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as primeras referencias de las en- fermedades causadas por Phytoph- thora en cítricos en nuestro país se remontan a finales del siglo XIX, concretamente en Mallorca y la Comunidad Valenciana. En aquella época la mayoría de los cítricos se injertaban sobre cidro (Citrus medica), limón (C. limon) y naranja (C. si- nensis), especies todas ellas muy sensibles a Phytophthora. Se observó que los árbo- les injertados sobre naranjo amargo (C.aurantium) no se veían afectados por la enfermedad, pasando a ser éste el por- tainjento predominante en la citricultura mediterránea hasta la aparición del virus de
la tristeza (CTV) a mitad del siglo XX (Za- ragoza-Adriaensens, 2011).
En los cítricos podemos diferenciar al menos tres enfermedades causadas por Phytophthora (Graham et al., 1999). La podredumbre del cuello y las raíces afec- ta al portainjerto, principalmente en la ba- se del tronco y las raíces estructurales, donde aparecen chancros de tamaño va- riable (foto 1). En algunos casos la enfer- medad causa también pudriciones de las raicillas absorbentes (barbada), reducien- do la capacidad de absorción de agua y nu- trientes, que se traduce en falta de vigor, clorosis y defoliación de los árboles afec-
tados. Estos mismos síntomas pueden de- berse también a causas no parasitarias, co- mo la asfixia radicular, por lo que es reco- mendable confirmar la presencia de Phytoph- thora en las raíces mediante su análisis en un laboratorio competente.
La gomosis afecta al tronco y las ramas principales de la variedad. Como su nom- bre indica, se caracteriza por la aparición abundante de goma sobre los tejidos afec- tados. Si eliminamos la corteza, podre- mos apreciar los tejidos internos del floe- ma y el cambium con un color marrón y as-
Estrategias para la gestión integrada de las enfermedades causadas por
Phytophthora en cítricos
A. Vicent1, J.L. Mira1y V. Dalmau2.
1Centro de Protección Vegetal y Biotecnología. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA). Moncada. Valencia
2Servicio de Sanidad Vegetal. Conselleria de Agricultura, Medio Ambiente, Cambio Climático y Desarrollo Rural. Generalitat Valenciana.
En los cítricos podemos diferenciar al menos tres enfermedades causadas por Phytophthora: podredumbre del cuello y raíces, gomosis y aguado. Se han descrito varias especies de
Phytophthora que afectan a los cítricos, pero las más importantes son P. citrophthora y P. nicotianae. Para su control deben seguirse lógicamente estrategias de gestión integrada, detallándose en este artículo tanto las prácticas agronómicas más adecuadas como los tratamientos fungicidas más efectivos y las épocas de
aplicación de los mismos.
Prácticas agronómicas y tratamientos fungicidas para un control integrado de estas enfermedades
pecto acuoso muy característico (foto 2).
Las lesiones pueden desarrollarse duran- te varios ciclos de cultivo, rodeando por completo la rama o el tronco afectado, provocando un decaimiento general y final- mente su muerte. En sus fases finales, las lesiones aparecen deprimidas y rodeadas
de un callo perimetral muy característico (foto 3).
El aguado es una podredumbre de los frutos de color marrón y aspecto consisten- te (foto 4), que provoca la caída de la ma- yoría de los frutos afectados. Cuando las infecciones son recientes, los frutos pue- den no mostrar síntomas externos de la en- fermedad en el momento de la cosecha, pero desarrollan posteriormente pudriciones en almacén (Tuset, 1987). Los problemas de aguado son frecuentes en frutos situados en las partes bajas de la copa, más expues-
tos a los propágulos de Phytophthora del suelo. Es importante señalar que la presen- cia de aguado en una parcela no implica necesariamente que existan problemas de podredumbre del cuello y/o gomosis.
