Una relación con beneficios mutuos: Las raíces de las plantas y los hongos micorrícicos arbusculares - Sociedad Argentina de Botánica

ISSN0373-580 X

Bol.Soc.Argent. Bot. 37 (3-4): 265-275.2002 ARTICULO INVITADO

UNA

RELACIóN

CONBENEFICIOS MUTUOS:

LAS

RAíCES

DE

LASPLANTAS YLOSHONGOSMICORRÍCICOSARBUSCULARES

V.CHIOCCHIO, M. A. RODRÍGUEZ,N.VENEDIKIAN, A.MARTÍNEZ, A. MENÉNDEZ, J.M.SCERVINO y A.GODEAS1

Summary: A mutualbeneficial relationship:Plant roots andmycorrhizal-arbuscularfungi. The aim of this paperis to summarizetheup-to-dateknowledgeof thephysiologicalandmorphologicalimportanceof the mycorrhizalarbuscular association. Thedifferent steps followed by each partner toestablish the functional symbiosisand the distributionofthe associationare discussed.

KeyWords::arbuscularmycorrizalfungi,morphology,root colonization,carboncosts, water relations, plant fitness

Resumen:Elpropósitode este trabajoes resumirelconocimiento actualizado de la importanciafisioló¬ gicaymorfológica de laasociación micorrícicaarbuscular.Se discuten, además,losdistintos pasos de cadauno de losintegrantes dela simbiosis hasta que estase tornafuncionalyla distribuciónde esta asociación.

Palabras clave:: hongos mlcorrícicosarbusculares, morfología, colonización de la raíz; costo decarbo¬ no, relaciones hídricas, "plantfitness".

INTRODUCCIóN

estructurascaracterísticas deestaasociaciónsepue¬ den observarenlaFig. 1.

Larelación entrelas plantas y las micorrizas arbusculares esun fenómenoantiguoy extendido. Hay evidenciafósil, datadaen400millones deaños, dela colonización de tejidosenlasprimeras plantas

terrestres(Pirozynski&Dalpé, 1989; Remyetai.1994). Losrizomas protostélicos de Aglaophyton(Rhynia) y Asteroxylon estaban colonizadospor hongos (Palaeomyces)los cuales formaban las mismases¬

tructuras quelos simbiontes actuales. Stubblefield

etjal.(1987a, b)encontraron enrestos fósilesdel triásicoenla Antártida(250-210millones de años) evidencias del desarrollo deestructurasfúngicas ob¬ servándose arbúsculosehifas. A pesar de que es imposibleconocerlafisiologíade estasmicorrizas fósiles, si pensamosque funcionaban de la misma formaquelas actuales,surolenla colonización de la tierray la evoluciónposterior de las plantas debe haber sido importante.Elsuelo disponiblepara es¬

tosorganismoserapobreennutrientesylainterven¬ ciónde los hongos enla absorción fue un factor determinanteenla invasión de la tierraporlasplan¬

tas(Pirozynski &Malloch,1975;Raveneta!.,1978). Laasociaciónsimbionteentreplanta-hongoapa¬ reciócomo unarelacióncasual ya que podían vivir separadamente. Algunoseranbeneficiosos yotros

perjudiciales, colonizaban el sueloyla superficie de lasplantas (Saikkonenetal.,1998). El beneficio que Lasplantas han desarrolladonumerosasestrate¬

gias para poder sobrevivirendistintos ambientes.Una de lasestrategias másexitosaseslacapacidad de las raícesparaasociarse conmicroorganismos estable¬ ciendo simbiosis mutualísticas.

Elestablecimientodelaasociaciónmicorrícicaaumenta

el volumen deexploración del sueloporlaplantapara obtener mineralesy aguareduciendo elstressabióticoy protegealasplantas de los patógenos de raíz (stress biótico) lo que favorece la supervivenciayla distribución dedeterminadasespecies de plantas (Bethlenfalvay & Linderman,1992;Gianinazzi-Pearson, 1996).

