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DEDICATORIA
Para quienes plantaron la semilla: A la memoria de mi padre, y todo lo que significó. A la presencia de mi madre, y lo que me sigue edificando. He aquí la culminación y el cumplimiento de una promesa.
AGRADECIMIENTOS
Este apartado debiera fluir de manera automática y concisa, sin embargo me cuesta resumir el apoyo tan variado y en ocasiones tan particular que llegué a recibir de las distintas personas que hicieron posible esta tesis. Omitiendo algún grado de importancia por orden de mención, comienzo mi lista:
De manera académica agradezco a la UABCS, la cuna de mis estudios profesionales. A CONABIO que permitió el financiamiento y ampliación del proyecto CT001 (Programa de monitoreo de la restauración de arrecife coralino afectado por el Buque Lázaro Cárdenas II, y de las comunidades arrecifales de la región del Parque de Loreto, Baja California Sur) del cual fueron obtenidos los datos. De igual manera a los proyectos EP2.0 y PEP del Programa de Ecología Pesquera del CIBNOR por el apoyo en las salidas de campo, al personal de Embarcaciones y Buceo, particularmente a los Técnicos Mario Cota, Horacio Bervera, Juan José Ramírez, Enrique Calvillo y Jorge Angulo. A Dani, del laboratorio de Sistemas Arrecifales (UABCS) por ayudarme con los datos de salinidad y a Paco por la asesoría en el uso de PRIMER.
Agradezco infinitamente a mi comité, a Gina y Abril quienes influenciaron con una perspectiva más integral en la revisión del documento. A Héctor; por el apoyo con la bibliografía y porque sin saberlo sus palabras me motivaron a seguir adelante y disfrutar el proceso creativo. Al Dr. Balart, por su disposición, llegando a facilitarme información “a las puertas de mi casa”. A ustedes que permitieron una revisión fluida y estuvieron al pendiente siempre que yo hacía “acto de aparición”. Pero particularmente a Luis “Champ”, mi director, gracias por confiar en mí desde el principio, por tu paciencia, tu apoyo, tu conocimiento, guía, revisiones, por aguantarme los mil y un imprevistos que siempre surgían de verdad, gracias.
A los distintos profesores que fueron parte de mi formación “biologuesca”. A mis compañeros de generación (todos), en particular a Robert, Berny, Pris, Pablo, Lau, Abraham, Ilse, Vale, Fer, Iris que me enseñaron los distintos vértices de una amistad, desde las risas, compañía y apoyo, hasta tolerancia, perdón y versatilidad. A Tomás por volverte cada vez más un hermano conforme concluía la etapa de los
estudios, y seguirme acompañando en la siguiente: algo así como la realidad de la vida.
A quienes que aunque no tuvieron nada que ver con mis estudios, me echaron porras para seguir adelante y terminar este documento; a Orquídea, Víctor, Mariana. A Saúl por haberme apoyado e impactado en el lapso más accidentado del documento (en cuanto a redacción, inspiración y concentración se refiere). A Gaby Leong y Zama porque hasta los nortes fue a parar esta travesía y también allá me soñaban a mí y a mi tesis. A Gaby Alemán, por seguir de cerca (a pesar de estar tan lejos) mi camino, y tomar las represalias debidas y necesarias. A quienes varias veces me preguntaron “¿Y la tesis?”. A los que sin quererlo y sin querer, me fortalecieron de una manera poco ortodoxa e inversa a lo que esperaban. A quienes por falta de memoria no mencione en este apartado pero sepan que han sido parte de esto.
A Aldo, por haber llegado de la manera menos esperada a llenar los vacíos de mi alma con inspiración y cariño, y que gracias a eso, la parte final y más intensa de esta etapa por fin esté culminada.
Finalmente de la manera más intensa y humilde posible, le agradezco a mi familia, que ha sido siempre el pilar de todo lo que soy, y lo que logre. A Olivia por creer en mí y dejarme notitas de ánimo. A mi madre por escucharme, por darme espacio cuando más estresada he estado pero siempre estando a mi lado. Por estar para mí, en esto, y en todo. A mi padre, simplemente por ser él, por la fortaleza que siempre me demostró y que fue decisiva para no tirar la toalla en ningún momento, ni siquiera como posibilidad. A ustedes tres, por ser parte de mí y de este trabajo.
ÍNDICE GENERAL
LISTA DE FIGURAS...V
LISTA DE TABLAS...VI
LISTA DE ANEXOS...VII
I. INTRODUCCIÓN...1
II. ANTECEDENTES...4
III. JUSTIFICACIÓN...7
IV. OBJETIVOS...7
IV.I. Objetivo general...7
IV.II. Objetivos particulares...8
V. MATERIALES Y MÉTODOS...8
V.I. Área de estudio...8
V.II. Trabajo de campo...10
V.III. Análisis de los datos...12
VI. RESULTADOS...13
Descriptores ecológicos...13
Patrones en la composición de ensamblajes...17
VII. DISCUSIÓN...26
Evaluación general en las bahías...26
Descriptores ecológicos...26
Composición de ensamblajes...28
Resistencia, recuperación y resiliencia de los arrecifes...31
VIII. CONCLUSIONES...34
IX. LITERATURA CITADA...36
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Ubicación de las localidades censadas en A) Bahía de Loreto y B) Bahía de La Paz. (Modificado de Hernández et al., 2010)………..………11
Figura 2. Riqueza general por año obtenida de los censos de Bahía de Loreto y Bahía de La Paz………...………..14
Figura 3. Abundancia de invertebrados por año en Bahía de Loreto y Bahía de La Paz………15
Figura 4. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía de Loreto……….….16
Figura 5. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía de La Paz………..………..17
Figura 6. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes………19
Figura 7. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto durante el blanqueamiento (2008). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Destaca la ausencia de especies simbiontes…………...………19
Figura 8. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se ubicaron dentro del cuadrante “raras”………..20
Figura 9. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes.…………...………….21
Figura 10. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz durante el blanqueamiento (2008). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes abundantes, dominantes, raras y frecuentes.……….…..22
Figura 11. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se encuentran dentro del cuadrante “dominantes”………22
Figura 12. Escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) con base en la matriz de Bray-Curtis para los datos de ambas bahías ……….……….24
Figura 13. Agrupamiento de similitud mediante el coeficiente de Bray-Curtis de ambas bahías en las distintas condiciones del evento de blanqueamiento….…..25
LISTA DE TABLAS
Tabla I. Porcentaje de contribución y abundancia (SIMPER) de las cinco especies de mayor relevancia por año en las bahías de Loreto y La Paz (*=Especie simbionte)………..……..23
Tabla II. Presencia, abundancia y condición de acuerdo al diagrama Olmstead-Tukey de especies simbiontes en ambas bahías durante las tres fechas de monitoreo. (R= Rara, A= Abundante, D= Dominante)………..25
LISTA DE ANEXOS
Anexo 1. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de Loreto. Su clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*=Especie simbionte)….………...44
Anexo 2. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de La Paz. Su clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*=Especie simbionte)….………...46
Anexo 3. Valores de riqueza y abundancia total por Clase y Phylum en Bahía de Loreto y La Paz. Phylum Annelida conformado por Polychaeta, Arthropoda por Decapoda, Cnidaria por Anthozoa e Hydrozoa, Echinodermata por Asteroidea, Echinoidea y Holothuroidea; y Mollusca por Bivalvia, Cephalopoda y Gastropoda………..47
Anexo 4. Especies omitidas en la visualización del diagrama de Olmstead-Tukey, y su coincidencia durante las tres condiciones en las bahías de Loreto y La Paz (*= Especie simbionte)……….48
Anexo 5. Condición por año de las especies de Bahía de Loreto respecto al diagrama de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante, D=Dominante)…..….………..49
Anexo 6. Condición por año de las especies de Bahía de La Paz respecto al diagrama de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante, D=Dominante)…..….………..51
Anexo 7. Gráficas de diversidad de Shannon (H’) obtenidas con loge y log10 para su comparación con otros estudios………..52
Anexo 8. Listado taxonómico de la riqueza de especies de Bahía de Loreto y Bahía de La Paz corregido desde World Register of Marine Species (WoRMS:
http://www.marinespecies.org), y utilizado en PRIMER V6 para el índice ∆+ (También se utilizó la categoría de REINO, donde todos los organismos pertenecieron al grupo Animalia)………..53
I. INTRODUCCIÓN
Los arrecifes coralinos son hábitats marinos someros que albergan una gran diversidad y productividad a nivel mundial. Son reconocidos por su estructura física y por la gran variedad de organismos encontrados en ellos (Spalding et al., 2001; Enochs y Hockensmith, 2008). Entre dichos organismos se encuentran peces, gasterópodos, bivalvos, crustáceos y equinodermos como grupos predominantes. Esta variedad de especies se debe en parte a la estructura tridimensional que forman los corales, pero también a la gran cantidad de ecto y endosimbiontes presentes en ellos (Alvarado y Vargas-Castillo, 2012).
