitlase caracterizaporposeersuelospocoprofundosconescasamateria orgánica.Además,esposiblequelapresiónantropogénicaala quesehasometidoelbosqueconlaextraccióndetroncoshaya eliminado especies principalmente de hábitos saproxilófagos (Minor,2010).

Con respecto a la diversidad beta, como se esperaba, la disimilitud entre localidades de la FVT fue elevada y está

(8)

correlacionadaaniveldeespeciesyaniveltaxonómico. Este patrón se ha observado en escarabajos melolóntidos de bos-questropicales(García-López,Micó,Múrria,GalanteyVogler, 2013), en angiospermas (Qian, Swenson y Zhang, 2013),en moluscos(Terlizzietal.,2009)yenhelmintos(Quiroz-Martínez ySalgado-Maldonado,2013).

Al comparar de forma pareada las distintas localidades, resultainteresante quealgunascomunidadestienenla misma disimilituden lacomposición de especies,perouna disimili-tudtaxonómicadiferente.Estoocurrealcompararlasfaunasde PopocatépetlyVilladeAllende,ylasfaunasdeIztaccíhuatly Chignahuapan.Enelprimercasolos géneros Chrysina, Dys-cinetus, Golofay Parabyrsopolis,songéneros presentes solo enVilladeAllende.Enelsegundocaso, losgéneros

Parano-malayChrysinaseencuentransoloenChignahuapan.Estose

relacionaconelejemplo hipotéticopresentadoen lafigura1, dondeelpardecomunidadesPopocatépetlyVilladeAllende correspondealescenarioi,endondesecompartenlamayoría de taxonespor arribade lacategoría taxonómicade especie. Encambio,lascomunidadesIztaccíhuatly Chignahuapan tie-nenpocostaxonesexclusivos,casosimilaralescenarioiipues compartenpocosgénerosyfamilias.

Alaescalaespacialde estetrabajo ladistanciageográfica noes unfactordeterminantedeladisimilitudenla composi-cióndelascomunidadesdeescarabajos(Bacaroetal.,2012). Sinembargo, paraeste grupobiológico otros estudiossí han demostradoundecaimientodelasimilitudconladistancia.Por ejemplo, enbosques tropicales de Costa Rica se detectó una relaciónentrelabetafilogenéticaylabetaaniveldeespecies conladistanciageográficaentrelossitios(García-López,Micóy Galante,2012;García-Lópezetal.,2013).Loanteriorfue expli-cadoporlacapacidaddedispersiónquetienenestosorganismos, puesestodeterminaeltama˜nodeláreaqueocupanlasespecies, asícomoelflujogenéticoentreellas.Esprobablequelos pro-cesos queestán llevandoa laespeciación de laspoblaciones deescarabajosmelolóntidosenlaFVTseanaúnmuyrecientes comoparaidentificarunpatrónespacialenladiversidadbeta,o bienpuedesersolounefectodelaescalaespacial.

La ubicación geográfica de la FVT dentro de la zona de transiciónmexicanamarca2puntosimportantesquedeben con-siderarseparaexplicarlospatronesdediversidadencontrados

enescarabajosmelolóntidos.Primero,lafaunadeescarabajos eselresultadodeloscambiosecológicosehistóricosquehan tenidolugarenestaprovinciayquehanpermitidolainteracción dediferenteselementosbióticosprovenientesdeotras provin-cias.DeestamaneralafaunadealgunaspartesdelaFVTtiene másrelaciónconSierraMadreOriental,SierraMadredelSur, SierraMadreOccidentalylaCuencadelBalsas(Coronaetal., 2007;Morón,2006a,b).Segundo,lasmonta˜nastienenunpapel particularenladiscontinuidadespacial,pudiendoserunfactor de aislamientoy/o especiación. Estose evidenciaen la ento-mofaunadelaFVT,dondelasespeciesdeorigenneárticoson de reciente formación (Pleistoceno)(Halffter, 2006).Así, las condiciones climáticas, el paisaje y la historia volcánicahan influenciadoladivergenciaecológicaenlaspoblaciones distri-buidasalolargodelaFVT(Ruiz-SanchezySpecht,2013).En cada regiónoinclusoencadalocalidadseconjuganvariosde estosfactoresparaenriqueceroempobrecerlafaunade escara-bajosmelolóntidos,portanto,noesredundanteusar2enfoques yaqueresultancomplementariosenladescripcióndelos patro-nesdediversidaddeestegrupo.