Sepueden dividirendosgrandesgruposdeacuer¬ doasumorfologíaylosgrupostaxonómicosde plan¬

tasyhongosqueintervienen: a) las ectomicorrizas de lasangiospermasygimnospermas leñosasenasocia¬ ciónconbasidiomicetes, ascomicetesozygomicetes que desarrollanunacubierta sobrelaraíz,yb) las endomicorrizaS, caracterizadasporel crecimiento de micelio intra e intercelular y que relacionaa los basidiomicetes conlas Orchidaceae (micorrizas orquidioides), ascomicetesconEricales (micorrizas ericoides)yzigomicetesconlamayoría de lostaxones

(micorrizas arbusculares)(Harley&Smith, 1993). Las

DepartamentodeBlodlversldadyBiologíaExperimental, F.C.E.N.,U.B.A.4opiso,Pabellón 2, CiudadUniversitaria, 1428 Buenos Aires,Argentina.godeas@bg.fcen.uba.ar.

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Fig. 1: Estructuras de las micorrizas arbusculares:a:espora de Glomus sp.,b: esporagerminadade Glomus sp.enmedio sintético,c:microfotografíade raíz colonizada de _Trifoliumrepensaarbúsculo,vvesícula, hi hifaintercelular, ht hifa intracelular (tinción Phillips & Hayman, 1970),d:detalle de arbúsculo en Loliummultiflorum, e:micelioexternome (por transparencia: v: vesículas), f: raíz colonizada de_Trifoliumrepens porGigasporarosea, e:espora (según Fracchiaetal.,2001).

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i,

V. Chiocchio et al., Las raíces de lasplantasyloshongos micorrícicos arbusculares

obteníael hongo eraelacceso alosexudadosy a

LOS

HONGOSTIENEN

sustancias orgánicas cuando el hospedante moría. _{PREFERENCIASPOR ALGÚNTIPO} Alasociarsealaplantaeliminólacompetencia,la

predaciónyel.parasitismoconlosotrosorganismos (Hassetal.,1994).

Lasplantasantiguas crecíansincompetenciapor la luzy expuestas amás altos valoresdepresión parcialde

_C02

que lasactuales;estosetraducíaen unafotosíntesisexitosaquele permitíaproduciruna cantidad abundante de hidratos de carbono,loscua¬ leseranacumulados en formade almidóno bien

DE

PLANTA?

Secalcula que más del 80% de las 225.000 espe¬ cies deplantas actuales (Law &Lewis,1983)forman asociaciones simbióticas. La proporción de angiospermas queparticipanenlos diferentestipos de asociaciónmicorrícicaseobservanenlaFig. 2sien¬ do las micorrizas arbusculares las másdistribuidas. Encontrasteconladiversidad deplantasque coloni¬ zan, sólounas150especies de hongos del phylum Glomeromycota (SchüBleretal.

,

2001)pertenecientes alosgéneros: Glomus, Acaulospora, Scu-tellospora, Gigaspora, Paraglomus, Entrophospora y Archeosporaparticipan deestarelación (Morton & exudados al suelo (Raven &Edwards,2001). Laspri¬

merasplantaserandébilesestructuralmente (Kenrick & Cañe, 1997) y necesitaban adquirir agua y nutrientes del suelo siendo atractivas para los hon¬ gosqueallíhabitaban. Los primeros endofitos pro¬ dujeron pocooningúnbenefícioa suhospedante;

la selección actuó favoreciendo aquellasque esta- Bermy> Morton &Bentivenga, 1994; Morton & Redecker,2001). Estopermite concluir que los hon-bancolonizadas,yaqueunode los primeros benefi¬

cios fue laprotecciónde ataquesdelos parásitos. Sosmicorrícicosarbuscularesmuestranpocao

nin-Aúnÿhoy,

las interacciones antagónicasentreorga- 8unaespecificidad,ylos factores que permiten el es-nismos (endofitos y parásitos y/o saprobios) son tablecimiento de la simbiosis no dependen del (McAllisteretal.,

1994a,

b,1995, 1997; genotipo de laplanta hospedante(Koide& Schreiner, 1992; Smith &Read,1997).Informaciónacercade la comunes

Cordieretal.,1998;Fracchiaetal.,1998).

