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Efecto de plantaciones mixtas sobre la diversidad
herpetofaunística en selva baja caducifolia de Sierra de Huautla, Morelos.
TESIS PROFECIONAL POR ETAPAS
Q U E P A R A O B T E N E R E L T Í T U L O D E:
B I Ó L O G O
P R E S E N T A:
J A I M E O R E A G A D E A
DIRECTOR:
M. en C. Rubén Castro Franco
Cuernavaca, Morelos Mayo, 2010
FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS
UNIVERSIDAD AUTONOMA DEL ESTADO
DE MORELOS
2 Tiempo atrás un universitario dijo que “la cualidad más linda de un revolucionario era la capacidad de sentir en lo más hondo cualquier injusticia cometida contra cualquiera en cualquier parte del mundo*”.
…hoy bastaría con sentir en lo más hondo cualquier cosa de lo que pasa aquí.
*Che Guevara
A mi Familia…
… lo único constante en mi vida.
3 AGRADECIMIENTOS
Al M. en C. Rubén Castro, la Dra. Cristina Martínez y la Dra. Valentina Carrasco. Gracias por su confianza, el tiempo dedicado y sobre todo el apoyo incondicional.
Al Biol. Marco Antonio Lozano y la M. en C. Areli Rizo. Por sus acertados cometarios y valiosas sugerencias.
A mis amigos, Juan Carlos Sandoval, Hugo Suarez, Samuel Arechaga, Carlos Huidobro, Eleuterio Vara, Nayeli Sariñana, Luis Cassani, Jesús Alberto, Austin Montero, Fabiola Ravelo… y muchos más. Por su ayuda durante el trabajo en campo y la facultad.
A mis compañeros y amigos del LISIG. Porque sin ellos el trabajo no sería tan agradable.
Un agradecimiento especial a Mírele, Karina y Laura por ayudarme en las diferentes etapas de la carrera.
4 CONTENIDO
ÍNDICE DE CUADROS ... 5
ÍNDICE DE FIGURAS ... 5
INTRODUCCIÓN ... 6
ANTECEDENTES ... 8
OBJETIVO GENERAL ... 12
OBJETIVOS PARTICULARES ... 12
ÁREA DE ESTUDIO ... 13
SITIOS DE MUESTREO ... 13
PROTOCOLO DE MUESTREO ... 14
ANÁLISIS DE LOS DATOS ... 15
RESULTADOS ... 17
RIQUEZA Y ABUNDANCIA DE LA HERPETOFAUNA LOCAL ... 17
DISTRIBUCIÓN DE LA RIQUEZA Y ABUNDANCIA ENTRE HÁBITATS ... 17
DIVERSIDAD DE SHANNON-WEINER ... 20
RIQUEZA Y ABUNDANCIA TOTAL ENTRE LOS HÁBITATS ... 21
RIQUEZA Y ABUNDANCIA ENTRE HÁBITATS EN ESTACIÓN DE LLUVIA ... 22
RIQUEZA Y ABUNDANCIA ENTRE HÁBITATS EN LA ESTACIÓN SECA ... 23
COMPOSICIÓN DE ESPECIES ... 26
USO DEL MICROHÁBITAT ... 26
IDENTIFICACIÓN DE GREMIOS ... 27
DISCUSIÓN ... 31
CONCLUSIÓN ... 35
LITEATURA CITADA ... 36
ANEXO 1. ... 42
ANEXO 2 ... 43
ANEXO 3 ... 44
ANEXO 4 ... 45
5 ÍNDICE DE CUADROS
Cuadro 1. Herpetofauna registrada durante las seis campañas de muestreo. ... 18
Cuadro 2. Comparación de la herpetofauna encontrada con la registrada en Sierra de Huautla. ... 18
Cuadro 3. Riqueza herpetofaunistica de un año de muestreo y su distribución de en los diferentes hábitats.
(HSP) Hábitat si plantación, (HCP) Hábitat con plantación; (HC) Hábitat conservado. ... 19
Cuadro 4. Resultados de prueba de similitud de Jaccard. Los valores van de 0 que significa diferencia total y 1 similitud absoluta. ... 26
Cuadro 5. Gremios encontrados en selva baja caducifolia de Sierra de Huautla y las especies que lo
conforman... 28
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Diversidad de Shannon-Weiner entre hábitats. La barra indica la desviación estándar y los cuadros indican el promedio. La tabla inferior muestra los resultados de la prueba post hoc de tukey ... 20
Figura 2. Abundancia total. De acuerdo con la prueba de KW y la prueba de F existen diferencias significativas de la abundancia total entre los sitios (P<0.05). El punto obscuro señala el promedio y las líneas de dispersión indican la desviación estándar. Las letras iguales indican afinidades y la letra B indica diferencias significativas en la prueba de Tukey. ... 21
Figura 3. Riqueza total. El punto oscuro señala promedio y las líneas de dispersión indican la desviación estándar. Las letras indican afinidades o diferencias según la prueba de Tukey. Las letras indican
semejanzas o diferencias entre hábitats... 22
Figura 5. Abundancia de la herpetofauna en estación de lluvia. Las barras de dispersión indican la desviación estándar, los cuadros negros el promedio. Las letras iguales indican diferencias de acuerdo a la prueba de Tukey. ... 24
Figura 4. Riqueza de la herpetofauna en estación de lluvia. Las barras de dispersión indican la desviación estándar, los cuadros negros el promedio. Las letras iguales indican diferencias de acuerdo a la prueba de Tukey. ... 24
Figura 7. Abundancia de la herpetofauna en la estación seca. Las barras de dispersión indican la desviación estándar, los cuadros negros el promedio. Las letras indican diferencias o afinidades de acuerdo a la prueba de Tukey. ... 25
Figura 6.
