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The Vietnamese Mossy Frog, Theloderma corticale (Boulenger, 1903) is a robust, attractively camouflaged arboreal frog in the family Rhacophoridae. The common name of the unusual species is derived from its roughly textured, green and brownish-red skin, which allows it to conceal itself within with its mossy forest habitat. To date, the Vietnamese Mossy Frog has only been found from the humid forests of the Mao Son and Tam Dao mountain ranges in northern Vietnam; however, the secretive species may actually be distributed more widely.
The Vietnamese Mossy Frog, like many amphibian species in Southeast Asia, is poorly known, and is listed as Data Deficient according to the IUCN Red List of Threatened Species. Much of the information we have on the biology of the species is derived from captive individuals. Males have a quiet, melodious advertisement call. Females deposit eggs above water-filled rock cavities and tree-holes in which their tadpoles develop. The characteristic rough skin texture of the species is already evident in tadpoles prior to metamorphosis.
The greatest threat to the Vietnamese Mossy Frog, and other forest-dependent amphibians in Southeast Asia, is habitat loss, which is occurring at higher relative rates in Southeast Asia than in other tropical regions. An additional concern may be collection for the international pet trade, for which the species is in high demand, but the availability of captive bred individuals may negate this potential threat. Text and Photo by Jodi J. L. Rowley (© All rights reserved)
ISSN 1690-7930 (Printed / Impresa) ISSN 1856-9285 (Online / Electrónica)
LABORATORIO DE BIOGEOGRAFÍA - ESCUELA DE GEOGRAFÍA FACULTAD DE CIENCIAS FORESTALES Y AMBIENTALES
UNIVERSIDAD DE LOS ANDES MÉRIDA-VENEZUELA
2012
Vol. 8(1-2):01 - 72
JOURNAL ON TROPICAL AMPHIBIANS AND REPTILES
REVISTA DE ANFIBIOS Y REPTILES TROPICALES
Vol. 8 1-2 (2012)
Number
HERPETOTROPICOS
TABLE OF
CONTENTS
ARTICLES
SERGIO A. BALAGUERA-REINA
Ethno-zoological relationships, habitat and population structure of Caiman crocodilus fuscus at
Zapatosa and Costilla swamps, Cesar Department, Colombia
ALEXANDRA VÁSQUEZ-OCHOA, PILAR BAHAMÓN CARMONA, LUIS DANIEL PRADA
SALCEDO & MARCELA FRANCO-CORREA
Detection and quantification of Batrachochytrium dendrobatidis in amphibians of the Central
and Eastern Andean, Orinoco and Amazon regions of Colombia
GERMÁN CHÁVEZ, CATERINA H. COSMÓPOLIS & LESLY LUJÁN
Annotated checklist and ecological notes of anurans from the southern region of
Yanachaga Chemillen National Park, Central Andes of Peru
M.D.C. ASELA, K.D.B. UKUwELA, I.N. BANDRA, H.K.D. KANDAMBI, T.D. SURASINGHE &
D.M.S.S. KARUNARATHNA
Natural history and current distribution patterns of Calotes liolepis Boulenger, 1885 (Reptilia:
Agamidae: Draconinae) in Sri Lanka
A. KALAIMANI & A. NATH
A new locality and microhabitat usage by Calodactylodes aureus (Beddome, 1870) from Tamil
Nadu, Eastern Ghats, Southern India
FRANCIS P. CASTRO & VÍCTOR R. MORALES
Intraspecific ecological behavior in Ameiva edracantha Bocourt, 1874 (SQUAMATA, TEIIDAE)
from Tumbes Reserve Zone, Peru
LUIS ALBERTO RUEDA SOLANO
Atelopus carrikeri Ruthven, 1916 (Anura: Bufonidae) a polychromatic species
S.R. GANESH
Arboreal behaviour in the indian painted frog Kaloula taprobanica Parker, 1934
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Vol. 8 1-2 (2012)
Número
TABLA DE
CONTENIDO
ARTÍCULOS
SERGIO A. BALAGUERA-REINA
Relaciones etno-zoológicas, hábitat y estructura poblacional de Caiman crocodilus fuscus en las
ciénagas Zapatosa y Costilla, Departamento del Cesar, Colombia
ALEXANDRA VÁSQUEZ-OCHOA, PILAR BAHAMÓN CARMONA, LUIS DANIEL PRADA
SAL-CEDO & MARCELA FRANCO-CORREA
Detección y cuantificación de Batrachochytrium dendrobatidis en anfibios de las regiones andina
central, oriental, Orinoquia y Amazonia de Colombia
GERMÁN CHÁVEZ, CATERINA H. COSMÓPOLIS & LESLY LUJÁN
Lista comentada y notas ecológicas de los anuros de la región sur del Parque Nacional
Yanacha-ga Chemillen
M.D.C. ASELA, K.D.B. UKUwELA, I.N. BANDRA, H.K.D. KANDAMBI, T.D. SURASINGHE &
D.M.S.S. KARUNARATHNA
Historia natural y patrones de distribución actual de Calotes liolepis Boulenger, 1885 (Reptilia:
Agamidae: Draconinae) en Sri Lanka
A. KALAIMANI & A. NATH
Una nueva localidad y uso de microhábitat por Calodactylodes aureus (Beddome, 1870) de Tamil
Nadu, Eastern Ghats, Sur India
FRANCIS P. CASTRO & VÍCTOR R. MORALES
Comportamiento ecológico intraespecífico en Ameiva edracantha Bocourt, 1874 (Squamata,
Teiidae) de la zona reservada de Tumbes, Perú
LUIS ALBERTO RUEDA SOLANO
Atelopus carrikeri Rutven, 1916 (Anura: Bufonidae) una especie policromática
S.R. GANESH
Comportamiento arborícola en la rana pintada de la India kaloula taprobanica Parker, 1934
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RELACIONES ETNO-ZOOLÓGICAS, HÁBITAT Y ESTRUCTURA
POBLACIONAL DE
CAIMAN CROCODILUS FUSCUS EN LAS
CIÉNAGAS ZAPATOSA Y COSTILLA, DEPARTAMENTO DEL
CESAR, COLOMBIA
SERGIO A. BALAGUERA-REINA1,2
1 Proyecto de Conservación de Aguas y Tierras ProCAT Colombia, Calle 127 b # 45–76, Bogotá, Colombia.
Resumen: En Julio del 2011 se realizó una evaluación socio-cultural y ecológica en las ciénagas Zapatosa y Costilla para la re-introducción
ex-situ de Caiman crocodilus fuscus. 59 encuestas fueron realizadas a pescadores, determinándose un alto conocimiento sobre la ecología
de la especie (100%), conflicto entre habitantes-babillas (91.5%) y aprovechamiento ilegal (84.7%). Sin embargo, los encuestados están de acuerdo con la re-introducción de especímenes (71.2%). La pesca es reportada como “buena” (54.2%), registrándose un promedio de 109.04±148.06 kg semanales. El análisis de hábitat mostró un bajo nivel de conservación debido a la baja proporción de coberturas naturales (1.0% Zapatosa y 0.7% Costilla). Se obtuvo una abundancia relativa promedio para la especie de 0.56±0.42 ind/km en Zapatosa y 2.60±1.64 ind/km en Costilla. Este estudio es uno de los primeros en Colombia que busca aproximarse a la definición de criterios y variables que permitan evaluar la capacidad de carga de áreas para la re-introducción de babillas.
Palabras clave: Caiman crocodilus fuscus, etno-zoología, evaluación socio-cultural, evaluación ecológica, reintroducción.