Brundrett (2002) considera que elprimer pasoen relaciónentre

ios

distintos órdenes de angiospermas la evolución de endofitoahongo micorricicoesel ymicorrizasse encuentra enBrundett (2002). desarrollo deestructurasy mecanismos quehicie¬

ronmáseficientela absorción de nutrientes delsue¬

lo,actuando el hospedantecomodador de hidratos

_LAS

PLANTASEMITENSEÑALES de carbono.

Aunque nohayevidencias directas, sepiensa que el biotrofismo obligado del hongosedebeala largaevolucióndeestarelaciónsimbióticaenlaqué perdió la maquinaria genética que lepermitíausar otrasfuentescarbonadas haciéndolo totalmente de¬ pendiente de la planta (Gadkaretal.,2001).

PARA INDICAR QUE ESTÁN

DISPONIBLES PARASER

COLONIZADAS?

Lahipótesismásaceptadaesquela presencia del hongo arbuscular desencadenaunacascada de

even-60 50 40 SS 30

1

20

10

kNWVI

0

AM Amfac AM+otras Otros tipos

TIPOS DE ASOCIACIONES

NM

Fig.2: Porcentaje de especiesdeangiospermascondiferentestiposde asociacionesmicorrícicas. AM: micorrizasarbusculares; Amfac:micorrizas arbusculares facultativas; AM+otras:plantascolonizadas por más deuntipodemicorriza;Otrostipos: ectomicorrizas,micorrizasorquidioidesyericoides;NM:plantasñomicorrícicas.

tosqueculminaenla colonizaciónsinqueexistan cesde lasplantas (oligosacáridos) determinan que la reaccionesadversas de defensa porpartedelaplan- hifacrezcahacia la raíz;estefenómenose ve acentua-ta(Gadkaretal.,2001). Uno delosmayoresdesafíos do,enpresenciade

_C02.

Loshongos micorrícicos tie-de los estudiosos tie-deltema esentender el mecanismo nenenzimasconactividad celulasasy endopoligalac-de señalesentreelhongoy la plantayel proceso de turonasa,que catalizan la liberación de los oligo-colonización,que llevaaentender elbiotrofismo obli- sacáridosyoligosacarinasde lapared celular (Fryet

gado deestoshongosque nopuedensercultivados al.,1993).Estaúltimamoléculapuede disparar la colo¬ enausencia delhospedante (Williams, 1992). nizacióny propagar el hongo dentro de la raíz, autorreguladaporelhospedante. Puede consultarse unadiscusióndeeste evento enSalzer &Boiler (2000).

RECONOCIMIENTO

Lainteracciónentrehongoyplanta comienzaan- COLONIZACIÓNDE LARAÍZ tesde queestosorganismos seponganen contac¬

to;enefecto, la raíz exuda metabolites secundarios

talescomo:a)compuestosfenólicos(flavonoidese exudadosconcrecimiento hifalyposteriorramificación isoflavonoides)relacionadosconlas señales dere- enla vecindad de la raíz hospedante,como unode los conocimientoplanta-microorganismo,los que actúan primeroseventos dereconocimiento enla fase

además

como inductores delgen Nod y enla presimbiótica(Mosse & Hepper, 1975;Powell, 1976; quimioatracciónde los rizobiosala raíz(Phillips & Becard&Piche, 1989;Giovanettietal.,1993,1994, 1996). Tsai,1992;Sánchezetal., 1992) y b) fitoalexinas que Un importante número de estudios trató de caracterizar porsuactividadantimicrobianajueganunpapelim- elcompuestoexudadopor laraízresponsabledel creci-portante enel mecanismo de defensadelas plantas mientoyramificación(Nair etal., 1991;BelRhlid etal.