En las comunidades coralinas se llevan a cabo una gran variedad de interacciones biológicas, lo que les brinda una importante complejidad ecológica. Entre las funciones que brindan los arrecifes, pueden distinguirse el proveer de refugio y alimento a peces e invertebrados (Stella et al., 2011a), además de fungir como zonas de crianza de los mismos, y estar involucrados en procesos como el reciclaje de nutrientes y la protección de la línea de costa contra huracanes y tormentas (Hernández et al., 2008). Se ha observado también que entre los espacios que forman las ramas del coral, se albergan diversos crustáceos, que llegan a formar asociaciones obligadas con el coral hospedero (Gotelli y Abele, 1983; Stella et al., 2011a; Stier et al., 2012). La presencia de invertebrados marinos es esencial en el flujo de energía dentro de las comunidades bentónicas, ya que la transfieren hacia niveles tróficos superiores (González-Medina et al., 2006). Se prestan además como buenos indicadores ecológicos de perturbaciones del hábitat (Hernández et al., 2009) debido a la variedad de funciones que desempeñan dentro del arrecife. Las cuales se ven negativamente impactadas al variar en sus números poblacionales (Hopkins, 2009).
La distribución de los arrecifes coralinos dentro del Pacífico Oriental Tropical (POT) comprende desde el sur del Golfo de California en México hasta la costa norte de Perú (Cortés, 1997). Se conforman por franjas coralinas donde predomina el género Pocillopora, que es característico de latitudes menores y ambientes someros de entre uno y 7 m de profundidad (Carriquiry et al., 2001; Pinzón et al., 2012). También se observan parches coralinos de Pavona y Porites en zonas expuestas,
menores a 3 m de profundidad, y en las zonas más profundas (mayores a 10 m). Al aumentar la latitud se observa también un cambio en la distribución de géneros donde predominan Pavona y Porites (Reyes-Bonilla, 1993; Carriquiry et al., 2001; Rodríguez-Troncoso et al., 2013a). En el Golfo de California, Pocillopora es altamente abundante, y se considera a esta área como el límite térmico en su distribución al norte del Pacífico americano (Reyes-Bonilla, 1993; Reyes-Bonilla et al., 2005).
La temperatura supone un factor importante en la distribución y salud del coral; sin embargo existen también otros factores determinantes en la viabilidad de la asociación pólipo-zooxantela (McGinley et al., 2012). Esta relación presenta una gran sensibilidad a variaciones ambientales como alta y baja irradiancia, baja salinidad, sedimentación, exposición a mareas bajas, infecciones y contaminación (West y Salm, 2003). Si uno o varios de estos factores se altera considerablemente, la simbiosis entre el coral y las zooxantelas se disocia y éstas salen temporal o definitivamente del coral hospedero (Carriquiry et al., 2001; Paz-García et al., 2012); el fenómeno se puede apreciar a simple vista como una pérdida de coloración (palidez) y subsecuentemente la aparición del esqueleto blanco propio del coral: este evento se denomina “blanqueamiento”.
La condición de blanqueamiento del coral ha ocurrido en todos los mares tropicales (Baker et al., 2008), y en casos extremos puede dar lugar a la muerte del coral, lo que a su vez reduce la biomasa de la fauna asociada (Alvarado y Vargas-Castillo, 2012). El género Pocillopora se afecta seriamente debido a que es uno de los más susceptibles al efecto del blanqueamiento porque sus zooxantelas son especialmente sensibles a temperaturas mayores a 30 °C(LaJeunesse et al., 2007; Rodríguez-Troncoso et al., 2013a). Es un tipo de coral que alberga a nivel mundial una gran cantidad de especies asociadas de invertebrados (Hernández et al., 2008; Herrero-Pérezrul, 2008; Stella et al., 2011a;).
A pesar de que durante largo tiempo se había enfocado la problemática del blanqueamiento a la exposición a altas temperaturas, estudios recientes han reportado que de igual manera, ciertos periodos de bajas temperaturas anormales, menores a 20 °C, pueden causar esta condición (Paz-García et al., 2012;
Rodríguez-Troncoso et al., 2013a). Con base en este antecedente es que fue posible identificar un blanqueamiento de las colonias coralinas del suroeste del Golfo de California de casi el 90% (Hernández et al., 2010). Ya que a principios del 2008 se distinguieron temperaturas anómalas en el POT de hasta 1.8°C promedio menos que las registradas en los últimos 25 años (19.3 ± 0.9°C). Según lo que estos autores mencionan, no existía registro previo de blanqueamiento por bajas temperaturas para México.
Ya sea por altas o bajas temperaturas, el blanqueamiento coralino tiene repercusiones severas tanto en los corales como en la fauna asociada a ellos. Por esa razón, es importante la realización de monitoreos y estudios de la condición de salud de los ecosistemas coralinos para medir su capacidad de resistencia y resiliencia ante alguna perturbación. Estas últimas se definen respectivamente, como la facultad de la comunidad a permanecer impermutable ante cambios en el entorno; y como el regreso de la comunidad a las características ecológicas lo más similares a las originales después de la perturbación, en cuanto a términos de procesos ecosistémicos se refiere (Bellwood et al., 2006). En relación a los trabajos sobre resiliencia, comúnmente se enfocan a describir la cobertura coralina recuperada después de un evento de blanqueamiento, y cuando tratan de la fauna asociada, se han realizado en su mayoría en la Gran Barrera Australiana con base en ensamblajes de peces (Bellwood et al., 2006; Hughes et al., 2007; Ledlie et al., 2007). Es por esto que el presente estudio pretende evidenciar la resiliencia de las comunidades coralinas de las bahías de La Paz y Loreto en función de la composición de invertebrados asociados a los corales expuestos a una condición anómala de temperaturas frías. La elección de este grupo como indicador de salud se hizo debido a la fuerte co-dependencia existente entre los invertebrados y el coral (Stella et al., 2011a). La presencia de algunas especies de invertebrados, en particular de crustáceos simbiontes supone condiciones benéficas y saludables para ambas partes (Stella et al., 2011b). Se considera por lo tanto que las comunidades arrecifales con presencia de crustáceos simbiontes mostrarán una mayor resiliencia después del evento de blanqueamiento, respecto a las comunidades coralinas sin presencia de simbiontes.
II. ANTECEDENTES
El estudio de la fauna asociada a corales, en particular al género Pocillopora, se realizó inicialmente en las comunidades coralinas de Panamá y Colombia durante los años de 1970’s y 1980’s (Abele, 1976; Prahl et al., 1978; Castro, 1982, Glynn, 1983; Gotelli y Abele, 1983; Gotelli et al., 1985; Guzmán, 1988). En los trabajos citados se describieron las especies de crustáceos simbiontes de corales y posteriormente las relaciones ecológicas existentes entre ellos. Años más tarde Enochs y Hockensmith (2008) retomaron el campo de estudio en esa zona geográfica al evaluar la dependencia de la comunidad críptica en el sustrato vivo de los arrecifes en Isla Uva en la costa del Pacífico de Panamá. Determinaron que las colonias vivas de P. damicornis albergan una mayor biomasa de organismos crípticos que las colonias muertas.
Más recientemente, Alvarado y Vargas-Castillo (2012) realizaron una descripción de la fauna de invertebrados asociados al coral P. damicornis en Bahía Culebra, Costa Rica, en la costa del Pacífico; y enlistaron como especies predominantes a los crustáceos Harpiliopsis depressa, Trapezia ferruginea, Alpheus lottini, Fennera chacei, Petrolisthes haigae y al bivalvo Litophaga aristata, mismas que presentan una relación simbionte obligatoria con el coral. También encontraron que la riqueza y abundancia de especies entre temporadas tuvieron valores más altos en la época lluviosa.