Abstract: S.A. Balaguera-Reina. “Ethno-zoological relationships, habitat and population structure of Caiman crocodilus fuscus at Zapatosa and Costilla swamps, Cesar Department, Colombia”. A socio-cultural and ecological evaluation was undertaken in the Zapatosa and Costilla swamps for the ex-situ restocking of Caiman crocodilus fuscus. 59 interviews were made to fishermen, determining a high level of knowledge regarding species’ ecology (100%), conflicts between human community and caimans (91.5%) and illegal logging of this resource (84.7%). However, the interviewed agree upon the importance of the caimans’ restocking (71.2 %). The fishing is reported as “good” by the fishermen (54.2%), showing 109.04±148.06 kg of weekly catch average. Habitat analysis showed a low conservation level due to the low proportion of natural forest (1.0% Zapatosa and 0.7% Costilla). Zapatosa and Costilla swamps showed a mean relative abundance of 0.56±0.42 ind/km and 2.60±1.64 ind/km, respectively. This is one of the first studies in Colombia focused to determine the criteria and variables that allow to assess the carrying capacity in areas destined to young caimans’ restocking.
Key words: Caiman crocodilus fuscus, ethno-zoology, socio-cultural evaluation, ecological evaluation, restocking.
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Received / Recibido: 14 APR 2012 Accepted / Aceptado: 21 JUL 2012 Published / Publicado: 15 DEC 2012 2 Send correspondence to / Enviar correspondencia a:
Copyright © 2012 BIOGEOS
INTRODUCCIÓN
La zoocría de crocodílidos en Colombia fue planteada como una alternativa de aprovechamiento sostenible tendiente a erradicar la extracción silvestre de estas especies, en busca de la recuperación de sus poblaciones altamente impactadas (Medem 1981, Rodríguez 2000). Debido a este estímulo, Colombia se convirtió en uno de los mayores productores de pieles de Caiman crocodilus fuscus y Caiman crocodilus crocodilus a nivel latinoamericano y global (Messel et al. 1995).
La alta demanda existente y la carencia de legislación y veeduría constante sobre este método de aprovechamiento permitió que la extracción silvestre en el país continuara, diezmando las poblaciones y aumentando sus grados de amenaza (Ulloa-Delgado y Sierra-Díaz 2002, Balaguera-Reina y González-Maya 2009). Es así como en Colombia la cacería ilegal y la exportación de este producto actualmente son iguales o superiores a los obtenidos de
manera legal (Resolución 1740 de 2010, Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial, Colombia).
En los últimos años han sido generadas medidas legales tendientes a reducir la permeabilidad de los procesos de zoocría, con el fin de organizar y reestructurar estos métodos de aprovechamiento. Resoluciones como la 767 del 5 de agosto de 2002 y la 1740 del 9 de septiembre de 2010, han contribuido con esta tarea. Pese a esto, procesos como la reintroducción de especímenes derivados de zoocría (cuotas de reposición anual) no han tenido un seguimiento continuo a nivel ecológico y social, lo cual impide determinar su impacto sobre las poblaciones silvestres, sus hábitats y la eficiencia del mismo.
Por otra parte, el concepto de capacidad de carga -definido como el nivel máximo que soporta un sistema, una actividad particular o una cantidad de población, manteniendo su integralidad sin sufrir impactos negativos significativos (Cortés 2009, Tapia y Giglio 2010), está relacionado directamente con los aspectos económicos,
sociales y ecológicos de los sistemas a evaluar (Cortés 2009), que permite, en el caso del presente estudio, determinar el impacto probable generado por la introducción de un nuevo elemento biológico al sistema. Este, aunque es un tema ampliamente perfeccionado y metodológicamente estructurado en urbanismo y en planes de ordenamiento territorial (Cortés 2009), no ha tenido un desarrollo puntual en aspectos no antropogénicos como la re-introducción de especímenes, no existiendo para el país una metodología para evaluar dichos procesos.
Es así como en el presente trabajo evalúa a nivel socio-cultural (relaciones etno-zoológicas y económicas con la especie) y ecológico (abundancia relativa de la especie y análisis paisajístico del hábitat), las áreas propuestas por la Corporación Autónoma Regional del Cesar-CORPOCESAR (resolución 821 del 01 del junio de 2011; Ciénagas de Zapatosa y Costilla) para la re-introducción de una población de C. c. fuscus en cautiverio (Zoocriadero El Paraíso, Municipio de Aguachica, Cesar), con el fin de realizar una aproximación metodológica para la determinación de la capacidad de carga de estas áreas y las implicaciones de una re-introducción. MÉTODOS
Área de estudio. El Complejo Cenagoso de Zapatosa se localiza en el Municipio de Chimichagua, Departamento del Cesar, Colombia a 9°6’27.83”N 73°49’0.05”W; 30 msnm; la Ciénaga de Costilla por su parte se localiza en el Municipio de Pelaya, Departamento del Cesar, a 8°43’1.36”N 73°46’15.10”W; 34 msnm.). Estos cuerpos de agua tienen una extensión de 431.38 km2 y 44.06 km2,
respectivamente (IDEAM et al. 2007; Fig. 1) y exhiben un clima cálido seco, con una temperatura que oscila entre los 30 y 40 °C (IDEAM 2003) y hacen parte de la unidad geopedológica de Piedemonte Aluvial (IDEAM et al. 2007).
Por su parte, los municipios de Chimichagua y Pelaya presentan una población de 30.116 y 15.458 habitantes, respectivamente (DANE 2008), y su economía se basa principalmente en la pesca, la ganadería (Alcaldía Municipal de Chimichagua 2010) y la agricultura (Alcaldía Municipal de Pelaya 2009).
Evaluación etno-zoológica. En Julio del 2011 se realizaron 59 encuestas en dos municipios (Chimichagua y Pelaya), cuatro Corregimientos (Candelaria, Sanpegua, Saloa y Costilla) y una Vereda (Santo Domingo) a hombres que ejercían la pesca como oficio a lo largo de las costas de las ciénagas de Zapatosa y Costilla. Se aplicó un muestreo aleatorio simple bajo la técnica de bola de nieve (Ortega-Huerta y Medley 1999). Se evaluó el conocimiento biológico-ecológico que tienen los pobladores sobre la especie (métodos de identificación, ítems alimentarios, épocas de reproducción y anidación), al igual que sus relaciones sociales (creencias, conflictos y perspectivas) y espaciales (distribución de la especie, áreas de anidación, áreas de conflicto). Se determinaron características sobre la pesca en las ciénagas estudiadas (estado de la pesca actual e histórica, especies aprovechadas y cantidad de pesca semanal) y se establecieron los lugares usados.
Análisis de paisaje y hábitat potencial. Caiman crocodilus
fuscus habita áreas acuáticas, pasando la mayor parte del tiempo
en la interfaz agua-tierra, haciendo incursiones en los bosques, comúnmente a elevaciones no mayores a 500 metros, para anidar (Chiriví 1973, Medem 1981). Con base en ello, se seleccionó un área para cada cuerpo de agua, dentro de 2000 metros del margen de agua, con el fin de evaluar su estado de conservación. Esta distancia fue delimitada teniendo en cuenta tres zonas: núcleo, definida como las áreas de mayor uso por parte de la especie (0 a 500 metros del margen de agua); amortiguación, o área de influencia de la zona núcleo (500 a 1500 metros); y transición (1500 a 2000 metros). Estas tres zonas fueron determinadas basadas en los planteamientos de Granizo et al. (2006) para análisis de paisaje sobre objetos de conservación.