contralos patógenos (Bailey, 1982;Hahlbrock & 1993), pero nadie ha aislado moléculas activasenél. Scheel, 1989;Mansfield, 1982). Las señalesentre raíz Porprimeravez,Bueeetal. (2000)"semipurificaron"un yel hongo arbuscularantes,ydespués de lacoloni- compuestolipofílico enraícescultivadas deDaucús zaciónnohan sido todavía entendidas (Fig. 3).

Loshongos arbusculares respondenalos

carota,alquellamaron factor de ramificación. Si bien noha sidocaracterizado químicamente,tiene "algún tipo de actividad" sobre laproliferacióncelular de los hongosmicorrícicos arbusculares (AM) Gigaspora gigantea, G.roseayG. margarita, yseríaelresponsa¬ ble de desencadenarlastransformacionesenel hongo Los exudados de laraíz, si bien tienen influenciaen enlos estadiosprecedentesala colonización de la raíz.' la germinación de las esporas,no sonimprescindibles Seencontró tambiénenplantas tales como Daucus paraqueéstaseproduzca. Dependiendo de la calidad carota,

_Nicotina

tabacum, Zea mays, Sorgh delexudado,diversosexperimentosindicanquepuede bicolor,Pisum sativum, y sesuponeque essintetizado desencadenaroinhibir elproceso de germinación. Des- Por cas' todas las plantas susceptibles de ser

pués de la germinación,seformaunahifa que debe micorrizadas (Bueeetal.,2000). Cuandoestafracción

encontrarunaraízpara comenzarlacolonización. Sin sea’sÿóde plantasnohospedadoras resultó inhibitoria de laramificación.

RESPUESTA

DELHONGO ALA PRESENCIA DEL HOSPEDANTE

embargo, enel suelo habitan microorganismos saprobios (bacterias,,levaduras y hongos filamentosos)

que,atravésdesusexudados,interfierenconel crecí- abanico complejoconramaslaterales.Unestudiore¬ miento hifal.Durantemuchosaños seha acumulado ciente (Karadaschovetal., 2000) indica que enpresen-evidencia de que las raícés emiten señales volátiles que cíadelhospedanteseproducencambiosen lamorfolo-estimulan elcrecimiento direccional de la hifa hacia la 8ia delhongo(aúncuando la raíznoestéencontacto

raíz.El

_C02

estimula el crecimiento del hongo hacia la directo con-el hongo)enunproceso que lasplantasno raíz (Becárd & Piché, 1989) considerándoseaestamo- hospedadorassonincapaces de llevaracabo. léculaesencialenla formación de la simbiosis porque,

ademásde favorecer el crecimiento hifal, está relacio- ramificaciónde las hitas estáncontroladasporuna sus¬ nadaconel catabolismo de los lípidosenelmicelio.

Loscompuestosquímicosproducidosporlas raí- .(David-Schwartze/«/.,2001). Estaobservaciónimplica

Lahifaprincipal,una vezquetocala raíz, formaun

Otrostrabajos sugiérenqueelcrecimiento hifalyla

V. Chiocchioetal.,Lasraícesde lasplantas ylos hongos micorrícicos arbusculares

PLANTA SUELO

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Crecimiento hifal

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Colonizaciónde la Raíz

Fig.3:Elciclo de vida de unhongo micorrícicoarbusculary elestablecimientode la simbiosis. Relaciones con el hospedante.

que nosólolaraízpuede estimular laramificación, sino que moléculasinhibidoraspuedenestarpresentes re¬ gulandoeleventosimbióticotalcomo ocurre enel sis¬

temaRhizobiumAegum'mosa (Vanee, 1996).