Los estudios descriptivos de la fauna asociada a Pocillopora en la costa mexicana iniciaron a finales de la década de los 90´s, donde se registraron las faunas de cangrejos (Pereyra-Ortega, 1998; Díaz-Ruiz, 1999) y de camarones (Hernández, 1999) asociadas al coral Pocillopora en Los Islotes, dentro del Complejo Insular Espíritu Santo, B.C.S. Sin embargo, en la literatura se mencionan registros esporádicos de algunos decápodos colectados en sustratos coralinos; Garth (1960) identificó por lo menos ocho especies de braquiuros del Golfo de California, simbiontes obligados del coral Pocillopora. Brusca y Thomson (1975) enlistaron las especies de macroinvertebrados del arrecife coralino de Cabo Pulmo, B.C.S., destacando 24 especies de gasterópodos, 11 anomuros, 9 braquiuros y 9 holotúridos, mientras que Wicksten (1983) mencionó la presencia de varias especies
de camarones carideos en sustratos coralinos de varias localidades del Golfo de California.
Años más tarde Suárez-González (2002) describió la estructura de las asociaciones de moluscos a corales del género Pocillopora en Punta Arena de la Ventana, B.C.S., sin encontrar diferencias significativas para riqueza, densidad, diversidad y equidad en el tiempo de estudio. Mientras que Herrero-Pérezrul (2008) y Rojero-León (2009) describieron la estructura comunitaria de equinodermos en las islas San José, Espíritu Santo y Cerralvo, B.C.S., registrando 22 especies de equinodermos y destacando a la estrella Phataria unifascialis como la especie dominante. Hernández y colaboradores (2009) presentaron un listado solamente de crustáceos decápodos asociados a los arrecifes de las bahías de La Paz y Loreto, B.C.S., donde evaluaron la fauna entre ambas bahías y, señalaron que hubo una similitud aproximada de 70%. Mencionaron también la ampliación de distribución de nueve especies, además de 15 nuevos registros de carcinofauna para Loreto y dos en La Paz. Poco tiempo después, Cervantes-Gutiérrez (2011) analizó las comunidades de asteroideos asociadas a comunidades coralinas en la Bahía de Loreto, enfatizando la importancia de su estudio en el análisis temporal y las variaciones interanuales ocurridas del 2005 al 2009; concluyó que hubo homogeneidad en la composición de la comunidad tanto espacial como temporalmente, sin embargo, denotó valores más bajos en el 2009 en comparación con años anteriores. Posteriormente, Vázquez-Vega (2013) abordó el grupo de moluscosen Isla Cerralvo, B.C.S.; analizó la estructura de la comunidad con registros del 2005, y relacionó su abundancia y diversidad con el sedimento de la zona, denotándose a la clase Bivalvia como la más abundante, la riqueza específica y valores promedio del índice de diversidad fueron menores en comparación con otros sitios de diferente latitud del Golfo de California occidental, además de identificar que el tipo de sedimento fue el factor principal en la distribución de los moluscos.
Dentro de los estudios que se enfocaron en las variaciones ambientales a las que están expuestos los arrecifes coralinos del Pacífico mexicano y POT, posiblemente lo que más se ha descrito está relacionado con el fenómeno de El Niño (Carriquiry et al., 2001; Reyes-Bonilla et al., 2002; Iglesias-Prieto et al., 2003). En los
cuales se han observado altas tasas de blanqueamiento y mortalidad coralina, como consecuencia del aumento de temperatura oceánica. Con un registro de mayor afectación en corales de la zona norte respecto a la sur, y de los someros respecto a los de zonas más profundas.
En fechas relativamente recientes, se han realizado estudios que se han enfocado al efecto de blanqueamiento coralino como resultado de las bajas temperaturas. En este sentido, Hernández y colaboradores (2010) analizaron en las bahías de La Paz y Loreto, el efecto ocasionado en la fauna asociada al coral Pocillopora; ellos destacaron que los crustáceos simbiontes disminuyen considerablemente (incluso desaparecen) en colonias blanqueadas. El evento de blanqueamiento fue descrito por González-Espinosa (2012), quien determinó el umbral de blanqueamiento por frío para las comunidades coralinas de Bahía de La Paz y Bahía de Loreto, y encontró una temperatura límite para el blanqueamiento de 18.95 °C y 17.71 °C, respectivamente. Paz-García y colaboradores (2012) verificaron la susceptibilidad de blanqueamiento en las distintas morfoespecies de Pocillopora durante otro evento de bajas temperaturas ocurrido en febrero del 2011. Dichos autores registraron un mayor porcentaje de daño en las comunidades de Punta Galeras e Isla Gaviotas en comparación con Punta Arenas; y a Pocillopora damicornis como la especie más afectada comparada con P. verrucosa, P. meandrina y P. capitata.
De manera específica, los estudios realizados en corales del género Pocillopora en la región del Pacífico mexicano se han centrado principalmente en la descripción de la composición de fauna asociada (Garth, 1960; Brusca y Thomson, 1975; García-Madrigal, 1999; Hernández et al., 2013), la respuesta a fenómenos oceanográficos que conllevan por lo regular un blanqueamiento (Reyes et al., 2002; Iglesias-Prieto et al., 2003; Hernández et al., 2010; Paz-García et al., 2012), y la respuesta fisiológica a cambios ambientales ya sea in situ (LaJeunesse et al., 2007) o en condiciones de laboratorio (Troncoso et al., 2010; Rodríguez-Troncoso et al., 2013b). Para Baja California Sur, México se puede considerar como estudio pionero respecto a la temática de resiliencia al de Hernández y colaboradores (2008). Ellos comparan los ensamblajes de invertebrados asociados al
arrecife coralino antes y después del impacto de un huracán. Sin embargo, el análisis de la estructura comunitaria se llevó a cabo sólo con muestreos de tres meses. Tomando en cuenta que Rioja-Nieto y colaboradores (2012) mencionan un intervalo de recuperación de entre 7.5 a 18.5 años para las comunidades coralinas que son afectadas por perturbaciones de este tipo; el tiempo de seguimiento no fue el suficiente para inferir su resiliencia.
III. JUSTIFICACIÓN
Generalmente los casos de blanqueamiento coralino y las consecuencias del mismo, se asocian al aumento de temperatura. El evento suscitado en el 2008 fue consecuencia de bajas temperaturas, por lo que la comparación de la composición de los grupos asociados a las comunidades arrecifales en distintos momentos del blanqueamiento (antes, durante y después), permitirá identificar si existe una recuperación del hábitat años después del evento. Ya que aunque existen monitoreos sobre recuperación del ecosistema no se ahonda en la resiliencia del mismo de manera comparativa; partiendo de una fase inicial antes de la perturbación. Cabe destacar que tampoco se han realizado estudios ecológicos de resiliencia en otros arrecifes del Pacífico mexicano a manera de validación de un equilibrio estable o cambios en sus componentes y funciones ecológicas. Aunado a esto, las investigaciones de la fauna de invertebrados asociada a comunidades coralinas se han enfocado principalmente en el grupo de los crustáceos decápodos. Por ello, se decidió considerar para el presente análisis a otros grupos taxonómicos como moluscos y equinodermos para determinar alguna tendencia en la composición de especies de acuerdo con los momentos del muestreo.
IV. OBJETIVOS
IV.I. Objetivo generalEvaluar el cambio de la fauna de macroinvertebrados asociados a las colonias coralinas del género Pocillopora, durante y después del blanqueamiento presentado por bajas temperaturas y determinar si existe una recuperación de los ensamblajes arrecifales en las bahías de La Paz y Loreto respecto a la condición inicial.
IV.II. Objetivos particulares
- Determinar la composición de especies de los grupos de macroinvertebrados censados, asociados a las comunidades coralinas de las bahías de La Paz y Loreto, B.C.S. antes, durante y después del blanqueamiento coralino del 2008. - Describir los ensamblajes de macroinvertebrados asociados a las
comunidades coralinas, por medio de índices ecológicos.
- Comparar los ensamblajes antes, durante y después del blanqueamiento, en ambas bahías.
- Identificar patrones de composición de los macroinvertebrados asociados a las colonias coralinas antes, durante y después del blanqueamiento, en las bahías de La Paz y Loreto, B.C.S.
- Establecer la condición de recuperación de los arrecifes respecto a su estado inicial en 2006, con base en los ensamblajes de fauna asociada.