Engeneral,losresultadosdeestetrabajoremarcanla impor-tanciaderealizarestudiosdediversidadalfaybetaconsiderando unaaproximacióntaxonómicaynosololosvaloresderiqueza absoluta(Morrone,2013).Estaaproximaciónpermitedilucidar procesosecológicosyevolutivosqueinfluyenenlospatronesde diversidaddeespeciesquesucedenadiferentesescalas espacio-temporales(García-Lópezetal.,2013;GrahamyFine,2008).

Agradecimientos

Losanálisisdedatosylaredaccióndeestetrabajosonparte delproyectodetesisdoctoraldeS.GarcíadeJesúsdelposgrado enCienciasenBiodiversidadyConservaciónquienagradeceal Conacyt la beca otorgada número359775. Larealización de esta publicaciónes unacontribuciónalproyecto «Evaluación deladiversidaddeespeciesmedianteelanálisiseintegraciónde elementos ecológicos,funcionalesy evolutivos» apoyado por SEP-Conacyt CienciaBásica222632.SeagradecealConacyt el apoyo al proyecto de infraestructura del posgradonúmero 161702.AgradecemosalrevisoranónimoyaPilarRodríguez lassugerenciasrealizadasalmanuscrito.

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S. Gar cía-de Jesús et al. / Re vista Me xicana de Biodiver sidad 87 (2016) 1033–1044 1041

Anexo. ListadeespeciesdeescarabajosMelolonthidaeyclasificacióntaxonómicacondatosdeabundanciautilizadosenestetrabajo.

Subfamilia Tribu Subtribu Género Subgénero Especie Popocatépetl Huehuetitla Chignahuapan Zapata La

Malinche

Iztaccíhuatl Picode Orizaba

Villade Allende

Melolonthinae Chasmatopterini Chasmatopterini Chnaunanthus Chnaunanthus discolor 352 0 0 0 0 0 10 0

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis angularis 0 2 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis brevicollis 1 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis cribraticollis 459 0 31 0 2 0 86 81

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis denticeps 0 4 0 3 0 0 0 0

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis fossifrons 17 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis hebes 2 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis jacala 10 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis mediafusca 64 0 2 0 0 0 0 11

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis puberea 2 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis simplex 18 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis superflua 0 4 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis tarsalis 2 0 0 0 0 4 0 2

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis truncatula 1 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Diplotaxini Diplotaxina Diplotaxis Diplotaxis turgidula 8 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Macrodactylini Macrodactylina Macrodactylus Macrodactylus mexicanus 0 0 0 0 0 0 0 128

Melolonthinae Macrodactylini Macrodactylina Macrodactylus Macrodactylus nigripes 132 0 43 54 189 14 255 0

Melolonthinae Macrodactylini Macrodactylina Macrodactylus Macrodactylus rufescens 0 0 0 18 0 0 0 0

Melolonthinae Macrodactylini Macrodactylina Macrodactylus Macrodactylus virens 0 0 0 0 0 0 0 46

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga arribans 2 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga blanchardi 13 0 0 0 0 6 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga dentex 14 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga haagi 2 0 0 0 0 6 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga heteronycha 5 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga hoegella 11 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga macrophylla 1 0 0 0 0 0 0 107

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga multipora 8 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga collaris 5 5 0 0 0 11 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga ravida 73 19 0 0 0 0 0 5

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga vetula 62 18 4 71 0 6 0 17

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga certanca 0 0 0 0 3 1 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga hidalgoana 0 0 0 2 2 0 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga quadriphylla 0 0 0 0 0 0 2 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga schencklingi 0 0 144 1 0 0 97 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga stipiltalis 0 0 0 10 0 0 2 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga xanthe 0 0 12 0 0 0 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga foveicollis 0 0 0 0 0 0 0 17

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga plairi 0 0 0 0 0 0 0 1

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phyllophaga vallendensis 0 0 0 0 0 0 0 18

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Listrochelus martincampoi 0 0 1 2 7 1 246 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phytalus diminuta 1 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phytalus hintoni 3 0 0 0 0 0 0 1

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phytalus obsoleta 8 0 0 0 0 0 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phytalus rugithorax 0 9 2 6 105 0 4 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phytalus bucephala 0 0 0 0 0 8 0 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phytalus hogei 0 0 0 0 7 0 17 0

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phytalus lulaana 0 0 0 0 0 0 1 0

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S. Gar cía-de Jesús et al. / Re vista Me xicana de Biodiver sidad 87 (2016) 1033–1044 Anexo(Continuación)

