Diagnóstico y recomendaciones de manejo para la leprosis de los cítricos

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(1)Diagnóstico y recomendaciones de manejo para la. Leprosis de los Cítricos. Guillermo A. León M.1 Elliot W. Kitajima2 Juliana Freitas A.3. 1. I. A. Esp. M. I. P. Control Biológico investigador. CORPOICA. C. I. La Libertad. Villavicencio, Meta. email: [email protected] 2 PhD. Fitopatología. Universidad de Sao Paulo. ESALQ. Piracicaba. Brasil. email: [email protected] 3 Ph.D. Fitopatología. Centro APTA-CITROS Sylvio Moreira. Cordeiropolis. Brasil. email; [email protected].

(2) Esta publicación es posible gracias a los recursos de cofinanciación del Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural y es un producto del Proyecto “Plan de investigación para la emergencia sanitaria contra la Leprosis de los cítricos en Colombia”, ejecutado por CORPOICA en el período 2005-2006.. AUTORES León M., G. A. Kitajima W. E. Freitas A. J.. ISBN: 958-97803-4-2 Primera Edición Julio 2006 Boletín Técnico No 47 Villavicencio, Meta, Colombia Publicación CORPOICA-MADR Código: 0.2.02.47.08.32.06 Edición: MVZ. M.Sc. César Augusto Jaramillo Salazar Programa de Transferencia de Tecnología. Corpoica, C.I. La Libertad, Villavicencio, Meta. Fotografía: Guillermo A. León Tiraje: 1000 ejemplares Diseño: Mary Yaneth Rodriguez Villamizar Impresión: Litografía La Bastilla Ltda. Bucaramanga.

(3) PR E SENTACIÓN. D. e acuerdo a la perspectiva del cultivo de cítricos y considerando el crecimiento de la población se calcula que para el 2010 en Colombia deben existir alrededor de 60 a 70 mil hectáreas establecidas, para satisfacer la demanda. Lo que implica aumentar el área actual, reemplazar las que terminan su ciclo productivo y conservar las que aún están en edad productiva. La Orinoquía colombiana, con los departamentos del Meta y Casanare, es considerada como uno de los cuatro núcleos productivos de cítricos en que se ha dividido el país y es la región con mayor crecimiento en área de siembra durante la década del 90. Posee además ventajas comparativas para el cultivo de los cítricos, como son: la época de salida de su cosecha principal, diferente a la de otras regiones productores; su cercanía al centro de mayor consumo como es Bogotá; los menores costos de producción; las condiciones climáticas y la disponibilidad de suelos aptos para el cultivo.. Para apoyar este desarrollo, CORPOICA ha realizado trabajos de investigación en cítricos desde 1996, gracias a los recursos de cofinanciación del Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural, PRONATTA, COLCIENCIAS y Asohofrucol, lo que ha permitido consolidar al C. I. La Libertad como un centro de investigación que favorece la citricultura regional y nacional. Como producto de las investigaciones realizadas por la corporación, se hace entrega de este documento en el cual se dan recomendaciones de manejo y control para una de las enfermedades más importantes de los cítricos, que podrían afectar seriamente la producción, limitar la expansión del cultivo y el cierre de mercados potenciales, tanto en el ámbito nacional como internacional. Información tecnológica que se constituye como un nuevo aporte de CORPOICA a la consolidación del desarrollo agropecuario de los Llanos Orientales de Colombia.. JAIME TRIANA RESTREPO Director C.I. la Libertad CORPOICA.

(4) CONTENIDO INTRODUCCIÓN . 5. DISTRIBUCIÓN MUNDIAL DE LA ENFERMEDAD . 6. DIAGNÓSTICO E IDENTIFICACIÓN DEL VIRUS . 6. SINTOMATOLOGÍA . 8. Síntomas en hojas 8 Síntomas en ramas 9 Síntomas en frutos 10 EPIDEMIOLOGÍA 11 DISTRIBUCIÓN, INCIDENCIA Y SEVERIDAD DE LA ENFERMEDAD . 12. ASPECTOS BIOLÓGICOS DEL ÁCARO TRANSMISOR . 13. Hábitos y hospederos Fluctuación poblacional . 14 15. CONTROL DE LA ENFERMEDAD Y SU VECTOR . 16. Monitoreo de la leprosis Monitoreo del ácaro Control químico del ácaro Control biológico Medidas complementarias de control . 16 16 18 20 21. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS . 23.