V. MATERIALES Y MÉTODOS
V.I. Área de estudioLoreto: La Choya y La Biznaga
El Parque Nacional Bahía de Loreto se encuentra en el Golfo de California frente a las costas del municipio de Loreto, B.C.S. Está conformado por cinco islas: Coronado, Monserrat, Danzante, Carmen y Catalana (Campos-Dávila et al., 2005). En la bahía se presentan mareas mixtas, predominantemente diurnas. Las corrientes superficiales están sujetas a la velocidad e intensidad del viento, lo que las vuelve estacionales y torna a la marea la principal fuente de corrientes (CONANP, 2000). La temperatura en superficie presenta variaciones que van desde 15°C en invierno a 33°C en verano (CONANP, 2000). Su salinidad a lo largo del año se presenta con valores de 34.94 ups de abril-mayo y 35.177 ups de julio-agosto. El oxígeno varía; de 7.4 mg/L a 8.5 mg/L con ligera tendencia a aumentar en las partes someras debido a la evaporación. El parque presenta un pH ligeramente alcalino entre 8.0 y 8.23 (CONANP, 2000). Las localidades monitoreadas en esta zona fueron La Choya y La Biznaga, ambas prácticamente en el límite norte de la distribución coralina (Reyes-Bonilla, 1993; Fig.1A).
La Choya, también conocida como El Faro (26°02’39.7’’N, 111°10’50.8’’O) se ubica cerca del extremo norte de Isla Carmen, a 14.5 km de Loreto (CONANP, 2000). La comunidad coralina muestreada se encuentra asentada sobre una base rocosa ubicada a no más de 6 m de profundidad, con colonias coralinas esparcidas alrededor de 205 m2.
La Biznaga (25°48’55.3’’N, 111°15’33.1’’O) se ubica en Isla Danzante también cerca de su extremo norte (CONANP, 2000). El área de muestreo en este sitio es una plataforma rocosa de unos 4 m de profundidad sobre la cual se encuentran colonias coralinas, prácticamente al borde de una planicie que termina en una pared vertical de aproximadamente 16 m, misma que continúa a gran profundidad.
La Paz: Punta Diablo y El Portugués
La Bahía de La Paz se encuentra ubicada en la costa sur-occidental del Golfo de California entre los 24°06’ y 24°47’ latitud Norte y 110°18’ y 110°45’ longitud Oeste (Fig. 1B). Es el cuerpo de agua más grande dentro del Golfo de California y recibe directamente su influencia sobre todo en la parte profunda, que puede llegar hasta 400 m (Obeso-Nieblas et al., 2008; Reyes-Salinas et al., 2003) manteniendo el flujo de aguas principalmente por el Canal de San Lorenzo y por el canal de San José (Romero-Ponce, 2002). Las mareas son de carácter mixto semidiurno, que además muestran un retraso tanto en pleamar como en bajamar por el tiempo en el que las zonas de almacenamiento se llenan y vuelven a vaciarse. Debido a la pleamar superior y la bajamar inferior, se genera un reflujo más intenso que ocasiona corrientes de marea de mayor intensidad a comparación de las que se observan en el flujo (CONANP, 2000). La circulación de las aguas superficiales de la zona sur de la bahía se encuentra muy ligada al patrón de vientos, que sigue en su mayoría dirección al noroeste en el invierno y sureste en verano. En la bahía al estar ubicada cercana a la transición del Océano Pacífico y, por consiguiente influenciada por éste; se observan variaciones anuales importantes en sus propiedades fisicoquímicas (Obeso-Nieblas et al., 2008; Reyes-Salinas et al., 2003). Los promedios de temperatura varían de 17°C a 30°C entre invierno y verano respectivamente. Este amplio intervalo se presenta básicamente debido a que la zona costera no es lo
suficientemente profunda para que se presente una termoclina completa (Jiménez-Illescas et al., 1997). Mismos autores reportan un perfil vertical de salinidad que va de 34.90 ups en superficie a 34.55 en el fondo, mientras que según registros del World Ocean Atlas (2009), el intervalo para la bahía abarca de 35.02 ups a 34.66 ups. Los sitios de muestreo en esta zona fueron Punta Diablo y El Portugués (Fig. 1B).
Punta Diablo (24°18’44.3’’N, 110°20’10.7’’O) se localiza en la costa sureste de la bahía, es una caleta semiprotegida (Zayas-Álvarez, 2005) que presenta un arrecife de tipo franja; el arrecife interno inicia pegado a una pared de roca y se extiende sobre una plataforma rocosa de aproximadamente 5 m donde comienza el arrecife externo que se distribuye sobre una pendiente pronunciada (obs. pers) alcanzando los 8 m de profundidad. Esta morfología es un rasgo común del relieve submarino al margen sureste de la península; es característica la formación de plataformas y taludes continentales estrechos, tanto por ser rasgos morfológicos relativamente jóvenes como por el poco aporte de sedimento en la zona (Álvarez-Arellano et al., 1997).
El Portugués (24°40’48.5’’N, 110°40’49.8’’O) se localiza al norte de la ciudad de La Paz. Presenta también arrecife tipo franja pero en un sustrato de arena de grano grueso y oscuro. Este tipo de suelo es característico de las zonas cercanas a la Isla San José. En la isla es común encontrar formaciones de esteros, playas de cantos rodados y arena gruesa (Beltrán-Ramírez, 1999). En El Portugués se aprecian parches rocosos donde se encuentran grandes colonias coralinas de colores vivos (Romero-Ponce, 2002) a poca profundidad (aproximadamente 3.5 m) y con pendiente muy suave (obs. pers.).
V.II. Trabajo de campo
Las bahías de La Paz y Loreto se monitorearon desde el año 2004 hasta el 2009 por investigadores y estudiantes del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste S. C. Con las bases de datos elaboradas de los censos submarinos realizados en los años 2006, 2008 y 2013 en ambas bahías se realizó la comparación de la composición de los grupos de macroinvertebrados observados
duran años event de ba En to dismin difere mes d Figura Paz. (
nte los mism se conside o de blanq anda de 25 das las oc nuye de m entes obser de julio de c a 1. Ubicació Modificado d mos, enfati eraron resp ueamiento. m de largo asiones los manera im rvadores. P cada año p ón de las lo de Hernánde izando la a pectivamen . Los censo o por 1 m d s censos fu portante lo Para este e or ser los m ocalidades c ez et al., 201 anomalía a nte como e os fueron re de ancho ap ueron realiz os posibles estudio se u mejor repres censadas en 10) ambiental o el “antes”, ealizados p plicando cu zados por s errores utilizaron lo sentados. n A) Bahía ocurrida en “durante” y por el méto uatro repeti la misma p de sesgo os datos pe de Loreto y el 2008. E y “después do de trans ciones por persona, lo por efecto ertenecient y B) Bahía d Estos s” del secto sitio. o que o de tes al de La
V.III. Análisis de los datos
Los datos de los censos se ordenaron en Excel para ser procesados en el software PRIMER v6 y obtener los siguientes índices ecológicos:
Riqueza específica (S): Considerada la forma más sencilla de medir la biodiversidad (Moreno, 2001), se basó únicamente en enumerar las especies presentes sin asignarles un valor de importancia.
Abundancia (N): consistió en contabilizar los individuos observados.
Índice de diversidad de Shannon-Wiener (H’): Este índice representa la abundancia proporcional de las especies y la riqueza de las mismas en la muestra obtenida. Mide la incertidumbre en predecir a qué especie correspondería un individuo tomado aleatoriamente al realizar un siguiente censo (Magurran, 2004). Supone que todos los individuos tienen la misma probabilidad de ser elegidos y que todas las especies se encuentran representadas en la muestra (Moreno, 2001). Se calculó con logaritmos natural y base 2 para fines comparativos con literatura.
Índice de equitabilidad de Pielou (J’): Indica la homogeneidad de la distribución de la abundancia y riqueza de las especies en el área de estudio, al medir la proporción de la diversidad observada respecto a la máxima diversidad esperada. Conforme su valor se acerca más a cero; significa una distribución con mayor heterogeneidad (Moreno, 2001).
