Hymenoptera parasitoides en la reserva natural el Hatico, Valle del Cauca, Colombia [recurso electrónico]

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(1)HYMENOPTERA PARASITOIDES EN LA RESERVA NATURAL EL HATICO, VALLE DEL CAUCA, COLOMBIA. LORENA LÓPEZ QUIÑONEZ. UNIVERSIDAD DEL VALLE FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y EXACTAS PROGRAMA ACADÉMICO DE BIOLOGÍA SANTIAGO DE CALI 2011.

(2) ii. HYMENOPTERA PARASITOIDES EN LA RESERVA NATURAL EL HATICO, VALLE DEL CAUCA, COLOMBIA. LORENA LÓPEZ QUIÑONEZ. UNIVERSIDAD DEL VALLE FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y EXACTAS PROGRAMA ACADÉMICO DE BIOLOGÍA SANTIAGO DE CALI 2011.

(3) iii. HYMENOPTERA PARASITOIDES EN LA RESERVA NATURAL EL HATICO, VALLE DEL CAUCA, COLOMBIA. LORENA LÓPEZ QUIÑONEZ. Informe final de Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar al título de Bióloga con énfasis en Entomología.. Directora Inge Armbrecht Bióloga, Ph.D. Codirector James Montoya Lerma Biólogo, Ph.D. UNIVERSIDAD DEL VALLE FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y EXACTAS PROGRAMA ACADÉMICO DE BIOLOGÍA SANTIAGO DE CALI 2011.

(4) iv. UNIVERSIDAD DEL VALLE FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y EXACTAS PROGRAMA ACADÉMICO DE BIOLOGÍA. LORENA LÓPEZ QUIÑONEZ (1989). HYMENOPTERA PARASITOIDES EN LA RESERVA NATURAL EL HATICO, VALLE DEL CAUCA, COLOMBIA. Temas: Himenópteros parasitoides Agroecología Sistemas silvopastoriles Herbivoría.

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(6) vi. Podrán cortar todas las flores, pero no podrán detener la primavera. Pablo Neruda.

(7) vii. AGRADECIMIENTOS Agradezco a la Universidad del Valle y a la sección de Entomología por la excelente formación académica brindada y por ofrecerme el espacio para desarrollarme como profesional.. A mi directora Inge Armbrecht y mi codirector James Montoya por convertirse en mis guías y un apoyo constante durante el último año; por acogerme, tan cálidamente, en el Grupo Ecología de Agroecosistemas y Hábitats Naturales (GEAHNA) y por enseñarme la importancia del trabajo en equipo.. A mis padres Gloria y Salomón, que velaron por mi seguridad, salud y progreso en mis estudios, por su constante apoyo, ánimo y compañía.. A las excelentes personas que encontré durante los cinco años de carrera y que se convirtieron en mis grandes amigos: Ana Paola, Jorge Horacio y Ximena, que no solo me acompañaron durante la jornada sino que además fueron partícipes de este proyecto.. A mis amigas Angélica, Luisa y Johana que me acompañaron y se divirtieron en campo durante la realización de este trabajo.. A María del Pilar Hernández y Diego Campos, quienes me brindaron su apoyo y me ayudaron en la identificación de los parasitoides..

(8) viii. A los demás profesores que se convirtieron en parte importante en mi rumbo profesional Wilmar, Oscar, Alan, Nancy.. A Karen y Carolina, cuyo trabajo abrió las puertas a este proyecto, por su colaboración y su entusiasmo al darme a conocer la Reserva y por las facilidades para idear este proyecto.. Un gran agradecimiento a los hermanos Molina, Carlos Hernando y Enrique José, quienes abrieron las puertas del proyecto de vida familiar “Reserva Natural El Hatico”, me ofrecieron apoyo y todas las facilidades para llevar a cabo el trabajo y a CIPAV por su apoyo incondicional.. Y, por último, aunque no menos importante, agradecimientos a la Sociedad Colombiana de Entomología, pues este estudio fue financiado por esa entidad al otorgarme el primer puesto de la “Beca de incentivo a la investigación entomológica en las universidades colombianas (Beca SOCOLEN)” versión 2010..

(9) ix. TABLA DE CONTENIDO. Página 1. Resumen…………………………………………………………………………..…….1 2. Introducción………………………………………………………………………..……3 3. Antecedentes…………………………………………………………………….……..6 3.1 Sistemas silvopastoriles y sistemas naturales..…………………………………...6 3.2 El algarrobo y la potencial plaga……………………………………………..……..7 3.3 Identificación de la diversidad parasítica…………………………………………..9 4. Objetivos…………………………………………………………………………….…11 4.1 Objetivo general……………………………………………………………………..11 4.2 Objetivos específicos………………………………………………………………..11 4.3 Hipótesis y predicción biológica 1………………………...……………………….11 4.4 Hipótesis y predicción biológica 2…………………………………………………12 5. Materiales y métodos…………………………………………………………………13 5.1 Área de estudio…………………………………………………………………..….13 5.2 Fase de campo…………………………………………………………………...….14 5.3 Determinación taxonómica…………………………………………………………17 5.4 Análisis de datos…………………………………………………………………….18 6. Resultados y discusión…………………………………………………………….…20 6.1 Composición general de parasitoides……………………………………………..20 6.2 Comparación de parasitoides entre sistemas……………………………………24 6.3 Composición vegetal y especies de parasitoides………………………………..30 6.4 Cobertura vegetal y especies de parasitoides……………………………………34 6.5 Niveles de herbivoría y riqueza de parasitoides…………………………………35 6.6 Propiedades físico-químicas del sistema silvopastoril…..………………………38 7. Conclusiones…………………………………………………………………………..41 8. Recomendaciones…………………………………………………………………….43 9. Literatura citada……………………………………………………………………….45 10. Anexos………………………………………………………………………………..50.

(10) x. LISTA DE FIGURAS. Página Figura 1. Esquema de la distribución de los lotes muestreados dentro del sistema silvopastoril, la ubicación del bosque y la ubicación aproximada del transecto de muestreo establecido en el mismo (40m hace referencia a la longitud del transecto sin escala alguna). Modificado del plano original de la Reserva Natural El Hatico (2003) …………………………………………....……15. Figura 2. Ramas y hoja del algarrobo compuesta por cuatro o seis subraquis. Fotografías por Lorena López Quiñonez………………………………………….17. Figura 3. Frecuencias de morfoespecies por superfamilia de Hymenoptera parasítica, colectados en ambas épocas climáticas, incluyendo el sistema silvopastoril y el sistema natural de la Reserva Natural El Hatico………..……20. Figura 4. Análisis de agrupamiento, basado en el índice de similitud de Jaccard, para los lotes presentes en el sistema silvopastoril y para el sistema natural (bosque) en la Reserva Natural El Hatico…………..…………….......…27. Figura 5. Análisis de agrupamiento, basado en el índice de similitud de BrayCurtis, para los lotes presentes en el sistema silvopastoril y para el sistema natural (bosque) en la Reserva Natural El Hatico..…………………………...…28. Figura 6. Riqueza de especies observadas (Sobs Mao Tau) (a) y promedio de los estimadores ICE, Jack 2 y Chao 2 (b y c) para los parasitoides colectados en el sistema silvopastoril y natural en la Reserva Natural El Hatico………….29.

(11) xi. Figura 7. Comparación de la riqueza de plantas en cada lote del sistema silvopastoril en la Reserva Natural El Hatico. Se incluyen las especies de plantas encontradas en ambas épocas climáticas…….....................................33. Figura 8. Relación entre la abundancia de parasitoides y la riqueza de plantas en cada lote del sistema silvopastoril en la Reserva Natural El Hatico…….....33. Figura 9. Relación entre porcentaje de cobertura de los algarrobos y la abundancia de parasitoides en cada uno de los lotes del sistema silvopastoril en la Reserva Natural El Hatico.………………………………....………………..35. Figura 10. Diferencias estacionales entre los porcentajes de herbivoría de (épocas seca y lluviosa) en la Reserva Natural El Hatico.…………..………….36. Figura 11. Porcentajes de herbivoría promedio de los algarrobos de cuatro lotes del sistema silvopastoril en la Reserva Natural El Hatico, en dos épocas climáticas diferentes y abundancia promedio de parasitoides en ambas épocas………………………………………….……………………………………..36. Figura 12. Porcentajes de herbivoría de tres estratos diferentes del follaje de los algarrobos (alto, medio y bajo), en cuatro lotes del sistema silvopastoril y dos épocas climáticas: a. seca (febrero de 2010); b. lluviosa (mayo de 2010)…………………………………………………………………………………..38. Figura 13. Temperatura promedio de los cuatro lotes en el sistema silvopastoril de la Reserva Natural El Hatico y abundancia de parasitoides colectados en los mismos………………………………………………................................………..39. Figura 14. Temperatura y precipitación promedio en los últimos cuatro años (2007 - 2010) en la Reserva Natural El Hatico…………………………………...39.