(5) INTRODUCCIÓN. L. a leprosis de los cítricos, es una enfermedad de importancia económica que se ha incrementado durante los últimos 15 años en varios países del Centro y Suramérica (Rodriguez J. et al., 2003; Freitas A. J. et al, 2005). Causa pérdidas económicas en Argentina, Brasil, Uruguay, Venezuela, Costa Rica, Panamá, Honduras, Guatemala y recientemente reportada en Perú, Bolivia y Colombia. En Brasil es la enfermedad viral más importante en cítricos y los costos del control del ácaro transmisor suman cerca de 100 millones de dólares al año. En Colombia se encuentra confinada en los Llanos Orientales en los departamentos del Meta y Casanare. La presencia del virus de la leprosis de los cítricos (cilv) se detectó en Colombia en el año 2003, en un huerto de naranja del Municipio El Yopal, Departamento del Casanare. Durante los años 2004 y 2005 CORPOICA y el ICA observan síntomas similares a los causados por la leprosis de los cítricos en varios municipios de los Departamentos del Meta y Casanare, lo cual representa una seria amenaza para la citricultura nacional, puesto que dichos síntomas no se han reportado en las demás regiones productoras de cítricos del país. Aún cuando el ácaro rojo plano Brevipalpus phoenicis (Geijskes) vector del virus CiLV se encuentra registrado y disperso en varias zonas del país desde hace más de tres décadas (Posada, L. 1989), el virus no había sido observado antes en Colombia (León, G. y otros. 2005).. Colombia tiene alrededor de 55.000 hectáreas cultivadas en cítricos que producen cerca de 1’000.000 toneladas de fruta fresca y unas 150.000 toneladas para el procesamiento, la mayoría para consumo interno (Espinal G. y otros, 2005). Gran parte de la producción nacional proviene del eje cafetero, Antioquia, Caldas, Quindio, y Risaralda. Los departamentos del Meta y Casanare, poseen cerca de 5.500 hectáreas en cítricos que aportan aproximadamente el 10% de la producción nacional y son consumidas preferiblemente en la capital de la república Bogotá. Los Llanos Orientales tienen gran potencial para la producción de cítricos en los departamentos del Meta y Casanare, debido a sus condiciones edafoclimáticas y a su cercanía con Bogotá, principal centro de consumo del país. Durante la década del 90, la región con mayor crecimiento en área sembrada en cítricos fue los Llanos Orientales, con un crecimiento del 12.34% anual (MADR-IICA 2002). De acuerdo con la Secretaría de Agricultura del Meta, en el año 2004 existían en dicho departamento 4.500 ha. sembradas en cítricos, que se encuentran amenazadas por la presencia del virus de la leprosis, con una producción calculada en $180.000 millones de pesos anuales. Razones valederas para desarrollar programas de control, prevención y cuarentenarios, con el fin de evitar su diseminación hacia las demás regiones productoras de Colombia.. .

(6) DISTR IBUCIÓN MUNDI AL DE L A ENFER MEDAD. E. l virus de la leprosis de los cítricos (CiLV), se encuentra reportado únicamente en Suramérica y Centro América, aunque hay algunos indicios no confirmados de la presencia de la enfermedad en el sur de Méjico. Fue descrita por primera vez en Florida, Estados Unidos en 1901 e inicialmente fue llamada “escama de la corteza” porque sus síntomas se encontraron en las ramas. A pesar de este reporte, la enfermedad no se registra desde 1968 y su desaparición posiblemente se debe a factores climáticos como las frecuentes heladas y el uso de agroquímicos para el control del ácaro vector (Childers, et al, 2003). En Suramérica fue identificada por primera vez en Paraguay por Spegazzini (1920), quien la llamó “lepra explosiva”; al poco tiempo se reportó en Argentina y en 1931 fue encontrada afectando hojas de naranja dulce. (Citrus sinensis L. Osbeck) en Sao Paulo, Brasil. La reciente confirmación de la presencia y dispersión del virus en los países de Centro y Suramérica es un motivo de preocupación para la industria citrícola de los Estados Unidos. Por causa de esta enfermedad de carácter cuarentenario, se afecta el mercadeo internacional de cítricos, puesto que los países que no poseen la enfermedad, establecen normas y restricciones para la importación de fruta. Debido a la legislación internacional fitosanitaria, Colombia se verá afectada en la exportación de cítricos hacia los países de Norteamérica, Europa y Asia con los cuales existen grandes posibilidades de comercialización.. DIAGNÓSTICO E IDENTIFICACIÓN DEL VIRUS. L. a leprosis, es una enfermedad producida por un virus de tipo baciliforme (Stomatoviridae), que afecta principalmente hojas, ramas y frutos de naranjos y mandarinos (Rodríguez, J. C. et al., 2003).. . Kitajima et al., (2004), fueron los primeros en describir la presencia de viriones de leprosis en hojas de cítricos. Las partículas se encontraron en el núcleo o en el citoplasma y fueron asociadas con la presencia de un viroplasma en las células. El virus, fue entonces referenciado como de tipo citoplásmico (CiLV-C), o nuclear (CiLV-N). El virus citoplásmico es más co-. mún, mientras el de tipo nuclear (CiLV-N), descrito en 1972 es de rara ocurrencia. En el año 2004 el virus nuclear CiLV-N fue encontrado en una región de Panamá y en algunos pocos sitios de Brasil. En Colombia el virus de la leprosis de los cítricos es de tipo citoplásmico CiLV-C. (León, Kitajima y otros 2006). Para confirmar la presencia del virus de la leprosis de los cítricos en Colombia y la causa de la sintomatología presentada en los Llanos Orientales, CORPOICA colectó durante el año 2005 hojas de naranja valencia con síntomas típicos.

(7) de la enfermedad en los municipios de El Yopal y Aguazul, Departamento del Casanare y en los municipios de Guamal, Villavicencio y Cumaral, Departamento del Meta. Las muestras fueron procesadas para identificación del virus por medio de microscopía electrónica y análisis molecular RT-PCR. Las muestras para microscopía electrónica fueron fijadas en solución de glutaraldehido y la identificación se realizó en la Escuela superior de Agricultura Luiz de Queiros ESALQ de la Universidad de Sao Paulo en Brasil. Las muestras para los análisis moleculares se enviaron al centro de investigación en citricultura APTA-CITRUS Sylvio Moreira en Brasil. Los resultados de los análisis por microscopía electrónica, confirmaron la presencia del virus en los Llanos Orientales de Colombia y mostraron que 10 de las 21 muestras analizadas fueron positivas para el virus de la leprosis CiLV-C.. Figura 1. Microfotografía electrónica de células con lesiones lepróticas en hojas de naranja valencia. Se observan las partículas del virus en el citoplasma señaladas con una flecha. Fotografía: E. W. Kitajima. En algunas muestras se observaron formas irregularles de viroplasmas en el citoplasma, lo cual permite asegurar que el virus de la leprosis de los cítricos presente en Colombia es de tipo citoplasmático CiLV-C (León G. et. al. 2006). Los análisis moleculares RT-PCR dieron por vez primera resultados positivos para el virus de leprosis de los cítricos en Colombia. De 32 muestras procesadas por el método RTPCR, 14 resultaron positivas al virus de la leprosis. En los estudios moleculares se amplificaron fragmentos de DNA para las muestras colectadas en el Departamento del Meta y una de las ampliaciones fue secuenciada y registrada en el Centro Nacional para Información Biotecnológica como GenBank Accession No. DQ272491. La secuencia obtenida para Colombia, permite adelantar el diagnóstico molecular del virus de la leprosis de los cítricos en Colombia y fue entregada oficialmente al Instituto Colombiano Agropecuario ICA, con dicha finalidad. (León, G. et.al. 2006). .