Riqueza de la herpetofauna en la estación seca. Las barras de dispersión indican la desviación estándar, los cuadros negros el promedio. Las letras diferencias o afinidades de acuerdo a la prueba de Tukey. ... 25
Figura 8. Uso del microhábitat. (A)=corresponde al hábitat sin plantación, (B)= hábitat con plantación y (C)=
para el hábitat conservado. ... 29
Figura 9. Distribución de los gremios en los hábitats. A =corresponde al hábitat sin plantación, B = hábitat con plantación y C = para el hábitat conservado. ... 30
6 INTRODUCCIÓN
La herpetofauna es un grupo de vertebrados que lleva a cabo funciones importantes dentro de un ecosistema, formando parte de las cadenas tróficas como depredadores y presas. Por ejemplo, los anuros, lagartijas y algunos colúbridos pequeños se alimentan de invertebrados (Pérez-Rivera 1985 y Mendoza-Estrada et al. 2008). Por otra parte, muchas especies de serpientes basan su dieta en mamíferos pequeños (Jacsik 1986). Los anfibios y reptiles también forman parte de la dieta de algunas aves y varios mamífero, como coyotes, mapaches, zorras y jaguarundis (Guerrero et al. 2002). Esta característica los convierte no sólo en controladores de plagas, sino también en alimento disponible para otros eslabones de la cadena trófica.
Los anfibios y reptiles son ectotermos, condición que los hace vulnerables a cualquier disturbio del hábitat que modifique las variables que influyen en la regulación de la temperatura (humedad, radiación solar, intensidad eólica, etc.). Por esta condición, han sido utilizados para evaluar la calidad de hábitat (Porter y Gates 1969, Huey 1991, Lips et al. 2001, Schlaepfer y Gavin 2001). Para evaluar el hábitat también se han utilizado escarabajos coprófagos y lepidópteros (Bierregaard et al. 1992) y recientemente se han utilizado aves y murciélagos (Gorresen y Willing 2004). En reptiles, existen reportes de que algunas serpientes son vulnerables a ciertos agroquímicos (Bauerle et al. 1975), por lo que pueden utilizarse para evaluar el efecto de este tipo de compuestos sobre las especies. Recientemente se han realizado estudios para evaluar la respuesta de los anfibios y reptiles ante la pérdida de su hábitat. Estos estudios se han enfocado a estudiar los patrones de uso del hábitat, composición y diversidad de la herpetofauna en fragmentos perturbados (Urbina-Cardona et al. 2003 y Carvajal-Cogollo y Urbina-Cardona 2008).
La Reserva de la Biosfera de Sierra de Huautla, ubicada en el sur del estado de Morelos, tiene como vegetación principal, selva baja caducifolia, que se caracterizan por tener una marcada estacionalidad, un periodo de lluvias y otro de secas (Dorado et al.
2005). La vegetación se encuentra perturbada en algunos lugares, lo que ocasiona
cambios de radiación solar, humedad, disponibilidad de hábitat, alimento, etc., en
comparación con sitios conservados. Estos cambios afectan la abundancia, riqueza y
composición de las especies que se encuentran dentro del ecosistema, situación que
7
permite a la fecha, realizar trabajos de recuperación de la vegetación, mediante el
establecimiento de plantaciones experimentales. Así como, la evaluación de los efectos
que ocasiona la modificación de un hábitat perturbado sobre la fauna (e. g. roedores y
aves) y sus interacciones. En consecuencia, en este trabajo se evaluaron los efectos que
ocasiona la modificación del hábitat debido a plantaciones mixtas de especies de árboles
nativos, sobre la diversidad de anfibios y reptiles.
8 ANTECEDENTES
El desarrollo de actividades productivas como la ganadería y agricultura ha provocado daños a los ecosistemas, uno de los más graves es la perdida de la cobertura vegetal. Tan sólo en selva baja caducifolia, la deforestación total anual es del 2% (Trejo- Vázquez y Dirzo 2000), lo que provoca la discontinuidad del hábitat, que subsecuentemente afecta la estructura de las poblaciones de plantas y animales (Saunders et al. 1991).
Trabajos que han evaluado los efectos de la fragmentación del hábitat en anuros y caudados (Maynadier y Hunter 1998, Vos y Chardon 1998 y Pough 1999) herpetofauna (Rueda 1999) e invertebrados (Dirham 1997), coinciden en que la perdida de la vegetación reduce la disponibilidad del hábitat, disminuye la riqueza y abundancia, afecta las interacciones y agrava los factores causantes de la extinción de estos organismos. Sin embargo, el comportamiento de la diversidad y sus componentes puede variar debido a que la perturbación crea escenarios únicos para cada ecosistema, dependiendo al tipo e intensidad. Por ejemplo, la riqueza de anfibios en zonas de selva alta perennifolia convertidas a cafetales, es mayor que en zonas conservadas y pastizal y la abundancia es mayor en las zonas de pastizal que en sitios conservados y cafetales (Pineda y Halffter 2004). Este comportamiento de la riqueza se debe a que el desmonte parcial de la vegetación para cultivar café crea diferentes hábitats que pueden ser utilizados por especies que no se encontraban. Por otra parte, el desmonte de toda la vegetación afecta a algunas especies y facilita el establecimiento de otras. Posteriormente, las especies que se favorecieron por la perturbación incrementan sus frecuencias y desplazan especies que no fueron afectadas pero tampoco favorecidas, por esta razón los pastizales tiene especies muy abundantes pero baja riqueza.
Otro ejemplo del efecto de la perturbación sobre la diversidad, ocurre en bosque
de la Gomora Colombiana, donde la riqueza herpetofaunística es mayor en sitios
totalmente perturbados como campos de cultivo y sitios de vegetación secundaria, esto
en comparación a los sitios conservados (Urbina-Cardona et al. 2003). La razón de que la
riqueza sea mayor se en campos de cultivo y vegetación secundaria, posiblemente se
debe a que las especies están asociadas a microclimas y no a estratos vegetativos. Si los
9 campos de cultivo o sitios con vegetación secundaria ofrecen una amplia gama de microclimas, estos pueden tener mayor número de especies asociadas. Probablemente en la Gomora, los campos de cultivo y sitios de vegetación secundaria crean mayor número de microclimas que los sitios conservados y por ello la riqueza es mayor en esos sitios.
En algunos casos, debido a la acelerada perdida de ecosistemas conservados, la vegetación secundaria y plantaciones forestales se convierten en importantes reservorios de la diversidad. Un ejemplo de lo anterior ocurre en el bosque tropical de la Amazonía brasileña, la riqueza es mayor en selva conservada que en selva secundaria y selva con plantaciones forestales pero la abundancia en las tres condiciones fue similar (Gardner et al. 2007).