Se cuantificaron atributos paisajísticos como: tipo de cobertura (vegetal, áreas urbanas, rurales habitadas, vías, áreas de producción agropecuaria, entre otras), unidades ecosistémicas, categorías de manejo (Áreas Protegidas o bajo proceso de ordenamiento) y variables geo-físicas (geopedología). Este análisis fue realizado usando el software ArcGIS® 9.3 (Esri 2008) sobre el mapa de
ecosistemas marinos y terrestres de Colombia (IDEAM et al. 2007). Evaluación poblacional. Con base en la información obtenida en las encuestas sobre distribución de C. c. fuscus en el área, la información bibliográfica existente (estudios faunísticos previos) y los análisis cartográficos realizados (análisis de paisaje), se determinaron cinco rutas de muestreo en Zapatosa y cuatro en Costilla. Estas fueron evaluadas durante nueve noches con el fin de obtener una aproximación a la estructura poblacional de C. c. fuscus. Para ello fue implementada la metodología de conteos nocturnos (Chabreck 1966, INDERENA 1994, Ulloa-Delgado y Sierra-Díaz 2002, Balaguera-Reina y González-Maya 2008, 2009) determinando las tallas y realzando capturas manuales cuando fuese posible.
Los recorridos se hicieron en una lancha de madera de 6 metros de eslora, con motor fuera de borda de 40 HP entre las 19:00 y las 02:00 horas a una velocidad máxima de 7 km/h (Ulloa-Delgado y Sierra-Díaz 2002). Se geo-posicionaron los avistamientos (GPS GARMIN® 60 CSx ± 5 m) teniendo en cuenta características como:
sitio, hora, especie, clase y hábitat. Los tamaños de los animales avistados se agruparon según los planteamientos de Ayarzagüena (1983) y se estandarizaron los datos de abundancias a ind/km (Rodríguez 2000).
Se realizaron pruebas de bondad de ajuste (Chi-cuadrado) e histogramas de frecuencia por medio del Software Infostat (Di Rienzo et al. 2012) con el fin de determinar el comportamiento de las variables evaluadas.
RESULTADOS
Evaluación etno-zoológica. El 38.9% de los encuestados pertenecían al rango de edad 46 – 60 años, seguido por 31–45 años (23.7%), mayores de 60 años (23.7%) y 16–30 años (13.5%). La totalidad de los mismos conoce y ha visto babillas (C. c. fuscus)
FIG. 1. Localización del área de estudio, Ciénaga de Zapatosa y Ciénaga de Costilla, Departamento del Cesar, resaltando los Biomas presentes (IDEAM et al. 2007).
Study area, Zapatosa and Costilla swamps, Cesar department, highlighting the extant biomes (IDEAM et al. 2007).
en el área continuamente (86.4%), siendo el final del año (32.8%) la época en las que con mayor frecuencia las observan. El 74.6% manifiesta conocer sus nidos y el 93.2% a las crías de esta especie, registrando la época de mitad de año (47.3%) como el tiempo de eclosión. Los peces (100%), anfibios (52.5%), reptiles (33.9%), mamíferos (25.4%), aves (23.7%) e invertebrados (8.5%) fueron reportados como los ítems alimentarios más comunes de esta especie.
Actualmente, los encuestados perciben una disminución en la cantidad de babillas (83.0%), resultado de una comparación informal de los últimos 10 años, influido principalmente por la pesca involuntaria con trasmallo (94.2%) y la cacería ilegal (34.6%). El 91.5% de los pescadores evaluados ha sido afectado de alguna manera por esta especie, siendo la ruptura de trasmallos y la depredación de los individuos pescados los mayores impactos registrados (100%). El 13.0% han sido mordidos al manipular babillas, y en los últimos 50 años se han registrado cinco ataques a animales domésticos como patos (Anas sp.), gallinas (Gallus
gallus domesticus) y cerdos (Sus scrofa domestica).
El 84.7% de los encuestados reportan como común la cacería ilegal de babillas tanto en la Ciénaga de Zapatosa como en la Ciénaga de Costilla, enfocada en la obtención de piel (84.7%) y
carne (3.4%) para la venta y para consumo familiar (11.9%). Pese a esto, la mayoría de los encuestados manifestaron como positiva la presencia de C. c. fuscus en las ciénagas (76.3%), ya que estas “no
se secan, hay más peces, limitan la cantidad de pescadores, regulan otras especies y podrían ser aprovechadas y comercializadas”. Por
lo cual estarían de acuerdo con un proceso de re-introducción de babillas (88.1%) en el área.
Según los encuestados, la producción pesquera ha tenido una disminución (a nivel de percepción) en el área en los últimos 10 años (50.8%), debido principalmente a la sobre pesca y al uso de métodos inadecuados (trasmallos extensos de ojo de malla pequeño). A pesar de esto, los encuestados plantean como “buena” la pesca en estas ciénagas (54.2%), registrando un promedio de 109.04±148.06 kg (n=54) por semana. El 100% de los pescadores registra al Bocachico (Prochilodus magdalenae) como la especie de mayor importancia en ambas ciénagas. Por su parte, la Ciénaga de Costilla registró un descenso en la cantidad de pescadores actuales (30), en relación con los últimos 10 años (178), debido principalmente al ingreso al área de nuevas alternativas de empleo (haciendas palmicultoras). Análisis de paisaje y hábitat potencial. El Análisis paisajístico dentro del área seleccionada en la Ciénaga de Zapatosa mostró
seis tipos de coberturas, siendo Pastos (172.09 km2; 64.1%) la
cobertura dominante, seguida por Vegetación Secundaria (83.80 km2; 31.2%), Áreas Agrícolas Heterogéneas (9.19 km2; 3.4%),
Bosques Naturales (2.62 km2; 1.0%), Zonas Desnudas sin o con
Poca Vegetación (0.50 km2; 0.2%) e Hidrofítia Continental (0.08
km2; 0.03%; Fig. 2).
Se registraron 13 unidades ecosistémicas, siendo Pastos del Helobioma Magdalena y Caribe (31.0%) la unidad dominante, seguida por Pastos del Zonobioma Seco Tropical del Caribe (28.3%), Vegetación Secundaria del Helobioma Magdalena y Caribe (15.2%), Vegetación Secundaria del Zonobioma Seco Tropical del Caribe (8.4%), Vegetación Secundaria del Zonobioma Húmedo Tropical del Magdalena y Caribe (7.6%), Pastos (4.9%) y Áreas Agrícolas Heterogéneas (1.9 %) del Zonobioma Húmedo Tropical del Magdalena y Caribe, Áreas Agrícolas Heterogéneas del Zonobioma Seco Tropical del Caribe (1.5%), Bosques Naturales del Zonobioma Húmedo Tropical del Magdalena y Caribe (0.5%), Bosques Naturales (0.4%) y Zonas Desnudas (0.2%) del Zonobioma Seco Tropical del Caribe e Hidrofitia Continental del Helobioma Magdalena y Caribe (0.03%). No se registraron Áreas Protegidas o categorías de manejo y ordenamiento dentro del área de estudio.
Por su parte, la Ciénaga de Costilla mostró tres tipos de coberturas, de las cuales Pastos (41.46 km2; 66.7%) presenta la
mayor dominancia, seguida por Vegetación Secundaria (20.23 km2;
32.6%) y Bosques Naturales (0.42 km2; 0.7%; Fig. 3).
Se registraron cinco unidades ecosistémicas, siendo Pastos del Zonobioma Seco Tropical del Caribe (58.6%) la de mayor dominancia, seguida por Vegetación Secundaria del Helobioma Magdalena y Caribe (21.5%), Vegetación Secundaria del Zonobioma Seco Tropical del Caribe (11.1%), Pastos del Helobioma Magdalena y Caribe (8.2%) y Bosques Naturales del Zonobioma Seco Tropical del Caribe (0.7%). No se registraron Áreas Protegidas o categorías de manejo y ordenamiento dentro del área de estudio.