(8) SI N TO M ATO L O G Í A. E . l virus de la leprosis de los cítricos (CiLV-C) puede causar síntomas en hojas, ramas y frutas, especialmente en árboles de naranjos dulces. Los mandarinos presentan una susceptibilidad media a la enfermedad. Las naranjas y limas ácidas, los limones y los tangelos, presentan menor susceptibilidad al virus de la leprosis de los cítricos, Tabla 1. Aun cuando exhiben un patrón común, los síntomas pueden variar de acuerdo al tipo de planta hospedera, el estado de desarrollo de la planta y al tipo de virus. Tabla 1. Susceptibilidad de diferentes variedades de cítricos al virus de la leprosis. logía; esto indica que el virus no se distribuye sistémicamente en el hospedero, lo cual ha sido corroborado por Freitas, A. et al., (2003) mediante pruebas moleculares de RT-PCR. Por consiguiente la dispersión del virus en las plantas ocurre por el movimiento de los ácaros transmisores. La comparación entre los síntomas que causa el virus de la leprosis de los cítricos tipo citoplasmático CiLV-C y el de tipo nuclear CiLV-N muestra que las lesiones causadas por el virus nuclear son más pequeñas, con un pequeño centro necrosado y un halo más clorótico que las causadas por el virus citoplasmático, sin la formación del anillo característico que se observa en las lesiones causadas por el virus tipo CiLV-C. Síntomas en las hojas. Los virus transmitidos por los ácaros del género Brevipalpus spp. inducen lesiones locales de apariencia clorótica. . o necrótica en las áreas de alimentación de sus plantas hospederas. Kitajima, et al., (2004) reportaron partículas de un virus en hojas con síntomas de leprosis, pero no encontraron dichas partículas en las áreas que no mostraron la sintomato-. Las lesiones en las hojas son frecuentemente superficiales y visibles por ambos lados, pero extremadamente variables, de forma redondeada u ovalada, más frecuentemente circular con un diámetro que puede medir entre 5 y 12 mm. Inicialmente se presentan como manchas de color verde claro, rodeadas por un anillo amarillo, Figura 2. Las lesiones típicas son cloróticas o necróticas, varían en color desde amarillo claro cuando son recientes, hasta café oscuro cuando la lesión es antigua. En las lesiones más antiguas es posible observar un punto oscuro central y se forman halos concéntricos que con el tiempo se van secando, Figura 3. Algunas veces, en las lesiones más antiguas pueden ocurrir también manchas circulares. Además se han observado secamientos en los centros.

(9) de las lesiones o manchas de diferentes tamaños y formas que se extienden invadiendo gran parte de la hoja, Figura 4. Particularmente, cuando la enfermedad se manifiesta en altas temperaturas, el centro del tejido necrótico se puede separar fácilmente. Las hojas afectadas por la leprosis finalmente se caen.. Figura 4. Síntomas típicos de leprosis en hojas de naranja en estados avanzados de la enfermedad. Síntomas en las ramas. Figura 2. Síntomas típicos iniciales de Leprosis en hojas de naranja. Figura 3. Formación de halos concéntricos en hojas de naranja en estados avanzados de la enfermedad.. Las lesiones se ubican preferentemente en tallos jóvenes de las ramas periféricas que se encuentran en estado de fructificación. Los primeros síntomas son pequeñas manchas circulares de coloración amarilla, verde pálido o marrón, con tamaños variables entre de 0.5 a 1.0 cm. que parecen pequeñas lesiones cloróticas superficiales. Posteriormente crecen hasta cerca de 1,5 cm. y toman una coloración rojiza oscura, Figura 5. Algunas veces se presentan un poco abultadas debido a que la lesión induce formación de goma en los tejidos por debajo de la epidermis afectada. A medida que la lesión avanza. .

(10) se presentan agrietamientos y el tejido empieza a desprenderse de la corteza. Las lesiones más viejas pueden unirse entre si e implicar daños en áreas considerables de las ramas antiguas, Figura 6.. Figura 5. Síntomas típicos de leprosis en ramas de naranja valencia. sin embargo, en algunos casos pueden ser amarillas o verde claro, con una apariencia plana. Cuando el fruto está verde las manchas son verde pálido en el centro, con aureola amarilla; posteriormente y a medida que el fruto madura, el centro de la lesión se oscurece tornándose pardo oscuro, Figura 7. Los frutos afectados por el virus de la leprosis, se maduran más rápidamente que los sanos, lo cual provoca su caída prematura. Las lesiones de leprosis solo afectan la parte externa de la fruta y no su condición interna. En Brasil y otros países donde se reporta la enfermedad, es muy frecuente observar más de 30 lesiones por fruto, que cubren significativamente gran parte de la corteza; estos síntomas se asocian con caída prematura de frutos y causan importantes pérdidas de la producción. Los frutos enfermos tienden a cambiar tempranamente de coloración, se marchitan y se vuelven susceptibles a varias pudriciones.. Figura 6. Estados avanzados de la leprosis en ramas de naranja.. Síntomas en los frutos. 10. Las lesiones son redondas, de 0.2 a 1.2 cm de diámetro, frecuentemente oscuras y causan depresiones en la corteza;. Figura 7. Síntomas típicos de leprosis en frutos de naranja valencia. Arriba estados iniciales de la enfermedad. Abajo, estados avanzados..

