Territorialidad y relaciones espaciales en rapaces diurnas

Territorialidad y relaciones espaciales en rapaces diurnas

Sara Martínez Hesterkamp Patrones y procesos a escala global y local

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Sara Martínez Hesterkamp

Tesis Doctoral ▪ 2015

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DEPARTAMENTO DE CIENCIAS DE LA VIDA UNIDAD DOCENTE DE ECOLOGÍA

2015

2015

Departamento de Ciencias de la Vida Unidad Docente Ecología

UNIVERSIDAD DE ALCALÁ, PATRIMONIO DE LA HUMANIDAD

Territorialidad y relaciones espaciales en rapaces diurnas

Patrones y procesos a escala global y local

Memoria presentada para optar al grado de Doctora por la Universidad de Alcalá

Programa de doctorado:

“Ecología, Conservación y Restauración de Ecosistemas” (D330)

Sara Martínez Hesterkamp

Director: Dr. Salvador Rebollo de la Torre

Co-director: Dr. Lorenzo Pérez Camacho

A mis padres

La Tesis Doctoral que se presenta se desarrolla amparada con una beca FPI del Ministerio de Educación y Ciencia (BES-2008-006630) y la mayor parte de sus objetivos se desarrollan en el marco de los proyectos CGL2007-60533/BOS “Efectos de la revegetación (pasiva y activa) en la dinámica y diversidad de plantas leñosas y aves en paisajes agrarios”, CGL2010-18312/BOS “Restauración de la biodiversidad y los servicios ecosistémicos en sistemas agrarios: un enfoque multi-escala”, CGL2014-533308-P “Servicios de la avifauna (high mobile link species) en mosaicos agroforestales:

regeneración forestal y regulación de plagas”, el proyecto CCG2014/BIO-002 “Servicios de la avifauna en sistemas agroforestales: dispersión de semillas y regulación de plagas” de la Universidad de Alcalá, y el programa REMEDINAL S-0505/AMB/0335, S- 2009/AMB/1783 y S-2013/MAE/2719 cofinanciado por la Comunidad de Madrid y el Fondo Social Europeo.

Dibujo de la portada: Chata Terrades Muñoz.

“Only if we understand can we care.

Only if we care will we help.

Only if we help shall all be saved.”

-Dr. Jane Goodall

AGRADECIMIENTOS

Nunca pensé que llegar hasta aquí iba a costar tanto. Pero sobre todo, nunca pensé que me iba a enseñar tantas cosas. Sabía que en el camino, con mucho trabajo y algo de suerte, aprendería a ser una investigadora. Pero no sabía que también iba a aprender a ser más yo. Y ahora que todo se acaba, me doy cuenta que ambos aprendizajes hubieran sido del todo imposible sin la ayuda de todos los que me rodeaban. Esta tesis, y todo el proceso, todos los acontecimientos derivados de ella, son y existen, gracias a vosotros.

Gracias a mis directores de tesis, Salva y Lorenzo, por darme la oportunidad de descubrir qué es esto de la ciencia; por incluirme dentro de este proyecto y empezar esta tesis. Gracias por vuestra ayuda, vuestros consejos y correcciones, y por poner los medios necesarios para que esta tesis fuera posible. Y sobre todo, gracias por vuestra comprensión y apoyo en los momentos difíciles ajenos a la tesis, esos, que aunque no queramos, a veces nos roban parte del tiempo y la energía.

Gracias al resto del equipo azorero. A Gonzalo, mi hermano de tesis, por toda la ayuda durante este largo proceso, tanto profesional como personal; han sido muchas horas y días de campo y de no campo juntos, y muchas veces se superaban gracias a tu buena compañía (y a los caldos esos ricos, ricos que te marcas). A Seso, nuestro hombre en el campo, gracias por todo el trabajo que has hecho, sin el cual no tendríamos proyecto. Y gracias por enseñarme tanto, del monte, de los azores, y sobre todo, de la vida; eres muy sabio, Sesiño.

Gracias a Jorge (Xurxo), por tu ayuda en el campo y por tu infinita alegría; ha sido un placer trabajar contigo. A Quique, por ayudarme en los comienzos y porque siempre serás un azorero. A Miguel y Pablo, por ayudarnos en la ardua tarea de la búsqueda de nidos. Gracias también a las familias del equipo, que tanto nos han apoyado y “aguantado” con nuestras historias del monte: Marina y Lucía; Mónica, Martín y Jorge; Olga; Isa, Manuel y Lucía.

Aunque no formen parte del equipo titular, esta tesis y este proyecto no podrían

en el campo. And thank you to Fabio and Jeff, for helping us with the GIS models.

I also want to thank all the professors and people who were part of this thesis at some point through my PhD short-stays. Steve, thank you for helping me and making me felt part of your team; I had a great time during my stay in ACES and I learned a lot about social and conservation conflicts. Jesús, gracias por nuestros ratos de café y por estar siempre pendiente de que me encontrara bien.

And thanks, Anita, Cris and Andrea, for making my time in Aberdeen amazing and memorable. Pat, thank you for making me feel so welcome at Union; thanks for your help, your time, and all your wise advices then and afterwards, and above all, thank you for all your kindness.

Poder realizar la tesis en esta universidad ha sido para mí una suerte inmensa y un placer gracias a la amabilidad, la atención y el interés que siempre han mostrado todos mis compañeros de departamento, primero de Ecología, ahora de Ciencias de la Vida. Gracias en especial a Ana, por todo el cariño y toda la alegría, porque siempre nos cuidas un montón. Y gracias a los becarios

“mayores”, con los que empecé, Vir, Marta, Luis, Bárbara, Óscar, Mariano, Mª José, Liliana, Edu y Javi. Y por supuesto, gracias a todos los Ecogeofísicos;

gracias por cargar este lugar de buena energía, por el apoyo constante, por ayudarme con tantas cosas de la tesis, pero sobre todo, gracias por los cafés, los Maximus, las charlas, los volleys, la creatividad audiovisual, y las risas, sobre todo las risas, Lupe, Antonio, Paloma, Uge, Belén, Héctor, Mertxe, Germán, Isa, Silvia, Judith, Cris, Andrei, Joaquín, Natalia, Cris salsa, Jesús, Noe, Mike, Arantxa, MJ, Bruno, Luciano, Lau, Mila, Jesús, Borja, Jorge, Jose, Giovanni, Laura corales, Andrea, Rafa, Sara, Tocayo, Deisi, Michelle, Silvia minas, Judit...