(12) xii. LISTA DE TABLAS. Página Tabla 1. Superfamilias, familias, subfamilias, géneros y/o especies de Hymenoptera parasítica encontradas en el sistema silvopastoril y el bosque de la Reserva Natural El Hatico.……………………………………………………….22 Tabla 2. Riqueza de especies, abundancia e índice de Shannon (H’) del sistema natural (bosque) y cada lote del sistema silvopastoril en la RNH, teniendo en cuenta ambas épocas climáticas (seca: febrero 2010 y lluviosa: mayo 2010) …..............................................................................................….25 Tabla 3. Comparación entre los índices de Shannon (H’) del bosque y cada lote del sistema silvopastoril, mediante prueba t-student. Los valores de p en rojo indican diferencias significativas entre la diversidad de los lotes…………26. Tabla 4. Familias, subfamilias, géneros y especies de plantas encontradas dentro del sistema silvopastoril en la Reserva Natural El Hatico…….. …….....32. ANEXO A. Superfamilia, familia, morfoespecie (msp), género y/o especie, y abundancia de cada una, según el lote (en sistema silvopastoril) incluyendo el bosque y la época climática en la que fueron colectadas. Los lotes se denotan según su nombre: Bor, Borde; Cer, Cercano; Med, Medio; Lej, Lejano; y Bos, Bosque……………………………………………………………………………..…50. ANEXO B. Morfoespecies capturadas en los lotes presentes en el sistema silvopastoril y en el bosque con su respectiva abundancia………………..…...51. ANEXO C. Morfoespecies capturadas y su abundancia en los cuatros lotes del sistema silvopastoril, en el bosque y discriminados por época climática...……52.

(13) xiii. ANEXO D. Porcentajes de herbivoría (%H) medidos en época seca de los 24 árboles muestreados y de cada uno de sus tres estratos (alto, medio y bajo)…………………………………………………………………………………...54. ANEXO E. Porcentajes de herbivoría obtenidos en ambas épocas climáticas y discriminados por lote y estrato…………………………………………………….55. ANEXO F. Porcentajes de herbivoría (%H) medidos en época lluviosa de los 24 árboles muestreados y de cada uno de sus tres estratos (alto, medio y bajo)………………………………………………………………………………...…56. ANEXO G. Porcentaje de cobertura, fecha y hora a la cual se tomó la temperatura de los 24 algarrobos muestreados en época seca……………..…58. ANEXO H. Porcentaje de cobertura, fecha y hora a la cual se tomó la temperatura de los 24 algarrobos muestreados en época lluviosa…………….58 ANEXO I. Altura promedio de los algarrobos muestreados.…………………....59.

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(15) 1. 1. RESUMEN El término “silvopastoril”, define un sistema de producción que involucra diferentes estratos arbóreos que sirven de alimento al ganado. En el sistema silvopastoril de la Reserva Natural El Hatico, El Cerrito, Valle, los frutos del árbol de algarrobo (Prosopis juliflora, Fabaceae) son utilizados comúnmente como alimento para bovinos. Sin embargo, la estabilidad del sistema, desde 2006, está amenazada por la polilla Eccopsis galapagana Razowski & Landry (Lepidoptera: Tortricidae) que afecta su follaje y la producción legumbres. Además, existe un fragmento de bosque primario junto al sistema silvopastoril que constituye el ecosistema natural de la Reserva. Considerando la vocación agroecológica de la misma y motivados por el brote poblacional de la polilla del algarrobo, se propuso este estudio cuyo objetivo fue identificar las especies de parasitoides, su distribución, su densidad y relacionarlas con su entorno, con miras a detectar características promisorias en el diseño de estrategias de control biológico. Se realizaron dos salidas de campo, espaciadas tres meses, de cuatro días cada una. Se llevó un registro individual de 24 árboles de algarrobo escogidos al azar, en cuatro lotes dentro del sistema silvopastoril. Para la captura de himenópteros se utilizaron platos amarillos impregnados con aceite de ricino ubicados en cada árbol muestreado y, al interior del bosque primario (sistema natural). Se midió el porcentaje promedio de herbivoría, ocasionado específicamente por la polilla del algarrobo; la cobertura del dosel de cada árbol muestreado, la temperatura y se determinó la composición vegetal de cada lote. Se colectó un total de 1376 parasitoides, pertenecientes a siete superfamilias, 18 familias y 42 morfoespecies, de las cuales el 71% se identificó hasta género. La superfamilia más representativa fue Chalcidoidea con.

(16) 2. el mayor número de morfoespecies y la familia más abundante fue Encyrtidae con el 94% de la abundancia total. En el sistema silvopastoril, el lote más lejano con respecto al bosque (900m), presentó el mayor valor de diversidad de parasitoides, superado por el bosque (sistema natural). Finalmente se encontró relación positiva entre composición y cobertura vegetal y abundancia de parasitoides (r=0.8 y r=0.6, respectivamente), pero no hubo relación alguna entre porcentaje de herbivoría y abundancia de parasitoides. Se concluye que la presencia de diversidad vegetal contribuye al sostenimiento de una diversidad alta de parasitoides y que ésta variedad, en asocio con sus altas poblaciones, probablemente contribuyen al control natural y resiliencia del sistema orgánico, libre de pesticidas que se maneja en la Reserva Natural El Hatico..

(17) 3. 2. INTRODUCCIÓN En agroecología, el planteamiento de programas fitosanitarios eficientes se puede alcanzar mediante el estudio de las relaciones entre la diversificación de la vegetación, la dinámica poblacional de herbívoros y sus enemigos naturales asociados en agroecosistemas particulares (Haddad et al. 2001). Estas iniciativas representan la mejor esperanza de conservar la biodiversidad en áreas del mundo donde la mayor parte del hábitat natural se ha transformado en sistemas agrícolas o pecuarios (Altieri 1999). Los sistemas silvopastoriles son medios productivos en los cuales se utilizan especies leñosas (árboles, arbustos, palmas) en asociación con cultivos agrícolas o con animales en el mismo terreno (Mahecha 1998). La presencia de animales pastando-ramoneando entre o bajo los árboles, que pueden ser de diferente clase, corresponde a este tipo específico de agroecosistema el cual garantiza la estabilidad de la productividad del suelo, logra una alta producción, variado rendimiento y aumenta la provisión de forraje nutritivo a la ganadería (Mahecha 1998). Este manejo se practica en la actualidad dentro de la Reserva Natural El Hatico, El Cerrito (Valle del Cauca), donde se exhiben cultivos orgánicos de caña de azúcar, intercalados con un amplio sistema silvopastoril con árboles forrajeros integrados al componente pecuario y adyacente a un guadual. Esta zona cuanta con alta diversidad por la presencia de plantas ornamentales, un amplio jardín de varias décadas y con un fragmento de bosque primario de aproximadamente 15 ha.. El algarrobo, Prosopis juliflora (Sw.) DC. (Fabaceae: Mimosoideae) juega un papel importante dentro del sistema silvopastoril de la Reserva El Hatico, porque.

(18) 4. representa un tercer estrato de tipo arbóreo en el perfil vegetal. Esta leguminosa produce frutos apetecibles que, en épocas de sequía, se constituyen en alimento invaluable para el ganado, con producciones promedio desde 18.4 (Santos et al. 1996) hasta 35 k/árbol, (Ramírez 1997) medidos en Cundinamarca y en la Reserva Natural El Hatico, respectivamente. En este último sitio, se ha reportado el brote de un lepidóptero Tortricidae, muy recientemente determinado por Dr. J. Brown, Laboratorio de taxonomía de Missisipi, como Eccopsis galapagana Razowski & Landry, descrita en 2008 y se creía endémica de las islas Galápagos, Ecuador (Razowski et al. 2008). En la Reserva Natural El Hatico, sus larvas se alimentan sobre las hojas de P. juliflora y aunque no cuantificado, su ataque ha generado una disminución aproximada del 80% en la producción de legumbres en los últimos tres años (C.H. Molina, com. pers. 2010). Por constituirse en una plaga potencial, se requiere también identificar sus potenciales enemigos naturales, específicamente himenópteros parasitoides que permitan plantear estrategias de control consecuentes con el manejo ecológico que se lleva a cabo dentro del sistema.. El presente estudio representa una primera exploración conducente a evaluar la diversidad de himenópteros parasíticos y a la búsqueda de un manejo ecológico de la polilla del algarrobo en la Reserva Natural El Hatico. Dado que los fitófagos y parasitoides comprenden una alta proporción de la diversidad de insectos (Gibson et al.1997), entonces, las interacciones planta-herbívoro-parasitoide constituyen el mayor ensamblaje alimenticio terrestre (Sugiura 2007). Para entender o estudiar dichas interacciones es necesario identificar los elementos inherentes a ellas. Se.