(11) EPIDEMIOLOGÍA. E. l virus de la leprosis de los cítricos es transmitido por el ácaro rojo plano Brevipalpus phoenicis (Acari:Tenuipalpidae). Las larvas del ácaro transmiten fácilmente la enfermedad con un 48.3%; las ninfas y adultos son menos eficientes en la transmisión. La diseminación de la leprosis por ácaros contaminados en la fase de ninfa fue de 8.7% y en la fase de adulto de 7.6%; un período de 2 días de alimentación es suficiente para que el ácaro la transmita. Solo los ácaros que han tenido acceso a las lesiones transmiten leprosis.. El crecimiento de las lesiones de las hojas a través del tiempo, fue medido delineando el borde del anillo con un marcador indeleble y registrando su crecimiento posteriormente. Se determinó que las lesiones crecen de 5-7 mm de diámetro cada 15-20 días, Figura 8. Cuando la severidad fue mayor al 30%, se determinó que la caída de las hojas afectadas ocurre en promedio 70 días después de la aparición de la primera lesión.. 11. El virus de la leprosis es del tipo circulativo y no acumulativo, debido a que los ácaros una vez que adquieren el virus, lo conservan dentro de su cuerpo durante toda la vida y tienen la habilidad de transmitirlo, inclusive si posteriormente se alimentan de plantas que no son susceptibles. De acuerdo a recientes estudios, el virus no es sistémico, lo cual significa que no puede ser transmitido a través de la planta. (Kitajima, et al., 2003). La enfermedad presenta un período de incubación relativamente largo, es decir que los síntomas aparecen después de 20 a 60 días de que el ácaro lo ha transmitido en la planta, por consiguiente,las demoras en la detección del ácaro en los huertos de cítricos resultan en daños posteriores del virus de la leprosis.. Figura 8. Crecimiento de lesiones de Leprosis en hojas de naranja. Arriba dibujando las marcas negras en el borde de la lesión. Abajo, crecimiento de la lesión 20 días después..

(12) DISTR IBUCIÓN, INCIDENCI A Y SEV ER IDAD DE L A ENFER MEDAD. E. aparición tardía en frutos. Los síntomas en frutos aparecieron en árboles de naranja valencia y naranja común de más de l ácaro vector B. phoenicis y el virus de la lepro- siete años de edad, en las localidades de Lejanías y Yopal. sis de los cítricos CiLV-C, se encuentran diseminados en la mayoría de municipios productores De las tres localidades evaluadas en el Departamento del de cítricos del Piedemonte llanero de los Departamentos del Meta (Villavicencio, Lejanías y Guamal), se determinó que Meta y Casanare. Guamal presenta los porcentajes más altos de incidencia y severidad de la leprosis de los cítricos con 38.6% y 8.6% respecDe acuerdo a las evaluaciones realizadas, la enfermedad tivamente. Al comparar la incidencia del virus en Guamal con se presenta preferiblemente en las hojas y las ramas de na- Lejanías y Villavicencio, los valores son mayores para Guamal ranja valencia y naranja común. Las lesiones de las ramas, se en 17.4% y 19.5 % respectivamente. Por lo tanto se determiubicaron principalmente en ramas jóvenes periféricas, que se na que la enfermedad durante el año 2005 se diseminó más encuentran en estado de fructificación. La presencia de los lentamente en las localidades de Villavicencio y Lejanías. Los síntomas en frutos actualmente se considera escasa, pero au- porcentajes de severidad fueron mas altos en Guamal, con menta lentamente en el follaje y posiblemente determina la 3.5% y 4.7% más que en Lejanías y Villavicencio respectivamente, Tabla 2. Tabla 2. Porcentajes de incidencia y severidad de la leprosis de los cítricos en tres localidades del Departamento del Meta. CORPOICA. 2005. 12.