Elpasosiguienteesla diferenciacióndelapresorio, queseformaenlas células de laepidermis,para lo cual son necesarias señales bioquímicas y/o topográficassobre la superficie de la raíz (Douds, 1997). Lapenetraciónde la célulasellevaacabo por la producciónlocalizada de enzimas

hidrolíticas

de pa¬ red,ayudadaporla presión ejercida por el ápice hifal (Bonfante&Perotto, 1995).

hifas intercelulares y enrollamientos hifales y/o arbúsculosdentro de la célula cortical. Los arbúsculos seformanporla ramificacióndeunahifadeinfección, aumentando la superficie decontactoentrelos miem¬ bros de lasimbiosis,y estáninvolucradosenla transfe¬ rencia decompuestoscarbonados desde laplanta al hongoynutrientes inorgánicos desde elhongoalaplanta (Saito,2000).

Estasestructurastienenvidacorta,7-12 díasdespués degeneran, loquerequiereuna constanteformaciónde arbúsculosamedidaqueelhongo colonizalaraíz(Gadkar

etal., 2001). Adiferenciade la relaciónplanta-patógeno, lasasociaciones planta-micorrizasinicianuna respuesta quenoalcanza los niveles necesarios paraprevenir la infección. Gianinazzi-Pearson (1996)encontró que los genesrelacionadosconla defensaala invasión estaba expresadosenlascélulas que contenían arbúsculos.

CÓMOSE COLONIZA LARAÍZ?

Durantela simbiosis micorrícicaseestudiaron las tasmicorrizadas tienen mayor fotosíntesis que aque-proteínas relacionadasconla patogénesis, las cuales Hasplantasque nolo han sidoy su aumento es muy tienenpropiedades antimicrobianasy son induci- importante durante las primeras 7-8semanasde creci¬ das cuando lasplantassondañadasenforma física miento.Esteeselmomentoenque elhongo está colo-oquímica.Larespuestaque seencontró fue débil y nizando la raízenformarápidaycuandoseproduce transitoria (Dumas Gaudotetal.,2000) aúnenaque- unaumentoimportante de la concentración de fósfo-llos mutantes en que los genes PR están ro enlos tejidos.La¿plantasmicorrícicasson alta-sobreexpresados (Vierheiligetal.,1995). Estohace mentedependientes de lasimbiosis encondiciones pensar que las señales de reconocimientoproduci- debajocontenido de Penelsuelo;encambio,si la dasporlasplantasnoson una respuestadedefen- fotosíntesis estálimitada,lapresencia de lasimbiosis satípicay,si éstaseproduce,esrápidamentesu- contribuyeaaumentarla deficiencia de fotosintatos. primida por elhongo.

Laexistencia de plantasqueexhiben respues- ronsobrela idea de la eficiencia de lasimbiosis,que

tasde defensa durante

la

micorrizaciónoquesu- fue definidacomoelaumentoenlacantidad de fósfo-primen el mecanismo de defensa durante la forma- roganadopor unidad de carbonoinvertidopor la plan-ción de la micorriza, sugieren un proceso ta.Estarelacióntiene analogíaconelconcepto eco-coevolutivo (hongo-planta) enel desarrollo de nómico

de

costo/beneficio.Laasociación micorrícica

estasimbiosis. La regulación durante elestablecí- ofreceelmecanismoconmásbajocostode carbono miento de la simbiosis, puede deberseadegrada- parala adquisición del Pypuede alcanzar valores que ciónde mensajeros, modulación de laconcentra- varíanentreel 4-36% delcarbonofijado (Duralletal., ciónde segundos mensajeros, regulación hormo- 1994) lo que demuestra que la simbiosises unsistema' nal ynutricional de la defensa de las plantas y relativamenteeficiente deabsorciónde Pyla

eficien-actívación

de los genes que laregulan(García cia disminuyeamedidaqueelsistemaenvejece (Tinker etal.,1994). Cuando la fotosíntesisyel crecimiento estánlimitados por ladisponibilidadde nutrientes, el costo enC paraproducirórganosde absorción puede sersignificativo:paralamisma longitud, elgasto ener¬ géticonecesarioparamantenerla producción de hifas Smith& Gianinazzi Pearson(1988)ySmith&Read es200veces menorque el necesarioenlaproducción (