Agente causal y epidemiología Actualmente, el genero Phytophthora se ha reclasificado dentro del reino Chromis- ta, que incluye también varias algas y orga- nismos afines. Las especies de Phytophtho-
ra se desarrollan en el suelo, donde so- breviven en forma de micelio y estructu- ras especializadas como las clamidosporas y oosporas. Phytophthora se reproduce mediante esporangios (foto 5), que for- man en su interior otras estructuras más pe-
Prácticas agronómicas y tratamientos fungicidas para un control integrado de estas enfermedades
Foto 3 (abajo, izda). Fase final de una lesión de gomosis causada por Phytophthora donde se observa la formación de un callo perimetral.
Foto 4 (abajo, dcha). Fruto de Nova afectado de aguado causado por Phytophthora.
Foto 1 (izda).Síntomas de podredumbre del cuello causada por Phytophthora en portainjerto de citrange Carrizo.
Foto 2 (dcha). Exudación de goma y tejidos internos de color marrón afectados por Phytophthora en un árbol de Hernandina con gomosis.
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VIDA RURAL 1 mayo 2016queñas denominadas zoosporas. Estos propágulos están provistos de flagelos, que les permiten desplazarse por el agua. De hecho, la presencia de agua es necesaria para las fases de multiplicación, disemina- ción e infección en todas las especies de Phytophthora (Graham et al., 1999).
Se han descrito varias especies de Phytophthora afectando a los cítri- cos, siendo las más importantes P. ci- trophthora y P. nicotianae (= P. para- sitica). La especie más habitual en las regiones mediterráneas es P. citroph- thora (Ricci et al., 1990), mientras que P. nicotianae es más prevalente en las zonas citrícolas de clima hú- medo subtropical.
La temperatura óptima para el crecimiento de P. citrophthora se si- túa entre los 240C y 280C, siendo más alta en el caso de P. nicotianae alrededor de 30-320C (Graham et al., 1999). Se han descrito variantes in- traespecíficas de P. citrophthora, aso- ciadas con una reemergencia de pro- blemas de gomosis en clementinas en Córcega (Vernière et al., 2004). Sin embargo, estudios realizados en nuestro país han encontrado una al- ta homogeneidad en las poblacio- nes de P. citrophthora afectando a cítricos (Álvarez et al., 2011).
El inóculo de Phytophthora es- tá ampliamente distribuido en los suelos de nuestras zonas citríco- las, aunque con diferentes nive- les según la parcela y su historial de cultivo. No obstante, además de la presencia del inóculo, el des- arrollo de las enfermedades cau- sadas por Phytophthora depende de unas condiciones específicas.
Cuando el suelo se encharca por efecto de las lluvias o riegos, los esporangios y las zoosporas de Phytophthora germinan e infectan al portaninjerto, causando la podredumbre del cuello y las raíces. Las infecciones del tronco y las ramas (gomosis) y los frutos (aguado) se producen por efecto de las salpicaduras de lluvia, que diseminan los es- porangios y zoosporas de Phytophthora desde el suelo. Experimentos realizados en condiciones controladas sugieren que los caracoles (Helix aspersa) podrían disemi- nar también los propágulos de Phytoph-
thora (Álvarez et al., 2009), aunque es po- co probable que tengan un papel relevan- te en la dispersión de la enfermedad en condiciones de campo.
Para que los esporangios y las zoospo- ras de Phytophthora germinen e infecten el tronco, las ramas y los frutos, es necesario que la copa del árbol permanezca mojada durante un cierto tiempo. Aunque la parte baja del tronco está más expuesta a los pro- págulos de Phytophthora del suelo, en oca- siones, después de una lluvia las ramas permanecen mojadas durante más tiempo y se convierten en zonas preferentes de in- fección (foto 6).
