Naturaleza y Desarrollo Vol.9 Núm.1, Enero-Junio, 2011

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Naturaleza y Desarrollo Vol.9 Núm.1, Enero-Junio, 2011

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Cita suge rida: Kraker-Castañeda, C. & A. J. Cóbar-Carranza. 2011. Uso de rarefacción para la comparación de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.

Uso de rarefacción para comparación de la riqueza

de especies: el caso de las aves de sotobosque en

la zona de influencia del Parque Nacional Laguna

Lachuá, Guatemala

Use of rarefaction for species richness comparisons: the

case of the understory birds in the influence zone of the

Laguna Lachuá, Guatemala

Cristian Kraker-Castañeda* y Ana José Cóbar-Carranza

Escuela de Biología, Universidad de San Carlos de Guatemala, Edificio T -10, Segundo Nivel, Ciudad Universitaria, Guatemala, Guatemala, Centro América.

*Correspondencia: cristiankraker@hotmail.com

Resumen. Un problema teórico frecuente en ecología de comunidades es no poder hacer una

comparación objetiva de la riqueza de especies hasta que las diferencias en tamaño muestral sean corregidas. Con el objetivo de ejemplificar cómo la estandarización por medio del método de rarefacción basada en individuos, permite una comparación más apropiada cuando los únicos datos disponibles son listados de especies y sus abundancias, se analizó la riqueza de especies de aves de sotobosque capturadas con redes de niebla en dos usos de suelo con distinto grado de perturbación en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá, Guatemala. Se documentaron un total de 229 aves de 59 especies, 46 residentes y 13 migratorias. Con un esfuerzo estándar de 154 horas∙red se capturaron 143 individuos de 46 especies en el uso de suelo con grado de perturbación intermedio (Pi) y 86 individuos de 28 especies en el uso de suelo con grado de perturbación bajo (Pb). Entre sitios se compartieron 15 especies. Para una muestra estándar de 86 individuos, la diferencia de riqueza de especies fue estadísticamente significativa, con 37 especies en Pi y 28 especies en Pb.

Palabras clave: aves, rarefacción, Parque Nacional Laguna Lachuá, Guatemala.

Abstract. A common problem in community ecology is that, theoretically, objective

comparisons of species richness cannot be obtained until differences in sample size are corrected. With the objective of exemplify how standardization by means of the individual-based rarefaction method allows more accurate comparisons when the only data available are species lists and their abundance, species richness was analyzed for understory birds captured with mist nets in two sites with different degrees of disturbance in the zone of influence of the Laguna Lachuá National Park, Guatemala. A total of 229 birds belonging to 59 species were documented, with 46 resident species and 13 migratory species. With a standard effort of 154 net∙hours, 143 individuals belonging to 46 species were captured in the site with an intermediate degree of disturbance, and 86 individuals belonging to 28 species were captured in the site with a low degree of disturbance. There were 15 species shared between the two

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sites. For a standard sample of 86 individuals, the difference in species richness was found to be statistically significant, with 37 species in the site with an intermediate degree of disturbance and 28 species in the site with a low degree of disturbance.

Keywords: birds, rarefaction, Laguna Lachuá National Park, Guatemala.

Introducción

El estudio de la dive rsidad biológica es fundamentalmente una disciplina comparativa; aparentemente la riqueza de especies es su expresión más simple y conceptualmente puede ser definida como el nú me ro de especies de un taxón particular en un ensamb le (Magurran, 2004). Una de las mayores compli-caciones con las estimaciones de la riqueza de especies es su dependencia del ta maño muestral (Magurran, 2004), ya que aún cuando se estandarizan los esfuerzos de recolecta, éstos tamaños difícilmente son iguales. Los conteos de riqueza de especies son muy sensibles al número de individuos muestreados y al número, ta maño y arreglo espacial de las muestras (Gotelli y Colwe ll, 2011). En la literatura se han propuesto cálculos simp les para minimiza r los efectos del tamaño muestral, por e je mplo, los índices de Margalef y Menhinic k, que al dividir la riqueza nu mérica por el número de ind ividuos que constituyen la muestra, buscan corregir este proble ma, sin embargo, está demostrado que este ajuste sigue siendo insuficiente (Magurran, 2004). En otras palabras, la sensibilidad al esfuerzo de muestreo no puede ser eliminada al reescalar la riqueza de especies como una relación entre el conteo de especies y el de individuos, de muestras o cualquier otra med ida de esfuerzo (Gotelli y Co lwell, 2011).