1

997)coincidenenque la asociaciónhongoAM-plan- de raíces,yaque las hifas tienenundiámetrode2-20

taes uneventode beneficiomutuo.Laplantaleentre- y raícesmasfinas 200 im; así,bajo condiciones

ga al hongocompuestos carbonados (fotosintatos) severas denutrición,laplanta puede sercapaz de mientrasqueel hongo ayudaalas plantasenlaabsor- solventar laformaciónhifas ynolade raíces. ciónde fosfatosy otrosnutrientes minerales delsue¬

lo.Esteintercambio bidireccional de nutrientes tiene

Koide & Elliott(1989)y Jonesetal.(1991)

trabaja-Garrido& Ocampo, 2002).

RELACIóN

ARMONIOSA?

LA

MORFOLOGíA

DE LA

RAíZ

YLAS lugarenelarbúsculo. Elhongoaumentala resistencia

alos patógenos de raízylatolerancia alstresshídrico. MICORRIZAS Enlasplantasmicorrizadassealtera, además, elbalan¬

cehormonal(Smith& GianinazziPearson,1988;Hwang etal.,1992; Shaul-Keinanetal.,2002).

Las raíces sonmorfológicamente únicasentre

los órganos de las plantas porque tienenun Entérminossencillos la simbiosises un costoque meristema bidireccionalqueproduceunacubierta la planta debe afrontaryaqueentregalos fotosintatos apicalytejidos subapicales (Foster & Gifford, 1974). necesariosparacompletarel ciclo del hongo; sinem- Esdepensarquelas raíces evolucionaronapartir bargo,la simbiosis micorrícica amortigua elgastoha- de tallos subterráneos (rizomas) dé plantas ciendo que las plantasaumentensucapacidaddefijar (Brundrett, 2002). Lasprimeras plantasconraíces

C02-(Eissentat

etal.,1993)pordisponerde Pi sufi- aparecieron enel Devónico simultáneamente en cíenteenlas hojas (Sivak&Walker,1986),aumentarla varias familias. Es duranteesteperíodo cuando hidratación (Snellgroveetal., 1982)yel área foliar aumentó ladiversidadylacomplejidaden estas plantas.Deellasno se conoceelstatusmicorrícico (Freeden & Teny, 1988).

Eissenstatetal. (1993) demostraron que las plan- (Genseletal.,2001).

V. Chiocchioet al.,Las raíces delasplantasy los hongos micorríclcos arbusculares

CÚALESSONLAS

CARACTERÍSTICAS MORFOLÓGICAS tasn0hospedantes inhiben lagerminaciónde lases¬ poras, el crecimientohifalylaformaciónde los apresoriosporlos hongosformadoresde micorrizas arbusculares,aldispararse losgenesqueposibilitan lamicorrización,oporbloqueodel mecanismo de de¬ fensade laplanta presentanestructurasabortivas. Las AMseformancercadel ápice de las raíces Losimitantesnomicorrícicos (NM)deplantas mico-jóvenes (Smithet

at,

1992). La distribuciónyveloci- rrícicaspermitenla colonización y hasta la formación dadde crecimiento del hongo estánreguladaspor de arbúsculosenlazonacortical.Laquímicade laraíz los canales de aire de lacorteza:laspropiedadesde eslaclave para entender porqué algunas raícesexclu¬ ías célulascorticales determinan la