En nuestras condiciones mediterráne- as, el principal período de infección es el otoño. Las lluvias durante esa época del año, en ocasiones de carácter torrencial, coinciden con temperaturas suaves muy fa- vorables para el desarrollo de P. citrophtho- ra. Algunos años pueden darse también in- fecciones importantes durante las primave- ras lluviosas. Por otra parte, encharcamien- tos por riegos excesivos o inundaciones ocasionales pueden inducir infecciones fue- ra de estos dos periodos. Phytophthora no se reproduce sobre los elementos estruc- turales del árbol, por lo que las lesiones en tronco y ramas no suelen originar nuevas in- fecciones secundarias.
Las lesiones de gomosis en tronco y ramas pueden tardar un cierto tiempo en ser visibles, lo que puede confundirnos res- pecto al momento en el que realmente se produjeron las infecciones. De la misma forma, la muerte de los árboles infectados por Phytophthora se da generalmente du- rante los meses de verano, coincidiendo con la mayor demanda evapotranspirativa de las plantas. Sin embargo, como ya se ha indicado anteriormente, las infecciones se producen sobre todo en otoño y en oca- siones también en primavera.
Las infecciones de Phytophthora que cau- san el aguado de los frutos se dan en oto- ño, cuando el cambio de color de los frutos coincide con lluvias intensas y temperatu-
Foto 5. Fotografía microscopica de dos esporangios de Phytophthora nicotianae.
Foto 6. Aspecto de un árbol horas después de una lluvia donde se observa el tronco seco mientras que las ramas permanecen todavía mojadas.
ras suaves. Las lesiones de aguado pueden observarse directamente en el campo a los 3-7 días después de la infección o con posterioridad durante la postcosecha. Ba-
jo condiciones adecuadas de temperatu- ra y humedad, Phytophthora puede formar esporangios en la superficie de los frutos infectados, que se diseminan por la acción
de la lluvia originando infecciones secun- darias (Tuset, 1987).
Control
Prácticas agronómicas
Como en cualquier otra enfermedad de plantas, en el caso de Phytophthora en cí- tricos deben seguirse lógicamente estra- tegias integradas para su control. Es muy importante evitar todas aquellas situaciones que favorezcan los encharcamientos prolon- gados de la parcela. La plantación ha de di- señarse de forma que procure una escorren- tía rápida de las aguas pluviales (foto 7a).
En parcelas con suelos arcillosos poco per- meables hay que reducir al mínimo el pa- so de maquinaria para evitar su compacta- ción, ya que reduce su capacidad de dre- naje incrementando los problemas de en- charcamiento (foto 7b).
Foto 7. Problemas de encharcamiento en parcelas de cítricos a)por una evacuación deficiente de las aguas pluviales; b)por el paso de maquinaria en un suelo arcilloso.
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VIDA RURAL 1 mayo 2016Para prevenir la podredumbre del cue- llo hay que evitar el contacto directo del agua con el tronco del portainjerto. Para ello se recomienda cultivar los árboles en mesetas elevadas y mantener los goteros separados de la base del árbol.
Los troncos de los plantones jóvenes sue- len cubrirse con plástico impermeable pa- ra protegerlos del frío, los herbicidas y los ataques de vertebrados. Estas protecciones plásticas favorecen la acumulación de agua alrededor del tronco y con ello las infec- ciones de Phytophthora, causando graves problemas de podredumbre del cuello en el portainjerto y gomosis en
la variedad (foto 8). Una vez que los plantones al- cancen un cierto tamaño, estas protecciones imper- meables deben retirarse, o sustituirse por otras de malla que no acumulan agua y permiten la circu- lación del aire.
El control de la podre- dumbre del cuello y las raíces pasa por una elec- ción adecuada del por- tainjerto. Su susceptibilidad a Phytophthora es varia-
ble, desde los muy sensibles como el C. vol- kameriana hasta los resistentes como el citrumelo Swingle. En cualquier caso, los por- tainjertos son en general mucho más resis- tentes a Phytophthora que las variedades.
De ahí que para el control de la gomosis se recomiende injertar lo más alto posible (fo- to 9), especialmente en aquellas varieda- des de elevada susceptibilidad como la clementina Hernandina.