Evaluación poblacional. En la Ciénaga de Zapatosa se recorrieron 89.34 km a través de cinco rutas, con un promedio de 16.07±3.30 km. Se observaron 35 individuos, de los cuales 17 pertenecen a la clase II (48.6%; 51 a 120 cm), 16 a la clase I (<50 cm; 45.7%) y dos a la clase III (121 a 180 cm; 5.7%). La mayoría de los individuos se registraron en la vegetación flotante (57.1%), seguido por zonas con vegetación inundada (37.1%) y el espejo de agua sin vegetación alrededor (5.7%).
El sector de la ciénaga denominado Finca California, presentó la mayor cantidad de avistamientos (20.0%), seguido por el sector de Saloa (17.1%), el Rincón de Mejía (14.3%), Sanpegua Viejo (11.4%), el Rincón del Salsa (8.6%), el Rincón de la Guagua (8.6%), Punta de Toldo (5.7%), Rincón del Encanto, Rincón de Marcelina, Punta Cuadrado, Puerto Santo Domingo y Rincón de San Juan (2.9%, respectivamente; Fig. 2). Se registró un valor de abundancia relativa
FIG. 2. Avistamientos por clases y coberturas presentes en la Ciénaga de Zapatosa (Mapa Base: IDEAM et al. 2007). Sightings per classes and coverage in the Zapatosa swamp (Base Map: IDEAM et al. 2007).
de 0.00 ind/km para la ruta uno, 0.95 ind/km para la ruta dos, 0.99 ind/km en la ruta tres, 0.53 ind/km en la ruta cuatro y 0.32 ind/km en la ruta cinco, con un promedio de 0.56±0.42 ind/km para la totalidad de rutas evaluadas.
En la Ciénaga de Costilla se recorrieron 33.35 km a través de cinco rutas con un promedio de 8.34±3.96 km. Se observaron 81 individuos, de los cuales 41 (50.6%) pertenecen a la clase II (51 a 120 cm), 32 a la clase I (<50 cm; 39.5%), seis a la clase III (121 a 180 cm; 7.4 %) y dos a la clase IV (>181 cm; 2.47%, Fig. 3). La mayoría de los individuos se registraron en la vegetación inundada (48.1%), seguido por zonas con vegetación flotante (30.9%) y el espejo de agua sin vegetación alrededor (21.0%). Se registró un valor de abundancia relativa de 0.91 ind/km para la ruta uno, 4.30 ind/km para la ruta dos, 3.68 ind/km para la ruta tres y 1.52 ind/ km para la ruta cuatro, con un promedio total de 2.60±1.64 ind/km para la totalidad de rutas evaluadas.
DISCUSIÓN
Se observó una interacción de varias generaciones entre pescadores y crocodílidos en el área, debida principalmente a una relación de aprovechamiento y uso (cacería). Existe un amplio conocimiento sobre algunos aspectos de la ecología de C. c. fuscus
a través de todos los grupos etarios humanos, siendo una especie registrada como común en las dos ciénagas.
Fueron registrados conflictos por espacio y recursos entre pescadores y babillas, debido principalmente a los métodos de pesca existentes en el área. Aunque se reportaron ataques a animales domésticos y mordeduras a personas, los habitantes reportaron estos eventos como esporádicos y poco comunes, generados principalmente por la manipulación de la especie. Es así como la mayoría de encuestados están de acuerdo con la re-introducción de babillas en los cuerpos de agua, concordando en que su presencia favorece el mantenimiento de los cuerpos de agua y de la biodiversidad presente. Esto concuerda con evaluaciones etno-zoológicas realizadas a través del Caribe colombiano (Ulloa-Delgado y Sierra-Díaz 2002, Balaguera-Reina y González-Maya 2010) que muestran la viabilidad para el desarrollo de programas de conservación in situ.
Soluciones como la reducción de tamaño de los trasmallos y la ubicación de estos de manera perpendicular y no paralela a la costa, fueron planteadas por los pobladores como medidas para reducir la ruptura de los mismos y la pesca involuntaria de esta especie y, con ello, los conflictos entre pescadores y babillas. Por otra parte, los encuestados plantean como “buena” la pesca en las dos ciénagas, que muestran una afluencia considerable de recursos
FIG. 3. Avistamientos por clases y coberturas presentes en la Ciénaga de Costilla (Mapa Base: IDEAM et al. 2007).
hidrobiológicos en estos cuerpos de agua derivados de las fuentes aportantes (ríos Cesar y Magdalena; Viloria 2008).
En el caso del análisis de paisaje, se observó una dominancia de coberturas y ecosistemas impactados y con bajos estados de conservación en ambas Ciénagas, siendo Pastos y la Vegetación Secundaria las que ocupan el 95.4% del área analizada como hábitat de esta especie en la Ciénaga de Zapatosa, y el 99.3% en la Ciénaga de Costilla. No se registran Áreas Protegidas o bajo categorías de manejo y ordenamiento dentro del área de estudio, lo cual podría explicar los altos grados de alteración a nivel de coberturas y ecosistemas presentes. La Reserva Forestal Nacional Protegida de la Cuenca Alta del Caño Alonso, ubicada a 8.1 km de distancia de la Ciénaga de Costilla, y el Parque Nacional Natural Catatumbo-Bari ubicado a 41 km de la Ciénaga de Zapatosa, son las áreas más cercanas con alguna categoría de protección, limitándose con ello notablemente los procesos de conservación de biodiversidad in situ.
A nivel demográfico, este estudio se convierte en la primera aproximación a la estructura poblacional de C. c. fuscus que se ha realizado en la Ciénaga de Costilla y la segunda en la Ciénaga de Zapatosa (Barahona et al. 1996). Aunque el tiempo de evaluación fue considerablemente corto, el histograma de frecuencias refleja una estructura poblacional aparentemente explotada (Fig. 4). La baja presencia de individuos de clase III y clase IV puede estar mostrando una presión de caza existente sobre las tallas comercialmente aptas (60 a 130 cm), siendo corroborado este aprovechamiento ilegal dentro del análisis etno-zoológico realizado. Por su parte, los valores de abundancia obtenidos también están relacionados con poblaciones impactadas y aprovechadas, como lo registra Agudelo y Vergara (2005) para la zona norte del Embalse el Guájaro, la Peña – Arroyo de Piedra, Departamento
del Atlántico (2.32 ind/km) o Balaguera-Reina y González-Maya (2009) para el Vía Parque Isla de Salamanca (1.37 ± 1.22 ind/km), que muestra una carencia de individuos debido al aprovechamiento ilegal, siendo el ingreso de poblaciones ex situ una estrategia para la restitución de individuos y la aceleración en la recuperación de las mismas.
Aunque el área presenta condiciones de conservación tanto acuáticas como terrestres que podrían ser catalogadas como bajas (debido a los altos niveles de fragmentación y modificación del uso del suelo, la baja cantidad de ecosistemas primarios y la intervención sobre los cuerpos de agua) estas áreas muestran un gran potencial de recuperación debido a su conexión directa con grandes afluentes hídricos como el río Magdalena y el río Cesar, los cuales aportan un gran flujo de nutrientes y biodiversidad que sustenta el área (Viloria 2008), solventando posiblemente las necesidades biológicas y ecológicas para la re-introducción de babillas.
