Influência da comunidade bentônica na pressão alimentar dos peixes recifais em ilhas oceânicas brasileiras

DÉBORA FERRARI DA SILVA

Influência da comunidade bentônica na pressão alimentar dos peixes recifais em ilhas oceânicas brasileiras

Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao curso de graduação em Ciências Biológicas da Universidade Federal de Santa Catarina como requisito parcial para obtenção do título de licenciado em Ciências Biológicas. Orientador: Prof. Dr. Sergio Ricardo Floeter. Coorientador: Me. Renato Morais Araujo

FLORIANÓPOLIS 2016

AGRADECIMENTOS

Primeiramente agradeço ao UNIVERSO por todas as experiências já vividas, que estou vivendo e ainda viverei, sejam elas boas ou ruins. A partir delas que desenvolvo meu autoconhecimento e aprimoramento do meu ser.

Agradeço a todas as pessoas maravilhosas que sempre serão parte da minha vida. Agradeço todo apoio e confiança dos meus familiares, sem isso eu não teria a oportunidade de desenvolver meu potencial. Agradeço aos grandes professores e orientadores que me inspiraram, me deram oportunidade profissional e que participaram, seja de qualquer forma, na construção do meu conhecimento. Principalmente ao Sergião pela confiança e oportunidade. Agradeço a todos os parceiros de trabalho, ao Lucas e Guilherme por toda ajuda profissional. Agradeço especialmente ao Renato, por toda paciência e dedicação, contribuindo muito na construção da minha formação, e além disso, por todos os momentos de companheirismo e carinho.

Agradeço imensamente aos amigos anjos que fizeram parte dessa jornada me apoiando em todos os sentidos, especialmente a Samara, a quem pude compartilhar todas minhas aflições e alegrias.

Por fim e não menos importante, agradeço à VIDA e à NATUREZA por toda grandiosidade, fonte da nossa curiosidade, e a razão do nosso trabalho. Sem elas nada disso estaria acontecendo.

“A maior recompensa pelo nosso trabalho não é o que nos pagam por ele, mas aquilo em que ele nos transforma”

RESUMO

As interações biológicas são importantes mecanismos na estruturação das assembleias a nível local, influenciando a distribuição e abundância das espécies. Um exemplo são as interações tróficas entre os peixes e o bentos. Diversos organismos do bentos são importantes recursos alimentares utilizados pelos peixes, o que reflete diretamente na própria estrutura da comunidade bentônica. Nos recifes brasileiros a maioria dos trabalhos relaciona a comunidade bentônica com a estrutura da assembleia de peixes. No entanto, nenhum trabalho relacionou a comunidade bentônica na estrutura da interação alimentar dos peixes sobre o bentos. Dada esta lacuna de conhecimento, este estudo teve como objetivo analisar como varia a estrutura da comunidade bentônica e qual sua influência sobre a interação alimentar dos peixes sobre o bentos entre recifes de três ilhas oceânicas brasileiras. Para isso, foram realizadas filmagens remotas subaquáticas dentro de áreas recifais de 2m² durante 10 minutos, sendo dentro desta área obtidos cinco fotoquadrados do bentos. Os dados foram coletados no Arquipélago de Fernando de Noronha, no Atol das Rocas e na Ilha da Trindade. Durante a análise das filmagens cada indivíduo foi identificado e teve seu tamanho estimado. Para estimar o distúrbio de cada espécie sobre o bentos foi calculada a pressão alimentar por cada indivíduo (Número de mordidas x Biomassa / Área x Tempo) e depois somados os valores por espécie. A cobertura de cada grupo bentônico foi estimada a partir dos fotoquadrados através do programa PhotoQuad utilizando-se 50 pontos aleatórios distribuídos sobre cada fotografia. Em Fernando de Noronha as espécies de peixes responsáveis pela maior parte da pressão alimentar foram os herbívoros Acanthurus chirurgus (4.13±0.36 P.A), seguido do Sparisoma amplum

(1.35±0.07 P.A), Sparisoma axillare (1.29±0.04 P.A), Sparisoma frondosum (0.83±0.02 P.A). No Atol das Rocas Acanthurus chirurgus também foi a espécie que exerceu a maior pressão (16.93±1.31 P.A). O componente bentônico mais abundante nessas duas ilhas foi a matriz de algas epilíticas. Os resultados de pressão alimentar e da cobertura bentônica na ilha da Trindade mostraram um padrão bem diferente das outras ilhas. Uma única espécie foi responsável pela maior parte da pressão alimentar nesta ilha, o onívoro Melichthys niger (9.9±0.69 P.A), e algas calcárias incrustantes foram o componente bentônico mais abundante. A estrutura da comunidade bentônica e da pressão alimentar variou entre as três ilhas amostradas. Entretanto, apresentou um padrão similar entre Fernando de Noronha e o Atol das Rocas. Tal padrão possivelmente está relacionado ao fato dessas duas ilhas serem próximas geograficamente e compartilharem o mesmo conjunto de espécies. De forma geral, as espécies de peixes mais representativas dentro de cada ilha foram pouco influenciadas por grupos específicos da comunidade bentônica: apresentaram a tendência a interagir independentemente do grupo bentônico. Contudo, algumas espécies de peixes estiveram relacionadas com alguns componentes do bentos, como, por exemplo, Kyphosus spp teve maior pressão alimentar em amostras com alta cobertura de algas calcárias incrustantes. Tais resultados evidenciam que a estrutura da pressão alimentar dos peixes sobre o bentos nessas três ilhas não se relaciona somente à cobertura bentônica, mas também a outros fatores ambientais.