(19) 5. han registrado en la actualidad varias especies de himenópteros parasitoides asociados a la polilla del algarrobo (Reyes 2010). Además, eventualmente, se han observado niveles de daño menor en algunos algarrobos adyacentes al fragmento de bosque primario presente dentro del sistema (C.H. Molina, com. pers. 2010).. Todo lo anterior, conlleva a preguntarse si las especies de himenópteros parasitoides se encuentran asociadas a los sistemas manejados dentro de la reserva, a la polilla del algarrobo y si la presencia y abundancia de los mismos se explica por la existencia de un bosque primario adyacente a los sistemas o por las características inherentes del mismo..

(20) 6. 3. ANTECEDENTES 3.1 Sistemas silvopastoriles y sistemas naturales En la Reserva Natural El Hatico, se tienen sistemas silvopastoriles en los que además de gramíneas como el pasto estrella, Cynodon plectostachyus (K. Schum) Pilg. (Mahecha 1998), pasto guinea Panicum maximum (Jacq) B.K. Simon & S.W.L. Jacobs, pasto argentina Cynodon dactylon (L.) Pers, se integran varios estratos arbóreos tipo Leucaena leucocephala (Lamk) de Wit. In: 't Mannetje, L.; algarrobo (P. juliflora), chiminango (Pithecellobium dulce Benth. (Dakhani babul, Vilati imli), aromo (Acacia sp.), matarratón (Glicirida sepium (Jacq.) Kunth ex. Griseb) entre otros, para ramoneo. Las arvenses en caña de azúcar son manejadas por la integración de animales pequeños como ovinos. La zona más alejada del bosque (900m) de la Reserva, es considerada como un sistema manejado de forma distinta pues no es intensamente utilizada para el ramoneo e integra otras plantas, árboles como samanes (Albizia saman (Jacq.) F. Muell) y palmas (Syagrus sancona H. Karst., Roystonea regia (Kunth) O.F. Cook) que han hecho durante varias décadas que esta zona se diversifique en comunidades vivas (C.H. Molina, com. pers. 2010). En el caso del relicto de bosque, considerado como el sistema natural de la Reserva, es uno de los fragmentos de bosque seco más importantes del Valle del Cauca junto con los bosques de El Vínculo y el bosque del Medio (Armbrecht & Chacón de Ulloa 1999), y presenta una amplia zona de platanillos, helechos, árboles de gran altura y edad como caracolíes (Anacardium excelsum L.), ceibas (Ceiba pentandra (L.) Gaertn.) y ficus (Ficus sp.)..

(21) 7. Los agroecosistemas son ambientes que corresponden a los estados iniciales de la sucesión ecológica y, por lo tanto, son poco estables (Gliessman 2002). Según Price y Waldbauer (1975), el número de especies de artrópodos en una comunidad depende de factores como la diversidad de especies y estructural de las plantas y distancia entre la comunidad y las fuentes de colonización. Por lo tanto, es importante conocer los factores intrínsecos del agroecosistema, sus límites y su matriz. Lo anterior conduce al escenario de la reserva El Hatico, en donde se combinan una serie de elementos que involucran los factores mencionados. Dado que los himenópteros parasitoides son artrópodos existe la posibilidad que a medida que aumenta la complejidad taxonómica y estructural de la vegetación se encuentre más variedad y abundancia de estos insectos.. 3.2 El algarrobo y la potencial plaga El adulto de E. galapagana es pequeño (5 -15mm), de color marrón claro con un patrón de bandas transversales café (Reyes 2010). Sus larvas son típicas enrolladoras de hojas. Son de color oscuro en los primeros ínstares y pardo claro en los últimos. Cuando son perturbadas se dejan caer al suelo, hacen rápidos movimientos laterales o caminan rápidamente para esconderse. Las pupas de esta familia (Tortricidae) generalmente se localizan en los foliolos enrollados del árbol formando una cámara pupal que tapizan interiormente con seda (MadrigalCardeño 2003). Los adultos son de hábitos nocturnos, revolotean frecuentemente cerca del suelo en el cual se posan camuflándose eficientemente (op. cit.)..

(22) 8. Para obtener resultados favorables tales como regulación de plagas se requiere, primero, identificar ensamblajes de biodiversidad, identificar las especies fitófagas, especies plagas y plagas potenciales, depredadores y parasitoides. Cada sistema tiene particularidades que se deben identificar en una primera etapa. Además, identificar ensamblajes faunísticos, determinar la riqueza de especies y composición vegetal, es igualmente importante para establecer medidas de control, ya sea preventivo o de respuesta, pues dichos controles permiten el manejo ecológico y tienen efectos significativos sobre las comunidades de insectos (Haddad et al. 2001). Estos son algunos de los mayores desafíos para los agroecólogos; aún así es indispensable identificar los parámetros que describen la afinidad planta-hospedero-parasitoide para la evaluación de potenciales agentes de control como especies de insectos o de plantas para la regulación de plagas (Altieri 1999, Rincón & López-Ávila 1999).. Para mantener la estabilidad de los paisajes fragmentados es indispensable la migración y el flujo de especies. Para la conformación de metapoblaciones viables se requiere un flujo mínimo de individuos reproductivos a través de los parches de hábitat que sostienen las subpoblaciones. Estos factores se pueden cumplir cuando se mantienen las condiciones de la matriz que circunda áreas con importantes niveles de biodiversidad (e.g. relictos de bosque, bosques en regeneración) y se asegura su funcionamiento y permanencia en el tiempo (Elzinga et al. 2007, Armbrecht 2008). Esta migración y movimiento se ha logrado, en el caso de especies de insectos, gracias a la estrategia de “push – pull” para el manejo integrado de plagas (MIP). Esta técnica usa un estímulo modificador del.

(23) 9. comportamiento para manipular la distribución y abundancia de plagas y/o insectos benéficos para su control pues consiste en la siembra de plantas que atraen, alejan, interceptan y/o retienen insectos blanco (especies plaga o parasitoides) para reducir el daño en los cultivos (Cook et al. 2007, Shelton & Badenes-Perez 2006). La plaga se repele fuera del recurso (push) y simultáneamente los enemigos naturales son atraídos (pull) hacia otros recursos (e.g. plantas nectaríferas, sitios de nidación). La mayoría del trabajo utilizando esta estrategia se ha enfocado en evaluar el comportamiento y el control de especies plaga (Cook et al. 2007) pero también se puede evaluar si las especies de plantas ya establecidas dentro de zonas con baja intensificación agrícola como agroforestales, cumplen o no el papel de amortiguadores.. 3.3 Identificación de la diversidad parasítica Haddad y colegas (2001) evaluaron la relación entre los diferentes gremios de Insecta y la riqueza y composición vegetal; encontrando efectos positivos y significativos entre la abundancia y riqueza de un amplio número de órdenes de insectos y la diversidad vegetal. Sus resultados se apoyan en estudios previos que igualmente han demostrado que una mayor densidad y diversidad de plantas presenta altas concentraciones de recursos, un gran potencial de atracción y una gran diversidad de insectos, entre ellos presas, depredadores y parasitoides (op. cit.). En Ecuador Tylianakis et al. (2005) al evaluar la diversidad de himenópteros en cinco tipos de hábitat diferentes, desde monocultivos hasta fragmentos de bosque secundario con niveles medios de perturbación, encontraron que incluso hábitats con intenso manejo, como sistemas agroforestales, presentan una.