Índice de distinción taxonómica (∆+): Valora la distancia taxonómica promedio entre los organismos muestreados considerando los niveles de un árbol filogenético, donde cada nivel recibe un valor discreto y proporcional dentro de una escala de 1 a 100 (Clarke y Warwick, 2001). Este índice se calculó con los niveles de reino, phylum, clase, orden, familia, género y especie; en total siete categorías para todas las especies censadas.
Los indicadores ecológicos se promediaron y compararon para evidenciar las posibles diferencias entre los años de estudio. El análisis se realizó con el software Statistica V. 8. La normalidad y homocedasticidad de los datos se probó con las pruebas de Shapiro-Wilk y Levene respectivamente con el fin de aplicar ANDEVA; en caso de no cumplir dichos supuestos, se utilizó un análisis no paramétrico de
Kruskall-Wallis. En todos los casos el nivel de significancia fue de 0.05 (Daniel, 1987).
Se realizó un diagrama de Olmstead-Tukey, que toma en cuenta las frecuencias de ocurrencia y abundancia total con respecto a la media aritmética de las frecuencias y las abundancias (Sokal y Rohlf, 1995). El diagrama se construyó en Excel y sirvió para comparar la fauna de invertebrados antes (2006), durante (2008) el blanqueamiento y después del mismo (2013); al categorizar a las especies en dominantes, frecuentes, abundantes o raras.
Con los datos de abundancia se construyó una matriz de similitud con el coeficiente de Bray-Curtis también en el software PRIMER v6, con la que se realizó un análisis SIMPER (similitud porcentual) para determinar e identificar las especies más representativas de los diferentes años (Clarke y Gorley, 2006). A partir de la matriz mencionada también se realizó un dendrograma de agrupamiento por año y un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) para tratar de determinar algún gradiente entre los ensamblajes analizados durante los diferentes años. Una perspectiva cualitativa de acuerdo a la presencia/ausencia y la ubicación de los simbiontes en el diagrama de Olmstead-Tukey en los diferentes años, se agregó a los resultados estadísticos/cuantitativos para llegar a establecer la condición de recuperación de los arrecifes y por consiguiente su resiliencia.
Finalmente una comparación entre los ensamblajes de Bahía de Loreto y Bahía de La Paz se realizó con el fin de identificar si el efecto de blanqueamiento era diferencial respecto a la latitud.
VI. RESULTADOS
Descriptores ecológicos
La riqueza total en las bahías fue de 56 especies para Loreto y 51 para La Paz (Fig. 2). En Bahía de Loreto los moluscos fueron el grupo mejor representado con 21 especies (37.5% del total; ANEXO 1), en particular los gasterópodos sobresalieron con 14 especies (25% del total, 66.67% del Phylum). Mientras que en Bahía de La Paz los artrópodos, todos ellos decápodos, fueron el grupo más común con 19 especies (37.25% del total; ANEXO 2).
del b dismin espec espec 2013 la mis Bahía blanq en Ba recay mejor repres cuales individ Echin Comparat lanqueamie nuyó a 34 cies). En Ba cies, dismin a 29 espec Figura. 2. R Bahía de L En cuanto sma; 2537 a de Lore ueamiento ahía de La ó para 201 r represen sentan el s los equi duos (35.32 nometra van Especies tivamente p ento, prese 4 durante ahía de La nuyendo a cies (Fig. 2) Riqueza gen La Paz. o a la abun organismo eto se o (2008) y s Paz la ab 13. Respec tada por 44.15% de noideos fu 2% del tota nbrunti con 41 0 10 20 30 40 50 60 2 Especies por años, B entó la ma el blanque Paz la ma 33 durante ).
neral por año
ndancia tota os en Bahí bservó un ubsecuente bundancia a cto a los gr los equino el total de ueron los m al; 80% del n 431 orga 36 2006 Bahía de Lo yor riqueza eamiento y yor riqueza e el blanque o obtenida d al de espec ía de Lore na disminu e recuperac aumentó du upos más odermos c organismo más abund Phylum), e anismos. En 34 33 2008 Loreto oreto en 20 a (41 espe y sin recu a también s eamiento, y de los censo cies censad to y 2531 ución de ción para 2 urante el b abundante con 1,120 os enumer dantes con en tanto la e n Bahía de 33 29 2013 La Paz 006, en co ecies; Fig. uperación se registró y decrecien os en Bahía d das entre b en Bahía organismo 2013 (Fig. 3 blanqueami s, Bahía de organismo rados; ANE n una apo especie má e La Paz, 56 9 To ndiciones a 2); misma para 2013 en 2006 co ndo aún má de Loreto y bahías, fue de La Paz os durant 3). Mientras ento en 20 e Loreto es os (los cu EXO 3), de ortación de ás numeros los organis 51 otal antes a que 3 (33 on 36 ás en e casi z. En e el s que 008 y stuvo uales e los 896 a fue smos
más n cuales (674). Paz. mues a los proce log2) y (S), a Mient riquez analiz signifi taxon sí, do 0.000 de es equita numerosos s Serpula . Figura. 3. Para iden treo se ana resultados edió a utiliz y equitabilid abundancia ras que pa za, y no zados por icativa en ómica prom nde 2006 t 038). En la studio (H’ abilidad (J 0 500 1000 1500 2000 2500 3000 Organismos fueron los sp. se pre Abundancia ntificar si alizaron los s obtenidos zar estadís dad (J’), y e (N) y dist ara Bahía paramétric medio de los índice medio (F(2,2 uvo un pro diversidad log2: (H(2 J’: H(2,24)= 1306 86 2006 s anélidos sentó com a de inverteb existieron valores pro s de las pr tica no pa estadística tinción taxo de La Pa ca para lo e ANDEVA es de riqu 21)= 3.4538 medio supe no se mos 2,24)= 3.815 = 7.280, 535 62 20 Lore con 947 or o la espec brados por diferencias omedio de ruebas de ramétrica ( paramétric onómica (∆ z se utilizó os demás A en Bah eza (F(2,21) , p= 0.0505 erior respec straron dife 5, p= 0.14 p= 0.026 6 1080 008 eto La Paz rganismos cie con ma año en Bah s significa los censos normalidad (Kruskall-W ca (ANDEVA ∆+), en el c ó estadísti descriptor ía de Lor )= 1.6449, 5); mientra cto a 2008 erencias sig 485) sin e 63), de 2 696 589 2013 (37.42% d ayor númer hía de Loret ativas entre s por localid d y homoc Wallis) para A de una v caso de Ba ca paramé res. En lo reto, no h p= 0.216 as que para y 2013 (F(2 gnificativas embargo, 2013 sí 2537 2531 Total del total), d ro de indivi to y Bahía d e los años dad. De acu cedasticidad a diversidad ía) para riq ahía de Lo étrica sólo os descrip hubo difere 69) y distin a la abunda 2,21)= 11.72 s entre los los valores se mostr e los iduos de La s de uerdo d, se d (H’ queza oreto. para tores encia nción ancia 9, p= años s de raron
significativamente mayores a los del 2006 (Fig. 4) de acuerdo a la prueba de Kruskall-Wallis.
En los análisis estadísticos de Bahía de La Paz, el ANDEVA realizado a la riqueza específica no arrojó diferencias significativas (F(2,21)= 0.6614, p= 0.5265). Los demás descriptores, analizados por medio de Kruskall-Wallis, tampoco mostraron cambios significativos en abundancia (H(2,24)= 3.3064, p= 0.1914), diversidad (H(2,24)= 1.1250, p= 0.5698), equitabilidad (H(2,24)= 1.2950, p= 0.5234) y distinción taxonómica promedio (H(2,24)= 5.0706, p= 0.0792) (Fig. 5).
Figura 4. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía de Loreto. 0 5 10 15 20 25 0 1 2 3 S (No. de especies) 0 50 100 150 200 250 0 1 2 3 N (No. de organismos) 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 0 1 2 3 Equitabilidad J' 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 3.5 4.0 0 1 2 3 Diversidad H' (log 2 ) 76 77 78 79 80 81 0 1 2 3 Distinción Tax. Δ + (%) 2006 2008 2013 2006 2008 2013 2006 2008 2013 2006 2008 2013 2006 2008 2013
Figura 5. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía de La Paz.
Patrones en la composición de ensamblajes
En cuanto a la composición de los ensamblajes, hubo especies que presentaron abundancias muy elevadas que dificultaban la identificación visual de las demás dentro del diagrama de Olmstead-Tukey. Por lo anterior, se omitieron de los gráficos las cinco especies más abundantes de cada año con el fin de visualizar la tendencia de los datos, sin embargo sí se consideraron para los análisis.