ABSTRACT

Biological interactions are important mechanisms in assembly structure at the local level, influencing the distribution and abundance of species. One example is the trophic interactions between fish and the benthos. Several benthic organisms are important food resources used by fish, which is directly reflected in benthic community structure. In Brazilian reefs, most works relate the benthic community with fish assemblage structure; however, none of these relate benthic community structure with feeding interactions of fish on the benthos. Given this knowledge gap, this study aimed to analyze variations in benthic community structure and its influence on feeding interactions of fish on the benthos in the Brazilian oceanic island reefs. Underwater remote filming was conducted within reef areas of 2sqm for 10 minutes, with five photo quadrats of the benthos being obtained in each area. Data were collected in the Fernando de Noronha Archipelago, Atol das Rocas and Trindade Island. During the analysis of filming, each individual was identified and had its size estimated. To estimate the disturbance of each species on the benthos, feeding pressure for each individual was calculated (number of bites x Biomass / Area x time) and values per species were summed. The coverage of each benthic group was estimated from the photo quadrats through the software PhotoQuad using 50 random points distributed in each photo. In Fernando de Noronha, the fish species responsible for most of the feeding pressure were the herbivores Acanthurus chirurgus, followed by Sparisoma amplum, Sparisoma axillare and Sparisoma frondosum. In Atol das Rocas, Acanthurus chirurgus was also the species that exerted the most pressure. The benthic component most abundant in these two islands was the epilithic algal matrix. The feeding pressure and

benthic cover results on Trindade Island showed a different pattern from the other islands. A single fish species was responsible for most of the feeding pressure on this island, the omnivorous Melichthys niger, and encrusting coralline algae were the most abundant benthic component. Benthic community structure and food pressure vary among the three sampled islands. However, a similar pattern was observed between Fernando de Noronha and Atol das Rocas. This pattern may be related to the fact that these two islands are geographically close and share the same set of species. In general, the most representative fish species within each island were influenced little by specific groups of the benthic community: they showed a tendency to interact regardless of benthic group. However, some fish species have been associated with certain benthos components; for example, Kyphosus spp exhibited a higher feed pressure in samples with high coverage of encrusting coralline algae. These results show that the structure of fish feeding pressure on the benthos in these three islands is related not only to benthic cover, but also to other environmental factors.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1: Mapa do Brasil e das ilhas oceânicas amostradas ... 17 Figura 2: Método de filmagem remota. (A) Câmera utilizada para filmagem remota. (B) Área recifal onde a pressão alimentar é quantificada, destacada pela linha tracejada. (C) Exemplo de uma espécie, Acanthurus chirurgus, mordendo o substrato bentônico. Fotos: Laboratório de Biogeografia e Macroecologia Marinha, UFSC. ... 19 Figura 3: Pesquisadora executando método de fotoquadrados para acessar a cobertura da comunidade bentônica. A seta indica exemplo de cinco fotoquadrados tirados dentro de um plot (amostra). Fotos: Renato Morais e Marina Sissini. ... 21 Figura 4: Escalonamento Multidimensional não-Métrico (nMDS) da cobertura bentônica (Benthos) e da interação alimentar entre peixes e bentos (Feeding pressure) entre Arquipélago de Fernando de Noronha, Atol das Rocas e Ilha da Trindade. Círculos representam cada amostra (plot) e as cores indicam as diferentes ilhas. ... 24 Figura 5: Gráfico de dispersão de pontos indicando a porcentagem de cobertura dos grupos bentônicos em Fernando de Noronha, Atol das Rocas, e na Ilha da Trindade. O eixo y significa a porcentagem e o eixo x representa os grupos bentônicos. Cada ponto cinza representa uma amostra (plot), cada ponto vermelho representa a média e cada barra vermelha representa o erro padrão da média ... 25 Figura 6: Gráfico de dispersão de pontos indicando a pressão alimentar (PA) exercida por diferentes espécies de peixes sobre a comunidade bentônica em Fernando de Noronha, Atol das Rocas e na Ilha da Trindade. O eixo y significa a pressão alimentar e o eixo x representa as espécies de peixes. Cada ponto cinza representa uma amostra (plot), cada ponto vermelho representa a média e cada barra vermelha representa o erro padrão da média. ... 27 Figura 7: Análise de correspondência canônica em Fernando de Noronha, Atol das Rocas e na Ilha da Trindade. (Estrutura da pressão alimentar de peixes e cobertura bentônica por amostra). ... 29

LISTA DE TABELAS

Tabela 1: Dados das ilhas amostradas.. ... 16 Tabela 2: Resultados do teste ANOVA e proporção explicada da CCA. ... 28

SUMÁRIO INTRODUÇÃO ... 12 OBJETIVOS ... 15 Objetivo geral ... 15 Objetivos específicos ... 15 MATERIAIS E MÉTODOS ... 16 Local de estudo ... 16

Pressão alimentar dos peixes sobre o bentos ... 18

... 19 Comunidade Bentônica ... 20 Análise de dados ... 22 RESULTADOS ... 23 Comunidade Bentônica ... 23 ... 25

Pressão alimentar dos peixes sobre o bentos ... 26

Influência da estrutura da comunidade bentônica sobre a interação alimentar entre peixes e bentos ... 28

DISCUSSÃO ... 30

Cobertura bentônica ... 30

Pressão alimentar dos peixes e a relação com a comunidade bentônica ... 34

CONCLUSÃO ... 38

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INTRODUÇÃO

A heterogeneidade do habitat pode ser descrita como a soma dos fatores ambientais, bióticos ou abióticos, capazes de influenciar a abundância e diversidade dos organismos existentes em um ecossistema (Townsend et al. 2006, Connell 1978).