(13) A SPECTOS BIOLÓGICOS DEL ÁC A RO T R A NSMISOR. E. l Acaro rojo plano Brevipalpus phoenicis (Geijskes) es el principal vector y transmisor del virus de la Leprosis de los cítricos y es reconocido como la especie más perjudicial económicamente en áreas productoras de cítricos donde el virus ha sido reportado El ácaro pertenece a la Familia: Tenuipalpidae, Subclase: Acari, Género: Brevipalpus. Nombre vulgar: ácaro rojo plano o ácaro de la leprosis. Es una especie polífaga, distribuida en muchas regiones tropicales y subtropicales del mundo, donde las condiciones climáticas y la abundancia de hospederos favorecen su presencia. Durante su ciclo de vida, el ácaro pasa por fases de huevo, larva, protoninfa, deutoninfa y adulto. Cada estado de desarrollo tiene fases de quietud y alimentación. Se reproduce principalmente de forma asexual por partenogénesis teliotoquia, es decir que las hembras fecundadas dan origen a hembras fértiles idénticas a las progenitoras; también se reproducen sexualmente, aunque este tipo de reproducción es menos común (Chiavegato y Kharfan, 1993).. B. phoenicis es un ácaro de aproximadamente 0.3 mm de largo, forma ovalada, cuerpo aplanado, con su parte anterior más ancha que la posterior y color rojo oscuro, con manchas un poco más claras sobre el dorso de su cuerpo. Presenta tres pares de patas en el estado larval y cuatro pares de patas largas, traslúcidas en los estados de ninfa y adulto. Los huevos son redondos, anaranjados y puestos individual y aisladamente en el envés de las hojas y rebrotes, Figura 9.. Larva Huevos. 13 Adulto Figura 9. Diferentes estados de desarrollo del ácaro Brevipalpus phoenicis (Geijskes).. De acuerdo a los estudios realizados en el Laboratorio de Entomología del Centro de Investigación CORPOICA C.I. La Libertad, la duración del ciclo de vida de B. phoenicis a un promedio de temperatura 27.6 +/- 0.7°C y humedad relativa de 69 +/- 7.9% fué: huevo 4 a 6 días; larva 3 a 4 días; protoninfa 5 a 7 días; deutoninfa 6 a 8 días y adulto 21 a 24 días. De.

(14) acuerdo a estos datos, el ciclo evolutivo de huevo a adulto demora entre 18 a 25 días, mientras que el estado adulto dura en promedio más de 21 días.. Papaya (Carica papaya), Yuca (Manihot sculenta), Algodón (Gossypium sp.), Guayaba (Pisidium guajava), Maracuyá (Passiflora sp.), Café (Coffea arabica), Cacao (Theobroma cacao) y Uva (Vitis vinifera).. Hábitos y Hospederos.. Maia y Oliveira (2002), afirman que las malezas son hospederas importantes del ácaro y reportan a la dormidera (Mimosa caesalpiniaefolia), malvavisco (Malvaviscus arboreus), escobo (Sida cordifolia), siempre viva (Commelina benghalensis), mastranto (Ageratum conizoides) y cadillo (Bidens pilosa) como plantas dañinas hospederas del ácaro y muy comunes en los huertos de cítricos en Brasil.. Los ácaros se presentan normalmente con mayor frecuencia en los frutos y luego en las hojas. El ácaro de la leprosis, B. phoenicis habita preferiblemente en frutos con verrugosis o roñas causadas principalmente por el hongo Elsinoe spp, seguido por los frutos lisos y las hojas viejas de los árboles de naranja. Freitas, A. J. et.al. (2003) reportan en Brasil, 75-90 % de ácaros en los frutos, 5-25 % en las hojas viejas o ramas y únicamente 0,5% de ácaros en las hojas nuevas y rebrotes. Para ovipositar, el ácaro prefiere sitios donde pueda proteger sus huevos, como las nervaduras de las hojas, lesiones o verrugas de las hojas causadas por enfermedades u otras causas, galerías de larvas del minador de los cítricos, ramas y frutos con lesiones o descascaramientos.. 14. El ácaro rojo plano, puede vivir y multiplicarse en diversas plantas. Childers, et.al. (2003), reportan 928 plantas hospederas del ácaro B. phoenicis, pertenecientes a 513 géneros y 139 familias. El ácaro B. phoenicis tiene como principal hospedante las plantas de cítricos y entre los cultivos hospederos se mencionan Marañón (Anacardium occidentalis),. Bajo condiciones de laboratorio se utilizan varias plantas indicadoras del virus CiLV como Chenopodium amaranticolor, C. Quinoa y Glomphrena globosa para efectuar pruebas de transmisión e identificación de la enfermedad (Rodrigues, et.al. 2003). En huertos de cítricos de Villavicencio, Guamal y Lejanías en el Departamento del Meta, se registraron varias malezas hospederas del ácaro de la leprosis, entre las cuales se destacan la verbena (Stachytarpeta cayanensis), yerbamora (Lantana camara) y la escobo (Sida spp.)..

(15) Fluctuación poblacional.. El ácaro de la leprosis B. phoenicis, puede infestar los huertos de cítricos en el Piedemonte llanero durante todo el año, manteniendo sus poblaciones en niveles que varían entre 1 y 13 ácaros por cm2. El comportamiento de las poblaciones durante los meses de enero del 2005 a abril del 2006 fue diferente en tres localidades evaluadas. Para el caso de Lejanías y Guamal se registraron niveles menores a cuatro ácaros por cm2, durante todo el año, con algunas disminuciones leves en marzo, abril, mayo, julio y octubre. En Villavicencio, las poblaciones de la plaga se mantienen entre julio y febrero por encima de seis ácaros por cm2, con incrementos notables durante enero y febrero, épocas en que disminuyen las lluvias.. Durante marzo y abril, cuando aumentan las lluvias, se registran disminuciones drásticas en la población del ácaro, Figura 10. En general, los incrementos de la población de ácaros coinciden con los períodos en que normalmente las lluvias son menores y corresponde al inicio del crecimiento de los frutos. De acuerdo a las evaluaciones, a partir de mayo las poblaciones del ácaro se mantienen durante todo el año y se presentan leves incrementos durante los meses de julio, agosto y octubre, cuando disminuyen un poco las precipitaciones. Durante estas épocas los frutos se encuentran en formación y crecimiento, lo cual favorece la diseminación de la enfermedad y posibilita la presencia de leprosis en los frutos.. Figura 10. Fluctuación poblacional del ácaro Brevipalpus phoenicis (Geijskes) en tres localidades del Meta. Villavicencio, Guamal y Lejanías. 2005 -2006. 15.

