Anatomía de raíces de pimiento y tomate atacadas por Nacobbus aberrans - Sociedad Argentina de Botánica

Bol.Soc.Argent. Bot. 36 (1-2): 97

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103. 2001

ANATOMíA

DE

RAíCES

DE

PIMIENTO

Y

TOMATE

ATACADAS

POR

NACOBBUS

ABERRANS

E. LORENZO1,M.E. DOUCET2, M. DEL C.TORDABLE1yN.

POLONl1

Summary:Anatomyofpepperand tomato rootsattacked by Nacobbus aberrans.The anatomy ofpepperand tomato rootsof plantsfrom Oliva(Córdoba,Argentina)attacked bya populationofN.aberranswas studied. Theformation of syncytia that altersroot anatomyinbothspeciesdue to the developmentof nematode,was observed. Thehistological alterations showahigh susceptibilityofthe plantsstudied toN.aberrans. Keywords:Nacobbus aberrans, pepper,tomato,nematode,syncytia.

Resumen:Seestudia la anatomía de raíces de pimiento y tomatefuertementeatacadas poruna poblaciónde

N.aberransprocedentede lalocalidad de Oliva, provincia de Córdoba. Se observala formación de síncitos

quealteran la anatomíaen ambasraíces y cuyo desarrollo está en relación con elnematodo. Las alteraciones

histológicasencontradas ponenen evidencia unaalta susceptibilidaddelos vegetalesestudiadosrespectode

N. aberrans.

Palabras clave: Nacobbus aberrans, pimiento,tomate,nematodo, síncitos.

INTRODUCCIóN

nematodos enla agriculturaes difícilde determi¬

nar;sin embargo, las pérdidas anuales sehan esti¬ mado en78billones de dólares aescala mundial (Bakeretal.,1994).

Varios géneros fitófagos han logrado desarrollar estrechas relacionescon sushospedadores através del establecimiento, dentro de los tejidos vegetales, de sitios de alimentaciónespecializados (Jones, 1981). Estos sitios soninducidospor secreciones provenientes del esófago del nematodo que modifi¬ can yregulan la función, el metabolismo y fenotipo celular.Lascélulassonmodificadaspara quelaplan¬ tale transfiera sustancias alimenticias y sonindis¬ pensablespara asegurar el éxito de la asociación hospedador-nematodo.Los sitios de alimentación se transformanenfuentepermanentede nutrientes para las especies endoparásitas sedentariasy pue¬ denser de distintostipos: síncito (las células veci¬

nas sefusionancomoresultado de laruptura yde-' gradaciónde lasparedes celulares), células gigan¬

tes(células multinucleadashipertróficas donde se sucedenmúltiples mitosisenausencia de citocinesis) y,células “nurse”(célulasque nomanifiestan agran-damientocomparadasconlascélulasnormales).

Entre los nematodos que establecen

estrechas

relaciones con sus hospedadores se destaca el nematodofitófagoendoparásito Nacobbus aberrans (Thome, 1935) Thome & Allen, 1944, que posee una amplia distribuciónen Argentina (Costilla, Losnematodos,los organismos multicelulares

másabundantessobre la tierra,seencuentran en to¬

dos los hábitats yecosistemas de la biosfera.Mu¬ chasespeciessonimportantes patógenos de plantas yanimales, mientrasqueotrassonbeneficiosaspara la agricultura y el medio

ambiente

(Baker, 1998).

Los daños ocasionados a las plantas por nematodos del suelo amenudo sonsubestimados porque no danlugara síntomas específicos enla parteaéreadelvegetalatacado. Crecimientoretar¬

dado, enanismo y amarillamientopuedenser oca¬

sionadospor estosorganismoscomoasí tambiénser el resultado de otros factores.Los nematodos fitófagos, que amenudorestringenseveramenteel crecimientoylaproducción de los vegetales sobre losque sealimentan,hanrecibido mucho másaten¬

ciónquelospertenecientesaotrascategorías tróficas (bacteriófagos, fungívoros, omnívoros entorno-. patógenos ypredatores).Losprimeros, además de losdañosqueocasionan por sí mismos,facilitanel ingreso deotros organismos patógenos talescomo bacterias yhongos. Elimpacto perjudicial de los

1

Departamentode CienciasNaturales,Facultadde Ciencias

Exactas,Físico-Químicas y Naturales* UNRC.5800

-

Río Cuarto, Córdoba,Argentina.