distribución

de yenloshongos,yaque algunas acumulanpotentes los arbúsculos y la epidermis y la exodermis antifungicosqueregulan lacolonización.Lasplantas suberizadadeterminan la posición de los apresorios de las familias de las NMcrecen enlugaressalinoso y el camino de penetraciónala raíz. Seformandos perturbados(entreotras, Cyperaceae, Juncaceae, tipos morfológicosParisyArum; el Arumesposible Amaranthaceae,Brassicaceae,Chenopodiaceae, cuando lahifacreceentrelosespacios intercelulares, Polygonaceae);estasplantas serían más

exitosas

de-enelParis seformanenrollamientos;dado que las bidoaque la energía estaría enfocada hacia la activi-briófitas, heléchosygimnospermastienenesteúlti- dad de laraízy noalmantenimiento delhongo. Infor¬ mo tipode colonización esquese considera que maciónacerade la relaciónentrelos órdenes de éstaesla forma más ancestral (Smith & Smith, 1997). angiospermas y los tipos de micorrizas puede Lascélulas de la endodermis limitan la colonización consultarseenBrundett (2002).

ylaarquitectura de la raíz determina la eficiencia de la formación de lamicorriza.

excluyenalastodas las Glomeromycota. Estas

plan-DE LARAÍZ QUEINFLUYENENLA

FORMACIÓN DE

LA

MICORRIZA

ARBUSCULAR?

QUé

EFECTOS PRODUCEENLAS

.

PLANTAS?

PORQUÉHAYRAÍCES QUEPUEDEN

O NOFORMAR

MICORRIZAS?

Toleranciaala sequía:esaumentada por elau¬

mentoenelturgorde la planta,potencialagua de la Estasplantassonlas llamadas facultativas yson hoja,conductanciaestomáticayconductividad hi-asociaciones balanceadasplanta-hongo,peroel be- dráulicade laraíz,yaque loshongossoncapacesde neficiopara laplanta está condicionadaala fertili- adquiriragua del sueloapotencialesmasbajos que dad delsuelo.Lanutriciónmineral (especialmente P laraíz (Bethlenfalvayetal.,1988)o adistancia de la yN)esel factor limitante para el crecimiento de la zonade deficiencia queseproduce alrededor de ella. plantaenlos ecosistemas naturales (Bründrett, 1991); Nelsen& Safir (1982)yRuiz Lozanoetal. (1995)en¬ muchasplantastienen largas raíces muyramificadas contraroncambiosenla concentracióndeprolina yfinasconnumerosospelos absorbentesque cum- que producen cambiosenelpotencial osmótico, au-plen lamismas funciones déexploraciónquelas hifas* mentando la toleranciaala sequía.

(Schweigeretal., 1995,Koideetal.,2000). Este sis- _{Adaptación: Algunas de laspropiedades sobre}

temaradical difusoestípico de los lugaresconbajo jas_{que actúa lamicorrización influyen sobre el}

creci-nivel de colonización, mientrasquelasplantas alta- _{miento yreproducciónde las plantas;estose} tradu-mentemicorrizadas tienenunsistema radical denso, _{ce en un aumento}

_del

_{número de ejemplares}en una que crecen poco yque viven largotiempo (Fitter & *_{comunidad.Estamayor eficienciaenla adquisición} Moeyersoen,1996;Eissenstat, 1992), _{delrecursopermiteque más energía esté localizada}

enel crecimientoyreproducción, quepotencialmen¬ teaumentalaadaptabilidad("fitness"). Elresultado puedeexpresarseentérminosdesupervivencia,ve¬ locidad de crecimientooreproducción. Lásplantas micorrizadasaumentanelnúmero de semillas (Bolland

PORQUé

HAY

RAíCES

QUENO

FORMAN

SIMBIOSIS?

núme-ro deplántulas exitosas (Hartnett etal., 1994; vés de diferentes mensajerosquímicos. Thomson & Bolger, 1993), quesonfactoresimpor¬

tantesenel éxitocompetitivo de la especie.