La ra refacción es un método que fue propuesto para comparar e l nú mero de especies cuando las muestras diferían en tamaño (Gotelli y Colwell, 2011), estima a la riqueza de especies en función del tamaño de muestra más pequeño (Gotelli y Entsminger, 2001). Este procedimien-

to tiene varios supues tos: las muestras que son obtenidas por técnicas distintas y comunidades que son intrínsicamente distintas no pueden ser comparadas; se supone que los individuos se encuentran distribuidos al aza r, de lo contrario hay una sobreestimac ión de la riqueza de especies; debido a que se converge en las muestras de menor ta maño, el muestreo debe ser suficiente como para caracterizar a la co munidad (Magurran, 2004). Además, las estimac iones pueden estar sesgadas si el muestreo es inadecuado o si las muestras son obtenidas a partir de sitios con diferencias considerables en la distri-bución de abundancia entre las especies, es decir, la subestimac ión de la riqueza de especies depende del nivel de dominancia en el conjunto de datos (Magurran, 2004).

El objet ivo de este estudio fue eje mplificar có mo por med io de la estandarizac ión con el método de rarefacc ión basado en individuos , es posible llevar a cabo comparac iones objetivas de la riqueza de especies cuando los únicos datos disponibles son listados de especies y sus abundancias , además de proveer cálculos de la variabilidad de dichas estimac iones para establecer la significancia estadística de las diferencias resultantes, esto tomando como e je mplo un inventario parc ial de aves de sotobosque capturadas con redes de niebla en dos usos de suelo con distinto grado de perturbación en la zona

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62 de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá (PNLL), Guate ma la.

Materiales y métodos

El PNLL se ubica dentro de las coordenadas 15°46’54”, 15°49’16”, 15°59’11”, 15°57’19” N y 90°45’14”, 90°34’48”, 90°29’56”, 90°45’26” W, con una superficie apro ximada de 145 km2 (Monzón, 1999; Figura 1). Según las zonas de vida de Holdridge en el área se encuentra un bosque muy húmedo subtropical (cálido) (Castañeda, 2008). Las especies vegetales características de esta zona de vida son Orbigynia cohune,

Terminalia amazona, Brosimum

alicastrum, Cecropia pentandra, Vochysia guatemalensis, Lonchocarpus

spp. y Virola spp. El estudio se llevó a cabo en la zona de influencia del PNLL, en la cua l se encuentra un mosaico de hábitats con distinto grado de

perturbación producto de las actividades humanas, principa lmente agropecuarias. El d iseño contempló un factor (uso de suelo) con dos niveles: grado de perturbación intermedio (dos guamiles o acahuales con antigüedad aproximada de 10 a 15 años , en adelante denominados Pi, con coordenadas 15°58’24.86” N, 90°38’39.51” W y 15°57’50.54” N, 90°38’7.06” W) y grado de perturbación bajo (dos frag mentos de bosque maduro, en adelante denominados Pb, con coordenadas 15°55’57.62” N, 90°37’31.02” W y 15°56’2.63” N, 90°36’45.05” W) (Figura 1).

Las capturas se llevaron durante la época migratoria utilizando redes de niebla de 12 m de longitud, 2.5 m de altura y 38 mm de luz de ma lla, ab iertas durante siete horas a partir del a manecer.

Figura 1. Ubicación geográfica del Parque Nacional Laguna Lachuá (PNLL), Alta Verapaz, Guatemala. Se indican los puntos de captura de aves de sotobosque en la zona de influencia del PNLL. Pi= perturbación intermedia y Pb= perturbación baja.

El esfuerzo de captura se expresó como el número de redes colocadas por el total de horas muestreadas (Ralph et al., 1996).

En cada tratamiento se llevó a cabo un esfuerzo estándar de 154 horas∙red. Para cada ave capturada se registró el peso, longitud de ala, sexo en caso de dimorfis mo sexual y presencia de mudas

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63 (Ra lph et al., 1996). Ade más, se infirió la condición reproductiva por medio de la presencia de parche de anidación (Ra lph et al., 1996). La identificac ión taxonó mica se hizo med iante las guías ilustradas de Howell y Webb (1995) y Preston (1998). Para la nomenc latura taxonó mica se siguió el Check -List of