(24) 10. diversidad de himenópteros que hace un aporte importante de especies al mosaico de los paisajes fragmentados. Estos autores no solo se enfocaron en la distribución espacial de las especies, sino también en la fluctuación temporal de sus poblaciones, encontrando que los fragmentos de bosque cumplen una importante función en el recambio de especies durante las diferentes épocas del año. Esto se debe a la oferta temporal de recursos tanto en los sistemas perturbados como en los mismos fragmentos de bosque. Cronin (2003), al evaluar cómo la matriz afecta el movimiento, la oviposición y la distribución espacial de Anagrus columbi (Chalcidoidea: Mymaridae), parasitoide de huevos de una especie de saltahojas, en un paisaje fragmentado, encontró mayor porcentaje de parasitismo dentro de los fragmentos de bosque que en el borde de dichos fragmentos. Comprobó, además, que la calidad y la composición vegetal de la matriz que los rodea es igualmente importante para mantener grandes poblaciones de parasitoides y sobretodo en el flujo entre fragmentos. Como conclusión, este autor afirma que la especificidad de hábitat de las especies de himenópteros disminuye con el grado de intervención del hábitat.. Los tres estudios mencionados, evaluaron la importancia del flujo de especies en paisajes fragmentados y cómo se afecta la diversidad de especies de himenópteros con el grado de intervención del ecosistema. Este abordaje asume que la intensificación agrícola (monocultivo) o grado de intervención lleva implícito un cambio (disminución) en la diversidad vegetal y que, por tanto, la identidad y diversidad de especies de parasitoides se relacionan con diferentes especies plagas asociadas a diferentes manejos o agroecosistemas..

(25) 11. 4. OBJETIVOS 4.1 Objetivo general Establecer si la abundancia y diversidad de himenópteros parasitoides asociados al sistema silvopastoril y al sistema natural de la Reserva Natural El Hatico se puede explicar por su composición y cobertura vegetal.. 4.2 Objetivos específicos Identificar y cuantificar la riqueza y abundancia de parasitoides en el sistema silvopastoril de la Reserva. Comparar la riqueza y abundancia de parasitoides del sistema silvopastoril con un bosque primario (sistema natural y control positivo) presente dentro del sistema. Relacionar la abundancia de parasitoides con cobertura y composición vegetal. Relacionar la abundancia de los parasitoides con los niveles de ataque de la polilla del algarrobo (Lepidoptera:Tortricidae) sobre los árboles de algarrobo.. 4.3 Hipótesis biológica 1: La diversidad y abundancia de especies de parasitoides se relacionan con la cobertura y composición vegetal del sistema.. Predicción 1: Las diferencias en diversidad y abundancia de parasitoides dentro del sistema silvopastoril están correlacionadas a los cambios en cobertura y composición vegetal en distintos puntos del mismo..

(26) 12. 4.4 Hipótesis biológica 2: La riqueza y abundancia de las especies de avispas parasitoides que habitan dentro del sistema silvopastoril son afectados favorablemente, por el fragmento de bosque primario.. Predicción 2: A menor distancia del fragmento de bosque (en el mismo hábitat), mayor será la riqueza y abundancia de especies de avispas asociadas al sistema silvopastoril de la Reserva..

(27) 13. 5. MATERIALES Y MÉTODOS 5.1 Área de estudio El trabajo de campo se llevó a cabo en la Reserva Natural El Hatico, reserva de la Sociedad Civil, de 288 ha, localizada en el municipio de El Cerrito, departamento del Valle del Cauca, Colombia (3º 27`N y 76º 32`O), a 1000msnm; con precipitación promedio anual de 750mm, distribuida bimodalmente (abril - junio y octubre - noviembre); temperatura promedio de 24ºC y humedad relativa de 75% (Mahecha 1998). La Reserva se sitúa en una zona ecológica, según Holdridge (1978), de Bosque Seco Tropical (bs- T).. Dentro de la reserva existe un fragmento de bosque primario de 15 hectáreas, el cual comparte límites con los sistemas manejados, específicamente cultivo orgánico de caña y sistema silvopastoril. Este último consiste en una amplia red de lotes y la zona más alejada del bosque (900m), además de ser utilizada para pastoreo, tiene una variedad de plantas ornamentales como palmas sanconas (Syagrus sancona H. Karst.), palmas reales (Roystonea regia (Kunth) O.F. Cook), samanes (Albizia saman (Jacq.) F. Muell), pomarrosos (Syzygium malaccense (L.) Merr. & L. M. Perry.), entre otras. Esta zona es muy diversa y comprende todo el jardín y la vivienda que ha sido usada durante nueve generaciones, por esto este punto se considera un “sitio especial”. Los lotes del sistema silvopastoril contienen pasto estrella (Cynodon plectostachyus (K. Schum) Pilg.) y pasto guinea (Panicum maximum) (Jacq) B.K. Simon & S.W.L. Jacobs, intercalados con más de 18 especies de árboles y arbustos incluyendo leucaena (Leucaena leucocephala (Lam.) De Wit.) para pastoreo y algarrobo (Prosopis juliflora (Sw.) DC.); sin.

(28) 14. embargo, para este estudio no se tuvo en cuenta lotes que incluyeran leucaena como complemento del pasto estrella y el pasto guinea.. 5.2 Fase de campo Se llevó a cabo una salida piloto (de tres días) en la cual se realizaron actividades de organización y evaluación de las condiciones del sistema silvopastoril y el sistema natural (bosque). Con base en el plano de manejo de la reserva (año 2003) se escogieron los lotes a muestrear y con un GPS (marca Garmin ) se midieron las coordenadas geográficas y se realizó un conteo de árboles de P. juliflora, en cada uno de ellos. Se escogieron, marcaron y georeferenciaron aquellos algarrobos sobre los cuales se realizaron los muestreos subsiguientes.. Con el fin de obtener datos de ambos periodos climáticos y, por tanto, una mayor representatividad de la fauna de Hymenoptera parasítica, se realizaron dos salidas de campo, cada una de cuatro días, en las últimas semanas de febrero (periodo seco) y mayo (periodo de lluvias) de 2010. Además del bosque, en cada salida se muestrearon cuatro lotes de, aproximadamente, 8000m2 c/u, a diferentes distancias del fragmento de bosque presente en la reserva (Figura 1) uno al borde del bosque (10m), los siguientes dos lotes a una distancia cercana (225m) y media (450m) y, el último, con la distancia máxima posible con relación al bosque (900m). Se midió la distancia entre el punto medio del bosque y el punto medio de cada uno de los lotes de muestreo mediante el uso de GPS..

(29) 15. 40m. 10m. 225m. 450m. 900m. Figura 1. Esquema de la distribución de los lotes muestreados dentro del sistema silvopastoril, la ubicación del bosque y la ubicación aproximada del transecto de muestreo establecido en el mismo (40m hace referencia a la longitud del transecto sin escala alguna). Modificado del plano original de la Reserva Natural El Hatico (2003)..

(30) 16. En cada lote se escogieron, de forma aleatoria, seis árboles (para un total de 24 en los cuatro lotes) y se marcaron con placas metálicas de 3 x 4cm para llevar un registro individual. Se tomaron nueve muestras de trozos de ramas de aproximadamente 20cm cortadas con desjarretadora (unida a una pértiga de 13m) a partir de tres estratos verticales, de 33% cada uno, del área de follaje del árbol, así: el estrato bajo o área inferior del árbol, el estrato alto o área del dosel y el estrato medio en el cual se encuentra el área media del follaje del árbol. De cada muestra se obtuvo el porcentaje de herbivoría, definido como hojas afectadas por la polilla del algarrobo sobre el total de hojas en cada trozo de rama.. Además, con el objeto de capturar himenópteros parasitoides, en cada árbol marcado, se sujetaron con tachuelas, a dos metros de altura, platos plásticos esféricos amarillos (pan traps) de 20cm de radio, impregnados con aceite de ricino (Briceño et al. 2006, García 2003). Otros seis platos se distribuyeron en árboles, escogidos al azar, a lo largo de un transecto de 40m, a 20m en el interior del bosque, como muestreo testigo. De este modo, se pudo estimar el número de especies al interior de los sistemas, incluyendo las potencialmente asociadas a la polilla del algarrobo.. Dado el pequeño tamaño de los folíolos de P. Juliflora, pues sus hojas son compuestas y bipinnadas (Figura 2) el porcentaje de herbivoría se calculó mediante el conteo de cada hoja (conjunto de foliolos, óvalo marcado en la Figura 2) que presentó alguna evidencia de daño por masticador (específicamente la.