Esto se observa en la recuperación de los recursos pesqueros descrita por los habitantes del área, a causa de los aumentos en la carga hídrica que desde hace tres años se presentan en estas ciénagas, lo cual resalta este momento como un punto convergente para la iniciación de procesos de organización de los métodos de aprovechamiento y generación de Áreas Protegidas necesarias para mantener las áreas que alimentan estos cuerpos de agua.
Poblaciones silvestres en las cuales se han llevado a cabo procesos de restauración y protección, como las presentes en Río Frío y Caño Negro (Refugio Nacional de Vida Silvestre Caño Negro, Costa Rica; Cabrera-Peña et al. 2003), han mostrado una alta eficiencia en la recuperación de las mismas, que alcanza valores de abundancia relativa de 74.4 ind/km a partir de 53.0 ind/km once años antes (Allsteadt y Vaughan 1992), lo cual está estrechamente relacionado con el bloqueo a la cacería furtiva en esas áreas. Según
FIG. 4. Histograma de frecuencias por clases registrado en las Ciénagas de Zapatosa y Costilla.
estos autores, los transectos con el mayor número de C. c. fuscus son aquellos en los que existe una mayor cobertura vegetal, están menos alterados, poseen un mayor número de bancos de arena y sus riberas tienen menor pendiente (Cabrera y Solano 1997).
Variables como las relaciones sociales-culturales- económicas, el estado de conservación del hábitat y la estructura demográfica de las poblaciones silvestres de babillas, sugieren ser buenos indicadores para aproximarse a la evaluación de la capacidad de carga de un sistema ecológico, puesto que permitieron determinar la disponibilidad de hábitat (a nivel de espacio y recursos), la percepción social, el uso del recurso y la estructura demográfica en un periodo de tiempo. Sin embargo, para establecer el número máximo de babillas que soportaría tanto la Ciénaga de Zapatosa como la Ciénaga de Costilla actualmente, se requieren análisis poblacionales más precisos dentro de los ecosistemas colombianos, que permitan determinar valores máximos de abundancia relativa en condiciones naturales óptimas, medias y bajas de conservación de hábitats.
Esta herramienta metodológica es esencial para el buen uso de las normativas vigentes dentro de Legislación Colombiana (cuotas de re-introducción) ya que después de 30 años de zoocría en el país y de re-introducción de especímenes al medio, las poblaciones siguen mostrando bajos valores poblacionales a lo largo del territorio nacional (Rodríguez 2000).
La re-introducción es un proceso que debe estar acompañado por un periodo de seguimiento con el fin de evaluar el proceso de acoplamiento de los individuos reintroducidos y sus relaciones con su entorno biológico, ecológico y social, ya que de éste depende la retroalimentación y éxito futuro. Además, debe complementarse con estrategias de planificación, manejo y ordenamiento, ya que los procesos de degradación ambiental en el área derivan de aprovechamientos inadecuados que limitan notablemente la dinámica hidrobiológica de la misma.
Es de resaltar que a nivel social se observó una aceptación en el área de estudio por parte de la comunidad con respecto a la re-introducción, lo cual favorece los procesos de conservación que se lleven a cabo en el área. Por lo cual, es determinante que la Corporación Autónoma Regional del Cesar (CORPOCESAR) profundice en los procesos de veeduría en estas zonas, ya que el aprovechamiento ilegal de fauna es notable, y pone en riesgo la continuidad del ensamblaje ecosistémico presente.
Se recomienda incluir análisis de genética poblacional como otra variable que permita determinar la incidencia de las poblaciones
ex situ sobre la carga génica existente a nivel silvestre. Además,
es necesario ampliar los tiempos para la colecta de información referente a las poblaciones silvestres, que permitiría establecer con mayor precisión su estado demográfico. Esto podría ser regulado por medio de la estructuración de una metodología estándar derivada del Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible, teniendo en cuenta la importancia económica de estas especies a nivel ex situ y la continuidad de los procesos de re-introducción, los cuales hasta la fecha han sido realizados sin evaluaciones de capacidad de carga documentadas.
Es necesario, además, una veeduría continua de los métodos
de aprovechamiento y uso del suelo presentes en las áreas de influencia de estos cuerpos de agua, los cuales se muestran como las fuentes principales para la supervivencia de un gran número de habitantes de la región (Meisel-Roca y Pérez 2006, Viloria 2008). La colonización de las riveras para agricultura y ganadería (Meisel-Roca y Pérez 2006, Viloria 2008), la alimentación de ganado con vegetación flotante dentro de los cuerpos de agua, y la deforestación existente, son identificadas como las principales causas de degradación de estos cuerpos de agua. Estos usos indebidos afectan de manera aún no cuantificada la biodiversidad y disponibilidad de recursos hidrobiológicos en el área, deteriorando además de manera directa el bienestar y la calidad de vida de la población humana presente en esta área (Viloria 2008).
AGRADECIMIENTOS
Un sincero agradecimiento a la empresa Charry Narváez Ltda en liquidación por su apoyo financiero y a los trabajadores de la Hacienda El Paraíso por el apoyo logístico. A la Corporación Autónoma Regional del Cesar, Sede Chimichagua, por su apoyo técnico y en especial a Germán Payan y Wilson Ascanio por su apoyo en la realización del proyecto, así como a los editores y evaluadores anónimos que permitieron estructurar de mejor forma este manuscrito.
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DETECCIÓN Y CUANTIFICACIÓN DE
BATRACHOCHYTRIUM
DENDROBATIDIS EN ANFIBIOS DE LAS REGIONES ANDINA
CENTRAL, ORIENTAL, ORINOQUIA Y AMAZONIA DE
COLOMBIA
ALEXANDRA VÁSQUEZ-OCHOA1, PILAR BAHAMÓN CARMONA2,LUIS DANIEL PRADA SALCEDO1 y MARCELA FRANCO-CORREA1,3
1 Unidad de Investigaciones Agropecuarias, Facultad de Ciencias, Pontificia Universidad Javeriana, Cra. 7 No. 40-62, Bogotá, Colombia. 2 Laboratorio de Herpetología, Facultad de Ciencias, Pontificia Universidad Javeriana, Cra. 7 No. 40-62, Bogotá, Colombia.
Resumen: Detectamos la presencia de zoosporas del hongo patógeno Batrachochytrium dendrobatidis (Longcore et al. 1999) en la piel de anfibios encontrados en 3 localidades de los departamentos de Boyacá y Cundinamarca, Colombia. De 336 individuos muestreados, 3 fueron positivos a la presencia del patógeno, los cuales pertenecen a las familias Leptodactylidae y Hylidae. Este trabajo es el primer reporte de detección y cuantificación de zoosporas de B. dendrobatidis en el país utilizando la técnica de PCR en tiempo real (qPCR), donde los resultados obtenidos evidenciaron una baja carga fúngica en los anuros positivos a la presencia del hongo.
Palabras Clave: Quitridiomicosis, PCR en Tiempo Real, Boyacá, Cundinamarca.
Abstract: A.Vasquez-Ochoa, P. Bahamón Carmona, L.D. Prada Salcedo and M. Franco-Correa. “Detection and quantification of
Batrachochytrium dendrobatidis in amphibians of the Central and Eastern Andean, Orinoco and Amazon regions of Colombia”. We
detected the presence of zoospores from the amphibian fungal pathogen Batrachochytrium dendrobatidis in amphibians from 3 sites in the Boyacá and Cundinamarca departments of Colombia. Of the 336 individuals sampled, 3 tested positive for the presence of the pathogen; these belong to the Leptodactylidae and Hylidae families. This work is the first report of detection and quantification of zoospores of B.
dendrobatidis in the country using the PCR technique in real time, where the results obtained showed a low fungal burden in the anuran
positive for the presence of the fungus.