North American Birds de la American Ornithologists’ Union (AOU por sus

siglas en inglés) (AOU, 1998). Ade más, se determinó si las especies estaban clasificadas en el Listado de Especies Amenazadas (LEA) del Consejo Nacional de Áreas Protegidas de Guate ma la (CONAP, 2006), los Apéndices del Convenio sobre el Co merc io Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES por sus siglas en inglés) y la lista del International Union for Conservation

of Nature and Natural Resources (IUCN

por sus siglas en inglés) (IUCN, 2011). El método de rarefacción basado en individuos estima el nú mero medio de especies a través de sub-muestras repetidas al a zar de n* individuos a partir de la muestra original más grande, siendo n* = n (el ta maño de la muestra original más pequeña) (Gotelli y Colwe ll, 2011). Este mis mo procedimiento permite estimar la varianza de S* entre re-ordena mientos al azar de los individuos y la prueba de hipótesis consiste en preguntarse si S (la riqueza observada completa de la muestra más pequeña), se ubica dentro del intervalo de confianza de 95% de S* (la riqueza de especies esperada basada en las sub-muestras al azar de tamaño n); si el valor observado cae dentro del intervalo de confian za, entonces la hipótesis de que la rique za de la muestra más pequeña basada en todos los individuos n no difie re de la rique za de

una sub-muestra de tamaño

n*, no puede ser rechazada a p < 0.05

(Gotelli y Colwell, 2011). La rarefacc ión también permite construir una curva entera en la cual el número de individuos sub-muestreados al azar se encuentran en un rango que va de 1 a N (Gotelli y Colwe ll, 2011). Los valores de riqueza promedio de la curva de rarefacc ión (curva suavizada) se calcularon en el programa EcoSim ver. 7.0 (Gote lli y Entsminger, 2011). En e l mis mo programa se generaron los intervalos de confianza por medio de 1000 iteraciones. El modelo nulo genera un núme ro de pseudo-comunidades por medio de la aleatorización de la matriz de datos y las iteraciones determinan este número; mientras más iterac iones se utilizan, se obtiene mayor precisión en la estimac ión (Gotelli y Entsminger, 2011).

Resultados y Discusión

Se registró un total de 229 aves de 59 especies, 46 residentes y 13 migratorias , pertenecientes a 17 fa milias y cuatro órdenes (Cuadro 1). Se capturaron 143 individuos de 46 especies en Pi y 86 individuos de 28 especies en Pb. Entre sitios se compartieron 15 especies. De las especies documentadas solamente las representantes de la familia Trochilidae están incluidas en el índice tres del LEA, que incluye especies amenazadas por pérdida de hábitat, y en el Apéndice II de la CITES, que incluye todas las especies que aunque en la actualidad aún no se encuentran necesaria mente en pelig ro de e xtinción, podrían llegar a esta situación (CONAP, 2006). Para la IUCN (2011) todas las especies documentadas están consideradas como de menor importan-cia; en esta categoría se incluyen espe-cies de amplia d istribución y abundantes (Hunter y Gibbs, 2007), es decir, son especies con la que se cuenta con informac ión suficiente y no tienen

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Cuadro 1. Aves capturadas en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá (PNLL), Alta Verapa z, Guate mala . Pi= perturbación intermedia , Pb= perturbación baja y R/M = residente/migratoria .

Clase Aves Pi Pb R/M Orden Apodiformes Famillia Trochilidae Amazilia tzacatl 5 3 R Phaethornis longirostris 7 2 R Phaethornis striigularis 1 1 R Orden Columbiformes Familia Columbidae Columbina talpacoti 3 0 R Geotrygon montana 0 1 R Orden Piciformes Familia Galbulidae Galbula ruficauda 2 0 R Familia Bucconidae

Malacoptila panam ensis 0 1 R

Familia Picidae

Veniliornis fum igatus 1 0 R

Orden Passeriformes Familia Emberizidae Arremon aurantiirostris 1 0 R Arremonops chloronotus 4 1 R Sporophila torqueola 4 6 R Sporophila am ericana 12 2 R Sporophila sp. 1 0 R Volatinia jacarina 4 0 R Familia Tyrannidae Attila spadiceus 1 0 R Empidonax albigularis 0 1 M Empidonax m inimus 1 0 M Mionectes oleagineus 1 3 R Myiarchus crinitus 0 1 M

Platyrinchus cancrom inus 0 1 R

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Cuadro 1. Continuación

Clase Aves Pi Pb R/M

Terenotriccus erythrurus 2 0 R

Tolmom yias sulphurescens 0 1 R

Familia Fumariidae Automolus rubiginosus 0 1 R Dendrocolaptes picumnus 1 0 R Lepidocolaptes souleyetii 2 0 R Xenops m inutus 1 0 R Xiphorhynchus flavigaster 1 0 R Familia Cardinalidae Caryothraustes poliogaster 10 0 R Cyanocompsa parellina 3 0 R Cyanocompsa cyanoides 0 6 R Habia fuscicauda 6 1 R Passerina cyanea 0 7 M Saltator maximus 3 0 R Familia Thamnophylidae Cercomacra tyrannina 1 0 R Thamnophilus doliatus 1 0 R Familia Coerebidae Coereba flaveola 2 1 R Familia Parulidae Dendroica discolor 1 0 M Geothlypis trichas 0 1 M Geothlypis sp. 1 0 R Icteria virens 7 1 M