(31) 17. polilla del algarrobo) y se dividió sobre el número total de hojas en el trozo de 20 cm de la rama colectada (n=3 por cada estrato del árbol).. Por último, se tomaron medidas de porcentaje de cobertura de dosel debajo de cada árbol de algarrobo con un densitómetro esférico de vegetación y se registró en cada lote la temperatura a, aproximadamente, a un metro de distancia con respecto al tronco del árbol y a la misma distancia del suelo.. Figura 2. Ramas y hoja del algarrobo compuesta por cuatro o seis subraquis. Fotografías por Lorena López Quiñonez.. 5.3 Determinación taxonómica Se colectó e identificó hasta el nivel de género y/o especie las arvenses, arbustos y árboles dentro del lote, diferentes al algarrobo. Se identificaron con la ayuda del personal encargado del herbario de la Universidad del Valle y confirmado por comparaciones con las plantas presentes en el mismo. Las plantas colectadas reposan en el Herbario de la Universidad del Valle (CUVC)..

(32) 18. Los himenópteros colectados, se montaron en seco y se identificaron hasta el nivel taxonómico más bajo posible mediante las claves de Gibson et al. (1997) y Fernández & Sharkey (2006). La colección en seco resultante, debidamente rotulada, se depositó en el Museo de Entomología de la Universidad del Valle (MUSENUV).. 5.4 Análisis de datos Para los análisis estadísticos se tuvo en cuenta dos factores: época climática y sistemas de manejo (silvopastoril y bosque). Por otro lado, dentro del sistema silvopastoril se consideraron cuatro condiciones de acuerdo a la distancia respecto al bosque: Borde, Cercano, Medio y Lejano.. Para poner a prueba la primera hipótesis biológica se calculó el índice de diversidad de Shannon (H’) para los himenópteros parasitoides colectados en los cuatro lotes del sistema silvopastoril y los capturados en el sistema natural (bosque primario); se realizó también una prueba t-student con los cinco índices obtenidos comparándolos en pares. Se llevaron a cabo dos análisis de agrupamiento basados en los índices de similitud de Jaccard y Bray Curtis, altamente sensibles a la riqueza de especies y abundancia de especies, respectivamente. Para los análisis se utilizó el programa estadístico PAST 1.73b (Hammer et al. 2001).. Para conocer el nivel de efectividad del muestreo en los diferentes sistemas, se realizaron curvas de rarefacción para cada uno (sistema silvopastoril que incluye.

(33) 19. los lotes Borde, Cercano, Medio y Lejano, y bosque), con los valores observados de abundancia (Sobs Mao Tau), promediando los estimadores ICE, Chao 2 y Jacknife 2 (Estimates 800, Colwell 1997) y, por último, con base en la riqueza de especies y el número de especímenes colectados (PAST 1.73b, Hammer et al. 2001).. Los porcentajes de herbivoría obtenidos en las diferentes épocas y sistemas fueron analizados mediante una ANOVA factorial con el objeto de examinar si existía interacción entre los dos factores evaluados (clima y sistema de manejo) o si se presentaban diferencias estadísticamente significativas para cada factor por separado. Esto se hizo empleando el paquete Statistica 7.0. Además, se calculó el índice de correlación de Pearson (r) para corroborar si existe algún tipo de relación entre cobertura vegetal, riqueza de plantas y abundancia de parasitoides. Por último, mediante Statistica 7.0, se realizó una prueba t-student para buscar diferencias entre la cobertura vegetal medida en las dos épocas climáticas y una ANOVA de una vía para identificar diferencias entre la cobertura vegetal de los diferentes lotes y sistemas..

(34) 20. 6. RESULTADOS Y DISCUSIÓN 6.1 Composición general de parasitoides Se capturaron 1376 especímenes de Hymenoptera, más específicamente del grupo conocido como “Hymenoptera parasítica”, agrupadas en siete superfamilias, 18 familias y 42 morfoespecies (Tabla 1), de las cuales 30 (71%) fueron determinadas hasta género y dos (5%) hasta especie. Chalcidoidea fue la superfamilia más representativa con nueve familias, 20 morfoespecies identificadas y 1295 especímenes colectados, correspondiente al 48% de las morfoespecies (Figura 3) y al 94.11% del número total de especímenes capturados. Ceraphronoidea Diaprioidea 10% 3% Ichneumonoidea 3% Mymmaromatoidea 3% Chalcidoidea 49%. Chrysidoidea 8%. Platygastroidea 24%. Figura 3. Frecuencias de morfoespecies por superfamilia de Hymenoptera parasítica, colectados en ambas épocas climáticas, incluyendo el sistema silvopastoril y el sistema natural de la Reserva Natural El Hatico..

(35) 21. Encyrtidae presentó el mayor número de morfoespecies (5) dentro de Chalcidoidea (Tabla 1) y la mayor abundancia con 1138 especímenes capturados que equivalen al 83% de la abundancia total. A su vez, a los géneros Acerophagus cf. y Pentelicus, les correspondió, respectivamente, el 69 y 11% de la abundancia total (Anexo A), siendo los géneros más abundantes en el sistema, seguidos por Alaptus, de Mymaridae, con el 3.42% (Anexo A). Vale la pena resaltar que Acerophagus cf. y Pentelicus fueron, respectivamente, los más abundantes en época seca (febrero 2010) y lluviosa (mayo 2010).. En su mayoría, la fauna parasítica identificada dentro de la Reserva corresponde a familias y géneros que han sido comúnmente utilizados como agentes de control biológico en Colombia (Fernández & Sharkey 2006). La familia Encyrtidae ocupa el segundo puesto en términos de éxito en programas de control biológico clásico (Madrigal-Cardeño 2001) y de Acerophagus, que presentó mayor abundancia dentro de la reserva en época seca, se han reportado, desde 1989, varias especies parasitando huevos de diferentes hospederos en el Valle del Cauca (Fernández & Sharkey 2006). Mymaridae constituye una familia en la cual todas las especies conocidas son parasitoides de huevos (Madrigal-Cardeño 2001) y al igual la mayoría de las familias de parasitoides encontradas dentro de la Reserva son endoparasitoides de huevos..

(36) 22. Tabla 1. Superfamilias, familias, subfamilias, géneros y/o especies de Hymenoptera parasítica encontradas en el sistema silvopastoril y el bosque de la Reserva Natural El Hatico. Superfamilia Familia Subfamilia Género y/o especie Msp* Ceraphron Ceraphronoidea Ceraphronidae Cer 1 Aphanogmus Ceraphronoidea Ceraphronidae Cer 2 Ceraphron Ceraphronoidea Ceraphronidae Cer 3 Aphanogmus Ceraphronoidea Ceraphronidae Cer 4 Dendrocerus Ceraphronoidea Megaspilidae Meg 1 Chalcidoidea Aphelinidae Coccophaginae Encarsia Aph 1 Chalcidoidea Aphelinidae Coccophaginae Encarsia pergandiella Brachymeria Chalcidoidea Chalcididae Chalcidinae Cha 1 Chalcis Chalcidoidea Chalcididae Chalcidinae Cha 2 Trigonura Chalcidoidea Chalcididae Chalcidinae Cha 3 Acerophagus cf. Chalcidoidea Encyrtidae Encyrtinae Enc 1 Cerchysiella cf. Chalcidoidea Encyrtidae Encyrtinae Enc 2 Encyrtus Chalcidoidea Encyrtidae Encyrtinae Enc 3 Plagiomerus cf. Chalcidoidea Encyrtidae Encyrtinae Enc 4 Pentelicus Chalcidoidea Encyrtidae Encyrtinae Enc 5 Chalcidoidea Eulophidae Eul 1 Chalcidoidea Eulophidae Eul 2 Chalcidoidea Eurytomidae Eur 1 Alaptus Chalcidoidea Mymaridae Gonatocerinae Mym 1 Chalcidoidea Mymaridae Gonatocerinae Camptoptera Mym 2 Chalcidoidea Mymaridae Gonatocerinae Gonatocerus Mym 3 Chalcidoidea Pteromalidae Pte 1 Signiphora Chalcidoidea Signiphoridae Sig 1 Chalcidoidea Trichogrammatidae Tri 1 Chalcidoidea Trichogrammatidae Tri 2 Chrysidoidea Bethylidae Bet 1 Chrysidoidea Bethylidae Bet 2 Chrysidoidea Chrysididae Chr 1 Chrysidoidea Dryinidae Dry 1 Doliopria Diaprioidea** Diapriidae Diapriinae Dia 1 Ichneumonoidea Braconidae Microgastrinae Bra 1 Mymarommatoidea Mymarommatidae Mma 1 Isostasius Platygastroidea** Platygastridae Platygastrinae Pla 1 Synopeas Platygastroidea Platygastridae Platygastrinae Pla 2 Idris Platygastroidea Platygastridae Scelioninae Pla 3 Trissolcus Platygastroidea Platygastridae Telenominae Pla 4 Telenomus Platygastroidea Platygastridae Telenominae Pla 5 Telenomus longicornis Platygastroidea Platygastridae Telenominae Telenomus Platygastroidea Platygastridae Telenominae Pla 7 Calotelea Platygastroidea Platygastridae Scelioninae Pla 8 Trissolcus Platygastroidea Platygastridae Telenominae Pla 9 Telenomus Platygastroidea Platygastridae Telenominae Pla 10 *A las morfoespecies que no se determinaron hasta el nivel de especie, se les asignó un nombre de acuerdo a su familia y número de morfoespecie. **sensu Sharkey (2007)..