Key words: Chytridiomicosis, Real Time PCR, Boyacá, Cundinamarca.
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INTRODUCCION
En los últimos años los anfibios se han enfrentado a diversos factores que han diezmado sus poblaciones; se ha propuesto que estamos en medio de la sexta extinción masiva ya que se ha evidenciado que muchas especies de anfibios están amenazadas y otras ya se encuentran extintas (Wake y Vredenburg 2008). Uno de los principales factores implicados en este declive poblacional son las enfermedades emergentes como la quitridiomicosis, la cual es ocasionada por el hongo patógeno Batrachochytrium
dendrobatidis (Longcore et al.1999). Este patógeno se caracteriza
por colonizar las superficies queratinizadas de los anfibios, desarrollando alteraciones a las estructuras del disco bucal de los estados metamórficos y alteraciones en la epidermis de los juveniles y adultos que en muchas ocasiones pueden causar la muerte (Berger et al. 1998). B. dendrobatidis es generalista, y afecta diversas especies de anfibios principalmente aquellos que están asociados a cuerpos de agua en su modo reproductivo, además es de fácil propagación, debido a la motilidad de sus zoosporas
durante la fase acuática de su ciclo de vida (Berger et al. 2005a). Presenta diversos factores de virulencia (Berger et al. 2005b) y un amplio margen de tolerancia en condiciones medioambientales (Ron et al. 2003); adicionalmente puede devastar poblaciones y ocasionar muertes masivas en especies silvestres, como lo ocurrido en Australia entre 1993-1994 y Panamá entre 1996-1997 (Berger
et al. 1998).También se ha demostrado experimentalmente que B. dendrobatidis es letal en algunas especies como la Rana muscosa, Rana sierrae y Lithobates areolatus cuando la carga fúngica es
mayor a 104 equivalentes de zoosporas por hisopo (Vredenburg et al . 2010; Briggs et al. 2010; Kinney et al. 2011).
A pesar que el primer reporte de quitridiomicosis en el mundo se remonta a 1998 (Berger et al. 1998), aún no se ha podido establecer cómo B. dendrobatidis se ha distribuido a nivel mundial. Se cree que el patógeno ha sido diseminado por la introducción de especies foráneas, como las ranas Xenopus laevis y Lithobates
catesbeianus, las cuales ya han sido reportadas como portadoras Received / Recibido: 19 APR 2012 Accepted / Aceptado: 02 JUN 2012 Published / Publicado: 15 DEC 2012
del hongo en países suramericanos como Venezuela, Argentina y Chile, entre otros (Bonaccorso et al. 2003; Hanselmann et al. 2004; Sanchez et al. 2008; Solis et al. 2010; Ghirardi et al. 2011). Adicionalmente, se ha propuesto que el desplazamiento humano por las zonas contaminadas y que algunas aves acuáticas cumplen un rol importante como reservorios del hongo, transportando las zoosporas a nuevas localidades (Rachowicz et al. 2005; Fisher y Garner 2007; Garmyn et al. 2012). Otros autores han sugerido que la aparición de la enfermedad se debe a cambios en el comportamiento del patógeno, alteraciones en el sistema inmunológico de las especies, y a la creación de entornos más favorables para B. dendrobatidis, como variaciones en el medio ambiente relacionadas con condiciones de sequía que pueden aumentar los niveles de infección y la vulnerabilidad de las especies al hongo (Rachowicz et al. 2005; Fisher y Garner 2007; Longo et
al. 2010).
En Colombia la presencia del hongo no ha sido muy documentada a pesar de ser uno de los países con mayor diversidad de anfibios y un alto endemismo poblacional (Acosta-Galvis 2000). El primer reporte en Colombia se realizó en ejemplares de colección, utilizando técnicas histológicas (Berger et al. 1999), las cuales revelaron que, de 673 individuos, cinco animales colectados en los departamentos de Santander y Cundinamarca estaban infectados por el patógeno (Ruiz y Rueda-Almonacid 2008). El segundo reporte se realizó en la Cordillera Occidental en el Departamento del Valle del Cauca, donde se analizaron 466 individuos por técnicas histológicas,de los cuales 22 especímenes evidenciaron la presencia de esporangios en el estrato córneo (Velásquez et
al. 2008). Adicionalmente, la Universidad de los Andes, Colombia,
realizó estudios en localidades de la Región Andina Oriental en 222 anfibios, utilizando la técnica de reacción en cadena de la polimerasa (PCR) convencional, logrando detectar zoosporas de B.
dendrobatidis en 16 individuos (Quintero 2008). Debido a la escasa
información y a que los diagnósticos actualmente publicados se han realizado mediante análisis histológico (cuya técnica es invasiva y requiere de mucha experiencia por parte del investigador, que dificulta el dictamen de la enfermedad) y por PCR convencional (la cual presenta poca sensibilidad principalmente en la detección de muestras obtenidas de anfibios silvestres), se realizó el siguiente estudio, cuyo objetivo fue detectar el hongo Batrachochytrium
dendrobatidis en comunidades de anfibios de localidades
pertenecientes a las regiones Andina Central, Oriental, Orinoquia y Amazonia de Colombia, utilizando protocolos moleculares como la PCR en tiempo real (qPCR), cuya técnica permite diagnosticar y cuantificar la enfermedad desde una zoospora en adelante, a partir del cuarto día de post infección (Boyle et al. 2004; Hyatt et al. 2007). MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
La toma de muestras de la población de anfibios se realizó en 12 municipios pertenecientes a las regiones Andina Central y Oriental, Orinoquia y Amazonia de Colombia, en un rango altitudinal entre
los 200 y los 3549 m.s.n.m. (Fig1) con temperaturas promedio entre 11°C – 30°C y humedad relativa entre 62% y 96% (Tabla 1). Procedimientos Metodológicos
Los anfibios fueron capturados al inicio de la temporada de lluvias, en diferentes microhábitats que incluían bosques, pastizales, esteros y charcas, entre los meses de mayo de 2009 y diciembre de 2010, durante el día (para especies diurnas) y la noche (para especies nocturnas) por el método de relevo por encuentro visuales (REV) descrito por Rueda-Almonacid et al. (2006). Los individuos fueron manipulados utilizando guantes de nitrilo para cada espécimen, con el fin de evitar contaminación cruzada (Hyatt et al. 2007). Posteriormente se realizó la toma de muestras según el protocolo de Vredenburg y Briggs (2004/2007), utilizando hisopos previamente esterilizados frotando el parche ventral, la superficie dorsal, las extremidades y el interior de los dedos, 20 veces por duplicado. Posteriormente, los hisopos destinados para el análisis molecular se introdujeron individualmente en un ependorff de 1.5 mL que contenía 300µl de etanol al 70%, luego fueron refrigerados a 4°C para su conservación y transporte. Los anfibios fueron liberados después de la toma de los siguientes datos: a) Fecha y hora de captura, b) Condiciones climáticas y ambientales (altitud, % humedad, temperatura), c) Especie.
Los hisopos que contenían el etanol para la conservación de la muestra se dejaron evaporar a temperatura ambiente en una cabina de extracción durante un lapso de 30 a 48 horas; posteriormente, a cada uno se le adicionó 50µl de reactivo PrepMan Ultra (Applied Biosystems®) siguiendo las indicaciones de la casa matriz.