(16) CONT ROL DE L A ENFER MEDA D Y SU V ECTOR. E. l progreso de la enfermedad en los huertos de cítricos, está directamente relacionado con la cantidad de ácaros presentes y la presencia de plantas con virus. La presencia del ácaro B. phoenicis y la fuente de inóculo de la leprosis en los huertos de cítricos debe ser rigurosamente controlada, para lo cual se requiere el uso de acaricidas, podas de ramas contaminadas y erradicaciones de plantas o árboles enfermos. De acuerdo a Rodríguez et al., (2003), cuando el inóculo del virus está presente en el campo y el ácaro vector no se controla, toda una plantación se puede infectar en un período de dos a tres años, lo cual representa serios riesgos y pérdidas para la producción citrícola. Por lo tanto, las medidas de control se deben orientar a reducir la población de ácaros y a disminuir las plantas que hospedan el virus. El control químico del ácaro vector en el campo, se debe efectuar técnicamente, con base en los resultados de los monitoreos frecuentes y mediante el uso de acaricidas de diferente grupo químico, puesto que el ácaro tiene gran habilidad para adquirir resistencia a los productos acaricidas. El primer paso para lograr el control del virus de la leprosis de los cítricos y del ácaro B.phoenicis es realizar inspecciones en el huerto con el fin de detectar la presencia de la enfermedad a tiempo, conocer el nivel de población del ácaro vector y si es posible la cantidad de enemigos naturales presentes.. 16. Monitoreo de la leprosis. Las inspecciones o monitoreos para detectar la leprosis en el huerto, se deben efectuar cada 15 días, revisando como mínimo 5 a 10 % de los árboles en cada plantación, de acuerdo al tamaño de cada huerto. Se presenta un formato modelo para esta evaluación. El número de árboles que tengan presencia de la enfermedad, debe ser anotado en cada fecha de evaluación para llevar un registro durante todo el tiempo; el formato da la posibilidad de anotar la presencia o ausencia de la leprosis en las hojas, ramas y/o frutos de los árboles evaluados. Los árboles que presenten la enfermedad deben ser numerados y marcados para posteriormente realizar podas de ramas, recolección de frutos afectados o su total erradicación, de acuerdo al grado de afección en que se encuentre. El formato tiene una casilla para totalizar el número de árboles afectados por fecha de evaluación, con lo cual se da la posibilidad de tener el porcentaje de árboles enfermos (incidencia) y saber si este aumenta o disminuye después de efectuadas las labores de control. Monitoreo del ácaro. Para realizar el monitoreo del ácaro rojo plano en cítricos, es necesario efectuar inspecciones periódicas cada 15 días, revisando las hojas y los frutos con ayuda de una lupa de 10 a 20 aumentos, Figura 11. Se deben revisar entre 10 a 20 árboles por hectárea, examinando como mínimo cuatro hojas.

(17) 17.

(18) y cuatro frutos por árbol. Se contabiliza el número de ácaros presentes por área de muestreo o por cm2 y el resultado de la lectura se anota en el formato como número de ácaros por hoja o por fruto según el caso. Con los valores anotados se determina el promedio de ácaros presentes en cada fecha por fruto o por hoja. Adicionalmente, es conveniente revisar las malezas presentes en el huerto y la zona de plateo de los árboles, especialmente pastos, verbenas, escobos, dormideras, cadillo, yerbamora y mastranto, porque en ellas se hospedan los ácaros transmisores de la enfermedad. Control químico del ácaro: Según Childers, (1990), las evaluaciones de control químico demostraron que los aceites agrícolas en combinación con Pyridaben, Fenbutatin-oxide, Dicofol o altas dosis de azufre brindaban control por 35 días. Ethion es menos efectivo y Carbaryl no controló estos ácaros.. 18. Los acaricidas organoestánicos (Cyhexatin, Oxido de fenbutatín, Azocyclotín) son productos altamente usados para el control de B. phoenicis en Brasil y por ello ya existen varios reportes de resistencia hacia ese tipo de productos. La resistencia del ácaro ya fue detectada y caracterizada para los acaricidas dicofol, hexythiazos y propargite en Brasil. También se comprobó reducción de la susceptibilidad de algunas poblaciones del ácaro de la leprosis a productos acaricidas. piretroides como enxofre y caldo sulfocálcico, así como a la abamectína. En Brasil, el intenso uso de enxofre y abamectina para el control del ácaro tostador ha hecho que los niveles de resistencia ya se encuentren en puntos críticos. La estrategia de manejo de resistencia de plagas a compuestos agroquímicos es por tanto fundamental en el manejo del ácaro de la leprosis, (Omoto y Alves, 2004). Las aplicaciones de acaricidas tienen mejor resultado cuando en forma de nebulización se consigue un tamaño de gota pequeño, con un cubrimiento general del follaje especialmente en el envés de las hojas de los árboles, Figura 12. Este tipo de aplicaciones se puede lograr mediante el uso de bombas a motor estacionarias o de espalda en plantaciones pequeñas a medianas y con equipos de nebulización portátil en fincas grandes. Toda aplicación para el control del ácaro se debe reforzar posteriormente fumigando con el acaricida las malezas y plantas hospederas presentes en la zona de plateo de los árboles. Con el aumento de la resistencia los cultivadores tienen la tendencia a incrementar la dosis del producto, el número de aplicaciones, el uso de mezclas de productos frecuentemente incompatibles y el reemplazo de un acaricida por otro frecuentemente de mayor costo y toxicidad..