Esta tesis no podría haber sido sin la ayuda de mucha gente que en realidad nada o poco tienen que ver con la ciencia. Gracias a Bea, porque sin tu atención y cariño, creo de verdad que no lo habría conseguido. A Nieves, Ylva, Ana y a nuestros caballitos, porque habéis sido una vía de escape y un respiro este último año. A Leah, por seguir ahí y por no dejar que me olvide de mi pasión de la infancia. A María; Chiti, Pepe y Rafita; Chata, porque os siento familia, esa que una misma se va haciendo. A San y Cyn, por los reencuentros en Bite. A mis niñas de la Ula, por seguir aquí conmigo, Patri, Sandra y Lucía. A mis amigos de la carrera, Diego y Pedro, y a mis chicas de la uni, Clau, Ana, Diana, Cel y Emi;

todo empezó con vosotros y vosotras. A Gorka, por nuestras sesiones de psicoanálisis y apoyo este último año. Gracias a Paco, Mabel y Pablo, porque siempre me hicisteis sentir una más. A Guzmán, por todo el apoyo mientras vivimos juntos y por seguir creyendo en mí.

Gracias a la Erasmus Familie, porque diez años después seguimos ahí, y lo que nos queda; sois de lo mejor que me he encontrado en la vida, Lara, Jenny, Lau, Pepe, Alex, Marta, Inés, Irene, Lucía, Cristiano, Benoit, Dani Lleida, Dani Italia, Susana, María, Naiara, Sara, Annalisa y Xabi (grande Xabi). Esta tesis va a ser muy celebrada entre mi gente de Alcalá; Coleguis, gracias por todo el apoyo, los Juernes, las fiestas, las risas, los viajes, los cumples, las cañas y tapas, los bailes, gracias por compartir y por animarme siempre, David, Alberpito, Eskarpa,

Angelito, Benja, Javi, Ana, Julia, Lidia, María, Ana fisio, Bea, Gema, Milena, Abuelo, Isa, Alber, Raquel, Fer y Herce. Especial mención a mis compis de piso, que me cuidan tanto, tantísimo, Luis y Jore. Gracias a David y Elena, habéis estado siempre y me habéis hecho reír taaanto; siempre seremos Berni, Flys y Hes. A Raúl, por toda tu ayuda, por consolarme unas veces y otras por darme caña, que a veces un empujoncito es necesario. A Carlos, mi hermanoide, por estar, por ser, y porque espero, será así siempre. Miri, mi hermana, no solo me has ayudado con esto, son tantas cosas y tantos años, que el agradecimiento es eterno.

Dicen que la familia está siempre, y así es. Gracias a la familia Martínez, porque me encanta ser una Machule: Ángel Jesús (sabes que te lo llamaré siempre) y Sofía; tío Ángel y Ana; Javi, Montse y David, os quiero. Mein lieber deutsche Familie, etwas weit, aber immer hier bei mir. Ich bin so glücklich euch zu haben!

Thea und Jürgen; Anna, Dennis, Zion und Ziva; Lena, Daniel und Neyo; Inge und Oma Lili. Oma, du bist eine der tollsten Frauen, die ich kenne; ich hoffe, dass ich einiges von dir und deiner super Energie übernommen habe.

A mis hadas. Porque sí, resulta que existen. Y son diez. Bonitas, inteligentes, cariñosas, listas, divertidas… Y están ahí siempre. Siempre. Diez pares de manos para sostenerte, diez pares de pies para llevarte un rato si lo necesitas. Esto no existe, y yo no soy, si no es por vosotras, Bau, Carol, Cris, Ido, Kiki, Maki, María, Noe, Rebeca, y Rosa.

Esta tesis está dedicada a mis padres, Juan y Bea, porque sin vosotros y todo vuestro apoyo, de verdad que no se habría acabado. Gracias, por darme los mejores consejos, por enseñarme el mundo con todas sus posibles caras y dejarme elegir siempre, incluso cuando no era más que una cría. Gracias por cuidarme, por vuestro amor incondicional, y sobre todo, gracias por acompañarme toda la vida y ayudarme a ser la mujer que soy.

Gracias.

Índice

RESUMEN ... i-v

Capítulo 1. Introducción general ... 1-22

Sección 1. Escala global. Patrones generales asociados al comportamiento territorial de las rapaces diurnas ... 23-83

Capítulo 2. Determinantes del comportamiento territorial y del tamaño de los territorios  en rapaces diurnas  ... 25‐54  Capítulo  3.  Influencia  del  comportamiento  territorial  en  el  dimorfismo  sexual  inverso  (RSD) de las rapaces diurnas  ... 55‐83 

Sección 2. Escala local. Relaciones intra- e inter-específicas de un gremio de rapaces forestales en eucaliptales del noroeste de la Península Ibérica .... 85-141

Capítulo  4.  La  territorialidad  de  rapaces  como  indicador  de  la  capacidad  de  un  ecosistema novel para albergar fauna  ... 87‐114  Capítulo 5. La organización espacial de un gremio de rapaces forestales como indicador  de sus interacciones inter‐específicas  ... 115‐141 

Capítulo 6. Discusión general ... 143-158

Capítulo 7. Conclusiones generales ... 159-166

Contents

ABSTRACT ... i-v

Chapter 1. General introduction ...1-22

Section 1. Global scale. General patterns associated with territorial behavior of diurnal raptors ... 23-83

Chapter 2. Drivers of territorial behavior and territory size in diurnal raptors  ... 25‐54  Chapter 3. Influence of territorial behavior in reverse sexual dimorphism (RSD) of diurnal raptors   ... 55‐83 

Section 2. Local scale. Intra- and inter-specific relationships of a forest raptor guild in eucalyptus forests in the northwest of the Iberian Peninsula ... 85-141

Chapter  4.  Raptor  territoriality  as  an  indicator  of  the  capacity  of  a  novel  ecosystem  to  support  animal wildlife  ... 87‐114  Chapter  5.    The  spatial  organization  of  a  forest  raptor  guild  as  an  indicator  of  their  interspecific  interactions  ... 115‐141 

Chapter 6. General discussion ... 143-158

Chapter 7. General conclusions ... 159-166

Resumen

RESUMEN

Comprender y predecir la dinámica espacio-temporal de las poblaciones animales continua siendo a día de hoy un reto y uno de los principales objetivos de la Ecología.