El ADN extraído fue cuantificado en un Nanodrop Thermo Scientific® 2000c y las muestras fueron procesadas según la técnica
descrita por Boyle et al. (2004) mediante PCR en tiempo real (qPCR) utilizando una sonda taqman, amplificando una secuencia de ADNr perteneciente a la región ITS-1 y la subunidad 5.8s. Debido a que el equipo utilizado fue Light Cycler® 1.5 de Roche® se modificaron
las condiciones de amplificación las cuales fueron: un ciclo de pre-incubación (a 95°C por 10 min), 50 ciclos de denaturación (a 95°C por 15 seg), hibridación (a 60°C por 1min), elongación (a 72°C por 2 seg) y un ciclo de enfriamiento (a 40°C por 30 seg). Cada muestra se analizó por duplicado, realizando repeticiones a aquellas que presentaban lecturas mayores a 100zoosporas·µL1
para confirmar el resultado positivo. Para la cuantificación de las muestras positivas, se realizó una curva de calibración por triplicado de cada dilución de zoosporas, las cuales se prepararon a partir del estándar proveniente de Australian Animal Health Laboratory,
CSIRO Livestock Industries, Private Bag 24, Geelong, Victoria 3220, Australia utilizando concentraciones de 103, 102, 101, y 100
zoosporas·µL-1 y agua purificada MilliQ® de Roche® como blanco.
Para medir la probabilidad de que las variables ambientales tomadas durante el muestreo (altitud, temperatura y % humedad; Tabla 1), se encontraran asociadas con la presencia o ausencia del patógeno, se realizó una regresión logística binaria. Adicionalmente se realizó una regresión lineal simple con cada una de las variables, para determinar si existe una relación entre la altitud, temperatura, y % de humedad, con la concentración de zoosporas, utilizando
FIG. 1. Mapa de Colombia que muestra los municipios determinados para el muestreo de zoosporas de Bd en anfibios del país. En rojo: municipios donde se encontraron zoosporas en tres localidades. En amarillo: municipios donde no se detectó el hongo. Imagen tomada de Google Earth 2011.
Map of Colombia showing the particular municipalities for the sampling of Bd zoospores in amphibians of the country. In red: municipalities where zoospores where found in three locations. In yellow: municipalities where the fungus was not detected. Image taken from Google Earth 2011.
para ello el programa para Windows IBM® SPSS Statistics 1.8®,
con licencia perteneciente a la Pontificia Universidad Javeriana. RESULTADOS
Se tomó un total de 336 muestras, representadas en 57 especies de anfibios correspondientes a los tres órdenes (Gymnophiona (1), Caudata (5), y Anura (330) (Tabla 2).Ninguno de los anfibios presentó signos aparentes de quitridiomicosis, como letargo, posición del cuerpo anormal, pérdida de reflejos o anorexia (Berger
et al. 1998; Nichols et al. 2001); tampoco se encontraron individuos
muertos o muertes masivas durante los muestreos. Tres especies (Leptodactylus colombiensis Heyer, 1994), Dendropsophus labialis (Peters, 1863) y Dendropsophus mathiassoni (Cochran y Goin, 1970) fueron positivas a la presencia de B. dendrobatidis (Tabla3).
Los valores arrojados por la regresión logística binaria no fueron significativos, lo que indica que no existe una relación entre la altitud (P= 0.609), la temperatura (P=0.162) y la humedad (P= 0.868) con la presencia de B. dendrobatidis. En cuanto a la relación con la concentración de zoosporas y estas variables, los valores de la regresión lineal simple tampoco fueron estadísticamente significativos [(altitud (P= 0.435), temperatura (P=0.97) y humedad relativa (P= 0.958)].
Por su parte, las localidades que evidenciaron la presencia de B.
dendrobatidis se encuentran ubicadas en la Cordillera Oriental, en
los municipios de Santa María (Boyacá) y Madrid (Cundinamarca) (Tabla 3).
DISCUSIÓN
Durante el estudio se detectó la presencia de B. dendrobatidis en sólo tres especies de anfibios a pesar del alto número de individuos muestreados (336). Los resultados obtenidos mediante PCR en tiempo real (qPCR) evidenciaron bajas concentraciones de zoosporas en las tres muestras positivas, las cuales se encontraron por debajo de la regla de las 104 zoosporas propuesta por Vredenburg et al. (2010), cuyo modelo sugiere que valores mayores o iguales
a esta concentración pueden ocasionar la muerte a los anfibios (Vredenburg et al. 2010; Briggs et al. 2010; Kinney et al. 2011). Resultados similares a la baja carga de zoosporas también fue evidenciada en la Provincia de Yunnan, China, donde Bai et al. (2010) determinaron concentraciones de aproximadamente 598.3 equivalentes. Adicionalmente, Swei et al. (2011), realizaron un estudio de campo en localidades de 15 países de Asia y de Papúa (Nueva Guinea), donde se tomaron 3363 muestras de las cuales se evidenció una baja prevalencia y concentraciones por debajo de la
regla de104 zoosporas (Briggs et al. 2010).
Muchos factores pueden estar asociados con el bajo número de individuos positivos y con la baja concentración detectada; entre las posibles causas se encuentran:que los ejemplares posiblemente se hallaban en las etapas iniciales de la enfermedad donde no se evidencia sintomatología, o por las mudas excesivas de piel que se presentan cuando ya se han infectado (Hyatt et al. 2007).También puede deberse a los diversos factores de virulencia presentados
por B. dendrobatidis (Berger et al. 2005b; Voyles et al. 2011), a la presencia de posibles péptidos relacionados con el sistema inmunológico de los anfibios (Rollins-Smith y Conlon 2005, Conlon
et al. 2009) o a las relaciones simbiontes mutualistas que se pueden
formar entre los individuos y la flora acompañante (Brucker et al. 2008a; Brucker et al. 2008b; Harris et al. 2009). Adicionalmente, se pudo presentar falsos negativos debido a la presencia de posibles inhibidores ya que las muestras obtenidas son ambientales y van acompañadas de contaminantes (hojas, barro y demás residuos sólidos) que pueden alterar la sensibilidad de la PCR en tiempo real.
Los resultados estadísticos indican que no hay una relación significativa entre la presencia del patógeno y la concentración de zoosporas con las variables tomadas durante el muestreo (altitud, humedad relativa y temperatura), lo cual se debe al bajo número de individuos que fueron detectados como positivos. En cuanto a la altitud, hay discrepancia entre la relación de esta variable con la presencia de B. dendrobatidis y la concentración de zoosporas; algunos autores siguieren que el desarrollo y el crecimiento del patógeno no depende de la altitud (Drew et al. 2007; Puschendorf
et al. 2009; Kriger et al. 2007) ya que el hongo se ha detectado
desde el nivel del mar, en países como Puerto Rico y en Ecuador (Burrowes et al. 2004; McCraken et al. 2009) hasta altitudes de 5348 m.s.n.m., como en los Andes peruanos (Seimon et al. 2007). Sin embargo, Pounds et al. (2006) proponen que los anfibios de tierras medias son más propensos al contagio y a la enfermedad, ya que altitudes inferiores presentan altas temperaturas durante el día y las altitudes superiores son muy frías durante la noche para el desarrollo del hongo quitridio; así mismo, Sánchez et al. (2008) vinculan la altitud con la concentración de zoosporas y la prevalencia de la enfermedad en la Cordillera de Mérida en Venezuela, mientras que Longo y Burrowes (2010) sugieren que los anfibios que se encuentran a mayor altitud tienen una menor probabilidad de ser infectados que los que se encuentran en
altitudes medias, como lo evidenciaron estudios realizados en Puerto Rico en el bosque enano (850 m.s.n.m) y bosque Palo Colorado (661 m.s.n.m.).