Así como la perturbación modifica la diversidad, la recuperación de un ecosistema también lo hace. La reforestación o incorporación de plantas a un sitio puede incrementar la heterogeneidad estructural que se traduce en diferentes hábitats para las especies (MacArthur y MacArthur 1961). En Puerto Rico, la reforestación en un valle de caliza propició que la herpetofauna incrementara con respecto a zonas deforestadas. Al comparar los gremios entre zonas reforestadas, zonas conservadas, zonas deforestadas y zonas con diferente altitud, se encontró que la composición de los gremios varía para cada condición. Posiblemente los gremios cambien entre zonas debido a las variaciones microambientales ocasionadas por la diferencia de cobertura vegetal y altitud (Ríos-López y Mitchell 2007).
El estudio de los efectos de la perturbación sobre la herpetofauna en selva baja, han encontrado que en lugares perturbados, la abundancia de varias especies de lagartijas aumenta debido al incremento de lugares para termorregular (Suazo-Ortuño et al. 2008). En cuanto a la diversidad herpetofaunística de sitios de selva baja en recuperación, se ha encontrado que la riqueza está relacionada a la calidad del hábitat y que incrementa mientras más conservado este el ecosistema (Calderón-Mandujano et al.
2008). En este trabajo realizado en selva baja de Campeche, encuentran conjuntos
especies relacionadas a sitos con diferente tiempo de recuperación y que la abundancia
de algunas especies incrementa o disminuye dependiendo a los años de recuperación del
sitio. El incremento y disminución de las especies en sitios con diferentes edades de
10 recuperación, muestran una idea de cómo se lleva a cabo la recolonización de las especies durante la sucesión.
Para el estudio de los efectos de la recuperación y perturbación sobre la
herpetofauna en selva baja, debe tomarse en cuenta que la riqueza y abundancia
herpetofaunística están ligadas a la estacionalidad, hay mayor riqueza en lluvias y menor
en la estación seca (García y Cabrera-Reyes 2008). La riqueza y abundancia
herpetofaunística en selva baja caducifolia, están relacionadas a la disponibilidad de los
recursos, principalmente de la humedad y alimento. También se observa que el grupo de
los anfibios es más rico en lluvias que en secas y que lagartijas y serpientes se comportan
de manera contraria a la riqueza en anfibios.
11 JUSTIFICACIÓN
Una de las formas de evaluar un proyecto de restauración de la diversidad, consiste en comparar la diversidad de especies de sitios restaurados con sitios control, que pueden ser sitios conservados y/o sitios sin restaurar. La incorporación de estudios de diversidad de la herpetofauna, refuerzan la evaluación y pueden ayudarnos a saber si la restauración ecológica promueve la diversidad y ayuda en la recuperación de las interacciones. La herpetofauna tiene una alta vulnerabilidad a los cambios de su entorno (Halliday 1998, Lizana y Pedraza 1998, Rueda 1999, Young et al. 2001), una alta especialización a determinados ambientes y una amplia distribución, debido a esto pueden ser utilizados como indicadores de la calidad ambiental y de la eficiencia de las estrategias utilizadas en la restauración de la diversidad (Dulleman 1963).
Existen pocos trabajos de los efectos de la pérdida del hábitat sobre la herpetofauna y sobre todo, pocos trabajos acerca de anfibios y reptiles en sitios restaurados. Hasta el 2008, el 3% del total mundial de literatura publicada para vertebrados terrestres, pertenecía a este grupo y en los trópicos solo existían 17 publicaciones (Gardner et al. 2007a). La mayoría de los trabajos realizados acerca del efecto de la modificación del hábitat sobre la herpetofauna se han realizado en bosque húmedo y de montaña (Urbina-Cardona y Londoño 2003, Bell y Donnelly 2006, Lehtinen et al. 2003).
En Sierra de Huautla, de acuerdo con Castro-Franco y Bustos (2006), la mayoría de
los trabajos herpetofaunísticos, se basan principalmente en ecología de reptiles (Castro-
Franco y Aranda 1984), distribución, listados y actualizaciones (Castro-Franco y Bustos
2003, 2006). Esta investigación es el primer trabajo de diversidad herpetofaunística
enfocado a la restauración ecológica en Sierra de Huautla y refuerza los trabajos sobre la
respuesta de la herpetofauna ante la modificación del hábitat. Estos resultados pueden
ser utilizados para evaluar la recuperación de la diversidad y las interacciones en
proyectos de restauración en selva baja caducifolia. También dan una noción acerca de
cómo se lleva a cabo la recolonización después de la perturbación en selva baja y servirá
como un punto de comparación para otros trabajos herpetofaunísticos similares que se
realicen en selva baja caducifolia.
12 OBJETIVO GENERAL
Determinar si las plantaciones mixtas implementadas en vegetación secundaria en la selva baja de sierra de Huautla, tienen un efecto en la restauración de la diversidad de la herpetofauna.
OBJETIVOS PARTICULARES
1. Comparar la diversidad de Shannon de la herpetofauna, entre el hábitat con plantación mixta, sin plantación y conservado.
2. Evaluar la composición de la herpetofauna entre los diferentes hábitats.
3. Comparar la riqueza y abundancia total de la herpetofauna entre los hábitats.
4. Comparar la riqueza y abundancia en la estación de lluvias entre los hábitats.
5. Comparar la riqueza y abundancia de la estación seca entre los hábitats.
6. Comparar el uso de los microhábitats dentro de los hábitats y entre hábitats.
7. Identificar los gremios existentes en cada hábitat.
8. Comparar la proporción de los gremios entre los hábitats con plantación, sin
plantación y conservado.
13 MATERIALES Y METODOS
Área de estudio
Los sitios de estudio se encuentran en la selva secundaria de la comunidad aledaña al poblado El Limón de Cuauchichinola, municipio de Tepalcingo, Morelos, y forman parte de la reserva de la Biósfera Sierra de Huautla (Anexo 1). El clima en esta región es del tipo Awo´´ (w) (i)g calido subhúmedo, el más seco de los subhúmedos con una temperatura media anual de 23.4
oC y una precipitación promedio anual de 885.3 mm
3(García 1987).