(37) 23. Muy pocos ejemplares fueron colectados de las restantes superfamilias (Tabla 1, Anexo A).. Entre los géneros encontrados se destaca Gonatocerus (Mymaridae) y Telenomus (Platigastridae) por haber sido utilizadas exitosamente para el control biológico de varias especies plaga, desde los años sesenta (Fernández & Sharkey 2006, Madrigal-Cardeño 2001). La presencia de cuatro morfoespecies de Telenomus, dentro de la Reserva, sugiere el establecimiento de poblaciones naturales de este parasitoide en la región o que, posiblemente, sea resultado de continuas liberaciones que aún se llevan a cabo.. Por otro lado, se conoce que más de cinco especies de Encarsia, incluyendo a E. pergandiella Howard, que atacan a la mosca blanca (Hemiptera: Aleyrodidae) han sido liberadas regularmente en el Valle, en las últimas tres décadas (Myartseva et al. 2007). Por lo tanto, el hallazgo de E. pergandiella, al igual que una especie desconocida del mismo género, dentro de la Reserva sea explicada por la presencia de mosca blanca en algunos algarrobos cercanos al relicto de bosque. No obstante, se conoce que estos parasitoides tienen un amplio rango de hospederos.. El género Signiphora (Signiphoridae) contiene especies parásitas y hiperparásitas de cóccidos y algunas especies de homópteros de la familia Aleyrodidae y de algunos de sus parasitoides (Myartseva et al. 2007, Fernández & Sharkey 2006)..

(38) 24. Se identificaron endoparasitoides de larvas y pupas como bracónidos (Microgastrinae) y calcídidos de los géneros Trigonura, Chalcis y Brachymeria. Además, se pudo observar enjambres de estos últimos rodeando las larvas y pupas de la polilla del algarrobo, en época seca, especialmente, cuando la larva del algarrobo se encontraba en los últimos ínstares de su ciclo larval. Aunque Reyes (2010) reportó la emergencia de Conura (Chalcididae) a partir de pupas de la larva del algarrobo, no se capturó ningún individuo de este género.. Sólo se tiene el reporte de que cuatro de las morfoespecies de parasitoides identificadas (i.e. Brachymeria, Pteromalidae: Pte 1, Trichogrammatidae: Tri 1 e Isostasius) atacan directamente a la polilla (Reyes 2010). Sin embargo, la baja captura de estas cuatro especies no permitió relacionar claramente el vínculo parasitoide-polilla-herbivoría.. 6.2 Comparación de parasitoides entre sistemas En los cuatro lotes muestreados dentro del sistema silvopastoril se colectaron 41 morfoespecies y un total de 1358 himenópteros parasitoides que corresponden al 97% de la abundancia total. La abundancia promedio de los tres lotes más cercanos al bosque: Borde (10m), Cercano (225m) y Medio (450m) (sistema silvopastoril) fue 331 (Tabla 2) y 39 (93%) especies se colectaron en estos lotes (Anexo A). Los índices de diversidad (Tabla 2) son comparables con varios registros de himenópteros en sistemas agroforestales que muestran índices de diversidad (H’) entre 1 y 2 (Cronin 2003, Haddad et al. 2001). No obstante, no se encontraron diferencias significativas entre los índices calculados (Tabla 3). El lote.

(39) 25. ubicado a 900 metros de distancia del bosque y considerado como una zona de alta diversidad floral y artropodiana, presentó el mayor número de individuos colectados (n=364, Tabla 2), que representa el 26% de la abundancia total. Este lote comparte la riqueza de especies con los demás lotes, con excepción de la morfoespecie de Braconidae (subfamilia Microgastrinae, Anexo A), capturada exclusivamente en este lote y en el sistema natural. Vale la pena resaltar que se encontró una morfoespecie de Pteromalidae con un único individuo capturado en el bosque primario (Figura 1, Anexo A).. Tabla 2. Riqueza de especies, abundancia e índice de Shannon (H’) del sistema natural (bosque) y cada lote del sistema silvopastoril en la RNH, teniendo en cuenta ambas épocas climáticas (seca: febrero 2010 y lluviosa: mayo 2010). Bosque. Borde (10m). Cercano (225m). Medio (450m). Lejano (900m). Total. Riqueza. 11. 23. 26. 24. 22. 42*. Abundancia. 18. 319. 345. 330. 364. 1376. H’. 2.139. 1.22. 1.13. 1.053. 1.486. * Número total de morfoespecies capturadas, NO es una cifra acumulada según los valores de la tabla.. El índice de Shannon del lote Lejano fue el mayor valor del sistema silvopastoril (H’= 1.486), inferior al registrado en el bosque (sistema natural), con el cual no presentó diferencias significativas (Tabla 3). Sin embargo este fue significativamente diferente al obtenido en los otros lotes muestreados (Tabla 3)..

(40) 26. Tabla 3. Comparación entre los índices de Shannon (H’) del bosque y cada lote del sistema silvopastoril, mediante prueba t-student. Los valores de p en negrilla indican diferencias significativas entre la diversidad de los lotes. Borde Borde. Cercano. Medio. Lejano. Bosque. 1. Cercano 0.49825. 1. Medio. 0.21384. 0.57533. 1. Lejano. 0.025057. 0.002731. 0.00025807 1. Bosque. 0.0099225 0.0039852 0.0018159. 0.098324 1. El bosque presentó la menor riqueza de especies (26%), la menor abundancia (1.3%, Tabla 2) pero el índice de diversidad más alto (H’= 2.139). Esto indica que el fragmento de bosque muestreado tiene un alto nivel de heterogeneidad, es decir, no hay dominancia de unas pocas especies, por el contrario se encuentran equitativamente repartidos entre ellas (Zar 1984). Lo anterior explica por qué la abundancia (18) es, aproximadamente, igual al número de especies (11). Este índice de diversidad es congruente con estudios realizados en paisajes fragmentados que evalúan el recambio y diversidad de especies de himenópteros en un mosaico paisajístico. Generalmente, los índices de diversidad (H’) de dichos fragmentos no son menores a 2 (Cronin 2003, Haddad et al. 2001). Aún así, no hubo diferencias con el índice del lote Lejano pero sí fue significativamente diferente con el índice de diversidad de los demás lotes del sistema silvopastoril.. El análisis de agrupamiento basado en el índice de similitud de Jaccard (Figura 4) el cual es sensible a la riqueza de especies de cada área, reveló que el lote Lejano.

(41) 27. comparte, el 60% de las especies con el lote Cercano, mientras que el bosque, sólo comparte el 20% de las especies con los lotes del sistema silvopastoril (Figura 4). Similarity. 1. 0.9. 0.8. 0.7. 0.6. 0.5. 0.4. 0.3. 0.2. 0.1. 0 0 0.6. Bosque. 1.2 1.8 Cercano. 2.4 3. Lejano. 3.6 Medio. 4.2 4.8 Borde. 5.4 6. Figura 4. Análisis de agrupamiento, basado en el índice de similitud de Jaccard, para los lotes presentes en el sistema silvopastoril y para el sistema natural (bosque) en la Reserva Natural El Hatico.. De igual manera, el análisis de agrupamiento, basado en el índice de similitud de Bray-Curtis (Figura 5), el cual es sensible a la abundancia de cada una de las especies colectadas, mostró que el lote Lejano comparte con los demás lotes del sistema silvopatoril (Borde, Cercano y Medio) el 60% de la abundancia de especímenes colectados, mientras que el bosque comparte con los mismos menos del 10% de la abundancia total (Figura 5)..