2

Laboratorio de Nematología. Centro de Zoología Aplicada. UNC. Casillade Correo 122. 5000. Córdoba.

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1985;Doucet,1989, 1999;Doucet &Di Rienzo,

1991).Puede asociarse conmalezas (Costilla, op.

cit.;Doucet, op.cit.;Doucet, 1992)y convegetales

deimportancia agrícola (Costilla, 1989;Doucet et

al., 1992). Enesteúltimocaso,el nematodo ocasio¬

naseriosdaños,principalmenteacultivos hortícolas

(Costilla,op.cit.;Doucetetai,1997).

Lashembrasrepresentantesdel género inducen la formación de síncitos dentro deengrasamientos

de la raíz llamados “agallas”. La recolección de raí¬ cesdeplantas deCapsicumannuumL. “pimiento” yLycopersiconesculentumMili,“tomate”, muyata¬ cadas por N. aberrans,permitiórealizarundetalla¬

do análisis de la anatomía de lasmismasy determi¬ narelgradode asociaciónconelparásito.

Raícesde pimiento

Elanálisis histológicode lasporciones de raíces conagallas evidencióque lapresencia de las hem¬ bras del nematodoindujoel desarrollodesíncitos

enelcilindrocentral;éstosseextendíanacrópetay

basípétamentealolargode la raíz yalgunos,en su

expansión radial,alcanzaron lacorteza(Fig. IB). Tantoenel cilindro centralcomo en

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bíaunmarcadocontraste entreelaspectode las cé¬ lulas del síncitoylas adyacentes. Estoeradebidoa que las células que los iban constituyendoadquirían mayor tamañoydensidad citoplasmáticaenrelación

conlasnoafectadas.Elgrado de expansióndelas célulasdel cilindro central fue mayor que el de las

corticales,considerando las células originales. Los

síncitosocupaban principalmente lazonacorrespon¬

diente al xilema secundarioy enalgunos sectores provocaron lainterrupción delcambium vascular

incorporandocélulasdelmeristema,del floemase¬ cundarioyde lacortezaen suformación.Al

afean-zarlos síncitos muy buendesarrollo, ocasionaron unanotable reducción del tejido vascularcomoasí

tambiéndesplazamientoyalteracionesen sudispo¬ sición (Fig. IB, F). Como

consecuencia

del alto gra¬ do de

infestación

que teníanlas raíces,enel cilin¬ dro central deunamisma agallasediferenciaron

variossíncitos;en estasocasiones elsistema

vascular

quedó extremadamente disminuido.

En lacorteza,totalmenteparenquimática,selo¬ calizaron larvasrodeadasporcélulas modificadas quenollegaronaconstituirunsíncito.Dichas célu¬ las secaracterizaban por lapresencia deuncito¬ plasmabastantedenso,disminucióndel vacúolocen¬ tralehipertrofia denúcleoynucléolo.Uncarácter diferencialsobresaliente deestascélulaslo consti¬

tuíaelengrasamientoylignificacióndesusparedes (Fig. IB). Entrelas células modificadas habíaco¬ nexiones intercelulares (puntuaciones),noasí entre

ellas y lascorticalesque las circundaban. Dado que eraalto el número de larvas presentesenlacorteza también lo eranlos gruposde células

parenqui-máticas lignificadas,lo quemodificónotablemente

esta zona de la raíz. Tanto enrelaciónconlos

síncitoscomo conla presencia de las larvasno se detectaron fenómenos de hiperplasia, de modo que lasagallasde las raíceseranresultado deldesarro¬