El principal tipo de vegetación es la selva baja caducifolia, que es el tipo de vegetación más ampliamente distribuido en Morelos y se caracteriza porque sus componentes más abundantes son varias especies de Bursera, Ipomea, Hematoxylon, Guazuma, Heliocarpus, Pseudosmodingium, y Acacia, entre otras, con altura entre 8 y12 metros, con copas extendidas, estrato arbustito denso y una marcada estacionalidad (López y Barrera 1976, Rzedowsky 1978).
Sitios de muestreo
Los muestreos se realizaron en nueve sitios de 0.25 hectáreas (50x50m) y sus bordos, cada sitio fue excluido para el proyecto “Restauración de la diversidad biológica en áreas degradadas de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla”, dirigido por la Dra.
Cristina Martínez-Garza en enero del 2006, en áreas de uso similar (excepto controles
conservados). Seis sitios fueron deforestados hace casi 60 años para sembrar maíz por 6
años y abandonados hace aproximadamente 30 años, desde entonces se ha permitido la
entrada de ganado a la vegetación secundaria (Sr. Gerardo Pacheco, com. pers.). Estos
sitios fueron excluidos del ganado mediante un cercado con alambre de púas, a tres de
estas exclusiones se le aplico un tratamiento en 2007 que consiste en una plantación de
20 especies de árboles, 18 árboles de selva madura y dos pioneras (Anexo 2), tres
exclusiones son controles (sin plantación). Se muestrearon tres sitios conservados de área
similar a las exclusiones.
14 Protocolo de muestreo
El muestreo de anfibios y reptiles en los sitios mencionados se realizó mediante búsqueda directa no restringida, este método es el más eficiente para conocer la comunidad de anfibios y reptiles (Bruce1986, Sánchez 1999). Debido a que hay evidencias de que la abundancia y riqueza en la estación de lluvias, es mayor que en la estación de secas (García y Cabrera-Reyes 2008). Para la obtención de datos se realizaron salidas de junio del 2008 a mayo del 2009, abarcando las dos épocas del año. Esto, con el propósito de que los resultados no sean un efecto de la estacionalidad y no se cometan errores en la interpretación.
Las salidas fueron aproximadamente cada dos meses y tuvieron una duración de tres días, la búsqueda se realizó en diferentes horarios de actividad de los organismos (Carvajal-Cogollo et al. 2007), y en consecuencia, la búsqueda fue entre las 9:00 a 12:00 hrs., para especies diurnas y entre las 18:00 y 22:00 hrs., Para especies nocturnas.
También se instalaron trampas de caída para evitar sesgos (Calderón-Mandujano et al.
2008).
La captura de anfibios se hizo directamente con las manos y ocasionalmente con redes entomológicas; en el caso de reptiles se utilizó la técnica de lazado, ligas gruesas y ganchos herpetológicos para serpientes. De cada organismo se anotó la especie, sitio de captura especificando si fue en un área de exclusión con plantación, sin plantación o conservado y el microhábitat donde se capturo cada ejemplar. Los microhábitat posibles donde podían estar presentes las especies son; troncos o ramas de árboles y arbustos, sitios con hojarasca, sitios abiertos sin hojarasca, sitios con hierbas y rocas. Los organismos colectados fueron marcados con puntos de pintura acrílica, ectomización de falanges o remoción de escamas y fueron liberados en el sitio de captura.
Para confirmar la determinación correcta de la especie se utilizaron claves de
identificación de Casas y McCoy (1979), Flores-Villela et al. (1995) y Castro-Franco y
Bustos (2006). Los nombres científicos fueron actualizados consultando las obras de
Flores-Villela y Canseco-Márquez (2004), Castro-Franco y Bustos (2006), Frost et al. (2006)
y Linner (2007).
15 Análisis de los datos
Abundancia relativa. La abundancia se tomo como el número de individuos de los sitios de cada hábitat y se calculo la abundancia relativa para obtener el índice de diversidad de Shannon, ésta se calculó como la proporción o abundancia de individuos de cada especie con respecto al total de individuos registrados. Se tomo como abundancia total el número de individuos encontrados en todo el muestreo (total anual), y se separaron los valores de la estación seca y de lluvias.
Riqueza. La riqueza de especies se tomo como el número de especies de todo el muestreo (total anual) y también se obtuvieron valores para la estación seca y de lluvias.
Diversidad. La diversidad se calculó con el índice Shannon-Weiner (paramétrico) que es de uso extenso y relaciona la abundancia relativa de las especies con la riqueza.
H´=p
iln p
iDonde:
p
i= es la abundancia relativa de la i-esima especie.
Ln p
i= logaritmo natural de la abundancia relativa de la i-esima especie.
Con los datos de abundancia, riqueza y el índice de Sahnnon-Weiner se realizaron Análisis de varianza no paramétricas de Kruskal-Wallis asociadas a pruebas post hoc de Tukey
(
Siegel 1980, Zar 1999 y Urbina-Cardona y Londoño 2003
), con el fin de observar diferencias o similitudes entre hábitats, y evaluar si las plantaciones están afectando localmente la diversidad de anfibios y reptiles.
Composición. Se calculo el índice de similitud de Jaccard (no paramétrico) para
saber si la composición de especies en los hábitat excluidos con plantación es diferente a
la de las exclusiones sin plantación y sitios conservados. Este coeficiente toma el valor 0
16 cuando no haya especies compartidas entre ambos sitios, y 1 cuando ambos tengan la misma composición de especies.
J = c/ (a + b - c)
Donde:
a = número de especies presentes en el sitio A, b = número de especies de B
c = número de especies comunes en A y B.
Uso del microhábitat. De cada organismo capturado se anoto el tipo de micro hábitat donde se encontraba, independientemente de lo que se encontrara realizando.
Con las abundancias de los individuos de cada microhábitat se realizaron pruebas de ji- cuadrada para saber si el uso de los microhábitats cambia entre los hábitats.
Identificación y proporción de los gremios. Para la identificación de gremios, las especies fueron agrupadas según su hábito alimenticio y el microhábitat donde habitualmente se encuentran (Reagan 1996, Rivero 1998, Roughgarden 1995, Stewart y
Woolbright 1996, Thomas y Kessler 1996, Ríos-López y Mitchell 2007) y sus abundancias fueron sumadas. Se realizaron pruebas de ji-cuadrada para comparar la proporción de los gremios entre hábitats.X2=
( O - E )
2E
O = Valores observados E = Valores esperados
La estructuración de los datos y análisis estadístico, se realizará con ayuda del software
Statistica 6.0.