En este contexto, el estudio de la territorialidad puede aportar información muy valiosa sobre la dinámica, densidad y organización espacial de las poblaciones. Las aves rapaces se han utilizado frecuentemente como modelo para estudiar la territorialidad y sus implicaciones. Sin embargo, todavía hoy no se conocen bien ciertos aspectos como, por ejemplo, los factores que promueven este comportamiento a escala global, la influencia de este comportamiento sobre otros rasgos característicos de las rapaces como el dimorfismo sexual inverso respecto al tamaño (RSD, del inglés reverse size dimorphism), o cómo influye la territorialidad y las interacciones con otras especies sobre la organización espacial de sus poblaciones. El objetivo de la presente Tesis Doctoral es profundizar en el conocimiento de la territorialidad y las relaciones espaciales en las rapaces diurnas abordando cuatro aspectos fundamentales: 1) los determinantes del comportamiento territorial, 2) la territorialidad como determinante de otros rasgos típicos en las rapaces (RSD), 3) la territorialidad de las rapaces como indicador de la capacidad de los ecosistemas para albergar fauna, y 4) las relaciones espaciales inter-específicas como indicadores de las interacciones entre las especies de un gremio de rapaces.

El primer capítulo de la tesis (capítulo 1) presenta una introducción general sobre la territorialidad y los factores asociados a este comportamiento y a la organización espacial de las rapaces. En la primera sección (capítulos 2 y 3) de esta memoria se analizaron patrones generales asociados al comportamiento territorial de las rapaces diurnas, por medio de análisis comparativos entre las especies del Paleártico occidental y el Nuevo Mundo, y que tuvieron en cuenta sus relaciones filogenéticas.

En el capítulo 2 se analizó el tipo de presa principal, el tipo de sitio de nidificación, el tamaño medio de las presas y el tamaño medio corporal como determinantes del comportamiento territorial y del tamaño de los territorios para 74 especies de rapaces. El comportamiento territorial se relacionó con las presas más ágiles y los

Abstract

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principal y la complejidad del hábitat de caza con respecto al grado de RSD de 75 especies de rapaces. El factor más importante fue la agilidad de las presas, seguido del hábitat de caza y por último las variables asociadas a la territorialidad. Este es el primer trabajo que sugiere que la complejidad del hábitat de caza incrementa el RSD en rapaces. Las especies territoriales y con territorios más grandes mostraron también los mayores grados de dimorfismo. Sin embargo, parte de la variación del RSD explicada por estas dos variables solapó con la explicada por la agilidad de la presa principal, por lo que son necesarios más investigaciones para conocer la importancia de la territorialidad en la evolución y mantenimiento del RSD en rapaces diurnas.

En la segunda sección (capítulos 4-5) se estudiaron las relaciones espaciales intra- e inter-específicas de un gremio de rapaces forestales formado por el azor común (Accipiter gentilis), el gavilán común (A. nisus) y el busardo ratonero (Buteo buteo) en eucaliptales (Eucaliptus globulus) del noroeste de la Península Ibérica. En el capítulo 4 estimamos las distancias intra-especificas entre los nidos de las tres especies de rapaces, teniendo en cuenta sus preferencias de hábitat, y las comparamos con las de otras poblaciones paleárticas para evaluar la capacidad de esos ecosistemas forestales noveles de albergar una comunidad de depredadores.

Las distancias encontradas fueron similares e incluso, para algunas especies, más cortas que las reportadas en la bibliografía. Estos resultados sugieren que el área de estudio, que incluye el bosque y las zonas no forestales circundantes, suministra hábitats de nidificación para estos depredadores de calidad similar, o incluso superior, a la de otros ecosistemas. Las tres especies nidificaron preferentemente en los rodales de eucaliptos con alta complejidad estructural, árboles de gran porte y que formaban manchas mixtas con especies nativas. En el capítulo 5 se estudió la organización espacial del gremio y su relación con las interacciones inter-específicas, teniendo en cuenta la territorialidad de las especies y sus preferencias de hábitat. El gremio de depredadores estudiado presentó una distribución espacial muy organizada y jerarquizada, con un depredador dominante (azor) y uno subordinado (gavilán) y dentro del gremio se establecieron tanto relaciones negativas (súper- depredación), como positivas (comensalismo y posible mutualismo). Los mecanismos que promovieron la convivencia de estos depredadores fueron la diferente fenología de las especies, el alejamiento respecto a la posición del depredador dominante, los refugios espaciales, la baja sincronía entre territorios inter-específicos vecinos, y la segregación de las dietas de los depredadores.

En la discusión general (capítulo 6) se integran los principales resultados de los diferentes capítulos de la presente memoria de Tesis Doctoral. Por una parte, se

Resumen

discuten las tendencias generales de los determinantes de la territorialidad y del RSD en las rapaces diurnas. Por otra parte, se discuten las relaciones espaciales intra- e inter-específicas del gremio de rapaces forestales estudiado a escala local. Por último, se resumen los principales factores que influyen en la posición del nido de las rapaces y, por tanto, en su organización espacial. Finalmente, en el capítulo 7 se presentan las conclusiones generales de la presente Tesis Doctoral.

Palabras clave: agilidad presa principal, comensalismo, complejidad del hábitat, dimorfismo sexual inverso (RSD), ecosistema novel, filogenia, gremio, interacciones intra- e inter-específicas, mutualismo, ocultación del nido, plantaciones de eucaliptos, refugios espaciales, tamaño del territorio, tamaño corporal, súper- depredadores.