(19) Figura 11. Utilización de lupa 10 a 20 aumentos para la evaluación del ácaro de la leprosis en hojas de cítricos antes de efectuar la aplicación de cualquier acaricida.. Figura 12. Control Químico del ácaro de la leprosis en cítricos con bomba de espalda a motor nebulizadora, efectuando cobertura total del árbol y el envés de las hojas.. CORPOICA evaluó 12 acaricidas diferentes para determinar la eficacia de control. Los productos utilizados fueron: Acrinathrin (Rufast), Tetradifon (Tedión), Azufre (Azuco), Propargite (Omite), Clofentezine (Acaristop), Abamectina (Vertimec), Tetradifon/Propagite (Vulcano), Milbecmectin (Milbeknock), Aceite Mineral Agrícola (CosmoOil), Fenpyroximate (Kendo), Clorfenapyr (Sunfire) y Amitraz (Mitac). Las evaluaciones se llevaron a cabo en el Centro de Investigación Corpoica La Libertad. Todos los productos ejercieron control satisfactorio. Siete de los productos mantuvieron un control superior al 80%. y solamente cinco de los 12 tratamientos (Abamectina, Amitraz, Acrinathrin, Azufre y Tetradifon) se mantienen por debajo del 80% de eficacia después de 15 a 30 días de aplicación. Al efectuar el análisis económico, los productos con mayor control a menor costo fueron Clorfenapyr (Sunfire) y Milbecmectin (Milbeknock). Se concluye que existe disponibilidad de acaricidas específicos con eficacia superior al 80% sobre el ácaro de la leprosis B. phoenicis. Los productos evaluados deben ser aplicados en rotación para evitar crear resistencia. Los aceites minerales agrícolas tienen efecto controlador sobre los ácaros y se recomienda adicionarlos a los productos antes mencionados para mejorar la eficacia en el control. El control químico se debe reforzar con varios métodos y prácticas de manejo integrado para el control del ácaro vector y el virus de la leprosis de los cítricos. Si se aplican todas las prácticas de manejo y se aplican los acaricidas correctamente, se puede establecer un programa de manejo y erradicación de la leprosis de los cítricos en Colombia.. 19.

(20) Tabla 3. Costo del tratamiento y eficacia de productos acaricidas en el control de Brevipalpus phoenicis. C.I. La Libertad. 2005. Control biológico En los huertos de cítricos, existen enemigos naturales del ácaro B. phoenicis importantes para mantener las poblaciones de la plaga en niveles bajos. Por ello, las alternativas biológicas para el control de la leprosis son una buena opción como parte del manejo integrado del ácaro vector de la enfermedad. Adicionalmente, el control químico puede resultar costoso y poco eficiente cuando no se aplica técnicamente y en el momento oportuno.. Algunos aspectos de importancia para tener en cuenta referente al control químico de ácaros, son los siguientes: Evitar aplicar por fechas o calendario; adoptar la estrategia del monitoreo y revisión de huertos antes de aplicar. Hacer rotación de acaricidas para evitar resistencia. No se debe usar acaricidas del mismo grupo más de una vez al año.. 20. La aplicación debe ser hecha de modo que se obtenga una buena cobertura de la planta y si es posible, hacer poda de aireación antes.. Los ácaros predatores son considerados los enemigos naturales más eficientes de los ácaros dañinos. Los predatores más frecuentemente encontrados en cítricos en Colombia son los ácaros que pertenecen a la familia Phytoseidae como Euseius sp, Iphiseiodes zuluagai, Amblyseius sp. y Phytoseiulus spp, y son sin lugar a dudas son los enemigos naturales más importantes del ácaro de la leprosis Figura 13. Para favorecer el establecimiento de ácaros predatores o benéficos en el huerto, se recomienda mantener coberturas verdes en las calles de la plantación, ya que dan albergue a muchos ácaros benéficos da la familia Phytoseidae y únicamente efectuar aplicaciones de acaricidas con criterio técnico. Disminuir el uso de insecticidas de amplio control en los huertos favorece el establecimiento de los enemigos naturales y predatores de plagas. Actualmente se adelantan estudios sobre acaricidas selectivos que no afecten a los ácaros predatores con buenas perspectivas para su utilización en el futuro..

(21) Medidas complementarias de control Phytoseiulus sp.. Iphiseoides zuluagai o ácaro manzana.. Euseius citrifolius o ácaro pera.. Cuando la leprosis de los cítricos es detectada en un área, se debe desarrollar un programa para su control y para prevenir la diseminación hacia otras regiones libres de la enfermedad. El programa inicia con la identificación de la enfermedad y la determinación del área afectada. El paso posterior es legislativo y se basa en la cuarentena de la región afectada. Se requiere además capacitación y entrenamiento en monitoreo y control. Para ser exitoso el programa debe lograr el control del ácaro y la erradicación de la enfermedad de la región afectada, (Childers, et.al. 2005). Algunas medidas de gran importancia para controlar y evitar la diseminación de la enfermedad son: Adquirir las plantas para transplante en viveros libres de la enfermedad y del ácaro. Revisar los árboles y fumigar con acaricida antes de transplantar.. Figura 13. Acaros predatores benéficos comunes en cítricos.. Otra alternativa de control incluye el uso de hongos entomopatógenos, especialmente Hirsutella thompsonii y Metarhizium anisopliae var. Acridum que han sido registrados como enemigos naturales muy promisorios para el control del ácaro B. phoenicis, Magalhaes y Rodríguez (2005). La conservación y utilización de los hongos entomopatógenos y los ácaros predatores en cítricos, debe ser una preocupación de los cultivadores para reducir el uso de acaricidas, minimizar las consecuencias negativas y disminuir los altos costos que su uso representa.. Realizar podas sanitarias en los huertos: recorte de hojas con síntomas y poda de ramas afectadas. El material podado se debe quemar. Recolectar los frutos enfermos o con síntomas de leprosis y retirar los frutos caídos de los árboles. Cosechar todos los frutos de la planta sin dejar remanentes. Cuanto más tiempo duren los frutos en la planta, mayor será la población del ácaro, puesto que estos son preferidos para la multiplicación del ácaro.. 21.