0 5 10 15 20 0 1 2 3 S (No. de especies) 0 50 100 150 200 250 0 1 2 3 N (No. de organismos) 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 0 1 2 3 Equitabilidad J' 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 3.5 4.0 0 1 2 3 Diversidad H' (log 2 ) 68 70 72 74 76 78 80 0 1 2 3 Distinción Tax. Δ + (%) 2006 2008 2013 2006 2008 2013 2006 2008 2013 2006 2008 2013 2006 2008 2013
En Bahía de Loreto antes del blanqueamiento (2006) las especies más abundantes (y omitidas del gráfico) fueron E. vanbrunti, Acmaea discors, Spirobranchus giganteus, Vermicularia sp. y Eucidaris thouarsii. Se obtuvieron 21 especies categorizadas como dominantes (51.2% del total; Fig. 6), entre ellas los crustáceos simbiontes Trapezia bidentata y Harpiliopsis depressa. Tres especies abundantes (7.3%), una de ellas el camarón simbionte Alpheus lottini. Dos especies frecuentes (4.8%) y 16 raras (39%) donde se ubicó el camarón simbionte Harpiliopsis spinigera.
Durante el blanqueamiento (2008) se omitieron de las gráficas a S. giganteus, E. thouarsii, Sabella sp., E. vanbrunti y Phataria unifascialis. Se observaron 12 especies dominantes (35.2%), siete abundantes (20.5%), una frecuente (2.9%) y 14 raras (41.1%). Cabe destacar que durante este año no se observaron especies simbiontes (Fig. 7).
Después del blanqueamiento (2013) las especies omitidas en las gráficas fueron S. giganteus, Diadema mexicanum, E. thouarsii, Sabella sp. y P. unifascialis. Se obtuvieron 17 especies dominantes (51.5%), dos abundantes (6%), no hubo especies frecuentes y 14 cayeron en la categoría de raras (42.4%). Las especies simbiontes A. lottini, H. depressa, H. spinigera, Quoyula madreporarum y T. bidentata observadas ese año, se ubicaron en este último cuadrante (Fig. 8).
De este modo el poliqueto S. giganteus y el erizo E. thouarsii se presentaron entre las cinco especies más abundantes durante los tres años. El erizo E. vanbrunti se registró antes y durante el evento de blanqueamiento. Mientras que el poliqueto Sabella sp. y la estrella P. unifascialis fueron de las especies más abundantes durante el evento de blanqueamiento y después del mismo (ANEXO 4).
Figura 6. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes.
Figura 7. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto durante el blanqueamiento (2008). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Destaca la ausencia de especies simbiontes.
0 20 40 60 80 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 Abundancia Frecuencia de aparición ABUNDANTES DOMINANTES H. depressa T. bidentata H. spinigera A. lottini 0 5 10 15 20 25 30 0 1 2 3 4 5 6 7 8 Abundancia Frecuencia de ocurrencia ABUNDANTES DOMINANTES FRECUENTES RARAS RARAS FRECUENTES
Figura 8. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se ubicaron dentro del cuadrante “raras”.
En Bahía de La Paz, las especies más abundantes (y por tanto omitidas del gráfico) antes del blanqueamiento (2006), fueron Serpula sp., Vermicularia sp., Spirobranchus giganteus, Trapezia bidentata y Sabella sp. Se obtuvieron 18 especies categorizadas como dominantes (50% del total.) incluyendo a las simbiontes T. bidentata, Alpheus lottini, Harpiliopsis depressa y H. spinigera. Dos especies cayeron dentro de la categoría de abundantes (5.5%), ninguna frecuente,y 16 raras (44.4%), incluyendo al cangrejo simbionte Liomera cinctimana (Fig. 9).
Durante el blanqueamiento (2008) se omitieron del gráfico a Serpula sp., T. bidentata, Turritellidae, S. giganteus y H. depressa. De esta manera, se obtuvieron 17 especies dominantes (51.5% del total), entre ellas los crustáceos simbiontes T. bidentata, A. lottini, H. depressa y H. spinigera. Dos especies abundantes (6%), una de ellas el caracol simbionte Quoyula madreporarum. Una especie frecuente (3%) y 13 raras (39.3%) (Fig. 10).
Posterior al blanqueamiento (2013) se omitieron del gráfico Vermicularia sp., Stenorhynchus debilis, T. bidentata, H. depressa y E. thouarsii. Se obtuvieron 14 especies dominantes (48.2% del total), tres abundantes (10.3%), no hubo especies frecuentes y 12 raras (41.3%). Las especies simbiontes de este año fueron A. lottini,
0 10 20 30 40 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 Abundancia Frecuencia de ocurrencia ABUNDANTES DOMINANTES FRECUENTES RARAS
H. depressa, H. spinigera, Q. madreporarum y T. bidentata, todas dentro del cuadrante de especies dominantes (Fig. 11).
En esta bahía el cangrejo simbionte T. bidentata predominó entre las cinco especies más abundantes durante los tres años; antes y durante el blanqueamiento coincidieron los poliquetos S. giganteus y Serpula sp., durante y después del mismo sólo el camarón simbionte H. depressa, mientras que el caracol Vermicularia sp. se presentó antes y después del evento (ANEXO 4).
Figura 9. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes.
0 10 20 30 40 50 60 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 Abundancia Frecuencia de aparición ABUNDANTES DOMINANTES A. lottini H. depressa H. spinigera RARAS FRECUENTES
Figura 10. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz durante el blanqueamiento (2008). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes.
Figura 11. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se encuentran dentro del cuadrante “dominantes”.
Por medio del análisis de SIMPER se obtuvieron porcentajes acumulados de 71.61%, 72.43% y 61.69% al conjuntar las cinco especies con mayor contribución en Bahía de Loreto, y 57.96%, 71.7% y 65.94% en Bahía de La Paz (2006, 2008 y 2013, respectivamente). En Bahía de Loreto los grupos que sobresalieron por su
0 5 10 15 20 25 30 35 0 1 2 3 4 5 6 7 8 Abundancia Frecuencia de aparición ABUNDANTES DOMINANTES FRECUENTES RARAS A. lottini H. spinigera Q.madreporarum 0 5 10 15 20 25 30 35 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 Abundancia Frecuencia de aparición ABUNDANTES DOMINANTES FRECUENTES RARAS Q.madreporarum H. depressa A. lottini
contribución fueron equinodermos y poliquetos, en particular el poliqueto S. giganteus (8.33–18.83%), la estrella P. unifascialis (6.54–15.13%) y el erizo E. thouarsii (7.45–18.15%) que fueron las especies que se mantuvieron relativamente constantes a través de los años (Tabla I). Cabe mencionar además que ninguna de las especies simbiontes figuró dentro de las cinco más importantes en su contribución de abundancia.
En Bahía de La Paz por su parte, el camarón simbionte H. depressa fue la especie que se mantuvo dentro de las cinco especies con mayor contribución en los ensamblajes durante los tres años del estudio con valores entre 11.57 y 13.56%. También el cangrejo simbionte T. bidentata se destacó como especie relevante por su contribución en los años 2008 y 2013 (Tabla I).
Tabla I. Porcentaje de contribución y abundancia (SIMPER) de las cinco especies de mayor relevancia por año en las Bahías de Loreto y La Paz (*= Especie simbionte).