Nos ambientes recifais, algumas variáveis da heterogeneidade do habitat têm sido propostas para entender a estrutura das comunidades marinhas. Como exemplos podemos citar topografia/rugosidade (Friedlander et al. 2003; Wilson et al. 2007), profundidade (Friedlander et al. 2007), exposição às ondas (Floeter et al. 2007) e a composição bentônica (Ferreira et al. 2001; Gratwicke & Speight 2005). Este último fator, além de possuir papel estruturador fundamental no ambiente recifal, tem especial ligação com a ictiofauna. A complexidade de sua morfologia, por exemplo, pode oferecer refúgio contra predadores e/ou facilitar a ocorrência de interações biológicas (Coni et al. 2012).

As interações biológicas são importantes mecanismos na estruturação das assembleias a nível local, influenciando a distribuição e abundância das espécies (Stachowicz, 2001). Um exemplo são as interações tróficas entre os peixes e o bentos. Diversos organismos do bentos são importantes recursos alimentares utilizados pelos peixes, o que reflete diretamente na própria estrutura da comunidade bentônica. Dentre esses organismos bentônicos, podemos citar a matriz de algas epilíticas, que compreende a principal fonte de alimento de muitos peixes herbívoros e detritívoros (Ferreira & Gonçalves 2006; Bonaldo & Bellwood 2008), principalmente por conter alto valor nutricional (Wilson et al. 2003). Trata-se de um dos principais componentes da comunidade bentônica,

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tanto nos recifes do Pacífico (Goatley & Bellwood, 2011) quanto do Atlântico (Figueiredo et al. 2008). Para os recifes de coral do Caribe e do Pacífico, também é bem documentada a importância da interação alimentar dos peixes no controle de macroalgas (Bellwood et al. 2006; Mumby, 2009). Essa atividade favorece o assentamento de outras espécies, como os corais, sendo importante para a resiliência dos ambientes recifais (Bellwood et al., 2004; Hughes et al., 2007). Esse é um processo descendente (do inglês “top-down”), em que interações como herbivoria e predação geram efeitos descendentes ao longo das cadeias tróficas modulando níveis tróficos inferiores (Field et al. 2006; Smith et al. 2010). Outro processo que pode influenciar a dinâmica das comunidades é o ascendente (do inglês “bottom-up”), em que os nutrientes e a produção primária modulam níveis superiores das cadeias tróficas (Field et al. 2006; Smith et al. 2010).

Para os recifes do Atlântico Sudoeste ainda são necessários mais estudos que visem compreender o papel funcional dessas interações, principalmente por serem ambientes peculiares e diferentes dos recifes tridimensionais do Pacífico (Castro & Pires, 2001). Nos recifes brasileiros a maioria dos trabalhos somente relaciona a comunidade bentônica com a estrutura da assembleia de peixes. Duas exceções são os trabalhos de Longo et al. (2014) e Longo et al. (2015). Este último, por exemplo, realizado na ilha oceânica do Atol das Rocas, evidenciou a interação alimentar de toda assembleia de peixes que interagem com o bentos, em piscinas fechadas e abertas, locais com diferentes graus de exposição à ondas (Longo et al. 2015).

As ilhas oceânicas e principalmente os atóis, apresentam características distintas e seu funcionamento peculiar certamente não é

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previsível baseado em modelos de outros ecossistemas. Devido ao seu isolamento da costa, as ilhas oceânicas geralmente apresentam baixa riqueza de espécies e um alto grau de endemismo (Whittaker & Fernandez-Palacios, 2007). Elas são consideradas sistemas únicos para estudar mecanismos ecológicos locais e evolutivos (Rominger et al. 2016). De forma geral, apresentam ambientes pouco afetados pela ação humana − algumas vezes pristinos − podendo servir como modelo de processos em condições naturais. As ilhas oceânicas brasileiras diferem quanto ao seu tipo de recife (com recifes rochosos e biogênicos), distância da costa, grau de hidrodinamismo, temperatura da água e composição de espécies, dentre outros fatores (Floeter et al. 2001; Gherardi & Bosense, 2001; Pereira-filho et al. 2011). Para as ilhas oceânicas, alguns trabalhos relacionam esses fatores à estrutura da assembleia de peixes (e.g Krajewski et al. 2011; de Pereira-Filho et al. 2011). No entanto, até o momento, nenhum trabalho quantificou a influência da comunidade bentônica na estrutura da interação alimentar dos peixes.

Muitos dos estudos que visam entender a influência dos componentes bentônicos nessa interação alimentar dos peixes com o bentos são baseados em experimentos de seleção de alimento através da oferta de algas (e.g. Hoey & Bellwood 2011). Isso contrasta com a presente proposta que baseia-se na abordagem de como as interações alimentares, da assembleia de peixes, são influenciadas pela cobertura bentônica in situ. Essas interações são pouco conhecidas nos ambientes recifais brasileiros, incluindo as ilhas oceânicas, em comparação aos recifes de coral do Caribe e Pacífico.

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OBJETIVOS

Objetivo geral

Entender como varia a estrutura da comunidade bentônica e qual sua influência na interação alimentar dos peixes sobre o bentos em três ilhas oceânicas brasileiras.