(42) 28. Con respecto a las épocas climáticas, se colectó el 45.42% (624) del total de especímenes en la época seca (febrero 2010), siendo mayor el número de himenópteros parasitoides colectados en la época lluviosa con un 54.57% (752); no obstante el número de morfoespecies colectadas en ambas épocas fue el mismo (33). Similarity. 1. 0.9. 0.8. 0.7. 0.6. 0.5. 0.4. 0.3. 0.2. 0.1. 0 0 0.6. Bosque. 1.2 1.8 Lejano. 2.4 3. Cercano. 3.6 Medio. 4.2 4.8 Borde. 5.4 6. Figura 5. Análisis de agrupamiento, basado en el índice de similitud de BrayCurtis, para los lotes presentes en el sistema silvopastoril y para el sistema natural (bosque) en la Reserva Natural El Hatico.. Con respecto a la riqueza observada en cada área (Figura 6 a), se encontró que el bosque mantuvo el menor nivel a medida que aumentan las unidades de muestreo a diferencia de los lotes presentes en el sistema silvopastoril los cuales se mantuvieron en un corto rango de 12 a 16 especies de himenópteros..

(43) 29. Sobs Mao Tau. a.. 18 16 14 12 10 8 6 4 2 0 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8. 9. 10. 11. 12. Unidades experimentales. Promedio ICE, Jack 2 y Chao 2. Borde. b.. Cercano. Medio. Lejano. Bosque. 40 35 30 25 20 15 10 5 0 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8. 9. 10. 11. 12. Unidades experimentales Cercano. Medio. Lejano. Bosque. 30 25 20 15 10 5 0 1 21 41 61 81 101 121 141 161 181 201 221 241 261 281 301 321 341 361. c.. Riqueza de especies. Borde. Número de individuos Lejano. Bosque. Borde. Cercano. Medio. Figura 6. Riqueza de especies observadas (Sobs Mao Tau) (a) y promedio de los estimadores ICE, Jack 2 y Chao 2 (b y c) para los parasitoides colectados en el sistema silvopastoril y natural en la Reserva Natural El Hatico..

(44) 30. La riqueza de especies estimada (Figura 6 b), mostró que tanto la curva del lote Lejano como las de los lotes Borde y Medio, tenían tendencia a ser constantes, mostrando que el muestreo en estos lotes fue el que más se acercó al valor estimado. Por el contrario, la curva del lote Cercano se observó ascendente e irregular (Figura 6 a), lo cual indica que, probablemente, se debe hacer un mayor esfuerzo de muestreo en dicha zona para alcanzar los valores de riqueza de especies estimados.. La curva del bosque obtenida con el promedio de los estimadores (Figura 6 b), se mantuvo baja y con tendencia a ser constante pero al compararse con aquella obtenida con base en el número de especímenes colectados (Figura 6 c), indica que aunque la curva de estimadores parezca constante, se debe a que el esfuerzo de muestreo debe ser aún mayor en el sistema natural que el realizado en el sistema silvopastoril pues los individuos colectados en el primero (18 especímenes) fueron considerablemente bajos en comparación con los colectados en los últimos (340 especímenes en promedio). Por su parte, los lotes Lejano y Cercano mostraron las curvas con mayor número de especies y mayor número de individuos (Figura 6 c).. 6.3 Composición vegetal y especies de parasitoides Se registró un total de 21 familias y 34 morfoespecies de plantas presentes dentro del sistema silvopastoril (los cuatro lotes muestreados) y el 91% se identificó hasta especie (Tabla 4). De éstas el 53% fueron arvenses (plantas herbáceas de 1m de altura o menos) y el 47% restante árboles y arbustos (plantas de más de 1m de.

(45) 31. altura). Las arvenses dominantes fueron Lantana camara L., Parthenium hysterophorus L. y Sida acuta Brum. F., encontradas en la mayoría de los lotes y en altas densidades. La diversidad de arvenses es de gran importancia ya que cumplen el papel de atrayentes de enemigos naturales al ofrecer recursos de microhábitat y alimento que, en el caso específico de los parasitoides, puede ser determinante en la riqueza de especies, en la longevidad y el nivel de parasitismo de las especies asociadas a dichas plantas (Araj et al. 2008).. Los árboles que se encontraron con mayor abundancia, especialmente por la presencia de corredores en los bordes de varios de los lotes de muestreo, fueron aromo (Acacia farnesiana (L.) Willd), mataratón (Gliricidia sepium (Jacq.) Kunth ex Walp), chiminango (Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth) y flor amarillo (Senna spectabilis (DC.) Irwin & Barneby).. Los mayores valores de riqueza de plantas se encontraron en los lotes Cercano y Lejano, con 18 especies cada uno, por lo cual no se encontraron diferencias significativas entre la riqueza de estos dos lotes, contrario a lo obtenido al compararlos con la riqueza encontrada en los dos lotes restantes (p= 0.041123, gl=3) (Figura 7)..

(46) 32. Tabla 4. Familias, subfamilias, géneros y especies de plantas encontradas dentro. Árboles y arbustos. Arvenses. del sistema silvopastoril en la Reserva Natural El Hatico. Familia Amarantaceae Asclepiadaceae Asteraceae Asteraceae Asteraceae Campanulaceae Ciperaceae Euphorbiaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Loasaceae Malvaceae Phytollacaceae Phytollacaeae Solanaceae Solanaceae Verbenaceae Achatocarpaceae Bombacaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Meliaceae Moraceae Myrtaceae Palmae Rutaceae Sterculiaceae Urticaceae. Subfamilia. Cesalpinioidae Faboidae Mimosoidae. Cesalpinioidae Faboidae Faboidae Mimosoidae Mimosoidae Mimosoidae Mimosoidae. Género Achyrantes Asclepia Eirmocephala Emilia Parthenium Hypobroma Cyperus Acalypha Senna Crotalaria Mimosa Nasa Sida Trichostigma Rivina Capsicum Solanum Lantana Achatocarpus Ceiba Senna Erythrina Gliricida Acacia Leucaena Pithecellobium Saman Guarea Maclura Sizigium Siagrus Zanthoxylum Guazuma Urera. Especie Achyrantes aspera Asclepia curassavica Eirmocephala brachiata Emilia fosbergii Parthenium hysterophorus Hypobroma longiflora Cyperus hermafhroditus Acalypha setosa Senna hirsuta Crotalaria palida Mimosa pudica. Nombre Común Bledo Algodoncillo Tabaquillo Pincelito Marihuana macho. Sida acuta Trichostigma octandrum Rivina humilis. Escoba. Lantana camara Achatocarpus nigricans Ceiba pentandra Senna spectabilis Erythrina poeppigiana Gliricidia sepium Acacia farnesiana Leucaena leucocephala Pithecellobium dulce Saman samanea Guarea guidonia Maclura tinctoria Sizigium malaccense Siagrus sancona Zanthoxylum roifolium Guazuma ulmifolia Urera baccifera. Coquito. Dormidera. Ají Lulo de perro Lantana Totocal Ceiba Flor amarillo Písamo Matarratón Aromo Leucaena Chiminango Saman Guarea o ceibo Dinde Pomarrosa Palma sancona Tachuelo Guázimo Urera.

(47) 33. 22. 20. 18. Riqueza. 16. 14. 12. 10. 8. 6 Borde. Cercano. Medio. Lejano. Lote. Figura 7. Comparación de la riqueza de plantas en cada lote del sistema silvopastoril en la Reserva Natural El Hatico. Se incluyen las especies de plantas encontradas en ambas épocas climáticas.. Se observó una ligera tendencia a la correlación entre la abundancia de parasitoides dentro del sistema silvopastoril y la vegetación (Figura 8), ya que los lotes con mayor riqueza de plantas (Cercano y Lejano) mostraron también las mayores abundancias de parasitoides. 370. 20 18 16 14 12 10 8 6 4 2 0. 360 350 340 330 320 310 300 290 Borde. Cercano. Abundancia de parasitoides. Medio. Lejano. Riqueza de plantas. Figura 8. Relación entre la abundancia de parasitoides y la riqueza de plantas en cada lote del sistema silvopastoril en la Reserva Natural El Hatico..

(48) 34. El coeficiente de correlación de Pearson obtenido (r = 0.8) indica que sí existe una relación positiva y significativa entre la abundancia de parasitoides y la riqueza de especies de plantas de cada lote. Lo anterior es consecuente con la enorme importancia que tiene la diversidad floral sobre la diversificación de insectos en agroforestales. Se ha puesto a prueba en diversos estudios diferentes modelos de policultivos, de cultivos artesanales, entre otros y, en su mayoría, se ha comprobado que la composición y diversidad de plantas dentro o alrededor de los sistemas productivos aumenta significativamente el número de enemigos naturales, incluyendo parasitoides (Letourneau et al. 2010, Araj et al. 2008). Del mismo modo, la presencia algunas especies de plantas florales y/o ornamentales pueden hacer el papel de amortiguadores influenciando el movimiento de herbívoros evitando que lleguen hasta el cultivo o atrayéndolos fuera del mismo (Letourneau et al. 2010).. 6.4 Cobertura vegetal y especies de parasitoides Al medir el porcentaje de cobertura vegetal en épocas seca (febrero de 2010) y lluviosa (mayo de 2010) (Figura 9), de cada algarrobo presente en los cuatro lotes muestreados dentro del sistema silvopastoril no se encontró diferencias significativas entre ellas (p= 0.057039, gl= 46)..