Bahía de Loreto
Especie Clase 2006 2008 2013
Diadema mexicanum Echinoidea - - 18.64
Echinometra vanbrunti Echinoidea 27.44 11.87 -
Eucidaris thouarsii Echinoidea 7.45 18.15 12.29
Phataria unifascialis Asteroidea 8.53 15.13 6.59
Sabella sp. Polychaeta - 18.94 13.04
Spirobranchus giganteus Polychaeta 18.83 8.33 11.12
Vermicularia sp. Gastropoda 9.37 - -
Total 71.61 72.43 61.69
Bahía de La Paz
Especie Grupo 2006 2008 2013
Eucidaris thouarsii Echinoidea - - 9.93
Harpiliopsis depressa* Malacostraca 12.55 11.57 13.56
Sabella sp. Polychaeta 14.94 5.23 -
Serpula sp. Polychaeta 8.96 24.69 -
Spirobranchus giganteus Polychaeta 10.64 - -
Stenorhynchus debilis Malacostraca - - 11.33
Trapezia bidentata* Malacostraca - 13.93 10.99
Turritellidae Gastropoda - 16.28 -
Vermicularia sp. Gastropoda 10.88 - 20.12
Total 57.96 71.7 65.94
Por su parte, por medio del análisis NMDS al 40% de similitud se formaron dos agrupaciones, las cuales correspondieron a cada bahía analizada. Al ir aumentando
el por alejad Bahía agrup blanq comp Bahía con u Figura Curtis rcentaje de das las agr a de Loret pamiento al ueamiento osición de a de La Paz n 55.72% d a 12. Escala para los dat
e similitud, rupaciones to, donde 60% de s y post-bla cada año z fue más p de similitud miento mult tos de amba la compos unas de o se compa imilitud. Es anqueamie o fue indep parecida an entre años idimensiona as bahías. sición por otras, a exc artieron es stos años c nto. Mientr pendiente u ntes (2006) s (Fig. 13). al no métrico año se vio cepción de species qu correspondi ras que a una de otra ) y durante o (NMDS) co o diferencia los años 2 ue permitie ieron a las un 80% a (Fig. 12) el blanque on base en la ada al mant 2008 y 201 eron forma condicione de similitu ). Mientras eamiento (2 a matriz de tener 3 en ar un es de d, la s que 2008)
Bray-Figura 13. Agrupamiento de similitud mediante el coeficiente de Bray-Curtis de ambas bahías en las distintas condiciones del evento de blanqueamiento.
Respecto a la condición particular de los simbiontes en la composición de los distintos ensamblajes, se lograron identificar seis especies (Tabla II). En Bahía de Loreto los simbiontes presentaron abundancias bajas antes del blanqueamiento, y no fueron vistos durante el evento. Y aunque hubo nuevamente presencia para el 2013, la abundancia fue mínima. Mientras que en Bahía de La Paz los simbiontes se mantuvieron abundantes durante los tres años, incluso aumentando durante el blanqueamiento.
Tabla II. Presencia, abundancia y condición de acuerdo al diagrama Olmstead-Tukey de especies simbiontes en ambas bahías durante las tres fechas de monitoreo. (R= Rara, A= Abundante, D= Dominante).
Loreto La Paz
2006 2008 2013 2006 2008 2013
Alpheus lottini 5 (A) 0 1 (R) 35 (D) 30 (D) 14 (D)
Harpiliopsis depressa 15 (D) 0 1 (R) 56 (D) 58 (D) 51 (D) Harpiliopsis spinigera 1 (R) 0 1 (R) 10 (D) 25 (D) 19 (D) Liomera cinctimana 0 0 0 2 (R) 0 0 Quoyula madreporarum 0 0 1 (R) 0 6 (R) 20 (D) Trapezia bidentata 31 (D) 0 2 (R) 80 (D) 114 (D) 67 (D) LT O 0 6 LT O 0 8 LT O 1 3 LPZ 1 3 LPZ 0 6 LPZ 0 8 100 80 60 40 20
% s
imi
lit
u
d
VII. DISCUSIÓN
Evaluación general en las bahías
El evento de blanqueamiento sucedido a principios del 2008 suscitó un cambio en la estructura y composición de los ensamblajes de las bahías estudiadas. En Bahía de Loreto durante este evento se registró una temperatura de 17.5±0.32°C entre enero y marzo, es decir 1.8°C por debajo del promedio de los últimos 25 años (19.3±0.9°C) lo que rebasa el nivel crítico inferior de los corales Pocillopora de la región (17.7°C; Hernández et al., 2010; González-Espinosa, 2012). Esta baja en la temperatura provocó una disminución en riqueza y abundancia de la fauna asociada (Figs. 2-3). Mientras que en Bahía de La Paz los valores mínimos de temperatura superficial del mar alcanzaron los 18.2°C (González-Espinosa, 2012), en este caso sólo la riqueza disminuyó (Fig. 2). Los cambios en riqueza y abundancia son una respuesta común a perturbaciones ambientales (Iglesias-Prieto et al., 2003; Burt et al., 2008; Hernández et al., 2008; Hernández et al., 2010; Stella et al., 2011b).
Descriptores Ecológicos
Los indicadores de abundancia (N) y equitabilidad (J’) exhibieron diferencias estadísticamente significativas en Bahía de Loreto (Fig. 4). La abundancia de la condición inicial fue considerablemente mayor respecto al momento del blanqueamiento y post-blanqueamiento. Esta variación supone una eliminación de especies dominantes lo cual favoreció el aumento de la equitabilidad en 2013 homogeneizando el ensamblaje de invertebrados, lo que hace evidente el cambio en la estructura de la comunidad atribuido al blanqueamiento.
Las distintas tendencias de los demás índices en los tres años no mostraron diferencias estadísticamente significativas, suponiendo una variación mínima en la composición. No obstante la ausencia de invertebrados simbiontes en las comunidades coralinas pudo ser factor para el elevado porcentaje de mortandad coralina reportado por Hernández y colaboradores (2010) ya que se ha documentado que los crustáceos simbiontes ayudan a proteger a los corales (Abele, 1976; Alvarado y Vargas-Castillo, 2012). Particularmente en el indicador de diversidad de Shannon durante los años del estudio, se observó una tendencia de aumento, como
también en la equitabilidad de Pielou (Fig. 4); en el estudio de Hernández y colaboradores (2010) donde se utilizaron los mismos datos sin embargo sólo analizando el grupo de decápodos, los valores de diversidad no se relacionaron con los de equitabilidad, sino que tuvieron un comportamiento inverso. Este comportamiento diferencial ocurrió debido a que los decápodos simbiontes, que eran las especies dominantes, fueron reemplazados por otras especies modificando los grupos dominantes, y a su vez afectando la diversidad.
Por su parte Alvarado y Vargas-Castillo (2012) analizaron la diversidad de los arrecifes de Bahía Culebra en Costa Rica, que al igual que la zona del presente estudio, están conformados primordialmente por corales del género Pocillopora y sus ensamblajes de invertebrados son afines a los del Golfo de California. Dichos autores obtuvieron un rango de diversidad entre 2.15 y 2.55 (loge), no muy alejado de los valores obtenidos para Bahía de Loreto, que se ubicaron entre 1.96 y 2.28 (Ver valores comparativos con otros logaritmos, ANEXO 7), lo que permite confirmar que la diversidad en los arrecifes presenta valores semejantes, aunque cambie su composición y dominancia de especies.
Respecto a la distinción taxonómica (∆+), que se enfoca en la cercanía entre niveles tróficos, se observó que al no haber diferencias significativas, no existió una pérdida fundamental de grupos. Sin embargo, al ser independiente del tamaño de la muestra y relacionarse con la diversidad funcional (Clarke y Warwick, 2001), los resultados observados pudieran servir de base para estudios de esta naturaleza.
En Bahía de La Paz ninguno de los descriptores ecológicos presentó diferencia estadísticamente significativa entre años (Fig. 5). De manera comparativa con el índice de abundancia, se observa que cuando se incrementó el número de organismos (de 2006 a 2008) hubo tendencias a la baja en diversidad y equitabilidad, y particularmente se encontró que las especies simbiontes fueron más abundantes. Estas tendencias confirman la teoría ecológica de que incrementos en abundancia conducen a decrementos en la equitabilidad (Moreno, 2001). El hecho de que sean los simbiontes los más abundantes (o sensibles a incrementos en sus números) probablemente obedeció a que los corales afectados por el blanqueamiento no resultaban ser un hábitat favorable para dichas especies (de colores rojizos) y al
estar expuestos ante una matriz calcárea de color blanco posiblemente migraron a colonias menos afectadas (sin blanqueamiento) por lo que fueron más numerosos en los censos.
Los cambios en los descriptores ecológicos por su parte, podrían ser reflejo de alguna fluctuación natural, dado que los valores entre años no varían considerablemente, y particularmente en la abundancia, la pérdida es apreciable numéricamente hasta que los niveles son muy severos (Idjaji y Edmunds, 2006). Sin embargo es preciso resaltar estas fluctuaciones ya que como mencionan Karlson y Hurd, citados en Rogers (1993), el enfoque para determinaciones en las propiedades estructurales y la estabilidad de las comunidades debiera ser la interpretación biológica de los patrones y no meramente la expresión matemática de los mismos.