Abstract

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ABSTRACT

Understanding and predicting the spatio-temporal dynamics of animal populations remains a challenge and one of the main aims in Ecology. In this context, the study of territoriality can provide valuable information on the population dynamics, density and spatial organization. Raptors have often been used as models to study territorial behavior and its ecological implications. However, certain aspects remain poorly explored, such as the factors that promote this behavior at global scale, the influence of this behavior on other characteristics of raptors such as the reverse size dimorphism (RSD), or how territoriality and the interactions with other species affect the spatial organization of their populations. The aim of this thesis is to deepen the knowledge of both territoriality and spatial relationships in diurnal raptors, addressing four key aspects: 1) the determinants of territorial behavior, 2) territoriality as a determinant of other characteristic traits in raptors (RSD), 3) territoriality of predators as an indicator of the ability of ecosystems to support wildlife populations, and 4) the interspecific spatial relationships as indicators of interactions between species of a raptor guild.

The first chapter of the thesis (chapter 1) presents a general introduction to territorial behavior, and the factors associated with this behavior and the spatial organization of raptors. The first section (chapters 2 and 3) of this dissertation is focused on general patterns associated with territorial behavior of diurnal raptors, through comparative analyses between species of the Western Palearctic and the New World, and taking into account their phylogenetic relationships. Chapter 2 analyzes main prey type, nesting site type, average prey size and average body size as determinants of territorial behavior and territory size of 74 raptor species.

Territorial behavior was associated with most agile prey and structurally complex nesting sites, probably because of the difficulty to hunt agile prey, and because of the protection or inaccessibility conferred by complex nesting sites upon predators.

Within the territorial species, those hunting the most agile and largest prey had larger territories, probably because these prey are less available than most vulnerable, or than smaller and more numerous, prey. In Chapter 3 we examine the relationship of territorial behavior, territory size, agility of the main prey and hunting habitat complexity with the degree of RSD in 75 species of raptors. The most important factor was the prey agility, followed by hunting habitat, and finally the variables associated with territoriality. This is the first study that suggests hunting habitat complexity increases the RSD in raptors. Territorial species and species with the largest territories also showed the highest degree of dimorphism. However, part of the RSD variation explained by these two variables overlapped with the variation

Resumen

explained by the agility of the main prey; therefore, further research is needed for understanding the importance of territoriality in the evolution and maintenance of RSD in diurnal raptors.

The second section (chapters 4 and 5) is focused on intra and interspecific spatial relationships of a guild of forest raptors comprised by Northern goshawk (Accipiter gentilis), Eurasian sparrowhawk (A. nisus) and common buzzard (Buteo buteo) in eucalyptus woods (Eucalyptus globulus) on the northwestern part of the Iberian Peninsula. In chapter 4 we estimate the intra-specific nests distances among the three species of raptors, taking into account habitat preferences, and compared them with other Palearctic populations, in order to evaluate the ability of this novel forest ecosystem to support a community of predators. The distances found were similar and, for some species, even shorter than those reported in the literature. These results suggest that the study area, including the forest and the surrounding non- forest areas, provides a similarly good or even better nesting habitat for these predators than other ecosystems. All three species nested preferably in stands of eucalyptus that were mixed with native species, with high structural complexity and large trees. In chapter 5 we study the spatial organization of the raptor guild and its relationship with the interspecific interactions, taking into account the territoriality of the species and their habitat preferences. The guild of top-predators studied presented a very organized and hierarchical spatial distribution with a dominant predator (goshawk) and a subordinate one (sparrowhawk), and within the guild, both negative (super-predation) and positive (commensalism and possible mutualism) relationships were established. The mechanisms that promoted the coexistence of these predators were the different phenology of species, the spacing from the dominant predator, the spatial refuges, the low interspecific synchrony between neighboring territories, and the segregation of the predator’s diets.

In the general discussion (chapter 6) we contrast the main results of the different chapters of this PhD Thesis. First, we discuss the general patterns of the determinants of territoriality and RSD in diurnal raptors. Then, we discuss the intra and interspecific spatial relationships of a forest raptor guild studied at local scale.

vi

Capítulo 1

Introducción general

2

Imagen: Hembra y pollos de Azor (Accipiter gentilis) en un nido en la península del Morrazo.

Modificada de una foto obtenida con una cámara de fototrampeo del presente estudio.

General introduction

1. Territorialidad y su implicación en la organización espacial de las poblaciones

Comprender y predecir la dinámica espacio-temporal de las poblaciones animales continua siendo a día de hoy un reto y uno de los principales objetivos de la Ecología (Sutherland et al. 2013). Necesitamos identificar los principales mecanismos reguladores de las dinámicas poblacionales y mejorar nuestra comprensión de la organización espacial de las poblaciones y de los ecosistemas de los que forman parte. Dado que los organismos y factores abióticos suelen presentar marcados patrones espaciales, es necesario detectar dichos patrones en la naturaleza y estudiar los procesos que los generan (Brown y Orians 1970;

Tilman y Kareiva 1997; Maestre y Escudero 2008). Por todo ello, los estudios de procesos con marcada vocación espacial, como la territorialidad, son claves para seguir avanzando en Ecología.

La competencia intra-específica es uno de los principales mecanismos reguladores de la dinámica de las poblaciones (Brown 1969; Newton 1998;

Hixon et al. 2002; Begon et al. 2006). Actúa a través de la reducción de la supervivencia, el crecimiento y/o la reproducción de los individuos que comparten los mismos recursos (Begon et al. 2006). La territorialidad es un caso extremo de competencia intra-específica donde ciertos individuos controlan una porción del hábitat para asegurar su reproducción, mientras que los individuos que no consiguen adquirir un territorio no contribuyen con descendencia a las generaciones venideras (Brown 1964). El comportamiento territorial ajusta la densidad de la población a la capacidad de carga del ecosistema (Patterson 1980; Newton 2003a; Begon et al. 2006). A medida que la densidad aumenta, algunos individuos se ven forzados por competencia a situar sus territorios en hábitats menos favorables para la reproducción, por lo que su fitness y la fitness media de la población disminuyen, provocando que la densidad se estabilice o comience a disminuir (Brown 1969; Rodenhouse et al. 1997).