Subfamilia Tribu Subtribu Género Subgénero Especie Popocatépetl Huehuetitla Chignahuapan Zapata La

Malinche

Iztaccíhuatl Picode Orizaba

Villade Allende

Melolonthinae Melolonthini Rhizotrogina Phyllophaga Phytalus platyrhina 0 0 0 4 14 16 0 2

Melolonthinae Melolonthini Melolonthina Polyphylla Polyphylla petiti 1 0 0 0 0 0 0 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Bucaphallanus capito 1 0 0 0 0 0 0 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Bucaphallanus flohriana 0 0 0 0 12 0 0 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Bucaphallanus hoegeiana 0 0 0 0 0 0 1 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Bucaphallanus smithiana 0 0 0 0 0 0 0 6

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Paranomala denticollis 0 0 1 0 0 0 0 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Paranomala forreri 0 0 0 0 1 0 0 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Paranomala decolor 149 0 1 115 0 0 1 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Paranomala donovani 1 0 0 0 0 0 0 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Paranomala inconstans 139 0 1 0 0 0 0 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Paranomala punctatipennis 129 0 0 0 0 0 0 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Paranomala sticticoptera 95 0 0 0 0 0 0 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Paranomala Paranomala chevrolati 304 2 0 0 0 0 0 0

Rutelinae Anomalini Anomalina Epectinaspis Epectinaspis opacicollis 2 0 0 0 0 0 0 0

Rutelinae Rutelini Areodina Parabyrsopolis Parabyrsopolis chihuahuae 0 0 0 0 0 0 0 18

Rutelinae Rutelini Pelidnotina Plusiotis Plusiotis adelaida 1 0 5 5 6 4 5 47

Rutelinae Rutelini Pelidnotina Plusiotis Plusiotis alticola 0 0 0 0 1 8 0 0

Rutelinae Rutelini Pelidnotina Plusiotis Plusiotis orizabae 0 0 0 0 1 248 98 0

Rutelinae Rutelini Pelidnotina Chrysina Chrysina laniventris 0 1 0 0 0 0 0 1

Rutelinae Rutelini Pelidnotina Chrysina Chrysina peruviana 0 0 1 10 0 0 0 0

Dynastinae Cyclocephalini Cyclocephalini Ancognatha Ancognatha falsa 27 0 0 9 0 0 0 0

Dynastinae Cyclocephalini Cyclocephalini Dyscinetus Dyscinetus picipes 0 0 0 0 0 0 0 1

Dynastinae Cyclocephalini Cyclocephalini Cyclocephala Cyclocephala barrerai 0 40 0 0 0 0 0 0

Dynastinae Cyclocephalini Cyclocephalini Cyclocephala Cyclocephala lunulata 1 0 0 0 0 0 0 0

Dynastinae Pentodontini Pentodontini Orizabus Orizabus brevicollis 1 0 0 0 79 0 0 4

Dynastinae Pentodontini Pentodontini Orizabus Orizabus clunalis 0 1 0 2 0 0 0 6

Dynastinae Pentodontini Pentodontini Orizabus Orizabus fairmairei 0 0 0 0 1 7 13 0

Dynastinae Pentodontini Pentodontini Orizabus Orizabus isodonoides 0 1 0 0 0 0 0 8

Dynastinae Pentodontini Pentodontini Orizabus Orizabus rubricollis 0 0 1 0 16 93 2 1

Dynastinae Pentodontini Pentodontini Orizabus Orizabus thomasi 0 0 1 0 15 0 0 0

Dynastinae Pentodontini Pentodontini Orizabus Orizabus vulcanicus 0 0 0 0 0 3 0 0

Dynastinae Pentodontini Pentodontini Ligyrus Ligyrodes sallei 2 4 0 0 0 0 0 14

Dynastinae Oryctini Oryctini Xyloryctes Xyloryctes corniger 0 0 0 0 0 0 0 1

Dynastinae Oryctini Oryctini Xyloryctes Xyloryctes ensifer 321 7 10 2 6 0 5 0

Dynastinae Oryctini Oryctini Xyloryctes Xyloryctes telephus 0 0 0 0 0 1 0 27

Dynastinae Oryctini Oryctini Xyloryctes Xyloryctes thestalus 0 0 0 0 0 0 0 487

Dynastinae Oryctini Oryctini Strategus Strategus aloeus 5 0 0 0 0 0 19 1

Dynastinae Dynastini Dynastini Dynastes Dynastes hyllus 6 0 0 0 0 0 0 0

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Referencias

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