llo de los síncitos ydelapresencia dehembras,

MATERIALES

Y

MéTODOS

Lasraíces provenían de la localidad de Oliva

(Córdoba); para los estudios histológicos se selec¬ cionaronporcionesde raícessanas y otrasatacadas que mostrabanagallas.Esasporciones fueron lava¬

das,cortadasen partesquenoexcedieran 1cmde longitudy fijadas inmediatamente enFAA.En el fijadorsedejaronentre72a96hs. Posteriormente sedeshidrataronatravésdeunaserie de alcoholes etílicosde concentraciones progresivas partiendo del de 70°;luegofueron transferidasamezclas de

alco-hol-xilolypor últimoxilol-parafina (mejoradacon plástico).Lainclusiónseefectuóconel mismo tipo deparafinayserealizaroncortesseriados,transver¬ salesylongitudinales,de 8a10 pm de espesor,con

micrótomorotativo. Loscortesobtenidos fueronco¬ loreados conla triple coloración “hematoxilina-safranina-verde permanente”y se montaron enDPX (Johansen, 1940; O’ Brien & Me Cully, 1981).

Lospreparadoshistológicos seencuentrande¬

positadosenla histoteca de la Cátedra deMorfolo¬ gíaVegetal. Las fotomicrografías fueron tomadas con unmicroscopio AxiophotCarlZeiss.

RESULTADOS

Elingresode larvas y/ohembrasinmaduras del

nematodoy suposteriordesarrolloenhembrasma¬

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Fig. 1. Fotomicrografíasde raíces de C.annuumensecciones transversales. A: raíz testigo sano. B-F: raíces infestadas. B: raízcon

síncitos funcionalesenel cilindro centralylarvasenlacorteza.C:detalle deunsíncitoen etapainicial. D: síncitoen etapadiferenciada

connúcleoshipertróficosyabundante almidón. E: detalle deunsíncito connúcleoseninvolución. F: síncitoen etapade regresión y alteraciones en ladisposicióndel tejido vascular.Abreviaturas:al, almidón;c,corteza;h, hifa;ip,interrupciónde pared;1,larva;ne, nematodo;pl,pared lignificada;si, síncito;tv,tejidosvasculares. Aumentos: la escala vale 100pmpara A-B; 25pmparaC-Ey50pm

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Lossíncitosmostraronunaserie de modifica¬ ciones desdesuformaciónhasta que dejaron de serfuncionales. Fue posible definir, deacuerdoa sucitología,tresetapas en sudesarrollo:inicial,

diferenciaday enregresión.

donde muchas de las células teníancitoplasmaescaso, unmarcadoaumentode lavacuolización,muypocos núcleosyalgunos granos de almidón.Además,entre

las células vivas aparecíaunimportante número de célulasmuertas.Tantoen unas comoen otras,las pa¬ redessemantuvieroncelulósicasydesigualmenteen¬ grosadas (Fig. 1F).

En lasmuestras analizadas,había formaciónde numerosas raíceslaterales.

Enrelacióncon esta etapa no seidentificaron ejem¬ plares vivos delnematodo; encambio se observaron masas de huevos contenidas en una matriz mucilaginosa.

Síncitos

a.Etapa inicial

Representada por síncitos jóvenes,sus nume¬ rosascélulas presentaban formasytamañosvaria¬

bles,conel citoplasmaalgodensoy el vacúolo centralreducidooreemplazadopor varias vacúolos pequeños.Lasparedes celulareserandelgadascon abundantesrupturasquepermitían la confluencia de los citoplasmasyel traslado de los distintos orgánuloscelulares. Losnúcleos,generalmenteuno porcélula,seasemejabanenformaytamañoalos de las célulasdel parénquima cortical. Fue muy frecuenteencontrarenestossíncitos hifastabicadas (Deuteromycetes)queadquiríanunnotable desa¬ rrollo (Fig. 1C).

Enestaetapadel síncito fue detectada lapre¬ sencia de hembras sedentarias que aúnnohabían alcanzadosumáximodesarrollo.