Las podas quirúrgicas y la limpieza de los chancros permiten en algunos casos recuperar los árboles afectados por gomo- sis. De la misma forma, se puede actuar so-
bre la podredumbre del cuello en el por- tainjerto excavando y aireando las raíces.
Aunque efectivas, estas prácticas agronó- micas han quedado prácticamente en des- uso debido a su elevado coste de mano de obra.
Para reducir los problemas de aguado en frutos es importante evitar la formación de salpicaduras de lluvia, que son las que diseminan los esporangios y zoosporas de Phytophthora desde el suelo. Se recomien- da podar las faldas de los árboles y ele- var las ramas bajas con tutores para alejar los frutos del suelo (Phillips et al., 1990). Tra- dicionalmente, en las parcelas de cítricos se mantenía una cubierta vegetal de Oxa- lis durante los meses de otoño (foto 10). Es- ta planta herbácea se caracteriza por for- mar una densa masa vegetal de porte re- lativamente elevado, con la que se reducen notablemente las salpicaduras de lluvia y los problemas de aguado. Aunque ya en des- uso, esta práctica agronómica ha suscita- do un renovado interés en el contexto de la producción ecológica.
Aplicación de fungicidas
Los compuestos de cobre y mancozeb son fungicidas de contacto efectivos frente a Phytophthora. Su acción es únicamente
Foto 8 (izda). Árbol con una protección de malla sobre otra de plástico impermeable, donde se acumula el agua favoreciendo las infecciones de Phytophthora.
Foto 9 (dcha). Árbol con injerto muy alto para evitar los problemas de gomosis causados por Phytophthora.
Foto 10. Cubierta vegetal de Oxalis en una parcela de cítricos para evitar las salpicaduras de lluvia y las infecciones de Phytophthora.
preventiva, no curativa, por lo que deben aplicarse antes de la infección. Como estos productos no tienen capacidad de translocación en la planta, tienen que aplicarse directa- mente sobre las zonas suscep- tibles de infección.
En el caso de la podre- dumbre del cuello y la gomo- sis, las aplicaciones de com- puestos de cobre y manco- zeb sobre el tronco y las ramas principales deben realizarse a final de verano-otoño, en pre- visión de las lluvias intensas habituales en esa época del año. Para el control del agua- do de los frutos se recomien-
da aplicarlos en el momento del cambio de color, justo antes de las lluvias de oto- ño. Las aplicaciones deben cubrir espe- cialmente los frutos situados en la parte baja de la copa, ya que son los más ex- puestos a las salpicaduras de lluvia y las in- fecciones de Phytophthora.
Los fungicidas sistémicos fosetil-Al, me- talaxil y metalaxil-M tienen acción preven- tiva y curativa por lo que, a diferencia de los compuestos de cobre y mancozeb, pue- den actuar en algunos casos también so- bre infecciones recientes. Fosetil-Al, me- talaxil y metalaxil-M poseen capacidad de translocación vascular ascendente y en el caso del fosetil-Al también descendente.
Para el control de la podredumbre de las ra- íces se recomienda aplicarlos a través del riego localizado. En las parcelas donde se utilice todavía riego por inundación, puede inyectarse fosetil-Al, metalaxil y metalaxil- M directamente en el suelo bajo la copa del árbol. La absorción y traslocación de estos fungicidas sistémicos depende de la actividad fisiológica de la planta, por lo que su aplicación debe coincidir con los mo- mentos de mayor movimiento de savia, du- rante las brotaciones de primavera, verano u otoño.
Debido a su actividad sistémica y capa- cidad de movimiento dentro de la planta, las aplicaciones por vía radicular de fosetil-Al, metalaxil y metalaxil-M, también por vía foliar en el caso de fosetil-Al, pueden actuar sobre las infecciones de Phytophthora en el tronco y las ramas principales. No obs- tante, se ha demostrado que el control de la podredumbre del cuello y la gomosis es mucho más efectivo si se aplican directa- mente al tronco y las ramas principales (foto 11) (Álvarez et al., 2008). En este ca- so, el momento de aplicación es menos determinante en su eficacia ya que, al po- sicionarse directamente sobre la zona de in- fección, su actividad no depende tanto de la translocación dentro de la planta.