Objetivos específicos

- Comparar a composição e cobertura da comunidade bentônica entre as ilhas;

- Comparar a composição e intensidade da interação alimentar dos peixes sobre o bentos entre as ilhas;

- Analisar qual a influência da comunidade bentônica na estrutura da interação alimentar dos peixes sobre o bentos;

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MATERIAIS E MÉTODOS

Local de estudo

O presente estudo foi realizado em três ilhas oceânicas da província Brasileira: Atol das Rocas, Fernando de Noronha e a Ilha da Trindade. Estas ilhas diferem, dentre outros fatores, com relação a sua distância da costa, faixa latitudinal, temperatura média superficial da água, tipo de recife e tipo de uso (Tabela 1).

Tabela 1: Dados das ilhas amostradas. Distância da costa (DS), Temperatura média superficial da água (TMS). *Retirado do Bio-ORACLE.

Local DC Km Coordenadas TMS* ºC Recife Uso Fernando de Noronha 360 3º 85’S; 32º42’W

27.52 Rochoso Sem pesca em parte da ilha

Atol das Rocas

267 03°50’S; 33°49’W

27.23 Biogênico Sem pesca

Ilha da Trindade 1.160 20°30’S, 29°20’W 25.63 Rochoso e Biogênico Sem regulamentação de pesca

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Figura 1: Mapa do Brasil e das ilhas oceânicas amostradas

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Pressão alimentar dos peixes sobre o bentos

Para caracterizar as interações alimentares entre os peixes e o bentos, foi utilizado o método de filmagem remota descrito por Longo et al. (2012). Este consiste no posicionamento de uma câmera lastreada, voltada para uma área recifal de 2m², previamente delimitada por um mergulhador (Figura 2). Para tal, utilizou-se de mergulho autônomo (Trindade e Fernando de Noronha) e livre (Atol das Rocas e Fernando de Noronha). Após o início das filmagens o mergulhador se afastava da área focal a uma distância de pelo menos 10m. Foram obtidos 75 vídeos em Fernando de Noronha, 85 no Atol das Rocas e 131 na Ilha da Trindade. Cada vídeo consiste em aproximadamente 15 minutos, sendo que os minutos iniciais e finais foram descartados a fim de minimizar o efeito da presença do mergulhador, totalizando 10 minutos de vídeo. Na análise das filmagens as espécies foram identificadas, agrupadas em categorias funcionais conforme sua função no sistema, de acordo com literatura pertinente (e.g. Ferreira et al. 2004; Longo et al. 2014), e tiveram seu tamanho estimado. A medida individual de tamanho de cada peixe é importante, pois permite a estimativa de sua biomassa através de relação peso-comprimento descrita na literatura (e.g. Froese & Pauly 2016).

Para inferir a intensidade da interação alimentar que cada espécie realiza sobre a comunidade bentônica, foi calculada a pressão alimentar (P.A.) através do número de mordidas de cada peixe no substrato, padronizado por sua biomassa individual (Longo et al. 2014).

𝑃. 𝐴. = 𝑛º 𝑑𝑒 𝑚𝑜𝑟𝑑𝑖𝑑𝑎𝑠 𝑥 𝑏𝑖𝑜𝑚𝑎𝑠𝑠𝑎 Á𝑟𝑒𝑎 𝑥 𝑡𝑒𝑚𝑝𝑜

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Para efeito deste trabalho foi considerada uma mordida quando o peixe investiu com a mandíbula aberta sobre o substrato, com posterior fechamento da boca, ocorrendo ingestão ou não.

A B C

Figura 2: Método de filmagem remota. (A) Câmera utilizada para filmagem remota. (B) Área recifal onde a pressão alimentar é quantificada, destacada pela linha tracejada. (C) Exemplo de uma espécie, Acanthurus chirurgus, mordendo o substrato bentônico. Fotos: Laboratório de Biogeografia e Macroecologia Marinha, UFSC.

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Comunidade Bentônica

Para estimar a proporção de cobertura de cada grupo bentônico utilizou-se o método de fotoquadrados. As amostragens foram realizadas através de mergulhos autônomos e livres nas mesmas áreas recifais das filmagens remotas. Em cada área de 2m² foram posicionados cinco fotoquadrados de 25 x 25cm com objetivo de representar da melhor maneira possível a diversidade e abundância do bentos nesta escala. A proporção de cobertura de cada grupo bentônico foi estimada pelo programa PhotoQuad, através de 50 pontos aleatórios distribuídos sobre cada fotografia. Sob cada ponto foi identificado o organismo ao menor nível taxonômico possível e/ou o organismo atribuído a determinado grupo funcional (e.g. Steneck & Dethier 1994). A proporção de cobertura de cada grupo é então equivalente ao número total de pontos sobrepostos àquele grupo dividido pelo total de pontos dispostos. Apesar de terem sido realizados fotoquadrados associados a todas as filmagens, nem todos fotoquadrados ou vídeos puderam ser analisados devido a baixa qualidade e foram descartados. Sendo assim, o número de amostras diferiu entre vídeos e fotoquadrados. O número amostral de plots com fotoquadrados foram: 71 em Fernando de Noronha, 99 no Atol das Rocas e 98 na Ilha da Trindade.

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Figura 3: Pesquisadora executando método de fotoquadrados para acessar a cobertura da comunidade bentônica. A seta indica exemplo de cinco fotoquadrados tirados dentro de um plot (amostra). Fotos: Renato Morais e Marina Sissini.

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Análise de dados

Foi gerado um gráfico de dispersão de pontos para melhor visualizar a pressão alimentar dos peixes sobre o substrato bentônico e um gráfico para melhor visualizar a porcentagem de cobertura bentônica. Somente os 11 primeiros grupos, tanto do bentos quanto de peixes que interagiram com o bentos foram representados nos gráficos. Esses grupos representaram 96.6% e 98.7% da cobertura total e da pressão alimentar total, respectivamente.

Para testar se houve diferenças da estrutura da comunidade bentônica e da interação alimentar dos peixes sobre o bentos entre as ilhas, foi realizada uma Análise de Similaridade (ANOSIM) e para auxiliar na visualização utilizou-se um biplot gerado a partir de um Escalonamento Multidimensional não-Métrico (nMDS).

Para testar se houve influência da comunidade bentônica na interação alimentar dos peixes sobre o bentos utilizou-se Análises de Correspondência Canônica (CCA) para cada ilha, seguidas de Análises de Variância (ANOVA) de cada CCA. Para todas as análises multivariadas (ANOSIM, nMDS e CCA) a matriz de dados da comunidade bentônica foi transformada pela função logit e a matriz de dados da interação alimentar foi transformada pelo logaritmo natural. Todas as análises estatísticas e gráficos foram realizados utilizando plataforma R (R Core Team 2016).

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RESULTADOS

Comunidade Bentônica

Houve variação na estrutura da comunidade bentônica entre os três locais e entre os sítios dentro de cada local (ANOSIM R = 0.35, p = 0,001) (Figura 4). Em Fernando de Noronha, a Matriz de Algas Epilíticas (MAE) foi o componente mais abundante (43±0.36%), seguido de algas dos gêneros Dictyota (23±0.17%) e Dictyopteris (13±0.11%), e areia (14±0.22%) (Figura 5). O padrão foi similar para o Atol das Rocas, porém menor cobertura de Dictyota spp. (1.3±0.03%) e Dictyopteris spp. (0.1±0.00%) e maior cobertura de Caulerpa spp. (9.5±0.14%). Houve também uma tendência a maior cobertura do coral Siderastrea spp. (6.4±0.07%) no Atol das Rocas. A areia foi o segundo componente mais abundante, compondo 19±0.03% da cobertura total. A Ilha da Trindade obteve um padrão bem diferente das outras duas ilhas, sendo as algas calcárias incrustantes responsáveis por 34±0.27% da cobertura total, seguido de Caulerpa spp. (19.5±0.03%), MAE (16.8±0.07%), e de Dictyota spp. (17.2±0.17%).

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Figura 4: Escalonamento Multidimensional não-Métrico (nMDS) da cobertura bentônica (Benthos) e da interação alimentar entre peixes e bentos (Feeding pressure) entre Arquipélago de Fernando de Noronha, Atol das Rocas e Ilha da Trindade. Círculos representam cada amostra (plot) e as cores indicam as diferentes ilhas.

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Figura 5: Gráfico de dispersão de pontos indicando a porcentagem de cobertura dos grupos bentônicos em Fernando de Noronha, Atol das Rocas, e na Ilha da Trindade. O eixo y significa a porcentagem e o eixo x representa os grupos bentônicos. Cada ponto cinza representa uma amostra (plot), cada ponto vermelho representa a média e cada barra vermelha representa o erro padrão da média. EAM – Matriz de algas epilíticas, SAND – Areia, DICTA – Dictyota spp, INCCAL – Algas calcárias incrustantes, CAUL - Caulerpa spp, DICTP – Dictyopteris spp, SIDER – Siderastrea spp, HALIM – Halimeda spp, CYANO – Cianobactérias, ZOANTH – Zoantharia, SARG – Sargassum spp.

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Pressão alimentar dos peixes sobre o bentos

A estrutura dessa interação diferiu entre as ilhas (ANOSIM R = 0.35, p = 0,001) (Figura 4). Em Fernando de Noronha as espécies responsáveis pela maior parte da pressão alimentar (P.A) foram os herbívoros Acanthurus chirurgus (4.13±0.36 P.A), seguido do Sparisoma amplum (1.35±0.07 P.A), Sparisoma axillare (1.29±0.04 P.A), Sparisoma frondosum (0.83±0.02 P.A) e o comedor de invertebrados móveis Pseudupeneus maculatus (0.66±0.03 P.A) (Figura 6). No Atol das Rocas Acanthurus chirurgus também foi a espécie que exerceu a maior pressão (16.93±1.31 P.A) tendo o herbívoro territorial Stegastes rocasensis (1.22±0.00 P.A) a segunda maior média de pressão alimentar. Os resultados de pressão alimentar na ilha da Trindade mostraram um padrão bem diferente das outras ilhas, assim como na cobertura bentônica. Sendo uma única espécie foi responsável pela maior parte de pressão alimentar, o onívoro Melichthys niger (9.9±0.69 P.A). Os herbívoros Acanthurus bahianus (0.61±0.02 P.A) e Kyphosus sp. (0.56±0.06 P.A), e o comedor de invertebrado móveis Pseudupeneus maculatus (0.33±0.01 P.A) foram as espécies seguintes, mas obtiveram uma baixa pressão alimentar comparado a pressão alimentar de M. niger

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Figura 6: Gráfico de dispersão de pontos indicando a pressão alimentar (PA) exercida por diferentes espécies de peixes sobre a comunidade bentônica em Fernando de Noronha, Atol das Rocas e na Ilha da Trindade. O eixo y significa a pressão alimentar e o eixo x representa as espécies de peixes. Cada ponto cinza representa uma amostra (plot), cada ponto vermelho representa a média e cada barra vermelha representa o erro padrão da média. ACA_CHI – Acanthurus chirurgus, MEL_NIG – Melichthys niger, SPA_AXI – Sparisoma axillare, ACA_BAH – Acanthurus bahianus, STE_ROC – Stegastes rocasensis, SPA_AMP – Sparisoma amplum, PSE_MAC – Pseudupeneus maculatus, SPA_FRO – Sparisoma Frondosum, ACA_COE – Acanthurus coeruleus, KYP_SP – Kyphosus sp, MUL_MAR – Mulloidichthys martinicus.