La temperatura ha sido reportada como factor clave para el crecimiento y desarrollo de B. dendrobatidis. Estudios in-vitro han determinado que el patógeno puede crecer en rangos de temperatura que van desde los 10 °C a 27 °C (Piotrowski et al. 2004, Berger et al. 2004, Woodhams et al. 2008). Los anfibios que dieron resultados positivos en el presente estudio se encontraron entre estos rangos de temperaturas (14 °C, 23.5 °C y 25 °C), pero el análisis estadístico no evidencia una relación entre este factor y la concentración de zoosporas. Dentro de las posibles causas de que no exista una relación entre la presencia del patógeno y la concentración de zoosporas con la temperatura, puede estar el que en los años del muestreo (2009-2010) se presentaron variaciones climáticas en el país.
Reportes del Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales de Colombia (IDEAM) informaron que se evidenció el fenómeno de El Niño en 2009, que ocasionó grandes sequías en la zona Andina, así como el fenómeno de La Niña en el 2010, que desencadenó inundaciones como consecuencia del aumento de las precipitaciones, ambos coincidentes con la temporada de muestreo. Estos factores pudieron afectar las condiciones propicias de proliferación de B. dendrobatidis, lo cual discrepa con lo descrito por Pounds et al. (2006) quienes relacionan el fenómeno de El Niño con el incremento de enfermedades infecciosas y proponen una hipótesis en el que el aumento de la nubosidad favorece el crecimiento del hongo, su supervivencia y reproducción. En los resultados obtenidos durante el año 2009, sólo la especie
Leptodactylus colombiensis fue positiva a la presencia del patógeno,
aunque su carga fúngica fue la más alta (75 zoosporas·µL-1) en
comparación con los otros individuos muestreados en el 2010. Estos datos se pueden relacionar con Longo et al. (2010), quienes TABLA 1. Variables ambientales correspondientes a los departamentos y municipios colombianos determinados para el muestreo.
TABLE 1. Environmental variables corresponding to the particular Colombian departments and municipalities for sampling.
Departamento Cundinamarca Boyacá Caldas Caquetá Santander Casanare Municipio San Antonio del
Tequendama Madrid Duitama Santa María La Dorada Samaná Solita Morelia Valparaíso Encino Chameza Maní Altitud (m) 1150 2592 3559 850 490 1550 250 258 210 2707 1100 200 Temperatura (°C) 21 14 19 24 24 21 28 28 28 12.5 20 26 Humedad relativa (%) 62 71 81 80 78 73 92 92 92 96 89.5 80 N° individuos muestreados/ Bd positivos 59/0 9/1 2/0 95/2 27/0 9/0 10/0 4/0 9/0 5/0 31/0 76/0
TABLA 2. Especies encontradas en los 12 municipios seleccionados para el muestreo.
TABLE 2. Species found in the 12 municipalities selected for sampling.
Región Geográfica Andina Central Andina Oriental Amazónica Departamento Caldas Santander Cundinamarca Boyacá Caquetá Municipio Samaná La Dorada Encino Madrid
San Antonio del Tequendama Duitama Santa María Morelia Solita Valparaíso Especies Centrolene prosoblepon Dendropsophus bogerti Pristimantis taeniatus Rhinella grupo margaritifera Smilisca phaeota Allobates niputidea Dendropsophus microcephalus Craugastor raniformis Engystomops pustulosus Hypsiboas pugnax Hypsiboas crepitans Hyalinobatrachium fleischmanni Leptodactylus fuscus Leptodactylus insularum Pristimantis gaigei Relictivomer pearsei Rhinella humboldti Scinax rostratus Scinax ruber Atelopus mittermeieri Pristimantis miyatai Pristimantis carlossanchezi Dendropsophus labialis Dendropsophus padreluna Pristimantis renjiforum Pristimantis susaguae Pristimantis sp. Rheobates palmatus Pristimantis elegans Bolitoglossa altamazonica Dendropsophus mathiassoni Dendropsophus minutus Hypsiboas crepitans Hypsiboas lanciformis Hypsiboas punctatus Leptodactylus colombiensis Pristimantis frater Pristimantis medemi Phyllomedusa hypochondrialis Rheobates palmatus Rhinella marina
Rhinella grupo margaritifera Rulyrana flavopunctata Siphonops annulatus Dendropsophus minutus Pristimantis lanthanites Scinax garbei Dendropsophus mathiassoni Dendropsophus minutus Total 1 1 4 1 2 1 2 1 2 2 3 2 1 1 4 3 2 2 1 2 2 1 9 34 8 10 1 6 2 5 4 2 6 9 9 17 1 14 1 5 11 9 1 1 2 1 1 1 1 Bd. Positivo 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
TABLA 2 (Cont). Especies encontradas en los 12 municipios seleccionados para el muestreo.
TABLE 2 (Cont). Species found in the 12 municipalities selected for sampling.
Región Geográfica Orinoquia Departamento Casanare Municipio Chameza Maní Especies Hypsiboas punctatus Leptodactylus hylaedactylus Lithobates palmipes Pristimantis altamazonicus Scinax garbei Dendropsophus minutus Hypsiboas punctatus Leptodactylus mystaceus Lithobates palmipes Rhinella marina Rhinella proboscidea Scinax garbei Hyloscirtus bogotensis Hyalinobatrachium munozorum Leptodactylus colombiensis Pristimantis medemi Pristimantis savagei Pristimantis sp. Dendropsophus mathiassoni Elachistocleis ovalis Hypsiboas crepitans Leptodactylus bolivianus Leptodactylus fragilis Leptodactylus macrosternum Physalaemus fischeri Rhinella marina Scinax rostratus Scinax ruber Scinax wandae 1 2 2 2 1 1 1 1 3 1 1 1 1 4 13 10 2 1 7 2 9 2 3 41 1 2 1 3 5 Bd. Positivo 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
argumentan que durante la estación seca los niveles de infección pueden aumentar, mientras que en la estación de lluvias se aumenta la prevalencia.
Aunque no existe una relación directa entre la humedad y la presencia de B. dendrobatidis, se observa que los valores correspondientes al porcentaje de humedad fueron altos y no presentaron grandes variaciones entre las localidades positivas. Los resultados obtenidos en esta investigación discrepan con los de Woodhams y Alford (2005), quienes reportan que el patógeno puede soportar temperaturas y precipitaciones limitadas pero altas condiciones de humedad. Drew et al. (2006) sugieren que los anfibios expuestos a humedad desarrollan más fácilmente la quitridiomicosis que aquellos expuestos a lluvias continuas. Lips et
al. (2008) sugieren que la combinación de variables ambientales,
incluyendo la humedad, influye en el crecimiento y ecología de
Batrachochytrium dendrobatidis.
Las localidades positivas se encuentran ubicadas en municipios de Boyacá y Cundinamarca; estos departamentos han sido reportados anteriormente en estudios de detección de B.
dendrobatidis en el país (Ruiz y Rueda-Almonacid 2008; Quintero
2008) lo cual evidencia una posible susceptibilidad de los anfibios de esta región a la presencia del patógeno. Adicionalmente, la región andina presenta una mayor diversidad de especies, por lo cual los anfibios de estas zonas pueden ser más vulnerables (Ron 2005). Este es el primer estudio de detección y cuantificación de B.
dendrobatidis mediante el uso de PCR en tiempo real (qPCR) en
Colombia. Para comprender y determinar un patrón de distribución del patógeno en el país, es necesario realizar estudios en otras zonas como la Cordillera Central ya que los anfibios de esta región no han sido reportados como positivos a la presencia del patógeno. También es necesario realizar estudios de incidencia y prevalencia que permitan determinar el estado poblacional de los anfibios de las localidades reportadas como positivas.