Chapter 1

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maximizan la fitness individual y que además son económicamente defendibles (Brown 1969; Patterson 1980; Stamps 1994).

Muchos de los trabajos que estudian la territorialidad se han centrado en el alimento disponible en el medio como recurso precursor de este comportamiento (Maher y Lott 2000). Sin embargo, existen otros recursos que pueden influir en el comportamiento territorial, como por ejemplo la distribución de lugares adecuados para la reproducción o de otros individuos con los que formar pareja (Hinde 1956; Stamps 1994; Maher y Lott 2000). El alejamiento entre individuos también puede conferir protección frente a enfermedades infecciosas y parásitos, a depredación, o a cópulas fuera de la pareja que pongan en riesgo la paternidad del macho (Hinde 1956; Stamps 1994; Maher y Lott 2000). En consecuencia, los territorios pueden ser clasificados en función de los recursos que contienen o las actividades que son llevadas a cabo dentro de ellos: territorios de reproducción, de cortejo y apareamiento, de alimentación, de descanso o dormideros, territorios de invierno, o grandes territorios donde se llevan a cabo varias actividades simultáneamente (Nice 1941; Hinde 1956). Para la presente Tesis Doctoral los territorios se han definido como grandes áreas durante el periodo reproductivo, dentro de las cuales ocurre el cortejo, la reproducción y al menos parte de la alimentación (territorios tipo A y B según la clasificación de Nice y Hinde). Al tratarse de grandes áreas, estos territorios tienen un fuerte componente espacial que obliga a los animales a competir por el espacio en sí mismo (Gordon 1997; López-Sepulcre y Kokko 2005). Por tanto, el estudio de este tipo de territorios nos permite identificar patrones espaciales que ayudan a entender el funcionamiento de las poblaciones y los ecosistemas, ya que afectan a la capacidad competitiva y esfuerzo reproductivo de los individuos, a las interacciones bióticas como la depredación, o a los procesos de dispersión y supervivencia, entre otros (Maestre y Escudero 2008).

La territorialidad se considera uno de los principales mecanismos generadores de patrones regulares de distribución dentro de las poblaciones (Brown y Orians 1970; Newton et al. 1977; Begon et al. 2006). Sin embargo, hay que tener en cuenta que la competencia por el espacio no siempre tiene por qué originar una regularidad espacial. Por ejemplo, una distribución heterogénea de los recursos influirá en el patrón de distribución de una especie y puede no hacer perceptible la territorialidad existente (Gordon 1997; Adams 2001; Cornulier y Bretagnolle 2006). Por otro lado, puede ocurrir que en poblaciones no territoriales exista

General introduction

otro factor que determine la uniformidad en la organización espacial, como por ejemplo la distribución regular de los lugares adecuados para la reproducción (Brown 1969). Por lo tanto, no siempre se puede inferir la existencia de territorialidad a partir de un patrón espacial regular, por lo que resulta aconsejable tener en cuenta la heterogeneidad ambiental a la hora de llevar a cabo análisis espaciales.

Otro aspecto importante asociado al componente espacial de la territorialidad es el tamaño del territorio, que en gran medida determina la organización espacial de las poblaciones. La variación en el tamaño de los territorios conlleva cambios en la repartición de los recursos entre los competidores y, consecuentemente, a cambios en la demografía, regulación y ecología espacial de las poblaciones (Adams 2001). El tamaño de los territorios depende de factores asociados a los individuos, como por ejemplo su capacidad para defender el territorio o encontrar comida (Both y Visser 2003), o su nivel de agresividad (Patterson 1980). Pero también depende de factores asociados al ambiente; variaciones en la abundancia de un recurso limitante producirán modificaciones en el tamaño de un territorio para maximizar la relación beneficio-coste de la defensa de dicho territorio (Schoener 1968; Patterson 1980).

En conclusión, el estudio de la territorialidad puede aportar valiosa información sobre la dinámica y densidad poblacional, así como sobre la organización espacial de las poblaciones. Esta información es esencial a la hora de establecer estrategias de gestión y conservación, especialmente si el grupo estudiado incluye especies clave o bio-indicadoras, que permitan inferir aspectos más generales del funcionamiento de los ecosistemas de los que forman parte (Rodríguez-Estrella y Bojórquez Tapia 2004; Sergio et al. 2005; Ozaki et al.

2006).

2. Territorialidad en las rapaces diurnas

Chapter 1

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respecto a sus vecinos más próximos puede ser suficiente para determinar si una especie es territorial o no (Newton et al. 1977; Davies 1980).

En el caso de las rapaces diurnas, un gran número son territoriales (aproximadamente el 75% de los géneros), pero existe toda una graduación de patrones de distribución espacial que van desde especies que anidan solas hasta especies coloniales que no muestran una aparente territorialidad (Newton 1979).

Así, Newton (1979) describe tres patrones generales de organización espacial:

Parejas espaciadas (entre 200 m hasta más de 30 km), que defienden su nido y una parte de la zona contigua a éste, de manera que sus áreas de campeo pueden ser exclusivas o tener cierto solapamiento con los vecinos. Suelen dar lugar a una distribución regular, ya que normalmente están asociadas a presas que se mantienen más o menos constantes en densidad y distribución espacial.

Parejas que anidan cercanas a otras (70-200 m), creando una colonia dispersa, pero que cazan de manera solitaria en zonas cercanas a los nidos. Suelen estar asociadas a fuentes de alimentación que son temporalmente abundantes a nivel local, como los roedores.

Parejas que anidan en verdaderas colonias (menos de 70 m de separación entre vecinos) y se alimentan de forma gregaria. Suelen explotar fuentes de alimentación con picos locales de abundancia, como los insectos, o poco predecibles, como la carroña. Para estas especies la principal dificultad es localizar la fuente de alimento y por tanto los individuos se asocian para encontrarla.

No todas las especies de rapaces pueden clasificarse en una sola de estas tres categorías. Algunas especies muestran diferencias en su organización espacial en función de factores ambientales, como la disponibilidad de alimento o de zonas para anidar (Newton 1979). Estas especies, que llamaremos facultativas, varían en su grado de territorialidad de una población a otra, o incluso de un momento a otro dentro de una misma población.

Las aves rapaces han sido frecuentemente utilizadas como grupo de estudio para investigaciones sobre la regulación poblacional, las relaciones depredador-presa, o el papel del comportamiento territorial y la organización espacial en la limitación de la densidad local (Newton 1979). Otra característica notable de este grupo que ha suscitado gran interés entre los investigadores es que, al contrario

General introduction

que en la mayoría de aves y mamíferos donde los machos son más grandes que las hembras, las rapaces muestran un dimorfismo sexual inverso respecto al tamaño (RSD, del inglés Reverse Size Dimorphism) (Amadon 1959; Reynolds 1972; Andersson y Norberg 1981). Este dimorfismo varía ampliamente entre las especies de rapaces, desde especies en las que las diferencias apenas son apreciables, hasta especies en las que la hembra puede pesar casi el doble que el macho (Newton 1979).

La elección de estas especies como grupo de estudio también es interesante debido a su condición de depredadores. Su posición al final de las redes tróficas les hace sensibles a las alteraciones que se produzcan en cualquier parte de la red, por lo que su estudio puede suministrar una imagen más integradora del funcionamiento de los ecosistemas (Newton 1979; Marti et al. 1993).

Adicionalmente, estas especies pueden ser buenos indicadores ecológicos en estudios de biología de conservación porque suelen tener elevados requerimientos de hábitat, tanto en calidad como en cantidad (Schoener 1968;

Newton 1979; Peery 2000).

3. Factores asociados a la territorialidad en rapaces diurnas

3.1. Escala global: factores generales

En su revisión sobre los determinantes de la territorialidad, Maher y Lott (2000) proponen hasta dieciséis factores ecológicos diferentes relacionados con este comportamiento. Sin embargo, a pesar de éste y otros trabajos publicados anteriormente (e.g. Hinde 1956; Schoener 1968; Brown 1969; Nilsson et al.

1982; Stamps 1994) todavía hoy se desconoce cuáles son los rasgos funcionales, factores ecológicos y/o filogenéticos que pueden explicar la variación encontrada en el comportamiento territorial de las rapaces.

Las rapaces territoriales suelen cazar los tipos de presas más limitantes, debido

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éstas suelen ser menos abundantes y tienen áreas de campeo mayores que las presas más pequeñas (Newton 1979, 1980; Krüger 2000). Otro recurso importante para la organización espacial de las rapaces es la disposición de zonas apropiadas para la nidificación (Newton 1979). Estas zonas serán o no apropiadas en función de factores ambientales, diferencias en la estructura del hábitat, o grado de presión por parte de depredadores (Newton 1979;

Hakkarainen y Korpimäki 1996; Reich et al. 2004). Las especies territoriales suelen nidificar en los sitios más cubiertos y ocultos, probablemente debido a que usan esas partes del hábitat con estructura más compleja para protegerse o esconderse de los depredadores que atraen al marcar y defender sus territorios (Crook 1965; Brown y Orians 1970). Por último, el comportamiento territorial también está relacionado con el tamaño corporal de las aves. Generalmente, las especies más grandes requieren áreas de campeo más grandes, por lo que defienden territorios más grandes que las especies pequeñas (Schoener 1968;

Palmqvist et al. 1996; Peery 2000). Sin embargo, muchas de estas hipótesis se han propuesto a partir de revisiones descriptivas sobre territorialidad (e.g. Nice 1941; Hinde 1956; Stamps 1994), y todavía no existe ningún trabajo que haya testado todos estos factores simultáneamente mediante un análisis comparativo de varias especies de rapaces.

Estos estudios comparativos además tienen que tener en cuenta las relaciones filogenéticas entre las especies, algo que no se ha hecho hasta ahora en el estudio de la territorialidad en rapaces (Schoener 1968; Nilsson et al. 1982).

Cuando la similitud entre especies emparentadas es mayor a la que esperaríamos por azar debido a procesos evolutivos, las especies pueden no ser estadísticamente independientes entre sí (e.g. Freckleton et al. 2002; Blomberg et al. 2003; Rezende y Diniz-Filho 2012). La evaluación de la señal filogenética es conveniente para decidir si es necesaria una corrección estadística, pero además puede ser utilizada para estudiar cómo se distribuye la variación fenotípica del rasgo estudiado entre las especies y cómo ha cambiado a lo largo del tiempo evolutivo (Blomberg et al. 2003; Rezende y Diniz-Filho 2012). Por ejemplo, Rolland et al. (1998) sugieren que el ancestro común del taxón de las aves mostraba comportamiento territorial, y parece probable que además fuera un depredador (Jarvis et al. 2014). Es presumible por tanto, que el ancestro común de las rapaces diurnas fuera también territorial, pero esta hipótesis aún no ha sido testada filogenéticamente.

General introduction

Por último, el comportamiento territorial puede además influir en otros rasgos funcionales de las rapaces como el dimorfismo sexual inverso (RSD). Se han formulado numerosas hipótesis para explicar qué presiones selectivas pudieron originar, mantener o incrementar el RSD (ver resumen en Tabla 1). La agilidad aérea del macho, relacionada con la agilidad de las presas que caza, ha sido posiblemente una de las hipótesis más testadas como principal razón de los diferentes grados de dimorfismo entre las especies de rapaces (Hill 1944;

Newton 1979; Wheeler y Greenwood 1983; Temeles 1985). Sin embargo, características tan relevantes en las rapaces como la complejidad espacial del hábitat de caza, la territorialidad, o el tamaño del territorio, han permanecido prácticamente inexploradas (Snyder y Wiley 1976; Widén 1984; Mueller y Meyer 1985; Pérez-Camacho et al. 2015). Las especies territoriales pueden estar sometidas a presiones selectivas adicionales a las que experimentan las especies no territoriales. Estas presiones podrían aumentar aún más a medida que aumenta el tamaño del territorio y, por tanto, disminuye el número de individuos que pueden reproducirse. Hay al menos dos hipótesis que relacionan territorialidad y RSD, a través de cambios en el tamaño del macho o de la hembra (Tabla 1). Sin embargo, estas hipótesis todavía no han sido testadas mediante un análisis comparativo de varias especies, considerando también sus relaciones filogenéticas.

3.2. Escala local: factores poblacionales

El estudio de la territorialidad a escala local es necesario para identificar los patrones y mecanismos que operan a las escalas más detalladas. Por ejemplo, sirve para estudiar el tipo de comportamiento de una población concreta cuando la especie muestra comportamiento territorial facultativo, que varía en función de las condiciones ambientales. Pero incluso dentro de las especies estrictamente territoriales, las variaciones en la disponibilidad de recursos generan cambios en el tamaño de los territorios, su organización espacial y,

Chapter 1

10

Tabla 1. Se han descrito hasta 20 hipótesis para explicar la evolución y mantenimiento del RSD en rapaces, las cuales se pueden dividir en tres grandes grupos. En la presente tabla se resumen las principales hipótesis dentro de cada grupo (re-adaptada de Massemin et al. (2000) y Krüger (2005)). Hipótesisa Presión de selecciónRepuesta evolutivaVentaja competitivaResultado del RSD Ecológica

♀

♂

♀

Divergencia de la dieta o partición de nicho 1-5Competencia inter- sexualAumenta la habilidad de la hembra para cazar presas más grandes y/o la del macho para cazar presas más pequeñas

Amplía el rango de presas disponibles para la pareja y reduce la competencia inter- sexual Diferenciación de roles

♀

♂

Aumenta la agilidad del macho Aumenta la eficiencia de la caza durante la época reproductora♂más pequeño que

♀

♀

♂

Territorialidad durante la época reproductora Aumenta el tamaño y la fuerza de la hembraAumenta las opciones de la hembra para conseguir un macho y su territorio

♀

♂

Competencia del macho por territorio 12, 14, 22-24Territorialidad durante la época reproductora Aumenta la agilidad del macho Aumenta las opciones del macho para conseguir territorio mediante exhibiciones acrobáticas áreas

♂más pequeño que

♀

General introduction

En los estudios de aves rapaces es común el uso de la distancia al vecino más próximo (NND) para evaluar el comportamiento territorial y definir el tamaño de los territorios (e.g. Newton et al. 1977; Dare y Barry 1990; Solonen 1993; Rutz et al. 2006). Los territorios disminuyen de tamaño a medida que aumentan los recursos disponibles en el ecosistema, permitiendo un mayor número de individuos reproductores, y aumentan de tamaño cuando los recursos escasean (Brown 1964; Newton 1979; Patterson 1980). Otro método muy extendido es la evaluación de la distribución espacial de los territorios (e.g. Newton et al. 1977;

Solonen 1993; Zuberogoitia et al. 2006). Sin embargo, estos estudios raramente han incluido la heterogeneidad ambiental en sus análisis, la cual puede influir en las NNDs y en el patrón de distribución espacial. Los territorios de las rapaces suelen distribuirse de manera regular cuando los recursos están distribuidos uniformemente (Newton 1979, 2003b; Cornulier y Bretagnolle 2006).

En resumen, las rapaces que nidifican en un hábitat de calidad, en cuanto a disponibilidad y distribución de presas y lugares adecuados para la nidificación, suelen presentar territorios muy pequeños y, generalmente, una organización espacial regular (Newton et al. 1977; Newton 2003b). Por ello, el estudio de la territorialidad puede ir más allá de lo meramente informativo, ya que además puede permitir hacer inferencias sobre la calidad del hábitat donde se asienta la población estudiada. Esto es muy interesante a la hora de evaluar los ecosistemas para su gestión y conservación. Actualmente uno de los mayores problemas a los que se enfrenta la conservación es la pérdida de biodiversidad debida a la modificación o pérdida del hábitat (Pimm et al. 1995; Sala et al.

2000). En este contexto de cambio, existe un gran debate sobre el papel que pueden cumplir los ecosistemas denominados “noveles”; aquellos con composición y abundancia de especies que no existían previamente y que son el resultado de la acción humana deliberada o involuntaria (Hobbs et al. 2006).

Para evaluar la capacidad de este tipo de ecosistemas para albergar poblaciones animales, lo más común ha sido llevar a cabo censos de las especies que los

Chapter 1

12

la información que nos aporta el estudio de la territorialidad durante el periodo reproductor puede ayudar a mejorar la evaluación de este tipo de ecosistemas.

Por último, otro factor importante en la organización espacial de las aves rapaces es la presencia e influencia de otras especies de rapaces con las que comparten hábitat (Kostrzewa 1991; Solonen 1993; Gerstell y Bednarz 1999; Martínez et al. 2008). Entre los depredadores se establecen relaciones de competencia, depredación, o incluso facilitación, que pueden influir en su distribución espacial o limitar su densidad (Kostrzewa 1991; Newton 2003b; Tella et al. 2004; Vrezec y Tome 2004; Rebollo et al. 2011; Solonen 2011). La mayor parte de los trabajos publicados con rapaces se han centrado en los efectos de la súper- depredación, que provoca el alejamiento de las especies subordinadas respecto de las dominantes (e.g. Kostrzewa 1991; Solonen 1993; Hakkarainen et al.

2004; Sergio et al. 2007; Solonen 2011; Gamauf et al. 2013). Sin embargo, las comunidades animales pueden organizarse tanto en patrones de espaciamiento como de agregación (Stamps 1988; López-López et al. 2004; Cornulier y Bretagnolle 2006; Martínez et al. 2008; Reiter y Andersen 2013). Estos patrones dependen de diferentes factores: factores de primer orden relacionados con la heterogeneidad ambiental y factores de segundo orden relacionados con las interacciones sociales entre los individuos de una misma población (Cornulier y Bretagnolle 2006). A ellos se podrían añadir las interacciones inter-específicas entre las distintas especies como factores de “tercer orden”. Por lo tanto, a la hora de evaluar la organización espacial de las comunidades animales es importante tener en cuenta tanto las preferencias de hábitat de las especies, como las relaciones intra-específicas y las relaciones inter-específicas (Hakkarainen et al. 2004; Cornulier y Bretagnolle 2006; Martínez et al. 2008).

Además, son necesarios más estudios que analicen las posibles interacciones positivas entre los depredadores, y no sólo las interacciones negativas de espaciamiento que han sido las más estudiadas hasta ahora (Krüger 2002;

Vrezec y Tome 2004).

4. Objetivo y estructura de la Tesis Doctoral

El objetivo de esta tesis es profundizar en el conocimiento de la territorialidad y las relaciones espaciales en la rapaces diurnas abordando cuatro aspectos fundamentales: 1) los determinantes del comportamiento territorial, 2) la territorialidad como determinante de otros rasgos típicos en las rapaces (como el RSD), 3) la territorialidad y las relaciones espaciales intra-específicas como

General introduction

indicadores ecológicos de la capacidad de los ecosistemas para albergar poblaciones de rapaces; y 4) las relaciones espaciales inter-específicas como indicadores de las interacciones entre especies de rapaces del mismo gremio. El fin último de esta Tesis Doctoral es contribuir al conocimiento básico de la ecología de las rapaces a distintas escalas, para ayudar a mejorar la gestión y conservación de sus poblaciones y hábitats.

La presente memoria de la Tesis Doctoral se divide en dos secciones. La primera sección analiza dos aspectos a escala global. Por un lado, los determinantes de la territorialidad y el tamaño de los territorios de las rapaces; determinantes filogenéticos, ecológicos (i.e. dieta y hábitat de nidificación) y rasgos de la historia de vida (i.e. tamaño corporal). Por otro, se analiza la territorialidad y el tamaño de los territorios como determinantes del dimorfismo sexual inverso (RSD) de las rapaces. En la segunda sección se estudian a escala local las relaciones espaciales intra- e inter-específicas en un gremio de rapaces forestales. Por un lado, se estudia la territorialidad de las rapaces como indicador para evaluar un ecosistema novel como hábitat adecuado para la nidificación de estas especies, y por otro se estudia la organización espacial del gremio y su relación con las interacciones inter-específicas.

La memoria está estructurada en siete capítulos. Tras este capítulo introductorio, se presentan cuatro capítulos en dos secciones. La primera sección está compuesta por los capítulos 2 y 3; y la segunda sección por los capítulos 4 y 5.

Estos capítulos reproducen el contenido de artículos en revisión (capítulos 2, 3 y 5) o enviados a revistas internacionales (capítulo 4), y se presentan en inglés con la estructura estándar de un artículo científico. Por último, en el capítulo 6 se desarrolla una discusión general, y en el capítulo 7 se presentan las conclusiones generales de la Tesis Doctoral. Cada capítulo tiene su propia sección de referencias bibliográficas. A continuación se describen los contenidos y objetivos de cada capítulo (ver el resumen de los objetivos específicos, métodos usados y

Chapter 1

14

Tabla 2. Resumen de objetivos, material y métodos, y resultados en forma de publicación de los capítulos 2-5 de la presente Tesis Doctoral.

Secciones y

capítulos Objetivo

Material y métodos

Publicación^a Área de

estudio Técnica estadística Escala

SECCIÓN 1: Escala global. Patrones generales asociados al comportamiento territorial de las rapaces diurnas Capítulo 2

Determinantes del comportamient o territorial y del tamaño de los territorios en rapaces diurnas

Paleártico occidental y Nuevo Mundo

 Reconstrucción estado ancestral y medidas λ y δ de Pagel

 Modelo de regresión ordinal

 OLS (modelo de mínimos cuadrados ordinarios)

 PGLS ( mínimos cuadrados filogenéticos)

Global:

grupo taxonómico

de rapaces diurnas (74 especies)

Martínez- Hesterkamp^1-5,

Rebollo^1,2,6, Kennedy^1,2,6, Pérez-Camacho⁶, García-Salgado⁶, Morales-Castilla^4,6

(En revisión) Oecologia

Capítulo 3

Influencia del comportamient o territorial y otros factores en el RSD de las rapaces diurnas

Paleártico occidental y Nuevo Mundo

 OLS

 OLS parcial

 PGLS

Global:

grupo taxonómico

de rapaces diurnas (75 especies)

Pérez- Camacho^1,2,5,

Martínez- Hesterkamp^2-5, Rebollo⁶, García-

Salgado⁶, Morales-Castilla^4,6

(2ª revisión) Ecography

SECCIÓN 2: Escala local. Relaciones intra- e inter-específicas de un gremio de rapaces forestales en eucaliptales de la Península Ibérica Capítulo 4

Análisis de la territorialidad de las rapaces para evaluar un ecosistema novel

Península del Morrazo (España)

 Distancias al vecino más próximo (NND)

 GLMM (modelos lineales mixtos generalizados)

 Estadístico G

Local:

gremio de rapaces forestales

(tres especies)

Martínez- Hesterkamp^1-5,

Rebollo^2,3,6, Pérez- Camacho^3,6,

García- Salgado^3,4,6,

Fernández- Pereira^3,6 (Enviado) Conservation

Biology

Capítulo 5

Análisis de la organización espacial e interacciones inter-

específicas del gremio de rapaces

Península del Morrazo (España)

 NND

 GLMM

Local:

gremio de rapaces forestales

(tres especies)

Rebollo^1-3,5, Martínez- Hesterkamp^2-5, García-Salgado^2-

4,6, Pérez- Camacho^3,6,

Fernández- Pereira^3,6, Jenness^4,6 (2ª

revisión) Oikos

a Contribuciones de los autores: 1) Idea original. 2) Diseño del estudio. 3) Toma de datos. 4) Análisis estadísticos. 5)

Redacción del manuscrito. 6) Revisión del manuscrito.

Nota: Cabe destacar mi colaboración en otras investigaciones que han arrojado resultados en forma de publicaciones y que están muy relacionadas con el tema de mi Tesis Doctoral, especialmente con la escala local. Estas publicaciones profundizan en aspectos clave del depredador dominante dentro del gremio de rapaces estudiado:

 Pérez-Camacho, L., García-Salgado, G., Rebollo, S., Martínez-Hesterkamp, S. y Fernández-Pereira, J.M. (2015) Higher reproductive success of small males and greater recruitment of large females may explain strong reversed sexual dimorphism (RSD) in the northern goshawk. Oecologia 177:379-387.