17 RESULTADOS
Riqueza y abundancia de la herpetofauna local
Después de 6 campañas de muestreo, se encontraron 307 individuos, distribuidos en 15 géneros 19 especies (Anexo 3), cuatro especies de anfibios y 15 de reptiles (cuadro 1). Esto representa el 34.54 % de la herpetofauna registrada en la Sierra de Huautla (Castro-Franco y Bustos 2006, Cuadro 2). De las especies de reptiles encontradas, una pertenece al grupo de las tortugas, tres pertenecen al grupo de las serpientes y 11 pertenecen al grupo de las lagartijas, siendo también éste grupo el más abundante en los diferentes hábitats.
Distribución de la riqueza y abundancia entre hábitats
Del total de especies encontradas en los hábitats, 10 especies fueron compartidas
entre los tres hábitat, siete compartidas entre dos hábitat y 2 especies exclusivas de un
hábitat (cuadro dos). Las especies compartidas fueron Cyrrophus nitidus, Rhynella marina,
Hyla arenicolor, Ollotis marmórea, Anolis nebolusus, Aspidoscelis sackii gigas, Aspidoscelis
comunis, Sceloporus ochoterenae, Sceloporus horridus, Urosaurus b. bicarinatus. De estas,
la especie más abundante fue U. bicarinatus. Las especies exclusivas para un sólo habitad
fueron Masticophis mentovarius y Sceloporus gadoviae, ambas especies se encontraron
en el hábitat de selva conservada (Cuadro3).
18 Cuadro 1
. Herpetofauna registrada durante las seis campañas de muestreo.GRUPOS GENEROS No. DE ESPECIES
ANUROS 4 4
ANFIBIOS
7 11
LAGARTIJAS
REPTILES SERPIENTES 3 3
TORTUGAS 1 1
TOTAL 15 19
Cuadro 2.
Comparación de la herpetofauna encontrada con la registrada en Sierra de Huautla..
Herpetofauna de Sierra de Huautla
Herpetofauna registrada
Total de anfibios 11 4
Total de reptiles 44 15
Porcentaje en Morelos 63.21 % 21.83%
Porcentaje en Sierra de Huautla 100% 34.54%
Total de especies 55 19
19 Cuadro 3
. Riqueza herpetofaunística de un año de muestreo y su distribución de en los diferentes hábitats. (HSP) Hábitat si plantación, (HCP) Hábitat con plantación; (HC) Hábitat conservado.HSP HCP HC
ANFIBIOS
Syrrophus nitidus x x x
Rhynella marina x x x
Hyla arenicolor x x x
Ollotis marmorea x x x
REPTILES
Serpientes
Masticophis mentovarius x
Crotalus simus culminatus x x
Salvadora mexicana x X
Lagartijas
Anolis nebolusus x x X
Aspidoscelis sackii gigas x x X
Aspidoscelis comunis x x X
Mabuya brachypoda x X
Phyllodactylus tuberculosus x X
Ctenosaura pectinata x X
Sceloporus gadoviae X
Sceloporus melanorhinus x X
Sceloporus ochoterenae x x X
Sceloporus horridus x x X
Urosaurus bicarinatus x x X
Tortugas
Kinosternon integrum x
Riqueza del Hábitat 13 15 17
20 Diversidad de Shannon-Weiner
Debido a las pocas capturas de anfibios, los análisis se realizaron a nivel herpetofauna es decir, sin separar anfibios de reptiles. Al comparar la diversidad de la herpetofauna entre los hábitats no se encontraron diferencias significativas (KW-H (2,9)=
4.35, P= 0.113 > 0.05), un análisis post hoc dio soporte a estos resultados. En la figura 1 se muestra el patrón de como se distribuye la diversidad entre los hábitats, puede observarse que numéricamente son diferentes aunque estadísticamente las diferencias no sean significativas.
Perturbado
Con plantación
Conserv ado
Estado del sitio 0.65
0.70 0.75 0.80 0.85 0.90 0.95 1.00 1.05 1.10 1.15 1.20
Indice de Diversidad de Shanon (H')
Figura 1.
Diversidad de Shannon-Weiner entre hábitats. La barra indica la desviación estándar y los cuadros indican el promedio. La tabla inferior muestra los resultados de la prueba post hoc de Tukey.Sin plantación Plantación Conservado
DIVERSIDAD HERPETOFAUNÍSTICA
21 Riqueza y abundancia total entre los hábitats
La riqueza total entre los hábitats reveló que no hay diferencias entre los hábitats (KW-H (2,9)=5.853, P=0.053 > 0.05). Como se observa, el valor de P es marginal y al realizarse las pruebas post hoc, se observaron diferencias significativas en entre el hábitat conservado y perturbado. De acuerdo a la prueba de Tukey, el hábitat con plantación resulta con un valor de riqueza intermedia y no es diferente de ambos hábitats (anexo 4).
La figura 2 muestra el patrón que sigue la riqueza total de acuerdo al tipo de hábitat.
Del mismo modo se aplicó un análisis para la abundancia total donde se obtuvieron diferencias entre los hábitats (KW-H (2,9)=6.879, P= 0.032<0.05), el hábitat con plantación resulta con abundancia intermedia al hábitat perturbado y al hábitat conservado que de acuerdo a la prueba de Tukey son diferentes (anexo 4). La figura 3 muestra el patrón que sigue la abundancia total de acuerdo al tipo de hábitat.