Oporornis form osus 4 2 M

Seiurus aurocapilla 3 0 R Wilsonia citrina 0 1 M Wilsonia pusilla 2 0 M Familia Mimidae Dumetella carolinensis 11 30 M Familia Fringiliidae Euphonia gouldi 1 0 R Familia Troglodytidae Henicorhina leucosticta 2 0 R Thryothorus maculipectus 3 0 R

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66 Cuadro 1. Continuación

Discernir acerca de las diferencias en la riqueza de especies entre sitios con ma rcadas diferencias en el tamaño muestral es complicado. Sin embargo, los procedimientos de estandarizac ión buscan corregir este proble ma, algunos con resultados más confiables que otros, dependiendo si se cumplen sus supuestos o no. Frances y Rathbun (1981) sugieren el método de rarefacción como una alternativa para compara r co munidades de aves, debido a que otras medidas amp lia mente utilizadas , por eje mp lo, el índice de diversidad de Shannon, provocan la pérdida de información al combinar variab les como la riqueza de especies y la abundancia relativa en un solo estadístico que no permite asegurar el efecto re lativo de una u otra; incluso un mis mo valor para este índice puede ser resultado de distintas combinaciones de estas variables. Distintos autores ya

han utilizado la rare facción co mo una alternativa para describir co munidades de aves en la región Mesoamericana (Estrada et al., 2000; Greenberg et al., 2000).

Por otro lado según Magurran (2004), cuando los datos consisten solamente en listados de especies con sus abundancias, como en este caso, la rarefacción es el único procedimiento de análisis posible. Por med io de este método, se determinó que para una muestra estándar de 86 individuos, no hay superposición de los intervalos de confianza de 95% en el punto en que la muestra mayor (Pi) iguala a la muestra menor (Pb) en la curva de rarefacción, por lo tanto, la diferencia en la riqueza de especies es estadísticamente significativa, con 37 especies en Pi y 28 especies en Pb (Figura 2). Clase Aves Pi Pb R/M Troglodytes aedon 1 0 M Hylocichla mustelina 3 6 R Familia Vireonidae Hylophilus ochraceiceps 1 2 R Vireo philadelphicus 0 1 M Familia Pipridae Manacus candei 7 0 R Pipra mentalis 8 1 R Familia Thraupidae Ramphocelus sanguinolentus 2 0 R Ramphocelus passerinii 0 1 R Familia Polioptilidae Ramphocaenus melanurus 1 0 R Familia Tityridae Schiffornis turdina 1 0 R

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Figura 2. Curva de rarefacción que presenta la riqueza de especies para una muestra estándar de 86 individuos en usos de suelo con distinto grado de perturbación en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachuá (PNLL), Guatemala. Se observa que no hay superposición de los intervalos de confianza al 95% en el punto en que la muestra mayor (Pi) se iguala a la menor (Pb).

En contraste a la rarefacción basada en individuos, la rarefacción basada en muestras calcula el número de especies esperado cuando las muestras son seleccionadas al azar (sin ree mpla za miento) de una serie de muestras que son colectivamente representativas de un ensamble (Gotelli y Colwe ll, 2011). La diferencia fundamental entre a mbos métodos es que, por diseño, la rarefacc ión basada en muestras conserva la estructura espacial de los datos y por lo tanto es un tratamiento más realista de las unidades de muestreo utilizadas en la mayoría de estudios de diversidad biológica (Gotelli y Colwe ll, 2011). Los ecólogos en el campo rara mente toman muestras de individuos al azar, en ca mbio, recolectan muestras que contienen números variables de individuos (Gotelli y Entsminger, 2011). Sin e mbargo, la

rarefacc ión basada en muestras no controla directamente dife rencias en la abundancia absoluta entre series de muestras, y en el caso de dos series que difieren en el nú mero med io de individuos por muestra, la curva de rarefacc ión para la serie con mayor abundancia media revelará mayor número de especies (Gotelli y Co lwell, 2011). Gotelli y Colwe ll (2001) plantean que si hay disponibilidad de datos basados en muestras, puede utilizarse cualquiera de los dos métodos, sin embargo, es preferib le establecer los niveles de heterogeneidad en los datos por med io de las muestras. Para Willott (2001) algunas medidas de esfuerzo basadas en muestras son inapropiadas en estudios comparativos, ya que no distinguen entre diferencias genuinas de la riqueza de especies entre sitios, producto de la probabilidad de detección