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Influência da estrutura da comunidade bentônica sobre a interação alimentar entre peixes e bentos

No geral, os grupos mais representativos da comunidade bentônica e dos peixes que exerceram pressão alimentar em cada ilha foram homogeneamente importantes em todos os hábitats amostrados (Figura 7). Dentre os grupos que contribuíram para a heterogeneidade dentro de cada habitat amostrado, pode-se destacar que: em Fernando de Noronha, Acanthurus chirurgus e Pseudupeneus maculatus apresentaram maior atividade alimentar em amostras com maior cobertura de Dictyopteris spp. e areia; no Atol das Rocas, Acanthurus bahianus também apresentou atividade alimentar em amostras com alta cobertura de areia; enquanto na Ilha da Trindade, Kyphosus sp. teve maior pressão alimentar em amostras com alta cobertura de algas calcárias incrustantes e Sparisoma axillare associado à matriz de algas epilíticas.

Tabela 2: Resultados do teste ANOVA e proporção explicada da CCA.

Local p-Valor

Qui-quadrado F Proporção explicada Fernando de Noronha p=0.008 X²=2.04 F=1.81 0.299 Atol das Rocas p=0.001 X²=1.44 F=3.90 0.379 Ilha da Trindade p=0.17 X²=1.07 F=1.69 0.170

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Figura 7: Análise de correspondência canônica em Fernando de Noronha, Atol das Rocas e na Ilha da Trindade. (Estrutura da pressão alimentar de peixes e cobertura bentônica por amostra).

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DISCUSSÃO

Cobertura bentônica

O Atol das Rocas e o arquipélago de Fernando de Noronha pertencem à mesma cadeia de montanhas vulcânicas, porém, diferem na estrutura de seus recifes, sendo o primeiro formado por algas calcárias e foraminíferos (Gherardi & Bosense, 2001; Kikuchi & Leão, 1997) e o segundo formado em sua maior parte por rochas (Castro, 2010). Mesmo com essas condições distintas, Atol das Rocas e Fernando de Noronha seguiram o mesmo padrão de cobertura de matriz de algas epilíticas (MAE), sendo este o componente mais abundante nas duas ilhas.

Em Fernando de Noronha o gênero Dictyota foi o segundo componente mais abundante, o que corrobora com o único trabalho que relata a composição e abundância da comunidade bentônica nessa ilha (Eston et al. 1986), o qual registrou Sargassum spp. e Dictyota spp. como sendo grupos dominantes. O gênero Sargassum é mais abundante nas partes mais rasas do arquipélago (Eston et al. 1986). O fato de que a maior parte das amostragens do presente trabalho ocorreram em profundidades maiores pode explicar a baixa cobertura observada.

Para a Ilha da Trindade o padrão de cobertura bentônica observado corrobora com outro estudo realizado anteriormente. Pereira-Filho et al. (2011), também registrou alta abundância de algas calcárias incrustantes e Caulerpa spp., mostrando que, ao contrário do que parece ser comum em muitos dos recifes brasileiros (Francini-Filho et al. 2010; Floeter et al. 2007; Ferreira et al. 2001), a MAE não é o principal componente da comunidade bentônica nesta ilha.

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As algas calcárias incrustantes são importantes organismos na construção de recifes (Adey et al. 1975). Sua taxa de crescimento é influenciada por alguns fatores, como a intensidade de herbivoria, dissecação e o hidrodinamismo (Steneck, 1986). A intensidade de energia das ondas pode influenciar a forma de crescimento das algas calcárias, sendo que uma alta taxa de energia das ondas favorece um crescimento compacto, com estruturas mais densas (Gherardi & Bosense, 2001). A elevada cobertura de algas calcárias incrustantes na Ilha da Trindade pode estar relacionado ao alto grau de hidrodinamismo nessa ilha. A ausência de enseadas abrigadas e portos naturais nesta ilha sempre foi um obstáculo a sua ocupação (Lobo, 1919), e sugere que de forma geral essa ilha é mais exposta ao hidrodinamismo do que outras. Interessantemente a cobertura de algas calcárias incrustantes foi baixíssima no Atol das Rocas. Os recifes do Atol das Rocas são formados essencialmente por foraminíferos, algas calcárias e moluscos vermetídeos (Gherardi & Bosense, 2001). Todavia, a parte interior do anel recifal, onde as amostragens foram realizadas, é protegida da ondulação oceânica (Longo et al. 2015) o que permite a manutenção da matriz de algas epilíticas, que acabou recobrindo grande parte do recife.

Em relação à Matriz de algas epilíticas (MAE), sua ampla distribuição se deve à grande resistência a diferentes condições ambientais e ao estresse físico e biológico (Littler & Littler, 1980), além da capacidade de competir por espaço e ter uma alta taxa de crescimento (Airoldi, 1998). À parte do que já se conhece para recifes de coral (Goatley & Bellwood 2011; Adey 1998), alguns estudos vem demonstrando ser este o componente dominante entre os organismos bentônicos nos ambientes recifais do Brasil (Aued et al. 2014; Figueiredo

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et al. 2008). A MAE compreende a principal fonte de alimento de muitos herbívoros e detritívoros (Ferreira & Gonçalves 2006; Bonaldo & Bellwood 2008), principalmente por possuir participação importante na cadeia de detritos com alto valor nutricional (Wilson et al. 2003). Sabendo disso, fatores guiados por top-down, como a pressão alimentar dos peixes e bottom-up, como a quantidade de nutrientes (Smith et al. 2010), podem estar modulando a menor abundância de MAE na ilha da Trindade. Nesse estudo podemos medir o grau de contribuição apenas da pressão alimentar por parte dos peixes, mas não sabemos qual é a contribuição necessária para realmente afetar a abundância de MAE e dos outros componentes da comunidade bentônica, para isso seria necessários estudos com experimentos. Outro grupo abundante na Ilha da Trindade, foram espécies do gênero Caulerpa. Possivelmente a distribuição dessas algas não é modulada por fatores top down, uma vez que elas apresentam compostos conhecidos como caulerpina e caulerpicina, eficazes defesas químicas contra a herbivoria (Paul & Fenical 1986). Estudos realizados com a espécie Caulerpa racemosa, (ver Ceccherelli et al. 2002; Bulleri & Benedetti-Cecchi 2008), observaram que a sua capacidade de crescimento e dispersão não é limitada por espaço livre. Essa espécie apresenta maior sucesso de crescimento aliada a presença de MAE do que outros organismos, como algas calcárias incrustantes, devido a fatores físicos. A MAE apresenta estrutura tridimensional, com uma rede densa de ramificações (Airoldi et al. 1995), o qual favorece a ancoragem dos fragmentos vegetativos de reprodução da C. racemosa, facilitando a sua propagação. Tais características, aliadas à significativa cobertura de MAE na Ilha da Trindade podem ser um importante fator para explicar a elevada abundância de Caulerpa spp. nesse local. Sua baixa cobertura em

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Fernando de Noronha e no Atol das Rocas, apesar da alta cobertura de MAE nesses locais, sugere que ainda outros fatores ambientais podem influenciar a abundância de Caulerpa spp.

A baixa cobertura de corais nos recifes brasileiros é bem documentada há décadas (Laborel, 1969; Maida & Ferreira, 1997; Castro & Pires, 2001), e esse padrão se deve a alguns fatores, como a temperatura, sedimentação e o hidrodinamismo (Kleypas et al. 1999). As ilhas oceânicas seguem o mesmo padrão de baixa cobertura de corais. Apesar de Fernando de Noronha e o Atol das Rocas compartilharem a maioria dos grupos de cnidários, o Atol das Rocas apresenta uma menor diversidade (Echeverría et al, 1997). Dentre as espécies encontradas nessas ilhas, o coral-estrela Siderastrea stellata é a espécie mais abundante no Atol das Rocas (Gherardi, 1995; Maida & Ferreira, 1997). No presente estudo não foi observada uma cobertura significativa de corais em Fernando de Noronha e na Ilha da Trindade. Entretanto, é conhecida a alta abundância da espécie Montastrea cavernosa em maiores profundidades dessas ilhas (Pires et al. 1992; Pereira-Filho et al. 2011).

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Pressão alimentar dos peixes e a relação com a comunidade bentônica

A combinação de diversos fatores pode influenciar a estrutura da interação alimentar dos peixes recifais como, por exemplo, a abundância e biomassa de determinadas espécies. De forma geral Fernando de Noronha e o Atol das Rocas compartilham o mesmo pool de espécies, possuindo, inclusive, espécies endêmicas compartilhadas (Floeter et al. 2008). Como resultado, em escala da Província Biogeográfica Brasileira, estas ilhas se agrupam mais proximamente entre si do que com a Ilha da Trindade em relação à composição de espécies (Floeter et al. 2001; Floeter et al. 2008). São também geograficamente próximas, pertencendo à mesma cadeia vulcânica (Kikuchi & Leão 1997, Gherardi & Bosence 2005). Entretanto, particularidades internas fazem com que abundância das espécies seja diferente entre as duas e, como consequência, também a interação alimentar dos peixes com o bentos.

Tanto no Atol das Rocas quanto em Fernando de Noronha o grupo dos herbívoros foi o principal responsável pela pressão alimentar, sendo Acanthurus chirurgus a espécie responsável pela maior média de pressão em ambos os lugares. Nestas duas ilhas, e em especial no Atol das Rocas, são comuns grandes cardumes de A. chirurgus se alimentando com altas taxas alimentares em um comportamento que pode se assemelhar ao de mob-feeding (Longo et al. 2015, Morais et al. 2016). É interessante notar que em Trindade esta espécie não ocorre, sendo substituída por Acanthurus bahianus. No entanto, Acanthurus bahianus não forma em Trindade os mesmos cardumes que Acanthurus chirurgus forma em Fernando de Noronha e Rocas (Morais et al. 2016). Isso pode estar relacionado à baixa abundância de pomacentrídeos territorialistas em

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Trindade em comparação com outras ilhas do Atlântico Sul (Morais et al. 2016). As duas espécies se alimentam dos mesmos itens e com dietas compostas principalmente de detritos (Longo et al. 2015; Ferreira & Gonçalves 2006), e, portanto, são aparentemente redundantes funcionalmente. Tanto no Atol das Rocas quanto na ilha da Trindade a espécie A. bahianus, e em Fernando de Noronha a espécie A. chirurgus, parecem estar associadas à amostras com maior cobertura de areia (Figura 7).

Em Fernando de Noronha, ainda houve considerável pressão alimentar de peixes papagaio do gênero Sparisoma. Três espécies do gênero possuem alta biomassa em Fernando de Noronha, Sparisoma axillare, Sparisoma amplum e Sparisoma frondosum (Krajewski & Floeter 2011). Espécies desse gênero raspam ou escavam o substrato, o que os torna importante nos processos de bioerosão de carbonato de cálcio e na produção de sedimento, tendo importante papel funcional nos ecossistemas recifais(Hoey & Bellwood 2008; Bruggemann et al. 1996). Em estudo realizado por Bonaldo et al. (2006) nesta mesma ilha, foi observado que essas três espécies de Sparisoma possuem diferenças em seus hábitos alimentares e na frequência de forrageio. Apesar de forragearem os mesmos tipos de substratos, como a matriz de algas epilíticas e substrato rochoso, fazem em proporções diferentes, favorecendo a coexistência dessas espécies nesse local. A pressão alimentar do gênero Sparisoma foi baixa de forma geral, tanto no Atol das Rocas quanto na Ilha da Trindade.

Diferente do Atol das Rocas, de Fernando de Noronha e de outros locais estudados na costa brasileira (Longo et al. 2014), Trindade foi o único local em que os herbívoros tiveram uma pressão alimentar

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inferior aos onívoros. Isso se deve exclusivamente a uma espécie: o balistídeo Melichthys niger. Esta espécie está ausente da costa brasileira, porém é muito abundante nas ilhas oceânicas do Atlântico (Hardy 1967; Lubbock 1980; Lubbock & Edward 1981), principalmente na Ilha de Ascensão e na ilha da Trindade (Gasparini & Floeter 2001). A distribuição local de M. niger não parece estar relacionada à seletividade de alimento, mas sim a condições físicas (Price & John, 1980). Essa espécie presenta alta plasticidade alimentar, com grande variedade de itens compondo a sua dieta, como macroalgas, invertebrados bentônicos, ovos de peixes. (Kavanagh & Olney, 2006). No estudo realizado por Price & John (1980) na ilha de Ascensão, os autores observaram que nos locais inacessíveis por M. niger, as algas filamentosas apresentavam um maior desenvolvimento e distribuição, no entanto, o conteúdo estomacal dos peixes era composto principalmente por algas calcárias. Neste mesmo trabalho os autores sugerem que isso não é necessariamente relacionado a maior qualidade nutricional, mas sim pela sua maior disponibilidade no ambiente. Tal padrão corrobora com o observado na Ilha da Trindade, em que a interação alimentar de M. niger não está associada a locais com grupos bentônicos específicos, mas sim relacionada a locais com composição bentônica variada (Figura 7).

Dentre os herbívoros encontrados na Ilha da Trindade e que exerceram pressão alimentar significativa, Acanthurus bahianus e Kyphosus sp são os mais abundantes (Pinheiro et al. 2011). O herbívoro Kyphosus sp está associado a ambientes com maior hidrodinamismo, geralmente na crista, local mais raso (Pinheiro et al. 2011). No entanto, a pressão alimentar exercida por essa espécie foi aos 15 metros de profundidade, no sítio Paredão, na Ilha da Trindade. Este sítio está

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localizado na parte mais exposta às ondulações da ilha − consequentemente com alto grau de hidrodinamismo − e também apresenta alta cobertura de alga calcária incrustante. Isso pode estar relacionado à relação entre a pressão alimentar desse herbívoro e essa alga (Figura 7). Nos outros trabalhos realizados ao longo da costa (e.g Longo et al. 2014) e nas outras ilhas oceânicas amostradas no presente estudo, não foi visto esse herbívoro exercendo pressão alimentar, possivelmente relacionado a inviabilidade de amostrar em locais muito expostos e hidrodinâmicos.

Dentro do grupo de predadores de invertebrados móveis, a espécie Pseudupeneus maculatus obteve a maior média de pressão alimentar em Fernando de Noronha e Trindade. Esta espécie tem preferência por substrato inconsolidado, sendo uma importante espécie nucleadora nas interações nuclear-seguidor, disponibilizando invertebrados epibentônicos para outras espécies de peixes (Gasparini & Floeter 2001, Sazima et al. 2006). Em Fernando de Noronha essa espécie parece ter uma forte relação com o substrato arenoso e em Trindade ter alguma relação com a areia e macroalgas (Figura 7). A abundância dessa espécie nas duas ilhas (Pinheiro et al. 2011; Krajewski & Floeter 2011) e a forma de forrageio, causando distúrbio no substrato, contribuiu para uma significativa média de pressão alimentar nessas ilhas.

A intensidade da pressão alimentar nos sítios amostrados nas três ilhas foi norteada principalmente pela abundância de determinadas espécies. Outros fatores podem estar relacionados aos grupos que exerceram maior pressão alimentar, como o habito de forrageio e a dieta associada à disponibilidade de alimento.

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CONCLUSÃO

A estrutura da pressão alimentar variou menos entre as ilhas do que a estrutura da comunidade bentônica. O Atol das Rocas e Fernando de Noronha seguiram um padrão similar. Tal padrão possivelmente está relacionado ao fato dessas duas ilhas serem próximas geograficamente e de forma geral compartilharem o mesmo conjunto de espécies.

A comunidade bentônica não parece ser o principal fator influenciando a estrutura da pressão alimentar dos peixes sobre o bentos. No geral, as espécies que exerceram maior pressão alimentar dentro de cada ilha não foram relacionadas a grupos bentônicos específicos.

Tais conclusões sugerem que a intensidade e composição da pressão alimentar dos peixes sobre o bentos nessas três ilhas oceânicas, não são influenciadas somente pela cobertura bentônica, mas por diversos fatores, por exemplo, a composição e abundância da própria assembleia de peixes.

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