Composición de ensamblajes
La composición estructural de ambas bahías se determinó por medio de la integración de los análisis de Olmstead-Tukey, SIMPER y NMDS. En el caso de Bahía de Loreto, las especies que se ubicaron dentro del cuadrante de raras en el diagrama de Olmstead-Tukey prácticamente ya no se apreciaron después del blanqueamiento (Figs. 6-8; ANEXO 5). Este reemplazo no se debió simplemente a una migración a colonias sanas o a no haberlas registrado en los censos subsiguientes puesto que fueron especies sésiles o con poca capacidad de movimiento. Tal fue el caso de los antozoarios Pacifigorgia sp. y Tubastraea coccinea, además de los bivalvos Globivenus isocardia, Mytella sp. y Pinna rugosa.
Las especies consideradas oportunistas mostraron un patrón de registro en los censos solamente durante el blanqueamiento y dentro de la categoría de “raras” por medio del diagrama de Olmstead-Tukey. En este caso no hubo algún grupo particularmente predominante (ANEXO 5). Ciertas alteraciones en la estructura comunitaria, como el reemplazo de especies por parte de organismos oportunistas, son comunes después de eventos de blanqueamiento, donde invertebrados competidores se apropian del espacio en parte debido al éxito reproductivo diferencial de especies que fueron menos afectadas (Burt et al., 2008). Por su parte, los grupos taxonómicos que durante las tres condiciones se mantuvieron en
condición de dominantes respecto a Olmstead-Tukey, fueron sobre todo equinodermos y poliquetos.
De acuerdo al análisis SIMPER, las especies con mayor contribución porcentual en las distintas condiciones fueron en su mayoría equinodermos (Tabla I). D. mexicanum, E. thouarsii y P. unifascialis fueron de las especies que se presentaron dominantes durante los tres años, además de las dos especies de poliquetos. Particularmente durante los tres años de estudio se registraron cinco especies de erizos que potencialmente podrían bioerosionar al coral (Alvarado y Vargas-Castillo, 2012). Cabe señalar que los tamaños poblacionales de algunas especies fluctuaron considerablemente a lo largo del tiempo de estudio; D. mexicanum incrementó su número hasta cuatro veces (de 25 a 109 organismos), mientras que E.vanbrunti disminuyó drásticamente de 364 a 11 individuos; en tanto que E. thouarsii se mantuvo relativamente constante entre 72 organismos al principio y 60 al final del estudio siendo una de las especies con mayor contribución a lo largo de los años. La especie dominante (E. vanbrunti) se vio fuertemente afectada posterior al blanqueamiento. Esta especie presenta hábitos herbívoros en su alimentación, sobre todo macroalgas, y se ve implicado en procesos de erosión y limpieza en los arrecifes (Calva, 2002), lo que potencialmente provoca un serio desbalance en el mantenimiento del arrecife. El grupo de los equinoideos frecuentemente se presenta como estabilizadores del ecosistema, lo que los vuelve buenos indicadores de salud (Reyes-Bonilla y Calderón-Aguilera 1999; Herrera-Escalante et al., 2005; Jordán-Garza et al., 2008). Sin embargo el énfasis en este grupo ha demeritado o incluso en ocasiones pasado por alto el papel fundamental que juegan las especies simbiontes dentro de los arrecifes, y el potencial que poseen para reflejar afectaciones dentro de este hábitat.
Conjuntamente al análisis de SIMPER, en el NMDS realizado se apreció una mayor similitud en la composición de 2008 y 2013, al agruparse hasta 62.39% (Fig. 12). Lo que hace suponer que aún no hubo una recuperación significativa, puesto que se encuentran muy alejados del agrupamiento del 2006, año en el cual las abundancias fueron significativamente mayores (Fig. 4). Estas diferencias en composición se advirtieron en los grupos dominantes; antes del blanqueamiento la
dominancia se basó en artrópodos y moluscos, durante el blanqueamiento el grupo de artrópodos fue reemplazado por equinodermos, para finalmente después del blanqueamiento sólo quedar este último como grupo dominante. Este comportamiento era de suponerse, pues la fauna asociada a corales suele disminuir ante perturbaciones ambientales, tal como lo observaron Hernández y colaboradores (2008) en la Bahía de La Paz después del paso de un huracán. Un aspecto que quedaría por esclarecer tras el reemplazo de grupos dominantes, sería la identificación de la función trófica de las especies reemplazadas ya que ésta se encuentra fuertemente relacionada con la conectividad ecológica y es un componente que puede contribuir o disminuir la resiliencia del sitio (Ladd y Collado-Vides, 2013).
Por otro lado, gran parte de las especies de Bahía de La Paz que mediante el diagrama de Olmstead-Tukey se categorizaron como raras en el 2006, no presentaron registros en los censos de los siguientes años (Figs. 9-11; ANEXO 6). Entre ellas el cangrejo simbionte Liomera cinctimana que por su baja abundancia poblacional sólo fue observado en una ocasión. Las especies consideradas oportunistas, que se observaron sólo en el momento del blanqueamiento en la categoría de “raras” fueron en su mayoría decápodos, sin embargo también el coral Porites panamensis registró este patrón, caso a resaltar debido a su naturaleza sésil (ANEXO 6). Dentro de las especies dominantes que se mantuvieron con ese estatus durante las tres condiciones pudieron apreciarse los simbiontes A. lottini, H. depressa, H. spinigera y T. bidentata. Durante el blanqueamiento en 2008 se pudo detectar que aunque el 90% de las colonias coralinas se encontraban blanqueadas (en abril de 2008), para el muestreo de julio ya se empezaba a distinguir una recuperación del coral (Hernández et al., 2010), lo que permitió que los organismos simbiontes permanecieran en su estatus dominante y no se afectaran gravemente las asociaciones coral/invertebrados. Es decir que los grupos dominantes resistieron al evento, mientras que las variaciones se dieron con las especies posiblemente oportunistas o transeúntes en las categorías que presentaron un menor registro de observación (P. panamensis, Elysia diomedea, Heteractaea lunata, Petrolisthes hirtispinosus y Petrolisthes sp.).
Las especies con mayor contribución de acuerdo al análisis SIMPER (Tabla I) fueron en su mayoría decápodos y poliquetos. Que el grupo de decápodos se mantuviera presente en los diferentes años, y que además éste fuera el grupo dominante en las tres condiciones, sustenta una condición de resistencia de los arrecifes, ya que su presencia, y más si son simbiontes, promueve la producción de mucus del coral, y el crecimiento del mismo (Gotelli y Abele, 1983; Iglesias-Prieto et al, 2003). Aunado a esto, la presencia de ciertos poliquetos aparenta tener un efecto positivo sobre el coral ya que al asentarse los gusanos en las ramas, estimulan el crecimiento coralino para cubrir al gusano y de esta forma producir más mucus que mantiene condiciones saludables del coral (Glynn y Enochs, 2011).
La composición entre años se vio más afín entre 2006 y 2008 con 55.72% de similitud (Fig. 13). Posiblemente el efecto del blanqueamiento no afectara a primera instancia en la abundancia, sino a largo plazo a parámetros que influenciaran la sobrevivencia y reproducción de las especies, disminuyendo su tamaño poblacional o frecuencia de observación (Wilson et al., 2006), como fue el caso de E. vanbrunti, Neaxius vivesi, Sabella sp., Paguristes anahuacus y Serpula sp.
Aunque en el NMDS, los agrupamientos de 2006 y 2008 se encuentren relativamente lejos del de 2013 (Fig. 12), porcentualmente fue poca la diferencia en composición. Una de las especies significativas para este porcentaje diferencial fue el caracol simbionte Quoyula madreporarum, el cual pasó de no presentar registros antes del blanqueamiento a una condición dominante para 2013. Posiblemente esta tendencia al incremento de los simbiontes sea el reflejo de potenciales migraciones de las especies entre colonias no saludables hacia colonias sanas, de ahí que también se observaran incrementos del camarón simbionte H. spinigera bajo condiciones de estrés como lo destacaron Reyes-Bonilla (1993), así como Iglesias-Prieto y colaboradores (2003).
Resistencia, recuperación y resiliencia de los arrecifes
En la comparación que se realizó entre la condición inicial (2006), y el estado post blanqueamiento (2013); se hace énfasis en las especies consideradas como simbiontes obligadas de corales dados sus requisitos únicos del hábitat coralino. Se