(49) 35. 100. 370 360 350. 60. 340. 40. 330 320 310. 20. Abundancia. % Cobertura. 80. 300 0. 290 Borde. Cercano. Medio. Lejano. Lote Época seca. Época de lluvias. Abundancia. Figura 9. Relación entre porcentaje de cobertura de los algarrobos y la abundancia de parasitoides en cada uno de los lotes del sistema silvopastoril en la Reserva Natural El Hatico.. Al examinar si existe relación entre el porcentaje de cobertura de los algarrobos de cada lote y el número de parasitoides capturados en los mismos (Figura 9) mediante un análisis de varianza (ANOVA) de una vía, no se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre los porcentajes de cobertura de los algarrobos de los cuatro lotes (p= 0.360852, gl=3). A su vez, el coeficiente de correlación (r= 0.6), confirmó la relación positiva y significativa entre las dos variables (Figura 9).. 6.5 Niveles de herbivoría y riqueza de parasitoides Se encontraron diferencias significativas entre mediciones de herbivoría de la polilla Tortricidae durante las dos épocas climáticas del año (seca-febrero 2010 y lluviosa-mayo 2010) (p= 0.024365, gl=1) (Figura 10), lo cual puede ser claramente observado en campo ya que al llegar la época de lluvias el follaje de los algarrobos.

(50) 36. es reestablecido, debido a una menor presencia de esta plaga por las condiciones climáticas que la afectan. 100. 95. % Herbivoría. 90. 85. 80. 75. 70 Seca. Lluviosa Época. Figura 10. Diferencias estacionales entre los porcentajes de herbivoría de (épocas. 100. 380. 80. 360. 60. 340. 40. 320. 20. 300. 0. 280 Borde. Cercano. Medio. Abundancia. % Herbivoría. seca y lluviosa) en la Reserva Natural El Hatico.. Lejano. Lote Época seca. Época de lluvias. Abundancia de parasitoides. Figura 11. Porcentajes de herbivoría promedio de los algarrobos de cuatro lotes del sistema silvopastoril en la Reserva Natural El Hatico, en dos épocas climáticas diferentes y abundancia promedio de parasitoides en ambas épocas..

(51) 37. No se observó ningún tipo de relación entre las variables porcentaje de herbivoría obtenido en los algarrobos con la riqueza y la abundancia de parasitoides en cada lote del sistema silvopastoril (Figura 11).. A pesar de la disminución en la herbivoría en época lluviosa vale la pena recordar que no se observó el mismo patrón con la riqueza ni abundancia de parasitoides. Se conoce que los ensamblajes y el tamaño en las poblaciones de insectos cambian según las condiciones climáticas (Letourneau et al. 2009) y, aunque las poblaciones de la polilla del algarrobo disminuyeron en época de lluvias, fue notorio un recambio entre las especies de la familia Encyrtidae, específicamente entre aquellas de Acerophagus y Pentelicus, ya que las poblaciones de ésta última aumentaron considerablemente en la época húmeda y las de Acerophagus bajaron un poco no abrupta, permitiendo mantener, de ambas especies, poblaciones con un alto número de individuos (Anexo A).. Las mediciones de herbivoría en tres estratos verticales para el follaje de los algarrobos del sistema (33% del mismo) no revelaron diferencias significativas entre ninguno de los estratos ni los lotes (p= 0.614324, gl=2; p=0.237154, gl=3, estratos y lotes de la época seca y p= 0.132240, gl=2; p=0.071513, gl=3, estratos y lotes de la época lluviosa, ANOVA de dos vías) (Figura 12)..

(52) 38. a. % Herbivoría. 100 80 60 40 20 0 Borde. Cercano. Medio. Lejano. Lote Alto. Medio. Bajo. b. % Herbivoría. 100 80 60 40 20 0 Borde. Cercano. Medio. Lejano. Lote Alto. Medio. Bajo. Figura 12. Porcentajes de herbivoría de tres estratos diferentes del follaje de los algarrobos (alto, medio y bajo), en cuatro lotes del sistema silvopastoril y dos épocas climáticas: a. seca (febrero de 2010); b. lluviosa (mayo de 2010).. 6.6 Propiedades físico-químicas del sistema silvopastoril Al evaluar otras propiedades implícitas en el sistema silvopastoril se encontró que, el lote Medio es el que presentó mayores niveles de temperatura tanto en época seca (30 ºC) como lluviosa (28 ºC) y vale la pena resaltar que este fue también el lote en el cual se capturó el menor número de parasitoides en ambas épocas (Figura 13)..

(53) Temperatura (ºC). 31. 370 360 350 340 330 320 310 300 290. 30 29 28 27 26 25 24 Borde. Cercano. Lejano. Abundancia. 39. Casa. Lote Época seca. Época lluviosa. Abundancia. Figura 13. Temperatura promedio de los cuatro lotes en el sistema silvopastoril de la Reserva Natural El Hatico, y abundancia de parasitoides colectados en los mismos.. En contraste, el lote Lejano presentó los más bajos niveles de temperatura (entre 29 – 30 ºC en época seca y 26 – 27 ºC en época lluviosa) (Figura 13) y, a su vez, el mayor número de parasitoides.. Temperatura Media 2007-2010. 250. 25,5 25. 200. 24,5 24. 150. 23,5 23. 100. 22,5 22. 50. Temperatura (ºC). Precipitación mm/mes. Precipitación. 21,5 0. 21 E F M AM J J A S O N D E F M AM J J A S O N D E F M AM J J A S O N D E F M AM J J A. 2007. 2008. 2009. 2010. 2007. Figura 14. Temperatura y precipitación promedio en los últimos cuatro años (2007 - 2010) en la Reserva Natural El Hatico..

(54) 40. Los muestreos se realizaron durante dos épocas climáticas muy marcadas. En la época seca (febrero de 2010), la Reserva se encontraba bajo el fenómeno del niño; se registraron los mayores niveles de temperatura y los menores niveles de precipitación en los últimos cuatro años (Figura 14). Por el contrario, en la época de lluvias (mayo de 2010), estaba iniciando el fenómeno de la niña, unos de los periodos más húmedos en la historia de la Reserva, registrando los mayores niveles de precipitación en los últimos cuatros años (C.H. Molina, com. pers. 2010) (Figura 14)..

(55) 41. 7. CONCLUSIONES En la Reserva Natural El Hatico, se presenta alta abundancia, riqueza y diversidad de especies de himenópteros parasitoides. Posiblemente como producto de más de tres décadas de implementar un manejo ecológico, existen poblaciones de enemigos naturales, específicamente parasitoides, con gran potencial para implementar estrategias de control biológico contra E. galapagana. Aún así, los resultados obtenidos solo apoyan una de las hipótesis biológicas enunciadas al comienzo de este estudio. El cambio en la composición vegetal entre épocas climáticas (seca y lluviosa) y su variación entre los lotes muestreados, está relacionado con la riqueza y con la densidad de especies de parasitoides en la Reserva Natural El Hatico. Por el contrario, la distancia con respecto al bosque no influye significativamente en su abundancia ni en su riqueza.. La totalidad de las especies de parasitoides identificadas en la Reserva, no está relacionada con la densidad poblacional de la polilla del algarrobo, por lo cual se necesita cuantificar el número de especies que se alimentan de E. galapagana en la Reserva Natural El Hatico y sus dinámicas poblacionales.. La regulación de herbívoros, como la polilla del algarrobo, no parece estar influenciada únicamente por factores climáticos, es aparentemente resultado de la sinergia entre factores bióticos tales como enemigos naturales, estructura y diversidad floral, entre otros, y factores abióticos como la precipitación..

(56) 42. No se observa evidencia de que la disminución en los porcentajes de herbivoría en época lluviosa, esté relacionada con cambios en la abundancia o número de especies de parasitoides. Esta parece estar más relacionada con la cantidad de precipitación que se presenta en el área de manejo silvopastoril..