Tambiéncontrolan la extensión de la coloniza¬ ción regulandoel crecimiento de la raíz.Así,la aso-Xenobióticos y pesticidas: Los hongos ciación micorrícica ocurrirá sóloenperíodosen que micorrícicospuedenactuarenla traslocación de los laraízcrece-Muchasplantas perennes sólo reempla-pesticidas En general, los diferentesautores acuer- zan una

Parte

suraiz_{Por aao:}est0impide el des¬ dan que elaumentode superficie de absorción de la püfarro de energíaque esnecesariaparacumplircon

la demanda de nutrientes. raízproducidospor el fenómeno simbiótico facilita la

absorción de herbicidas (Mujica etal., 1999,

Venedikianetal,1999).Ciertos hongoshan demos- micorriza"elige"untipo dehongooporqué existe la tradocapacidad para degradarherbicidas,comola preferencia deunhongopor untipoderaízhospedante. atrazinaytambiénácido2,4diclorofenoxiacético. Esto

llevaa preguntarsecuálesel mecanismo por el que

estos hongos protegen a las plantas de estos

AGRADECIMIENTOS

xenobioticos (Donnellyetal.,1993).

Nose conoce comolasplantas deuntipo de

Al Dr. J.Wright por la corrección delmanus¬ critoy sus siempre bienvenidas observaciones, alos Drs. J. A. Ocampoy sugrupo de investiga¬ ción,C.MacAllister,M. T. MujicayS.Fracchia por compartir con nosotros sus conocimientos sobresimbiosis. Laexperienciaquehizoposible estétrabajo fue financiadaporel CONICETa tra¬ vésdesuprograma desubsidiosybecas. Se agra¬ deceala'Universidadde BuenosAiressuapoyo económicoyel año sabático de A. Godeas.

CONCLUSIONES

Lacoevoluciónde lasplantasylasmicorrizas ha dadocomoresultadounaestrategia que leper¬ mitealaplantamantenerbajoel proceso de defen¬ sa alacolonización fúngica permitiendo la instala¬ ciónde la simbiosis.

Cadatipo de micorriza está asociadacon untipo distintode raíz. Las plantasconraíces ramificadas, gruesas, de crecimientolento,estántípicamenteobli¬ gadasavivirensimbiosis.

Algunasplantasconraíces finashan desarrolla¬

do lacapacidadde excluiraloshongosmicorrícicos PÁGINA!

NOTA

AGREGADAEN PRUEBA DE

yformangruposdeplantasnomicorricícas.

-Lasplantasfacultativas han sacrificado volumen Hanaparecido recientemente dos referencias que decortezapara ganaráreadecontactoconel sueloy ponen enduda la hipótesis dequetodas las espe-mayorvolumen de exploración,sonmáseficientes cies de Glomeromycoteasonecológicamente equi-ensuelosmuyfértilesdondenoforman asociación, valentes:

la situaciónserevierteensuelosno

fértiles

donde la

colonizaciónesposible. Estossonlosgruposmás HIBBETT, D. S.2002 When goodrelationshipsgo bad.

interesantes para investigar elefecto del ambiente enlos beneficios de la simbiosis.

Loshongos gastarían también más energía,eneste

tipo difuso deraíz,yaque paracolonizar necesitaría formarunnúmeroimportantedepuntosdeentraday después encontrarsecon una cortezamuypequeña para colonizar. El crecimiento de laraíz de lasplantas micorricícasnopuede

exceder

lacapacidaddelhongo paracrecer enel suelo. Así, la evolución de la raíz de lasplantasmicorrizadas podríaserregulada por la necesidad deformarunaasociación eficiente.

Lasraíceslepermitenalaplantatenerelcontrol sobre el hongo, confinándoloalos tejidos corticales ycontrolando elmomentode la colonizacióna

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Recibido el 25 de Octubre de 2002, aceptado el 15 de No¬ viembre de 2002.