Raícesdetomate

Las estructuras sinciciales inducidas por el nematodosedesarrollarontantoenelcilindro central como enlacortezay eran numerosas enunamisma agalla. Esto determinó que la anatomía de la raízre¬ sultaramuyalteraday no sepudieran delimitarcorte¬

zaycilindro vascular. Los síncitosseextendían acrópeta ybasípetamentealolargode la raízyensuexpansión radial,alcanzaron formas variables y contornosirre¬ gulares (Fig. 2B). Los tejidos vasculares quedaron

se-' parados, desplazadosyreducidos por el crecimiento

de los síncitos. Además grancantidadde elementos conductores del xilema teníandisposiciónirregulary En este estadio el citoplasma continuó _{características anómalas (Fig.2B, C, E). La presencia} incrementando su densidadsiendo de aspecto delarvasenlazonamásextemade lacortezaprodujo granulosoy muy pocovacudlizado. Fue muyca- ja_{misma reacción que}se describió para las raíces de racterísticala presencia de abundantes granosde _{pimient0.Nohuboprocesosde hipeiplasia}

relaciona-*

almidónde forma redonda ytamaños diversos, _doscon[a_{preSencia de los nematodos}oconlos sitios muchos de los cuales estaban parcialmente

hidrolizados.Los núcleoseranhipertróficos, de

aproximadamente 15pmde diámetro ycontorno _{Uo de varios síncitos y de la presencia de hembras de}

redondeadooameboidalcon_nucléolomuyeviden- _afoerrans

te(Fig. ID);enalgunos deestossíncitos senotó unaprogresiva involución de los núcleos (Fig. 1E). Encuanto alas paredes celulares,unaspocas se manteníandelgadasyaque la mayoría las habían engrosado hastaunos5-7 pm;apesar deello,to¬

das continuaban siendocelulósicas.Conrelacióna b. Etapa

_diferenciada

dealimentación,ylas agallas, más grandesque enel pimiento, resultaron tambiénenestecasodel

desarro-En el material queseanalizó fue posibledistinguir

dosetapas enla

diferenciación

delos síncitos: funcio¬ naly no funcional.

SJncitos

a.Etapa

_funcional

Las células secaracterizabanpor ser de tamaños

variables',conpredominio de las formas rectangula¬ res.Elcitoplasmaera muydensoconvacúolospeque¬ ños,unnúcleo por célula,decontorno irregular, y nucléolospocosevidentes. Las paredescelularesesta¬ lasrupturaseransemejantesalas de laetapaante¬

rior (Fig. 1E). En éstos síncitos hayunademarca¬ ción más notableentrela apariencia de las células que losconstituyenylas adyacentes (Fig. IB, E); porotraparte,estaban relacionadosconhembras adultascompletamente desarrolladas.

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Fig. 2. Fotomicrografías de raíces dei.esculentumensecciones transversales. A: raíztestigosano.B: raízconvarios síncitos funcionales; haciaabajoy ala derechaseobservaunacavidaddondequedabaalojada la hembra. C-E: detalles de síncitos funcionales. F: síncitono

funcional.Abreviaturas:ca,cavidad;ip, interrupción de pared; ne, nematodo; nu, núcleo; pe, paredengrosada;si, sincito;x, xilema. Aumentos:la escala vale 100 pm para A; 400 pm para B; 50 pm para C, D, F y 25 pm para E.

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tasúltimas manteníansutípicaapariencia vacuolada y las paredescelulares completas.

Estossíncitosestaban relacionadosconhembras en etapadeovipostura.

síncito. Encontraste, enelpimientode Oliva, las rupturasde lasparedescelularessonsemejantes a las dela etapainicial,por lotanto elaspecto del síncitono semodificademasiado;otradiferencia surgedel desarrolloenésteúltimode gran cantidad de almidón. Este carácterestípicode todo síncito inducido por losrepresentantesdel géneroNacobbus (Jones,op.cit.).

Conrelaciónalcuarto estadioy alaetapa en

regresiónde ambos materialessonbastantes coinci¬ dentes. En los dosselocalizantantocélulasenesta¬

do de desorganizacióncomocélulasmuertas yno

puedenrelacionarse con ejemplares vivos del nematodo pero síconsusoviposturas.