(22) Realizar control de la roña de los cítricos, la verrugosis y el ataque de minador de los cítricos, porque las lesiones sirven de albergue y sitio de oviposición para los ácaros. Realizar control de plantas dañinas hospederas del ácaro vector.. Erradicar totalmente los árboles improductivos que presenten síntomas con lesiones de leprosis muy avanzadas. Evitar la movilización de material de cítricos de una zona afectada hacia zonas libres del virus.. Erradicación y quema de árboles afectados con la leprosis en cítricos. Se recomienda previamente efectuar la fumigación del árbol con un acaricida.. 22.

(23) REFERENCIAS BIBLIOGR ÁFICAS Chiavegato, L.G.; Kharfan, P.R. 1993. Comportamento do pathology and some recent cases. Experimental and Applied ácaro da leprose Brevipalpus phoenicis (Geijskes.) (Acari: Te- Acarology, Dordrecht, v.30, n.1-5, p.135-160. nuipalpidae) em citros. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, Piracicaba, v.22, n.2, p.355-359. Kitajima, E.W.; Ferreira, P.T.O; Freitas-Astúa, J.; Machado, M.A. 2004. Ocorrência da leprose dos citros, tipo nuclear Childers, C. C. 1990. Feeding injury to “Robinson” tan- (CiLV-N) nos municípios paulistas de Monte Alegre do Sul e gerine leaves by Brevipalpus mites (Acari: Tenuipalpidae) in Amparo. Summa Phytopathologica, Botucatu, v.30, p.68. Florida and evaluation of chemical control on citrus. Citrus Research and Education Center University of Florida. León, M. G. 2001. Insectos de los cítricos. Guía ilustrada de plagas y benéficos con técnicas para el manejo de los inChilders, C. C; French, J. V; Rodrigues, J. C. 2003. Brevi- sectos dañinos. Produmedios. pp: 79-81. palpus californicus, B. obovatus, B. phoenicis, and B. lewisi; Acari (Tenuipalpidae): a review of their biology, feeding inLeón, M. G.; Realpe, O. C.; Carreño, M. X.; Garzón, B. jury and economic importance. Entomology and Nematology P.; Campos, P. J. 2005. La Leprosis de los cítricos. Plegable Department, University of Florida, IFAS, Citrus Research and divulgativo N°43. Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural Education Center. – Corpoica C.I. La Libertad. Villavicencio, Meta. 5 p. Espinal, G. C.; Martínez C. H.; Peña,. M. Y. 2005. La León, M. G.; Kitajima, E. W.; Freitas, A. J.; Realpe, C.; cadena de cítricos en Colombia. Ministerio de Agricultura. Childers, C. C.; Achor, D.; Mesa, C. N. 2006. Occurrence Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural. Documento de of Citrus leprosis virus in Llanos Orientales, Colombia. Centrabajo No.107. 64p. tro de Investigación La Libertad, CORPOICA, Villavicencio, Colombia. American Phytopatological Society. APS. Plant DiFreitas-Astúa, J.; Locali, E.C.; Antonioli, R.; Rodrigues, V.; sease Note. Kitajima, E. W.; Machado, M.A. 2003. Detection of citrus leprosis virus in citrus stems, fruits and the mite vector. Virus Magalhaes, B. P; Rodrigues, J. C. 2005. Pathogenicity de Reviews & Research, v.8, supl.1, p.196. Metarhizium anisopliae var. Acridum, para el ácaro de spider postizo Brevipalpus phoenicis (Acari: Tenuipalpidae). Vol. 88, Kitajima, E.W.; Chagas, C.M.; Rodrigues, J.C.V. 2003. Bre- Iss. 2, p. 195-198. (4 pp). vipalpus-transmitted plant virus and virus-like diseases: cyto-. 23.

(24) Maia, O.M.A.; Oliveira, C.A. 2002. Capacidade de colonização de Brevipalpus phoenicis (Geijskes, 1939) (Acari: Tenuipalpidae) em cercas vivas, quebra-ventos e plantas daninhas. In: Congresso Brasileiro de Entomologia, XIX. Resumos. Manaus: SBE, 2002, p.249 Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural, MADR, IICA., ASOHOFRUCOL 2002. Acuerdo de competitividad de la cadena productiva de los cítricos. Bogotá. D.C. 79 p. Omoto, C.; Alves E. 2004. A resistência dos ácaros a acaricidas em citros. Visao agricola. No 2. USP – ESALQ. Jul/dec. 2004, p.82-86. Posada, O. L. 1989. Lista de insectos dañinos y otras plagas en Colombia. Instituto Colombiano Agropecuario ICA. Boletín técnico No. 43. Cuarta edición 622 p. Rodrigues, J.C.V.; Kitajima, E.W.; Childers, C.C.; Chagas, C.M. 2003. Citrus leprosis virus vectored by Brevipalpus phoenicis (Acari: Tenuipalpidae) on citrus in Brazil. Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v.30, n.1/3, p.161179.. 24. Spegazzini, C. 1920. Sobre algunas enfermedades y hongos que afectan las plantas de “agrios” en el Paraguay. Annales de la Sociedad Científica Argentina, Buenos Aires, v.90, p.155-188..

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