Perturbado
Con plantación
Conserv ado Estado del sitio
15 20 25 30 35 40 45 50 55
Número de organismos
Figura 2
.Abundancia total. De acuerdo con la prueba de KW y la prueba de F existen diferencias significativas de la abundancia total entre los sitios (P<0.05). El punto obscuro señala el promedio y las líneas de dispersión indican la desviación estándar. Las letras iguales indican afinidades y la letra B indica diferencias significativas en la prueba de Tukey.Sin plantación Plantación Conservado
Tipo de hábitat A
B
A/B
22 Perturbado
Con plantación
Conserv ado
Estado del sitio 8
10 12 14 16 18 20
Riqueza Total
Figura 3
. Riqueza total. El punto oscuro señala promedio y las líneas de dispersión indican la desviación estándar. Las letras indican afinidades o diferencias según la prueba de Tukey. Las letras indican semejanzas o diferencias entre hábitats.Riqueza y abundancia entre hábitats en estación de lluvia
La riqueza herpetofaunística de la estación de lluvias, al igual que la riqueza total no muestra diferencias entre hábitats (KW-H (2,9) = 5.915, P=0.0519>0.05), pero el valor de P vuelve a ser marginal y al aplicar una prueba de Tukey los hábitats sin plantación y con plantación resultan diferentes del hábitat conservado. El hábitat con plantación resulta afín al sitio perturbado. En cuanto la abundancia se encontraron diferencias significativas entre los hábitats (KW-H (2,9) = 5.915, P=0.048<0.05) y se observó que las tendencias de la abundancia entre los hábitats (figura 4), no son como la abundancia total. Una prueba de Tukey, muestra que el hábitat sin plantación y el hábitat con
Sin plantación Plantación Conservado
Tipo de hábitat A
A/B
B
23 plantación no tienen diferencias significativas (anexo 4) y ambos son diferentes al hábitat conservado.
Riqueza y abundancia entre hábitats en la estación seca
No hay diferencias significativas entre los hábitats (KW-H (2,9) = 3.033, P=0.219) y la prueba de Tukey corrobora este resultado (Anexo 4). En la figura 6 se puede observar que aun cuando no hay diferencias numéricas de los datos, nuevamente el hábitat con plantación resulta intermedio a los dos hábitats restantes, de la misma manera como en los análisis de riqueza total y riqueza de la estación de lluvia.
La abundancia en la estación seca no mostró diferencias significativas entre los
sitios (KW-H (2,9) = 5.793, P=0.0552>0.05). El hábitat con plantación es similar al hábitat
conservado, lo que es respaldado por la prueba post hoc de Tukey (anexo 4). Sin embargo,
hubo diferencias significativas entre el hábitat con plantación y el hábitat sin plantación
(figura 7).
24
Perturbado
Con plantación
Conserv ado Estado del sitio
5 6 7 8 9 10 11 12 13 14
Número de especies
Perturbado
Con plantación
Conserv ado Estado del sitio
12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36
Número de organismos
Figura 5.
Riqueza de la herpetofauna en estación de lluvia. Las barras de dispersión indican la desviación estándar, los cuadros negros el promedio. Las letras iguales indican diferencias de acuerdo a la prueba de Tukey.Figura 4.
Abundancia de la herpetofauna en estación de lluvia. Las barras de dispersión indican la desviación estándar, los cuadros negros el promedio. Las letras iguales indican diferencias de acuerdo a la prueba de Tukey.A
A
B
A
A
B
Sin plantación Plantación Conservado Sin plantación Plantación Conservado
25
Perturbado
Con plantación
Conserv ado Estado del sitio
1 2 3 4 5 6 7 8
Número de especies
Sin plantación Plantación Conservado
Tipo de hábitat A
A
A
Figura 7.
Riqueza de la herpetofauna en la estación seca. Las barras de dispersión indican la desviación estándar, los cuadros negros el promedio. Las letras diferencias o afinidades de acuerdo a la prueba de Tukey.Perturbado
Con plantación
Conserv ado Estado del sitio
4 6 8 10 12 14 16 18 20
Numero de organismos
Sin plantación Plantación Conservado
B
B
A
Figura 6.
Abundancia de la herpetofauna en la estación seca. Las barras de dispersión indican la desviación estándar, los cuadros negros el promedio. Las letras indican diferencias o afinidades de acuerdo a la prueba de Tukey.26 Composición de especies
El índice de similitud de Jaccard reveló que la composición de especies del hábitat con plantación es parecida a la del hábitat conservado, el hábitat perturbado tiene una composición de especies parecida a la encontrada en el hábitat conservado y la diferencia más grande en cuanto a la composición de especies, ocurre entre el hábitat sin plantación y el hábitat conservado (cuadro 4).
Cuadro 4.
Resultados de prueba de similitud de Jaccard. Los valores van de 0 que significa diferencia total y 1 similitud absoluta.HÁBITAT sin
plantación
con plantación
Conservado
sin plantación 1
0.64705882
0.57894737
con plantación 0.64705882 1 0.77777778
conservado 0.57894737 0.77777778 1
Uso del microhábitat
Se encontraron diferencias significativas en cuanto el uso de microhábitats entre los distintos hábitat (X
2=40.185, gl= 5, P≤ 0.05). El uso de árboles y hojarasca por un mayor número de individuos aumenta en forma progresiva del hábitat sin plantación al conservado.
El uso del microhábitat de sitios abiertos disminuye del hábitat sin plantación
hacia el hábitat con plantación y al hábitat conservado. El microhábitat herbáceo y la
cerca no muestran un patrón, la cerca sólo existe para los hábitats con y sin plantación,
los hábitats conservados tienen un bajo porcentaje de individuos que perchan sobre la
cerca, debido a que sólo uno de los sitios estaba delimitado parcialmente por una cerca y
no podían excluirse del análisis. El efecto que tiene la cerca sobre la herpetofauna es
positivo, debido a que sirve para percha de muchas lagartijas y contribuye a la
27 abundancia de especies de hábitos arborícolas y de tipo generalista. En la figura 8 pueden observarse las proporciones de uso de microhábitat y cómo cambian estas proporciones en los distintos hábitats.
Identificación de gremios
Como consecuencia de las pocas especies de anfibios encontradas, no se dividieron gremios por grupo (gremios de anfibios y de reptiles) y los gremios encontrados fueron cinco:
Insectívoros de hábitats arbóreos.
Insectívoros de hábitats herbáceos.
Insectívoros de hábitats terrestres abiertos.
Insectívoros de hábitats terrestres con hojarasca y materia orgánica en descomposición.
Insectívoros generalistas de hábitat.
Carnívoros.
Tres gremios son diferentes a los descritos en la literatura. El gremio de insectívoros de hábitats terrestres abiertos, lo forman dos especies de Aspidoscelis y una de Sceloporus; el gremio de insectívoros de hábitats terrestres con hojarasca y materia orgánica en descomposición, lo forma una sola especie (Mabuya brachipoda), el gremio de insectívoros generalistas de hábitat, conformado por Rhinella marina, Hyla arenicolor, Ollotis marmorea, Sceloporus h. horridus y Kinosternum integrum, esta última especie no se pudo incluir en otros gremios debido a que su hábitat es muy diferente, por eso se incluyó en este gremio para el análisis. Debido a que sólo se encontró un individuo en todo el muestreo, no afecta el análisis de los gremios entre hábitats. Las especies que constituyen cada gremio se encuentran en el cuadro 5.
Distribución de los gremios entre los hábitats
La estructura de los gremios es diferente significativamente entre los hábitats
(X
2=1057.361, gl=4, P≤0.05). La figura 9 muestra a los gremios encontrados en cada
hábitat y las proporciones en las que se encuentran. Para el caso del hábitat sin
28 plantación, el gremio “insectívoros de hábitats terrestres con hojarasca y materia orgánica en descomposición” no aparece, debido a que ese gremio está formado por una sola especie y esta no se encontró a lo largo del muestreo en ese hábitat.
Cuadro 5.
Gremios encontrados en selva baja caducifolia de Sierra de Huautla y las especies que lo conforman.GREMIO ESPECIES
Insectívoros generalistas de hábitat
Rhinella marina Hyla arenicolor Ollotis marmorea Kinosternum integrum Sceloporus h. horridus
Insectívoros de hábitats terrestres con hojarasca y materia orgánica en
descomposición Mabuya brachipoda
Insectívoros de hábitats terrestres abiertos
Aspidoscelis comunis Aspidoscelis sakii gigas Sceloporus gadoviae
Insectívoros de hábitats arbóreos
Anolis nebulosus
Sceloporus melanorrinus Sceloporus ochoterenae Urosaurus b. bicarinatus Ctenosaura pectinata Syrrophus nitidus
Phyllodactylus tuberculosus
Masthicophis mentovarius
Carnívoros Crotalus simus
Salvadora mexicana
29 Uso de microhábitat
Figura 8.
Uso del microhábitat.(A)=corresponde al hábitat sin plantación, (B)= hábitat con plantación y (C)= para el hábitat conservado.A B C
30 Distribución de los gremios en cada hábitat
A B C
Figura 9.
Distribución de los gremios en los hábitats. A =corresponde al hábitat sin plantación, B = hábitat con plantación y C = para el hábitat conservado.31 DISCUSIÓN
La herpetofauna se distribuyó de manera diferente en cada hábitat, la mayoría de estas especies pertenecieron al grupo de las lagartijas, se encontraron pocos anfibios y una tortuga, esto debido a que muchos de los anfibios y las tortugas, están ligados a cuerpos de agua más que al estado del hábitat por lo cual, hubo más capturas de anfibios en la estación de lluvias. También se encontraron pocas serpientes, es fácil pensar que al ser organismos de un tamaño relativamente grande, su área de influencia vaya más allá los sitios de muestreo y sean menos abundantes que otros reptiles (Rugiero y Luiselli 1996). Este grupo, tiene hábitos crípticos y huidizos lo cual dificulta su encuentro (Seigel y Collins 1993). La presencia de serpientes en los hábitat está determinada a la disponibilidad de presas como se ha encontrado en especies como Drymobius margaritiferus, Ninia sebae y Micrurus diastema (Calderón-Mandujano et al. 2008).
Las lagartijas fueron el grupo mejor representado en cuanto número de especies e individuos y aunque son organismos pequeños y todo el grupo en general está considerado como de baja dispersión, sólo hubo una recaptura de los organismos marcados, lo que nos hace suponer que se desplazan mucho dentro de su hábitat o que las poblaciones son grandes.
En trabajos herpetofaunísticos de Colombia, las zonas perturbada o en sucesión
concentran mayor riqueza que las zonas conservadas (Urbina-C y Londoño-M 2003). En
selva alta de Veracruz la diversidad de anfibios es mayor en zonas de cafetales que en
zonas conservadas (Pineda y Halffter 2004). En cuanto a la abundancia total, esta fue
mayor en zonas perturbadas como pastizales o campos de cultivo de la Gomora
Colombiana y en pastizales aledaños a selva perennifolia en Veracruz. En selva baja
caducifolia se ha encontrado que la abundancia de especies en el grupo de las lagartijas
es mayor en campos de cultivo que en sitios conservados. En el caso de este trabajo la
riqueza total y la abundancia total son mayores en los sitios conservados como ocurre con
la abundancia en murciélagos en este tipo de ambientes (Gorresen y Willing 2004). Los
sitios de selva secundaria con plantaciones mixtas y sitios de selva secundaria sin
plantación, tienen una riqueza total similar y menor a la de sitios conservados. En el caso
de la abundancia total esta es intermedia en selva secundaria con plantación. Debe
32 tomarse en cuenta que la abundancia total y riqueza total abarcan la estación seca y la estación de lluvia por lo que el análisis fue general y por lo tanto los resultados pueden ser no muy certeros. Debido a la existencia de una marcada estacionalidad en selva baja caducifolia, las componentes riqueza y abundancia se analizaron para cada estación para ser más certeros en la interpretación de los datos.
En la época de lluvias de selva baja caducifolia, hay más alimento, las variables microambientales son menos extremas, humedad y vegetación aumentan, favoreciendo el incremento de varias especies de herpetozoos
(García y Cabrera-Reyes 2008). Cuando se analiza la riqueza y la abundancia en lluvias, estas no cambiaron entre selva secundaria con plantación y selva secundaria sin plantación y tanto la riqueza como la abundancia de ambos es menor a la del hábitat conservado. Posiblemente, las lluvias crean homogeneidad de condiciones ambientales en sitios de selva secundaria sin plantación y con plantación, por lo que la herpetofauna ocupa indistintamente cualquiera de los hábitats como lo mencionan
Ríos-López y Mitchell (2007). Sin embargo, en los sitios deselva conservada las lluvias acentúan la calidad del hábitat que se reflejan en una mayor cantidad de recursos en comparación a selvas secundarias con y sin plantación. Como consecuencia la selva conservada puede tener mayor número de especies y sostener un mayor número de individuos con respecto a las selvas secundarias con plantación y sin plantación.
La estación seca es un periodo de escasez, el alimento y la humedad disminuyen y
la radiación solar incrementa, esto provoca disminución de las especies y los individuos,
principalmente de anfibios (García y Cabrera-Reyes 2008). Para algunas especies
principalmente de lagartijas, una mayor cantidad de radiación solar representa más sitios
para termorregular por lo que la abundancia de lagartijas suele aumentar. También la
perdida de la vegetación provoca un incremento de la radiación solar y por lo tanto más
sitios para termorregular y como consecuencia la abundancia en sitios como pastizales y
campos de cultivo es mayor a la de sitios conservados (Urbina-C y Londoño-M 2003,
Pineda y Halffter 2004 y Suazo-Ortuño et al. 2008). En el presente trabajo, selva
secundaria sin plantación, selva secundaria con plantación y selva conservada tuvieron
riquezas similares en la estación seca. Posiblemente la riqueza en la estación seca no
cambien entre los hábitat debido a que las selva conservada, la selva secundaria con
33 plantación y la selva secundaria sin plantación ofrecen condiciones similares para termorregular. Sin embargo, la abundancia en los hábitat con plantación y conservado son similares como ocurre en el trabajo realizado por Gardner et al. (2007). Esto puede deberse a las plantaciones, que cambian la geometría del hábitat, atraen insectos y pueden influir para que las variables microambientales en la estación seca, no sean tan drásticas para anfibios y reptiles (Schlaepfer y Gavin 2001). De esta manera, el hábitat con plantación en la estación seca, puede tener disponibles mayores recursos y sostener mayor número de individuos como el hábitat conservado.
En cuanto a la composición de reptiles, existen reportes donde no se encuentran diferencias entre sitios de estudio, cuando las áreas son pequeñas (Dirzo y Raven 2003).
En este trabajo no fue posible hacer un análisis estadístico de la composición, debido a que se utilizo un método paramétrico (similitud de Jaccard).
La forma en cómo las especies usan los microhábitats responde a cuanto de los microhábitat haya disponible, e. g. en lugares donde hay más árboles que rocas habrá más especies arborícolas que especies de sitios abiertos (Ríos-López y Mitchell 2007). En este estudio, el microhábitat conformado por árboles y el microhábitat conformado por hojarasca aumenta del hábitat sin plantación al conservado. Este resultado puede ser consecuencia de un aumento en el número de tallos leñosos ocasionado por la plantación. El uso del microhábitat de sitios abiertos disminuye en los hábitats con plantación y conservado. El microhábitat herbáceo y la cerca no muestran realmente un patrón entre hábitats.
El estudio de los gremios dio una perspectiva general de cómo se conforman los gremios en selva baja. También permite saber de su estructura en habitas perturbados y conservados, de cuanto puede influir una plantación en la estructura de los gremios en selva baja. Lo anterior nos da una idea del proceso de cambio de los gremios durante la sucesión. Por ejemplo, en etapas tempranas de la sucesión, cuando hay un aporte pequeño de hojarasca y materia orgánica en descomposición, las especies que utilizan la hojarasca, pueden estar ausentes o en bajas proporciones y las especies que prefieren sitios abiertos pueden verse favorecidas. De acuerdo con Calderón-Mandujano et al.
(2008), las especies que utilizan la hojarasca, deberían estar mejor representadas en
hábitats conservados o con árboles, al incrementarse en cada estación de secas, la
34
superficie y volumen de hojarasca; y de acuerdo con
Ríos-López y Mitchell (2007),las
especies arborícolas, son favorecidas al incrementar el número de árboles y arbustos. En
el hábitat sin plantación, el gremio de insectívoros de hojarasca no se encuentra
representado, pero no pasa lo mismo con el hábitat con plantación. Al parecer, la
plantación favorece de algún modo el establecimiento de este gremio y su proporción
aumenta en el hábitat conservado. Sin embargo, en el hábitat sin plantación hay una
mayor proporción de los gremios “insectívoros de hábitats abiertos” y “generalistas de
hábitat” que disminuye en los hábitats con plantación y conservados. Esto puede deberse
a que los lugares ocupados por los generalistas de hábitat, en el hábitat con plantación
son ocupados por especies de otros gremios favorecidos por las plantaciones (e. g. los
insectívoros arborícolas y de hojarasca).
35 CONCLUSIÓN
Las plantaciones mixtas implementadas como tratamiento de restauración en selva baja de Sierra de Huautla favorecen la diversidad de la herpetofauna. El efecto de las plantaciones sobre la herpetofauna sólo se aprecia en la abundancia herpetofaunística en la estación seca, que resulta mayor en el hábitat con plantación y menor en el hábitat sin plantación.
Las plantaciones cambian la geometría del hábitat incrementando algunos microhábitats, promueven la heterogeneidad espacial ayudando al establecimiento de las especies. Los microhábitat cuyos usos disminuyen o aumentan dependiendo la calidad del hábitat son: los tallos de leñosas, la hojarasca con materia orgánica en el suelo y sitios abiertos.
El estudio de los gremios es importante en la evaluación de la restauración, pues aún cuando los gremios no cambian entre los diferentes hábitats, la proporción de algunos gremios disminuye o aumenta de acuerdo a la calidad del hábitat (e. g.
insectívoros generalistas e insectívoros de hojarasca). La evaluación de los gremios puede utilizarse en lugar de la composición de especies y debe realizarse para complementar los trabajos de comparación de la diversidad entre hábitats.
La cerca utilizada para excluir la selva secundaria del ganado favorece la abundancia de herpetozoos incrementando la disponibilidad de tallos de leñosas, que son utilizadas para perchar o refugiarse. Estas plantaciones con el paso del tiempo pueden incrementar el volumen de hojarasca y favorecer el establecimiento de nuevas especies.
Es recomendable analizar la diversidad de la herpetofauna durante años
posteriores. Esto con la finalidad de saber si las condiciones creadas por plantaciones se
acentúan al punto de modificar no sólo la abundancia sino la riqueza de la herpetofauna.
36 LITEATURA CITADA
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