También Doucet et al. (1997) describieron la asociación queseestablecíaentre otrapoblaciónde N. aberram,procedentede laprovinciade Santa Fe y L. esculentum. Esa asociación originóenlas raí¬ ceslaformaciónde síncitosenlos cuales fue posible

establecer

las mismasetapasdescriptas parapimiento

(Doucet etal.,1992). Sin embargonoconcúerdan conlo observadoen tomatede Oliva,enespecialen laetapa funcional.Las diferencias sonlas mismas quesepuntualizanentrepimientode Tucumányel

de Oliva.

Estos antecedentespermiten estableceruna vez más, distintos comportamientos porpartede miem¬ bros de esta especie enrelación condiversos

hospedadores, acordeconla ya señalado por Doucet & DiRienzo (1991).

b.Etapano

_funcional

Caracterizados porungran número de células muertas,soloalgunasde las célulasdelaperiferia

del síncito teníanrestosdecitoplasma y núcleos. Las paredescelulares,enespecial las que limitabancon los elementos delxilema, estabannotablementeen¬

grosadas (Fig. 2F). Se detectaronademás,elemen¬ tosdevasosocluidos quepodríanserconsecuencia de lapresenciade hongosentodos los tejidos de la raíz.Aligualqueenlaetapade síncitoenregresión

de las raíces de pimiento,no se encontraronejem¬ plares de nematodos vivos asociados alcomplejo

celular.

DISCUSIóN

Tantoenlas raíces depimientocomodetomate, N. aberram induceala formación de alteraciones histológicasdefinidasrepresentadasporsíncitos. Las

característicascitológicasde los síncitos concuer-danconlas quesedescribenparalosrepresentantes del género (Jones, 1981).

Doucetetal. (1992), al estudiar lahistopatología

inducida porunapoblaciónde N. aberram prove¬ niente de Tucumánenraícesde C.annuum varie¬ dad “trompa de elefante”,encuentransíncitosmuy

bien desarrollados. Definencuatroestadios en su evoluciónbasadosenla instalacióndel nematodoy suposterior desarrollo. Elprimer estadio,tieneen generalunacitología semejanteala de laetapaini¬

cial descripta para pimientoen estetrabajo;sinem¬ bargosediferencianenlasrupturas de lasparedes

celulares,que estánpresentes enel material de Oli¬ va.Coincidenlos dos materiales elestarasociado conlamisma etapa de desarrollo de N. aberram.

Elsegundo y tercer estadios serían coincidentescon lo que hemos definidocomo etapadiferenciada,y, si bien todos están con relaciónahembras total¬

mentedesarrolladas,entreellosseestablecen

dife-•rencias bien marcadas_anivelcitológico.Enefecto,

en

pimiento

de Tucumán resalta la situación vincu¬ lada conlarupturade lasparedes celulares, que

CONCLUSIONES

Lagrancantidad de nematodosalojadosenlos

sistemasradicales de cadaplantay las alteraciones

histológicas inducidas por N. aberram ponen de manifiesto que ambas especiessonmuysusceptibles. Lossíncitos formados por la acción del patógeno ocasionan cambiosenla anatomía de las raíces,en particularenladisposiciónyestructurade los teji¬ dosvasculareslos quenollegana serinterrumpidos.

AGRADECIMIENTOS

Los autoresagradecenala Secretaría de Ciencia y Técnica de la UniversidadNacional de Río Cuarto

de la Universidad Nacional de Córdoba (SECYT, DOUCET, M. E.1992.Asociacionesentrenematodos fitófagos y malezasenlaRepública Argentina.Agriscientia 9: 103-112.

Res.162/99), Consejode Investigaciones Científi¬

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talesenlaRepúblicaArgentina. Serie de la

AcademiaNacio-(CONICOR, PIP Res. 1610/98)yal Consejo Nacio¬

nal de Agronomía y VeterinariaN° 24.

nal deInvestigaciones Científicas y Técnicas (CONICET, PIP Res. 2851)porelapoyofinanciero que hizoposible el desarrollo deestetrabajo.

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