Los fungicidas sistémicos fosetil-Al y metalaxil-M pueden aplicarse por vía fo- liar para el control del aguado en frutos.
Además de su acción preventiva, estos fungicidas pueden actuar curativamente sobre infecciones recientes de Phytoph- thora todavía asintomáticas. Cuando se aplique metalaxil-M por vía foliar para el control del aguado, debe mezclarse siem- pre con compuestos de cobre o manco- zeb para reducir el riesgo de aparición de resistencias (Timmer et al., 1998).
Conclusión
A modo de conclusión, se- ñalar que el control integra- do de Phytophthora en cí- tricos debe enfocarse con- siderando de forma conjun- ta las tres enfermedades descritas anteriormente.
En el caso de la podre- dumbre del cuello y la go- mosis, la erradicación de las infecciones ya estable- cidas en los árboles suele ser difícil y costosa. La es- trategia de aplicaciones fun- gicidas para el control de estas dos enfermedades deberá tener en cuenta el grado de susceptibilidad del portainjerto y la variedad, así como las condiciones edafoclimáticas y los antece- dentes de la parcela. Por último, es impor- tante recordar que la utilización de produc- tos fitosanitarios debe ajustarse siempre a las condiciones de su autorización. I
Foto 11. Aplicación de fungicidas directamente al tronco y las ramas de un árbol de clementino para el control de la podredumbre del cuello y gomosis causadas por Phytophthora.
Álvarez LA, Gramaje D, Abad-Campos P, García-Jiménez J (2009) Role of the Helix aspersa snail as a vector of Phytophthora citrophthora causing branch cankers on clementine trees in Spain. Plant Pathology 58: 956-963.
Álvarez LA, León M, Abad-Campos P, García-Jiménez J, Vicent A (2011) Genetic variation and host specificity of Phytophthora citrophthora iso- lates causing branch cankers in clementine trees in Spain. European Journal of Plant Pathology 129: 103-117.
Álvarez LA, Vicent A, Soler JM, De la Roca E, Bascón J, García-Jiménez J (2008) Comparison of application methods of systemic fungicides to suppress branch cankers in clementine trees caused by Phytophthora citrophthora. Plant Disease 92: 1357-1363.
Graham JH, Menge J, Timmer LW, Duncan LW (1999) Root diseases. In:
Citrus Health Management. American Phytopathological Society, St.
Paul, MN, pp 126-135.
Phillips AP, O'Connell NV, Menge JA (1990) Citrus skirt pruning-a management technique for Phytophthora brown rot. California Agriculture 44: 6-7.
Ricci P, Pope-de-Vallavieille C, Panabieres F (1990) Caractères compa- rés des espèces de Phytophthora pathogènes des agrumes. Bulletin OEPP/EPPO 20: 19-28.
Timmer LW, Graham JH, Zitko SE (1998) Metalaxyl-resistant isolates of Phytophthora nicotianae: Occurrence, sensitivity, and competitive para- sitic ability on citrus. Plant Disease 82, 254-261.
Tuset JJ (1987) Podredumbres de los frutos cítricos. Generalitat Valenciana. Consellería d'Agricultura i Pesca, Valencia. 206 pp.
Vernière C, Cohen S, Raffanel B, Dubois A, Venard P, Panabières F (2004) Variability in pathogenicity among Phytophthora spp. isolated from citrus in Corsica. Journal of Phytopathology 152, 476-483.
Zaragoza-Adriaensens S (2011) Origen y actividades del Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias 1868-2000, Moncada. 241 pp.
http://www.ivia.gva.es/libro-salvador-zaragoza
BIBLIOGRAFÍA