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68 y diferencias en la efic iencia del trampeo, y argumenta que el número de individuos es la me jor unidad de muestreo para evitar este problema, además, no requiere del conocimiento de la biología de las especies en estudio, que muchas veces puede ser incomp leto. En ca mb io Moreno y Ha lffter (2001), sugieren que el esfuerzo además debe ser e xpresado en unidades de muestreo estándar dada su aplicación en el diseño de inventarios, ya que si este solamente fuera indicado como e l nú mero de individuos, sería muy difíc il la planificación y la estimación del costo al inic io de los mismos.

De los modelos diseñados para la estimación de la riqueza de es pecies, la rarefacc ión considera el sesgo del sub -muestreo ajustando o controlando las diferencias en el núme ro de individuos y el nú mero de muestras, sin embargo hay modelos que en general intentan e xtrapolar de lo conocido hacia lo que aún no conocemos (Escalante, 2003). Una de las desventajas de estos modelos es que extrapolar la riqueza de especies cuando solamente una proporción pequeña del ensamble ha sido muestreado produce errores grandes, y el resultado depende fuertemente del estimador utilizado (Co lwe ll y Coddington, 1994). La rare facción, en camb io, es considerada como un método de intrapolación, ya que calcula el número esperado de especies de cada muestra si todas fueran reducidas a un tamaño estándar (Gotelli y Co lwell, 2011); este método tiene las desventajas de que desaprovecha informac ión, ya que toma co mo med ida general para todas las muestras el tamaño muestral más pequeño (Moreno, 2001), y cuando los tamaños de muestra no son suficientes no distingue entre patrones de riqueza d istintos, ya que todas las curvas convergen en abundancias bajas (Gotelli y Colwe ll, 2001).

En la zona de influencia del PNLL, Avendaño (2001) t iene registradas 86

especies de aves de sotobosque, incluyendo 17 migratorias, con un esfuerzo de captura considerablemente mayor a l de l presente estudio. Se recomienda que para una referencia más completa de la avifauna de la región se consulte a dicha autora. El listado presentado aquí es parcial aunque relevante por que existen pocas publicaciones sobre la avifauna del país; el objetivo principal en este caso es enfatiza r la utilidad de la estandarizac ión por med io del método de rarefacc ión basada en individuos, como una aproximac ión más objetiva en la comparac ión de la riqueza de especies cuando hay diferencias en tamaño muestral y los datos recabados limitan otro tipo de análisis .

Conclusiones

Por medio de la estandarización con el método de rarefacción basada en individuos se determinó que la diferencia de riqueza de especies entre los usos de suelo estudiados es estadísticamente significativa. Pa ra una muestra estándar de 86 indiv iduos se determinó una riqueza de 37 especies en Pi y de 28 especies en Pb. De las especies documentadas solamente los represen-tantes de la fa milia Trochilidae están incluidos en el índice tres del LEA y el Apéndice II de la CITES, y todos los individuos identificados hasta nivel específico son considerados de importancia menor en la lista roja de la IUCN. El método de rarefacción permite abordar una situación frecuente en ecología de comunidades, la comparac ión de la riqueza de especies cuando se presentan diferencias de tamaño muestral, aun cuando el esfuerzo ha sido estandarizado, ade más de proveer cálculos de la variabilidad en las estimaciones para determinar la significancia de las diferenc ias una vez que ya ha sido re-calculada la riqueza de especies en función de los datos .

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Agradecimientos

Esta investigación se enmarca en el Progra ma de Expe rienc ias Docentes con la Co munidad (EDC) de la Facultad de Ciencias Químicas y Farmac ia, Universidad de San Carlos de Guate mala (USA C). Se agradece el apoyo del Progra ma de Investigación y Monitoreo de la Eco-Región Lachuá (PIM EL) de la USA C. Asimismo se agradece a E. Enríquez por sus recomendaciones durante la investigación y a nuestros colegas J. L. Echeverría y P. Garc ía por su invaluable ayuda en campo. Por último se agradecen las sugerencias de C. E. Moreno y un revisor anónimo, que permit ieron me jorar este manuscrito.

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Recib ido:

12 de enero de 2011 Aceptado: