Predicción de distribución en anuros: uso de técnicas de modelado de nicho en especies del género Leptodactylus (Anura, Leptodactylidae)

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TESIS DE DOCTORADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS

“

Predicción de distribución en anuros: uso de técnicas de

modelado de nicho en especies del género

Leptodactylus

(Anura, Leptodactylidae)”

por

Lic. Regina Gabriela Medina Directora: Dra. María Laura Ponssa

Co-Director: Dr. Ezequiel Aráoz

Unidad Ejecutora Lillo (UEL), Fundación Miguel Lillo-CONICET

FACULTAD DE CIENCIAS EXACTAS, FÍSICAS Y NATURALES UNIVERSIDAD NACIONAL DE CÓRDOBA

Córdoba, Argentina 2017

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i COMISIÓN ASESORA

Dr. Nicolás Frutos, Cátedra de Sistemas de Información Geográfica - Departamento de Geografía - Facultad de Filosofía y Humanidades Universidad Nacional de Córdoba

Dra. María Gabriela Perotti, Instituto de Investigaciones en Biodiversidad y Medioambiente (INIBIOMA), CONICET.

Dra. María Laura Ponssa, Unidad Ejecutora Lillo (UEL), Fundación Miguel Lillo-CONICET.

DEFENSA ORAL Y PÚBLICA Lugar y Fecha: Calificación: TRIBUNAL Firma: ……….. Aclaración: ………. Firma: ……….. Aclaración: ………. Firma: ……….. Aclaración: ……….

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ii

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Agradecimientos

A mis directores María Laura Ponssa y Ezequiel Aráoz por ser parte fundamental en la idea y desarrollo de esta tesis, acompañando, dialogando y dedicándose en todo momento durante los casi 5 cinco años de la tesis. Sin duda, su presencia y constancia hicieron realidad esta tesis.

Al Instituto de Herpetología, Fundación Miguel Lillo y a la UEL, por proveerme del lugar de trabajo durante la tesis.

A los organismos que financiaron la tesis, principalmente a CONICET por otorgarme la beca doctoral, a la beca de Excelencia del Gobierno de México por el financiamiento de una estancia en el INECOL, (Xalapa, México) donde realicé muchos de los análisis y a los proyectos de investigación CIUNT “Herpetología” y PIP CONICET 284 .

A la comisión asesora, Gabriela Perotti y Nicolás Frutos por la predisposición y las sugerencias durante el seguimiento de la tesis.

A Julián Faivovich, Santiago Nenda, Esteban Lavilla, Sonia Kretchsmann, Marta Canepa, Taran Grant, Celio Haddad, Nadya Pupin, J. Pombal Jr., Manu K. Cardoso, Julián Lescano, André Braga, Xico, Jorge Williams, Flavia Netto, Francisco Brusquetti, Andrea Weiler, Katia Airaldi y Nicolás Martínez, por proveer los especímenes y el lugar de trabajo en las colecciones visitadas.

A Diego Baldo y a Santiago Ron por proveer bases de datos de las colecciones herpetológicas del Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ) y del Laboratorio de Genética Evolutiva, Instituto de Biología Subtropical (CONICET-UNaM), Facultad de Ciencias Exactas Químicas y Naturales, Universidad Nacional de Misiones, Posadas, Argentina, respectivamente. Datos que fueron esenciales para el desarrollo de la tesis.

A Vivian Trevine, Thalita Fonseca, Paola Sánchez, Paulo Nogueira-Costa, Pathy Almeida Santos, Roberta Fonseca, Sergio Santos, Flavia Netto, Francisco Brusquetti, Paulo Callithrix, Marisol Domínguez y Anabella Taverna por brindarme alojamiento y

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iv buenos momentos durante las visitas a los museos y cursos de posgrado fuera de mi provincia.

A Andrés Lira-Noriega, quien en poco tiempo aportó sustancialmente al desarrollo de esta tesis, guiándome en la estructura y enseñandome gran parte de la metodología empleada con gran dedicación.

A Javier Nori por las consultas atendidas y consejos durante el desarrollo de la tesis y a Diego Baldo por corroborar las distribuciones de las especies de Argentina y asesorar respecto a los puntos de colectas.

A Jéssica Fratanni da Silva por ayudar en la ardua tarea de georreferenciación de parte de la base de datos y en la edición de un apéndice, a Anita Duport-Bru, Ana Luz Bulacios y Miriam Vera por colaborarme en la edición de figuras y bibliografía, a Jimena Grosso por editar la portada del capítulo 3 y a Salvador Arias por la asistencia en el uso del programa TNT y lecturas recomendadas. Su ayuda hizo parte fundamental cuando los tiempos apretaban, aliviando el proceso de escritura de la tesis.

A mis compañeros del segundo piso, Esteban, Gustavo, Paula, Naty, Sonia, Juan Carlos, Marta, Ceci y en especial a Anita, Jime, Tity, Jessi, Gaby, Mario, Flori y Lau por el aliento, el acompañamiento y los ratos de distensión.

A Gustavo Schrochi y a Miriam Vera por hacerme partícipe de sus viajes de campo y permitirme aprender más allá del trabajo de gabinete.

A mis compañeros de cátedra de Biología Animal, Marta, Eduardo, Vero, Gaby, Elisa, Marce, Dani, María José y Mariana por el apoyo y el incentivo constante y comprender mis tiempos sobre todo en esta última etapa.

A la educación pública y gratuita de mi país que me formó en todos lo niveles educativos, bridandome oportunidades y capacidad de decisión y formándome no solo en lo académico si no también como persona.

A Ruben por el apoyo incondicional y acompañamiento de cada día, haciendo más fácil y llevadero este largo camino.

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v A mis abuelos Ángela y Pedro, un reconocimiento especial, quienes con su ejemplo de vida me enseñaron el valor de la naturaleza y por quienes seguramente hoy me dedico a las ciencias naturales.

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vi

Publicación derivada de la tesis

Capítulo 1:

Medina RG, Ponssa ML, Aráoz E. 2016. Environmental, land cover and land use constraints on the distributional patterns of anurans: Leptodacylus species (Anura,

Leptodactylidae) from Dry Chaco. PeerJ 4:e2605

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vii

Índice

Agradecimientos ... iii

Publicación derivada de la tesis ... vi

Índice ...vii

Índice de tablas y figuras ... 1

Resumen ... 6

Introducción general ... 8

Objetivo general... 14

Objetivos específicos ... 14

Materiales y métodos generales ... 15

Esquema general ... 15

Grupo de estudio ... 16

Puntos de presencia ... 17

Georreferenciación ... 19

Limpieza de bases de datos y filtrado espacial ... 20

Modelos de nicho ecológico ... 22

Calibración y evaluación de los modelos ... 25

Estimaciones de las distribuciones geográficas (EDG) ... 27

Capítulo 1 ... 28

Caracterización ambiental, cobertura del suelo y uso del suelo en las distribuciones geográficas de anuros Leptodactylus del Chaco Seco. ... 28

Resumen ... 29 Introducción ... 30 Objetivo general... 32 Objetivos específicos ... 32 Materiales y métodos ... 33 Especies seleccionadas ... 33

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viii

Puntos de presencias y modelos de nicho ecológico ... 33

Caracterización ambiental... 34

Cubierta terrestre y caracterización ecorregional ... 35

Transformación de la cubierta terrestre en el Chaco Seco ... 35

Áreas protegidas ... 36

Resultados ... 37

Modelo de nicho ecológico y variables ambientales ... 37

Análisis espaciales ... 37

Discusión ... 48

Modelo de nicho ecológico y variables ambientales ... 48

Análisis espaciales ... 50

Conclusiones ... 55

Capítulo 2 ... 56

Patrón geográfico de la riqueza de especies y tamaño de los rangos de Leptodactylus (Anura, Leptodactylidae) ... 56 Resumen ... 57 Introducción ... 58 Objetivo general... 61 Objetivos específicos ... 61 Materiales y métodos ... 62

Matriz de presencia ausencia (MPA) ... 62

Riqueza de especies, tamaños de rangos, relleno proporcional de la MPA, e índice de diversidad beta. ... 62

Gráficos de rango–diversidad (gráficos R–D) y covarianza entre especies y sitios. .... 63

Resultados ... 66

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ix

Riqueza de especies ... 66

Tamaños de rangos ... 68

Relleno proporcional e índice de diversidad beta ... 70

Gráficos de rango–diversidad ... 70 R–D por especies ... 72 R–D por sitios ... 76 Discusión ... 79 Riqueza de especies ... 79 Tamaño de rangos ... 81

Relleno proporcional e índice de diversidad beta ... 82

Gráficos de rango–diversidad ... 83

R–D por especies ... 83

R–D por sitios ... 87

Conclusiones ... 89

Capítulo 3 ... 90

Efecto del cambio climático en el patrón de riqueza y rangos de distribución de Leptodactylus (Anura, Leptodactylidae): implicancias en la conservación de la biodiversidad. ... 90 Resumen ... 91 Introducción ... 92 Objetivo general... 96 Objetivos específicos ... 96 Materiales y métodos ... 97

Proyección en escenarios de clima futuro ... 97

Matriz de presencia ausencia futura (MPA fut) y gráficos de rango–diversidad futuro (gráficos R–D fut) ... 99

Patrón de diversidad de Leptodactylus en escenario de clima futuro... 99

Tamaños de rangos y desplazamiento geográfico en escenarios de cambio climático ... 100

Riqueza proporcional, tamaño de rangos por sitios y covarianza en regiones de interés y áreas protegidas en escenarios de cambio climático ... 102

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x

Discusión ... 119

Conclusiones ... 126

Capítulo 4 ... 127

Conservatismo de nicho en anuros: un análisis en especies de Leptodactylus (Anura, Leptodactylidae). ... 127 Resumen ... 128 Introducción ... 129 Objetivo general... 131 Objetivos específicos ... 131 Materiales y métodos ... 132 Caracterización ambiental... 132

Covarianza entre pares de especies ... 132

Solapamiento de nicho y asociación espacial de las especies ... 133

Solapamiento de nicho y conservatismo de nicho ... 136

Resultados ... 138

MNEs y caracterización ambiental ... 138

Solapamiento de nicho y conservatismo de nicho ... 145

Discusión ... 155

MNEs y caracterización ambiental ... 155

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xi

Conclusiones ... 159

Conclusiones generales ... 160

Bibliografía ... 163

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Índice de tablas y figuras

Materiales y métodos generales

Figura 1. Fuentes de obtención de las coordenadas geográficas……….19 Figura 2. Redundancia de registros únicos………21 Tabla 1. Variables abióticas utilizadas en el proceso de obtención de modelos de nicho ecológico………..24 Capítulo 1

Tabla 1.1.Puntos de presencias compilados, únicos y desagregados………..………34 Tabla 1.2. Resumen de estadísticas del rendimiento del modelo y porcentaje de contribución relativa de las variables ambientales a cada modelo……….38 Figura 1.1. Rango geográfico (en Millones de km2) de 10 especies chaqueñas del género Leptodactylus……….39 Figura 1.2. Distribución de cinco especies de Leptodactylus del Chaco Seco………..40 Figura 1.3. Distribución de cinco especies de Leptodactylus del Chaco Seco………..41 Tabla 1.3. Porcentaje de solapamiento de las EDGs de las especies chaqueñas de Leptodactylus con las categorías de cobertura del suelo de Blanco et al. (2013)…………....42

Tabla 1.4. Porcentajes de la distribución potencial de las especies de Leptodactylus chaqueñas mayor al 2% en cada ecorregión (sensu Olson et al., 2001)………..43 Figura 1.4. Porcentaje de transformación del área natural a parcelas cultivadas en el Chaco Seco habitado potencialmente por anuros Leptodactylus, desde 1976 a 2013…….45 Figura 1.5.Porcentaje de rango geográfico potencial de las especies de Leptodactylus del Chaco Seco incluida dentro de áreas protegidas……….46 Figura 1.6.Distribución potencial de L. laticeps en áreas protegidas………47

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2 Capítulo 2

Figura 2.1. A. Mapa de riqueza de especies por sitios. B. Histograma de frecuencia de

sitios según la riqueza……….67

Figura 2.2. A. Tamaños de rangos (en número de sitios) para anuros Leptodactylus. B. Distribución de frecuencias de tamaños de rangos (en número de sitios) en anuros Leptodactylus……….69

Tabla 2.1.Media y DS (desvío estándar) de los parámetros de los gráficos R–D por sitios y por especies………71

Figura 2.3. A. Gráfico R–D por especies. B. Gráfico R–D por sitios……….71

Figura 2.4. Campo de diversidad de Leptodactylus………74

Figura 2.5.Campo de dispersión en Leptodactylus………78

Capítulo 3 Tabla 3.1.Modelos climáticos para el año 2050………...98

Figura 3.1. Comparación gráfica del patrón de rango-diversidad por sitios entre condiciones de clima actual y futuras….………..103

Tabla 3.2. Comparación de los parámetros descriptivos del patrón de rango–diversidad de Leptodactylus bajo condiciones climáticas actuales y futuras……….104

Figura 3.2.Variación de la riqueza y rangos de especies entre el presente y el escenario de bajas emisiones de gases de efecto invernadero………..105

Figura 3.3.Variación de la riqueza y rangos de especies entre el presente y el escenario de altas emisiones de gases de efecto invernadero...………..106

Tabla 3.3. Señal filogenética del fecto del cambio climático en Leptodactylus. ………..109

Figura 3.4. Diferencias en los tamaños de los rangos entre condiciones de clima actual y futuro por especies………..……….110

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3 Figura 3.5.Diagrama de cajas de la variación de los tamaños de los rangos (A) y del índice de solapamiento (B) entre las distribuciones actuales y futuras de las especies de Leptodactylus.……….………..111

Figura 3.6.Regresión filogenética entre los tamaños de los rangos actuales y el grado de desplazamiento geográfico de las distribuciones de las especies en escenarios de A: baja emisión y B: alta emisión de gases de efecto invernadero……….…………..112 Figura 3.7. Regresión filogenética entre los tamaños de los rangos actuales y las variaciones en el tamaño de rangos en escenarios de A: baja emisión y B: alta emisión de gases de efecto invernadero………113 Figura 3.8. Regresión filogenética entre los tamaños de los rangos actuales y las variaciones en el tamaño de rangos en escenarios de baja emisión, indicando la covarianza promedio de las especies……….114 Figura 3.9. Regresión filogenética entre el índice de solapamiento y las variaciones en el tamaño de los rangos en escenarios de A: baja emisión y B: alta emisión de gases de efecto invernadero……….115

Figura 3.10.Media y desvío estándar de la riqueza proporcional, el promedio de rangos proporcional por sitios y la covarianza promedio de los sitios en condiciones climáticas actuales y futuras y por regiones de interés……….117 Figura 3.11. Comparación de los parámetros de rango diversidad por sitios dentro de áreas protegidas de Centro y Sudamérica en condiciones climáticas actuales y futuras……….118 Capítulo 4

Tabla 4.1. Resumen de análisis estadísticos que evalúan el rendimiento del modelo y porcentaje de contribución relativa de las variables ambientales a cada modelo…………139 Figura 4.1.Histograma de frecuencia de las medidas de solapamiento de nicho (D) entre especies del género Leptodactylus………….…………143

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4 Figura 4.2. Solapamiento de nicho y grado de asociación espacial de las

especies….……….144

Figura 4.3. Señal filogenética en el patrón de solapamiento de nicho……….……….146

Figura 4.4 (I-VII). Representación de los nichos ecológicos en el espacio climático obtenido por análisis de componentes principales (PCA-env)……….…147

Figura 4.4 (I).L. poecilochilus-L.longirotris………148

Figura 4.4 (II).L. paraensis-L. vastus……….149

Figura 4.4 (III). L. pentadactylus-L. savagei……….150

Figura 4.4 (IV). L. bolivianus-L. insularum……….151

Figura 4.4 (V).L. colombiesis-L. wagneri………152

Figura 4.4 (VI). L. laticeps-L.syphax………153

Figura 4.4 (VII).L. lithonaetes-L. rugosus………..154 Apéndice II. Estimaciones de las distribuciones geográficas (EDGs) en condiciones de clima actual y para el año 2050.

Figura 1. EDGs de L. albilabris, L. peritoaktites, L. sabanensis y L. turimiquensis. Figura 2. EDGs de L. bolivianus, L. bufonius y L. caatingae.

Figura 3. EDGs de L. camaquara.

Figura 4. EDGs de L. chaquensis y L. colombiensis. Figura 5. EDGs de L. cunicularius y L. cupreus. Figura 6. EDGs de L. didymus y L. discodactylus. Figura 7. EDGs de L. elenae y L. flavopictus. Figura 8. EDGs de L. fragilis y L. furnarius. Figura 9. EDGs de L. fuscus y L. gracilis.

Figura 10. EDGs de L. griseigularis y L. insularum. Figura 11. EDGs de L. jolyi y L. knudseni.

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5 Figura 13. EDGs de L. latinasus y L. laticeps.

Figura 14. EDGs de L. latrans y L. leptodactyloides. Figura 15. EDGs de L. lithonaetes y L. longirostris. Figura 16. EDGs de L. melanonotus y L. myersi. Figura 17. EDGs de L. mystaceus y L. mystacinus. Figura 18. EDGs de L. natalensis y L. notoaktites. Figura 19. EDGs de L. paraensis y L. pentadactylus. Figura 20. EDGs de L. petersii y L. plaumanni. Figura 21. EDGs de L. podicipinus y L. poecilochilus. Figura 22. EDGs de L. pustulatus y L. rhodomerus. Figura 23. EDGs de L. rhodomystax y L. rhodonotus. Figura 24. EDGs de L. riveroi y L. rugosus.

Figura 25. EDGs de L. savagei y L. sertanejo. Figura 26. EDGs de L. spixi y L. syphax.

Figura 27. EDGs de L. troglodytes y L. validus. Figura 28. EDGs de L. vastus y L. ventrimaculatus. Figura 29. EDGs de L. viridis y L. wagneri.

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Resumen

La heterogeneidad de la distribución de la biota ha sido foco de estudio de la biogeografía por mucho tiempo. Existe evidencia de que el nicho de las especies se conserva a lo largo del tiempo evolutivo (104, 106 años). Las especies ocupan áreas geográficas cuyo ambiente es adecuado para ellas y los cambios ambientales afectan su distribución geográfica. Los modelos de nicho ecológico permiten vincular las condiciones ambientales favorables para una especie con su distribución geográfica. El objetivo general de esta tesis es proponer hipótesis de distribución geográfica en anuros Neotropicales del género Leptodactylus, a través de modelos de nichos, para evaluar conservatismo de nicho y describir el patrón geográfico de diversidad en condiciones ambientales actuales y futuras. Para cumplir este objetivo se hicieron modelos de nicho y se estimó la distribución potencial de las 60 especies de Leptodactylus más abundantes de America del Sur. Los objetivos particulares fueron: 1) evaluar la distribución de las especies de Chaco Seco bajo diferentes tipos de uso y cobertura del suelo; 2) describir los patrones regionales de biodiversidad del género considerando riqueza de especies, tamaños de rangos, campo de dispersión y campo de diversidad; 3) evaluar el efecto del cambio climático sobre estos patrones y 4) evaluar la similitud de nicho teniendo en cuenta la co-ocurrencia de especies y su filogenia. Se encontró que: 1) las especies chaqueñas se encuentran en áreas cultivables y bosques y su distribución potencial está explicada por diferentes atributos vinculados con la temperatura, el suelo y las precipitaciones; 2) a escala continental, la mayor riqueza se da en bosques amazónicos del sur; la menor riqueza, en los extremos latitudinales de la distribución del género y en tierras tropicales; 3) la mayoría de las especies tienen tamaños de rangos pequeños; 4) hay un alto recambio de especies comparado con otros grupos de vertebrados y bajo comparado con otros anuros; 5) el ensamble es de tipo anidado; 6) la co-ocurrencia entre especies varía dentro del ensamble, y dentro de la filogenia; 7) algunos “coldspots” coinciden con los “hotspots” de biodiversidad; 8) las regiones de máxima riqueza tienen alta diversidad filogenética y alojan especies con tamaños de rangos medianos; 9) en condiciones

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7 climáticas futuras aumenta la diversidad beta regional, ya que disminuye a) la asociación entre sitios, b) la riqueza de especies por sitio y c) los tamaños de rangos por sitio; 10) factores climáticos (temperatura media anual, la estacionalidad de la temperatura, precipitación del mes más húmedo y del mes más seco) y de suelo (el índice de ph del suelo) caracterizan los nichos de las especies; 11) el patrón de co-ocurrencia en el espacio geográfico no se correlaciona con la filogenia, pero sí con el solapamieto de nicho; 12) el patrón de solapamiento de nicho se correlaciona con la filogenia, lo que implica un nicho ambiental conservado en el género. Estos hallazgos muestran que la actual estructura de diversidad de Leptodactylus es propensa a una reorganización debido al cambio de uso del suelo y al cambio climático, lo que aumentaría la heterogeneidad biótica a escala regional. Además la estructura del ensamble sería consecuencia de procesos estocásticos a escala local y del ambiente actuando como filtro a nivel regional.

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Introducción general

El nicho ecológico de una especie puede ser definido como el rango de las condiciones ambientales y bióticas dentro de las cuales una población puede persistir sin inmigración (Hutchinson, 1957). Se distinguen dos tipos de nicho, el nicho fundamental que incluye todos los ambientes que una especie podría ocupar y el nicho realizado el que es el conjunto de ambientes realmente ocupados por la especie (Hutchinson, 1957). Por definición, las características ambientales de los sitios ocupados por una especie, representan muestras de su nicho realizado, y el nicho fundamental puede ser estimado analizándose las distribuciones geográficas completas de las especies (Peterson, 2001; Peterson & Holt, 2003). Existen dos aproximaciones al estudio de los nichos ecológicos: a) modelos correlativos, hacen foco en entender las condiciones que permiten la persistencia de las poblaciones o en la predicción de la distribución geográfica de las especies (Peterson & Soberón, 2015) y b) modelos mecanísticos, tienen por objetivo comprender los requerimientos ambientales que hacen al nicho fundamental de las especies integrando modelos de dispersión e interacciones bióticas (Peterson et al., 2015). Entre los modelos correlativos, los modelos de nicho ecológico (MNEs) basados en las presencias conocidas de las especies y las características ambientales y/o del paisaje, han sido ampliamente explorados en las últimas décadas. Esto se debe a la disponibilidad de bases de datos de registros de presencias de especies y al desarrollo de bases de datos datos geo-espaciales de variables ambientales, permitiendo la estimación de los nichos de las especies a escala gruesas (Peterson et al., 2015).

Las predicciones de distribución geográfica, conocidos como modelos de distribución de especies (MDE), proveen buenas estimaciones en la extensión y ubicación geográfica de los rangos de las especies en comparación con los métodos tradicionales (e.g. polígono mínimo convexo) (Pena et al., 2014; Marcer et al., 2013; Syfert et al., 2014), además de evitar posible subjetividad de los expertos (Fourcade et al., 2013). El estudio de los nichos de las especies se ha abocado a responder diferentes preguntas relacionadas a las distribuciones de las especies, tanto en el espacio geográfico como en

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9 el espacio ambiental (Peterson et al. 2002; Illoldi-Rangel et al. 2004; McNyset 2005). Estos análisis son una herramienta adecuada para 1) hacer inferencias sobre la ecología de especies y ensambles, 2) proponer procesos biogeográficos, 3) predecir efectos del cambio climático sobre ensambles, 4) idenficar riesgos para especies y ensambles y sugerir estrategias para su protección e 5) inferir procesos filogenéticos.

La caracterización del nicho ambiental de las especies permite identificar los factores que determinan los límites en los rangos geográficos de las especies. En este sentido, se han desarrollado técnicas para medir el solapamiento de nicho entre especies (Warren et al., 2008; Broenniman et al., 2011), como una manera de cuantificar las diferencias entre o dentro de los taxa, o el cambio de nicho de un taxón a lo largo del tiempo (Broenniman et al., 2011). La tendencia de que especies relacionadas tengan nichos similares, i.e. que las especies retengan características ecológicas similares a escalas de tiempo evolutivo (Ricklefs & Latham, 1992; Webb et al., 2002) se conoce como “conservatismo de nicho”. Estudios comparativos de las características de los nichos ecológicos entre pares de especies hermanas y más profundamente en la filogenia han revelado un conservatismo en el nicho de las especies en períodos de tiempo evolutivo corto a mediano (104, 106 años) (Huntley et al., 1989; Martínez-Meyer, 2002; Peterson et al., 1999, Rice et al., 2003).

El análisis del conservatismo de nicho ha sido propuesto como explicación de patrones en la biodiversidad. Por ejemplo, en los trópicos, el conservatismo de nicho ha sido considerado como uno de los factores causantes de la alta riqueza de especies, tal es la llamada hipótesis de “conservatismo de nicho tropical” (Wiens & Donoghue, 2004). Una asimetría en el conservatismo de nicho de mamíferos americanos ha sido propuesta como la principal causante del gradiente latitudinal de riqueza de vertebrados del nuevo mundo (Smith et al., 2012). Así, varios linajes de familias que evolucionaron en América del Sur aparentemente serían incapaces de expandirse a las zonas templadas de América del Norte y por el contrario, muchas familias cuyos orígenes geográficos fueron en el norte muestran una notable capacidad de habitar tanto en las regiones Neártica como en la Neotropical (Smith et al., 2012). Sin embargo, en la estructuración de los patrones de

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10 rango–diversidad de un ensamble de murciélagos del nuevo mundo se reportó un efecto marginal del conservatismo de nicho (Villalobos et al., 2014).

La heterogeneidad de la distribución de la biota ha sido uno de los principales temas en la biogeografía y la macro-ecología (Soberon & Ceballos, 2011). Dos aspectos fundamentales de la biogeografía son estudiados en los patrones de distribución geográfica de las especies: a) el área del rango geográfico de las especies (Brown et al., 1996; Gaston, 2003) y b) la riqueza de especies de los sitios (Rosenzweig, 1995). Estas variables, a pesar de haber sido ampliamente estudiadas, en general se han analizado por separado (Villalobos et al., 2013a). Recientemente, se ha propuesto una metodología en la que se combinan ambas variables para generar dos nuevas medidas, el campo de dispersión y el campo de diversidad (Arita et al., 2008; 2012). Este enfoque permite obtener una medida rápida de los tamaños de rangos asociada al patrón espacial de la riqueza de especies y analizar la estructura interna de los rangos de las especies (Arita et al., 2008; 2012). Este análisis combinado con técnicas de MNEs permite obtener evaluaciones espacio-temporales de los patrones de diversidad de ensambles de especies. Sin embargo estos análisis fueron explorados en escasos grupos taxonómicos, en su mayoría mamíferos, y sin considerar el factor temporal (e.g. Arita et al., 2008; Soberon & Ceballos, 2011; Villalobos & Arita, 2010; Arita et al., 2012). Por esto, nuestro conocimiento general sobre patrones de biodiversidad a una escala gruesa está basado en vertebrados endotérmicos cuya respuesta a variaciones climáticas son diferentes a las de los organismos ectotérmicos (Hawkins et al., 2003).

El cambio climático y la degradación del hábitat son considerados presiones claves sobre la biodiversidad (Opdam & Wascher, 2004). La fragmentación del hábitat es producida principalmente por la expansión e intensificación de la agricultura (Vié et al., 2009). Estas presiones afectan a la estructura de las comunidades ecológicas, causando extinciones locales de especies, lo que a su vez puede conducir a la reducción de la funcionalidad del ecosistema (Tilman et al., 2001; Cardinali et al., 2006) y la extinción global (Vié et al., 2009). Condiciones climáticas cambiantes pueden tener diferentes efectos en las distribuciones de las especies. Mientras algunas pueden beneficiarse de la eliminación de barreras climáticas y expandir sus rangos, otras pueden sufrir la

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11 imposición de climas nuevos y contraer sus rangos y eventualmente extinguirse (Moritz & Agudo, 2013), i.e. se producirán cambios en los patrones espaciales de diversidad de los ensambles de especies. Evaluaciones de los efectos del cambio del uso del suelo y del cambio climático en ensambles completos han sido poco estudiados (e.g. Araújo et al., 2006; Jetz et al., 2007; Peterson et al., 2002, Newbold et al., 2015). En este sentido, los patrones espacio-temporales de rangos y riqueza de especies podrían proveer información comprehensiva de los ensambles de especies y hacer inferencias sobre los procesos que los generan (Ochoa-Ochoa et al., 2012).

En el caso particular de anfibios, el conservatismo de nicho se ha demostrado a nivel global, aunque hubo mucha variación entre los órdenes y entre las regiones biogeográficas (Hof et al., 2010); y a una escala regional entre pares de especies dentro de una filogenia en anuros hylidos (Wiens et al., 2006), y dendrobatidos (Graham et al., 2004; Peterson et al., 2011). Existen escasos estudios donde se analiza el rol del conservatismo de nicho en las distribuciones de anfibios. Por ejemplo se ha propuesto que el conservatismo de nicho como un factor modelador de los patrones de diversidad latitudinales (Smith et al., 2012) y altitudinales (Kozak & Wiens, 2010); y se han estudiado los patrones globales y regionales del tamaño del rango geográfico (Whitton et al., 2012) y de riqueza de especies (Buckley & Jetz, 2007; Gonzalez-Voyer et al., 2011) en forma separada. Los patrones de campo de dispersión y campo de diversidad de anfibios se han descrito para México (Koleff et al., 2008) y para Sud-América (Villalobos et al., 2013b), sin evaluar posibles efectos de cambio climático y el rol del conservatismo de nicho. Los efectos del cambio climático en ensambles de anfibios han sido escasamente analizados, aunque a escala global se ha predicho que las áreas de mayor riqueza serían las más afectadas, para los anfibios de México se predice un aumento de la diversidad beta en el corto plazo seguido por una reducción gradual a lo largo del tiempo (Ochoa-Ochoa et al., 2012).

Los anfibios son el primer grupo de vertebrados en colonizar la tierra, presentan características fisiológicas ectotérmicas y la mayor diversidad de modos reproductivos en el reino animal (Lavilla, 2009). En general el desarrollo embrionario y post-embrionario de anfibios están fuertemente asociados a la disponibilidad de agua. En conjunto, estas

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12 características sugieren una fuerte vulnerabilidad de este grupo a las condiciones ambientales (Feder & Burggren, 1992). En las últimas décadas se han reportado una preocupante declinación y extinciones en las poblaciones anfibios (Houlahan et al., 2000; Stuart et al., 2004), convirtiéndolos en el grupo más amenazado entre los vertebrados (Stuart et al., 2004). En el contexto actual de cambios ambientales rápidos, como el cambio climático y el cambio de uso de suelo, los anfibios son un grupo de estudio prioritario, debido a su especial sensibilidad dada por su fuerte dependencia del ambiente circundante cercano durante todo su ciclo de vida y por su movilidad relativamente restringida, y debido a las inferencias con significancia evolutiva y ecológica.

Entre los anfibios, el género Leptodactylus Fitzinger, 1826 es un grupo monofilético con una amplia variedad en tamaños de rangos, significativa distribución geográfica en el continente americano, diversidad de modos reproductivos y vulnerabilidad asociada a los cambios ambientales. Leptodactylus es un taxón ideal para estudios de distribuciones geográficas y de nicho ecológico a una escala regional bajo las condiciones climáticas actuales y bajo escenarios de clima futuro. Este género está distribuido principalmente en la región Neotropical, desde el sur de Norteamérica al sur de Sudamérica y en las Indias Occidentales (de Sá et al., 2014). En Sudamérica las especies

de Leptodactylus se distribuyen principalmente al este de los Andes, a excepción del

Norte de Sudamérica donde se distribuye a ambos lados de la cordillera de los Andes. La mayoría de las especies se encuentran por debajo de los 1000 m.s.n.m, y pocas especies se encuentran por encima de los 2000 m.s.n.m. (de Sá et al., 2014). El género ocupa diferentes tipos de ambientes: bosques lluviosos, bosques secos, sabanas y pastizales, e incluso tierras destinadas a la agricultura y a la ganadería. El género es el más diverso y con la mayor diversidad en modos reproductivos dentro de la familia Leptodactylidae (Frost, 2016). En base al modo reproductivo, en Leptodactylus se han descrito cuatro grupos de especies: gr. L. fuscus, gr. L. melanonotus, gr. L. latrans, y gr. L. pentadactylus (Heyer, 1969a) (previamente conformaban cinco grupos junto al gr. L. marmoratus, ahora gr. L. marmoratus = Adenomera marmoratus, de Sá et al. 2014). Las especies de grupos L.

latrans y algunas del grupo L. melanonotus ponen los huevos en nidos de espuma

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13 del gr. fuscus las colocan, respectivamente en depresiones terrestres con agua o en cámaras de incubación, en zonas adyacentes a cuerpos de agua (Heyer, 1969a).

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14

Objetivo general

Proponer hipótesis de distribución geográfica de especies del género Leptodactylus, a través de técnicas de modelado de nichos, de manera que sea posible evaluar conservatismo de nicho, describir el patrón espacial de diversidad en escenarios presentes y futuros e identificar riesgos para la viabilidad de las especies del género a través del tiempo.

Objetivos específicos

En el género Leptodactylus se pretende:

1) Generar modelos de nicho ecológico y a partir de ellos obtener estimaciones de las distribuciones geográficas de las especies para el presente y futuro. (Capítulo 1, 2, 3, 4).

2) Caracterizar espacialmente las distribuciones según la cobertura del suelo y evaluar el efecto del cambio de uso de suelo en las distribuciones de especies de Leptodactylus que se distribuyen en el Chaco seco, y cuantificar su distribución en áreas protegidas. (Capítulo 1).

3) Analizar el patrón de “Rango–Diversidad” para el presente por medio de la descripción de atributos de riqueza de especies, tamaños de rangos, diversidad beta, y covarianza entre sitios y especies. (Capítulo 2).

4) Evaluar los efectos del cambio climático en los atributos del patrón de “Rango– Diversidad” y explorar los cambios potenciales de diversidad dentro de las áreas protegidas de manera que sea posible inferir su potencial para conservar la biodiversidad a lo largo del tiempo. (Capítulo 3).

5) Evaluar el conservatismo de nicho a través de la similitud de nicho ecológico entre pares de especies hermanas y su relación con el patrón de “Rango–Diversidad”. (Capítulo 4).

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Materiales y métodos generales

Esquema general

En el siguiente esquema se muestran los principales métodos desarrollados en la tesis agrupados por colores: materiales y métodos generales en celeste (objetivo 1); métodos del capítulo 1 (objetivo 1 y 2) en verde; métodos del capítulo 2 (objetivo 1 y 3) en amarillo; métodos del capítulo 3 (objetivo 1 y 4) en rojo; métodos del capítulo 4 (objetivo 1 y 5) en azul. EDG: estimación de distribución geográfica; EDG fut: estimación de distribución geográfica en escenarios de clima futuro; MPA: matriz de presencia ausencia; R–D gráficos: gráficos de rango–diversidad; MPA fut: matriz de presencia ausencia en escenario de clima futuro; R–D gráficos fut: gráficos de rango–diversidad en escenario de clima futuro.

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16 Grupo de estudio

El género Leptodactylus es un grupo monofilético, actualmente incluye a 74 especies (Frost, 2016) distribuidas en cuatro grupos, gr. L. fuscus, gr. L. melanonotus, gr. L. latrans y gr. L. pentadactylus (de Sá et al., 2014). Este género se dIstribuye principalmente en la región Neotropical, desde el sur de Norteamérica al sur de Sudamérica y en las Indias Occidentales, habitando en general por debajo de los 1000 m.s.n.m. (de Sá et al., 2014).

La mayor parte del conocimiento de sistemática, biología y diversidad del género Leptodactylus, fue producido por W.R. Heyer y colaboradores (Heyer 1969 a,b; Heyer, 1970, 1978, 2014; Heyer et al., 2004, entre otros trabajos). La posición de los géneros

Vanzolinius, Lithodytes y Adenomera (Adenomera= L. gr. marmoratus, Heyer, 1969b) en

relación al género Leptodactylus, fue controvertida. Vanzolinius (de Sá et al., 2005a; Frost et al., 2006), Adenomera (Frost et al., 2006) y el género monotípico Lithodytes (de Sá et al., 2005a; Frost et al., 2006) fueron incluidas en Leptodactylus sensu lato (de Sá et al., 2014). Se considera el grupo taxonómico Leptodactylus sensu stricto el que incluye a los

Leptodactylus sensu Heyer (1969 a, b), excluyendo al grupo L. marmoratus (actualmente

género Adenomera) y Lithodytes, e incorporando a Vanzolinus discodactylus (de Sá et al., 2014). Aquí se consideró a los Leptodactylus sensu stricto (de Sá et al., 2014). De las 74 especies de anuros Leptodactylus descritas (Frost, 2016), 14 fueron excluidas por presentar pocos puntos de presencia en su distribución geográfica (cada una presentó menos de 6 puntos), estas fueron: L. diedrus, L. fallax, L. hylodes, L. lauramiriamae, L. macrosternum, L. magistris, L. marambaiae, L. nesiotus, L. oreomantis, L. pascoensis, L. silvanimbus, L. tapiti, L. guianensis y L. stenodema.

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17 Puntos de presencia

Se construyeron bases de datos de presencias conocidas de 74 especies de Leptodactylus, a partir de información obtenida de bases de datos de colecciones herpetológicas (especímenes revisados y no revisados), colecciones privadas, bibliografía y bases de datos libres. Se compilaron un total de 18977 registros. Los datos recabados tuvieron una redundancia del 63%, luego de quitar los registros duplicados se conservaron 6992 registros únicos.

Colecciones herpetológicas

Se revisaron un total de diez colecciones herpetológicas, ocho depositadas en museos de Argentina, Brasil y Paraguay y dos privadas de Argentina. Los colecciones de museos fueron: FML (Fundación Miguel Lillo), MLP (Museo de La Plata), MACN (Museo Argentino de Ciencias Naturales Bernardino Rivadavia), MZUSP (Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo), MNRJ (Museu Nacional de Rio de Janeiro), CFBH (Celio Fernando Baptista Haddad, Instituto de Biociências de Rio Claro, Departamento de Zoologia, Universidad Estadual Paulista), MNHNP (Museo Nacional de Historia Natural de Paraguay), IIBP (Instituto de Investigación Biológica del Paraguay). Las colecciones privadas consultadas fueron: L (colección privada de María Laura Ponssa) y JL (colección privada de Julián Lescano). Se corroboró o se corrigió la identificación de las especies de todos los especímenes consultados para evitar errores en los datos primarios en el modelado de nicho ecológico. La identificación se realizó mediante el reconocimiento de caracteres morfológicos externos propuestos en la literatura de descripciones de especies, revisiones taxonómicas y filogenéticas (e.g. Heyer, 1970, 1978, 2014; de Sá et al., 2014). Se utilizó un estereoscopio binocular cuando fue necesario, e.g. especímenes pequeños y juveniles.

Se utilizaron las bases de datos de las colecciones herpetológicas del Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ) y del Laboratorio de Genética Evolutiva, Instituto de Biología Subtropical (CONICET-UNaM), Facultad de

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18 Ciencias Exactas Químicas y Naturales, Universidad Nacional de Misiones, Posadas, Argentina. Estas colecciones no pudieron ser visitadas personalmente para revisar el material depositado, pero los curadores, el Dr. Santiago Ron y el Dr. Diego Baldo son expertos que proveyeron datos de buena calidad en la identificación de los ejemplares.

Búsqueda bibliográfica

Se compilaron 6589 registros de 135 artículos científicos (Apéndice I). Se incluyeron los artículos de las descripciones taxonómicas de las especies de Leptodactylus (e.g. Heyer, 1978, 1979; 2005; Heyer & Juncá, 2003; Caramaschi et al., 2008; Heyer & de Sá, 2011) donde se proveen datos de localidades asociadas a los especímenes asignados a cada especie. Se incorporaron las bases de datos publicadas de Fernández et al. (2009), disponibles en http://www.chalk.richmond.edu/Leptodactylus/maps.html; se incorporaron los artículos académicos obtenidos mediante una búsqueda realizada entre 2013 y 2015, utilizando “Google académico” con las siguientes palabras claves: “Leptodactylus”, “new record”, “distribution extension”, “geographic map”.

Bases de datos libres

Se compilaron datos de presencia a partir de bases de datos libres para especies con pocos registros o cuando estas bases de datos aportaban localidades nuevas no incorporadas previamente. Se compilaron 2019 registros de Global Biodiversity information Facility GBIF (www.gbif.org), y 52 registros de speciesLink (www.splink.cria.org.br).

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19 Georreferenciación

Una fracción importante de los registros de Leptodactylus carecen de coordenadas geográficas (un 40% de los registros únicos, Fig. 1), por lo que fueron georreferenciados utilizando Gazzetteers (e.g Ornithological Gazetteers, Paynter & Traylor, 1991; Fallingrain, www.fallingrain.com), Google Earth y Wikimapia. Se estimó la incerteza de la georreferenciación debido a la extensión de la localidad descrita en el registro compilado (Wieczorek et al., 2004). Para esto, la posición más probable de cada localidad fue ubicada con un punto en el espacio geográfico y se trazó un círculo cuyo radio describe la distancia máxima al punto dentro de la cual se espera que la localidad ocurra (Wieczorek et al., 2004).

Figura 1. Fuentes de obtención de las coordenadas geográficas. Fuentes de obtención de las coordenadas geográficas de los 6992 registros únicos. Coordenadas georreferenciadas: registros únicos de colecciones y bibliografía cuyas coordenadas se obtuvieron por georrefenciación. Coordenadas a campo: registros únicos de colecciones que contaron con coordenadas a campo (obtenidas con GPS). Bases de datos libres: registros únicos cuyas coordenadas se obtuvieron de bases de datos libres. Coordenadas de bibliografía: registros únicos cuyas coordenadas se obtuvieron de bibliografía compilada.

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20 Limpieza de bases de datos y filtrado espacial

Se sabe que los conjuntos de datos de las colecciones contienen errores (Newbold, 2010) y sesgos de muestreos (Hortal et al., 2008) que pueden disminuir la calidad de los productos derivados de ellos (Franklin, 2009). Los puntos muy distantes del conjunto de datos de distribución por cada especie (“outliers”), tales como puntos en el mar para especies terrestres, como los anuros del género Leptodactylus, se detectaron fácilmente y el registro se descartó del conjunto de datos. Sin embargo, el tipo de error más común en conjuntos de datos de colecciones son errores en relación con la posición geográfica de un registro dado en el espacio. Estos errores pueden detectarse a menudo como puntos atípicos (“outliers”) evidentes en un mapa (Yesson et al., 2007). Estos errores también fueron descartados por ser los más problemáticos para dibujar mapas de alcance y especialmente para calcular el tamaño del rango usando la extensión de la ocurrencia y el área de ocupación (Gaston & Fuller, 2009). Además, puntos periféricos pueden representar poblaciones sumideros mantenidos por inmigración desde hábitats de mayor calidad, i.e. son poblaciones demográfica y genéticamente dependientes de otras poblaciones (Pulliam, 1988). Se demostró en algunos grupos de plantas, aves, insectos y mamíferos una correlación positiva entre la marginalidad ambiental y la marginalidad geográfica (Lira-Noriega & Manthey, 2014). De este modo para evitar incluir un sesgo de ambientes marginales en el proceso de modelado, tales puntos periféricos, también fueron removidos.

Por otro lado se tuvo en cuenta que las colecciones biológicas no representan de manera homogénea todo el espacio geográfico. Algunas localidades son visitadas por coleccionistas con más frecuencia que otras. Este sesgo en el espacio geográfico se transmite al espacio ambiental. Para evitar esta autocorrelación espacial, se desagregaron los puntos a una distancia de 10 km, i.e. se excluyen aquellos registros que se localizan a una distancia menor a 10 km entre sí con el paquete de R ‘ecospat’ (Broenniman et al., 2014; Boria et al., 2014). El porcentaje de redundancia espacial (aquellos registros excluidos) fluctuó entre 0 y 70% de los datos según las especies (Fig. 2).

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21 Figura 2. Redundancia de registros únicos. Cantidad de registros únicos: número de registros únicos por especies, cantidad de registros

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22 Modelos de nicho ecológico

Modelo teórico “BAM”

Se obtuvieron estimaciones de las distribuciones geográficas (EDGs) de 60 especies de Leptodactylus a través de modelos de nicho ecológico (MNE), ya que estas técnicas proveen un método robusto para caracterizar las distribuciones de las especies en una escala regional (Seoane et al., 2006; Ficetola et al., 2010). Los MNEs relacionan los datos distribucionales (registros de presencia) con las variables ambientales de las localidades, para proveer una estimación de la favorabilidad ambiental. Se usó el enfoque teórico de Biótico-Abiótico-Movilidad, “BAM” propuesto por Soberón y Peterson (2005), ya que captura y relaciona dimensiones geográficas y ambientales de las distribuciones de las especies (Peterson & Soberón, 2012). El modelo BAM relaciona tres componentes 1) El componente B representa a las condiciones bióticas, i.e. al conjunto apropiado de especies que están presentes (e.g. presas para alimento) y aquellas que están ausentes (e.g. fuertes competidores o enfermedades). Generalmente este conjunto de variables no se incluyen en el modelado. En este estudio tampoco se considera este componente a causa de que no es posible cuantificar espacialmente este tipo de datos en Leptodactylus, quienes tienen un amplio espectro alimenticio. 2) El componente “A” representa las condiciones abióticas, e.g. variables físicas y climáticas; y el 3) componente “M” representa la parte del mundo que ha estado accesible para la especie vía dispersión a lo largo de períodos de tiempo relevantes. Este esquema heurístico asume que poblaciones estables se encontrarán sólo en la intersección de los tres componentes (B∩A∩M) (Soberón & Peterson, 2005).

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23 “A”: variables ambientales

Se definió el componente “A” en base a variables ambientales bioclimáticas y de suelo. Como los anuros son ectotermos se ha postulado que presentan mayor vulnerabilidad frente a los cambios de temperatura en comparación con otros tetrápodos endotermos (Duellman & Trueb, 1994). La precipitación sería el factor extrínseco más importante en el control de la estacionalidad de la reproducción de los anuros tropicales y subtropicales (Duellman & Trueb, 1994, 1995). En la mayoría de las especies de latitudes templadas la actividad reproductiva depende de una combinación de temperatura y precipitación (Duellman & Trueb, 1994). Se ha postulado que el suelo es un importante predictor de la distribución de anuros adaptados a condiciones áridas a causa de que afecta la tasa de pérdida de agua durante la estivación (Schalk et al., 2015). El pH del suelo influenció la eclosión en Pseudophryne bibronii, sugiriendo que las características del suelo afectan el éxito de la tasa de supervivencia de las especies de anuros que depositan sus huevos en la tierra (como la mayoría de las especies del género Leptodactylus).

La información de clima se obtuvo de la base de datos de WorldClim (Hijmans et al., 2005), la cual presenta 19 variables a cuatro resoluciones espaciales que resumen diferentes aspectos de temperatura y precipitación a nivel global. Las variables de suelo se obtuvieron de la base de datos de SoildGrids (Hengl et al., 2014, ISRIC - WDC Soils), la cual presenta 8 variables de suelo a 1 km2 de resolución espacial y a seis profundidades, a nivel global. La mayoría de estas variables no son independientes, por lo que se hicieron análisis de correlación para detectar y excluir variables altamente correlacionadas (r ≥ 0,8; 0≤ r ≤ 1). Cuando se detectaron variables altamente correlacionadas, se seleccionaron aquellas que son más informativas de la ecología de los anuros. En el caso de las variables de suelo, los análisis de correlación se hicieron para cada de una de las profundidades por separado, y luego se analizaron las correlaciones entre las profundidades. Se detectó que las seis profundidades estaban altamente correlacionadas (r > 0,9), el conjunto de variables seleccionadas fue el más superficial considerando que podría estar más relacionado con los hábitos terrestres de los anuros. Un total de 14 variables de clima y

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24 de suelo fueron seleccionadas (Tabla 1). La resolución espacial utilizada fue de 2.5’ (aprox. 5 x 5 km de tamaño de pixel a la altura del ecuador). En el caso de las variables de suelo su resolución original de 1 x 1 km fue re-muestreada para obtener una resolución de 2.5’.

Tabla 1. Variables abióticas utilizadas en el proceso de obtención de modelos de nicho ecológico.

Tipo de variables Nombre de las variables

V ar ia b le s cl imát ic as Temperatura

BIO1= Temperatura media anual BIO2= Media del rango diurno

(Media mensual (max temp-min temp)) BIO4= Estacionalidad de la temperatura

(desvío estándar de la temp media mensual *100) BIO5= Temperatura máxima de mes más cálido BIO6= Temperatura mínima del mes más frío

Precipitación

BIO12= Precipitación anual (media)

BIO13= Precipitación del mes más húmedo BIO14= Precipitación del mes más seco

V ar ia b le s de s u el o S1= Índice de pH S2= Densidad aparente

S3= Capacidad de intercambio catiónico S4= Carbono orgánico del suelo

S5= Fragmentos gruesos S6= Contenido de Arena

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25 “M”: áreas de calibración

El componente “M” define la extensión de la región de calibración del modelo, por lo que debe ser definida y basada en una hipótesis a priori explícita para cada especie (Barve et al., 2011). Para delinear la región “M” es razonable hacer uso de las regiones bióticas donde se conoce que la especie está presente, ya que éstas compartieron factores físicos y bióticos a lo largo de períodos de tiempo relevantes (e.g. después del último período glacial) (Barve et al., 2011). En el presente estudio “M” se definió para cada especie, identificando las ecorregiones (sensu Olson et al., 2001) con registros de presencias y aplicando un buffer a la región resultante. El tamaño del buffer varió entre 0,1º y 0,5º, cuando los puntos se localizaron más uniformemente dentro de las ecorregiones se usó el buffer más pequeño (0,1º) para evitar incorporar áreas donde las especies no han tenido acceso, y cuando los puntos se ubicaron en el margen de una ecorregión se aplicó el buffer mayor (0,5º). Las regiones resultantes, fueron recortadas, excluyendo áreas donde la especie obviamente no ocurre; por ejemplo, se excluyeron las tierras altas, ya que las especies de Leptodactylus se encuentran principalmente en tierras bajas, de acuerdo al rango altitudinal conocido para cada especie (e.g. se usó una cota de 1500 m.s.n.m para L. fragilis, Heyer et al., 2010). El polígono resultante de la región “M” se usó como una máscara para recortar las capas ambientales.

Calibración y evaluación de los modelos

Los MNEs se calibraron usando el método de máxima entropía, MAXENT v3.3.3K (Phillips et al., 2006), implementado en el paquete de R “ENMGadgets” (Barve & Barve, 2016). Maxent provee modelos basados en la probabilidad de las distribuciones que muestran máxima entropía, i.e. cercano a una distribución uniforme, en base a correlaciones de los puntos de presencias con las condiciones ambientales en el área de estudio (Phillips et al., 2006). Se hicieron cinco réplicas por “boostrap”, se obtuvieron las medias, y se seleccionó la salida tipo “logistic”, el resto de los parámetros se mantuvieron

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26 por defecto. Se utilizaron el 50% (en especies con más de 60 puntos de presencias) y el 30% (en especies con menos de 60 puntos de presencia) de los datos de presencia para calibrar el modelo, y el 50% y el 70% remanente de los puntos de presencia respectivamente, se utilizaron para evaluar los modelos.

Con los datos de evaluación se calculó el área bajo la curva (Area Under the Curve, AUC) de la curva de la característica operativa del receptor (Receiver Operating Characteristics Curve, ROC), a través de 10-iteraciones de validación cruzada (10-fold cross-validation). La curva ROC de una clasificiación representa la sensibilidad vs. 1 – especificidad a medida que varía el umbral de clasificación. La sensibilidad es la proporción de presencias conocidas predichas correctamente, i.e. es igual a 1 - tasa de falsos negativos; y la especificidad es la proporción de pseudoausencias conocidas predichas presentes, i.e. es igual a la tasa de falsos positivos. El cálculo del área bajo la curva ROC (AUC) se compara contra una probabilidad de ocurrencia nula. Los valores de AUC van desde 0,5 para modelos con ningún poder predictivo a 1,0 para modelos con capacidad de predicción perfecta. Valores de AUC superiores a 0,9 denotan ''muy buen'' poder de predicción, los valores entre 0,8 y 0,9 denotan ''buen'' poder de predicción y los valores entre 0,7 y 0,8 indican un poder predictivo "útil" (Swets, 1988). El valor de AUC sigue siendo la métrica más utilizada como medida de rendimiento del modelo aunque se han reconocido limitaciones (Peterson et al., 2008). En vista de lo problemas descritos de ROC (Lobo et al., 2008), se utilizó el enfoque “ROC Parcial” (Peterson et al., 2008) implementado en el paquete R “ENMGadgets” (Barve & Barve, 2016). Este enfoque permite otorgar un peso diferencial a los errores de comisión y de omisión, focalizando en predicciones significativas para la validación del modelo (Peterson et al., 2008). Los parámetros utilizados fueron un error de omisión ≤ 5%, sub-muestreo del 50% de los datos de evaluación disponibles y 100 simulaciones. La significancia del ROC-Parcial se calcula como la proporción de valores de AUCs obtenidos por simulación que fueron inferiores al valor de AUC observado (Peterson et al., 2008).

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27 Estimaciones de las distribuciones geográficas (EDG)

Umbral

Los MNEs pueden ser proyectados en el espacio geográfico, de modo que se obtiene una distribución potencial de cada especie (Araújo & Peterson, 2012). La calidad de los resultados obtenidos por este método es intermedia entre utilizar datos de colecciones sin técnicas de modelado y hacer estudios exhaustivos de campo (Lira-Noriega et al., 2007), pero el esfuerzo requerido para hacer estudios regionales torna prohibitivo el último método. En el proceso de modelado se asume que las especies analizadas están en equilibrio ecológico (i.e. sus poblaciones no están migrando) y que las distribuciones potenciales obtenidas corresponden a sus distribuciones históricas. El supuesto de poblaciones en equilibrio dentro del nicho ecológico (o del ambiente) implica ignorar la presión de mutaciones y migraciones desde afuera (Levene, 1953). El estado de equilibrio no debe ser visto como una propiedad primaria de los sistemas ecológicos, pero es una característica que puede emerger por extrapolación a escalas espaciales mayores (DeAngelis & Waterhouse, 1987). En la proyección espacial de los MNEs se obtiene una probabilidad de presencia de cada especie definida por las condiciones ambientales de cada sitio. Para obtener mapas binarios de distribución potencial se seleccionó un umbral de conversión usando el mínimo valor de los puntos de entrenamiento del modelo (minimun training presence) (Peterson et al., 2007) modificado, i.e. considerando un error en lo datos de presencia. En lugar de incluir el 100% de los datos de entrenamiento, este umbral se define por incluir (100 - E)% de estos datos, siendo E=error de los datos de presencia (Phillips & Dudík, 2008). En base a la experiencia en la obtención de los datos se asume un E=5%.

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Capítulo 1

Caracterización ambiental, cobertura del suelo

y uso del suelo en las distribuciones geográficas

de anuros

Leptodactylus

del Chaco Seco.

Chaco Salteño, Camino a la Unión, Salta, Argentina. 07/02/2015 Foto: Regina Medina

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Resumen

Los bosques secos de Sudamérica están entre los ecosistemas más vulnerables a la transformación de la tierra. Entre estos bosques, el Chaco Seco sufre un acelerado cambio debido a la expansión e intensificación de la actividad agrícola. La ecorregión del Chaco Seco se caracteriza por el alto nivel de endemismos y de diversidad de especies, las cuales son el resultado de una variedad de climas y relieves, lo que permite una amplia variedad de ambientes. Los anfibios exhiben una alta riqueza en el Chaco Seco pero han sido escasamente estudiados en relación a los cambios de la cobertura terrestre. Se utilizaron los modelos de nicho ecológicos (MNEs) para evaluar las distribuciones geográficas potenciales de las 10 especies de Leptodactylus (Anura, Leptodactylidae) principalmente distribuidas en el Chaco Seco. Se realizó una caracterización ambiental y espacial mediante el solapamiento con las diferentes coberturas del suelo y ecorregiones de las distribuciones de Leptodactylus chaqueños. Además se evaluó cómo estas distribuciones potenciales de especies de Leptodactylus son afectadas por la transformación de la tierra y se cuantificó la proporción de la distribución en áreas protegidas. Se encontró que la estacionalidad de la temperatura y el pH del suelo explican la distribución de las especies estudiadas, y que sus principales hábitats potenciales son tanto bosques como sabanas, pastizales y cultivos, dependiendo de las especies. Las principales amenazas de estas especies son la pérdida de su hábitat natural, la potencial exposición a contaminantes usados en prácticas agrícolas intensivas, el bajo grado de representación en áreas protegidas y los efectos potenciales del cambio climático en los patrones espaciales de estacionalidad, el cual podría afectar los modos reproductivos y de puestas de huevos de las especies de Leptodactylus.

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Introducción

La destrucción y fragmentación del hábitat producida por los cambios en el uso del suelo junto con el cambio climático son los principales factores en la declinación global de poblaciones y especies (Bennett & Saunders, 2010). Los bosques húmedos tropicales y la cuenca del Amazonas fueron el principal foco de la investigación y debate en relación a los efectos de la transformación del suelo sobre la biodiversidad (Aide et al., 2012). Sin embargo, los biomas de bosques secos y sabanas/arbustos de América Latina están experimentando la segunda tasa más alta de deforestación absoluta, después de las selvas tropicales (Aide et al., 2012). El Gran Chaco Americano –distribuido en los países de Argentina, Paraguay, Bolivia y una pequeña porción de Brasil-, y en particular el Chaco Seco, es el único bosque seco subtropical en el planeta (sensu Olson et al., 2001). Actualmente, la vegetación natural predominante del Chaco son bosques abiertos de vegetación espinosa, intercalados con pastizales (Morello et al., 2012). El Chaco Seco constituye el segundo bosque continuo más grande después de los bosques Amazónicos (Eva et al., 2004), y es el ecosistema de bosque seco menos fragmentado (Portillo-Quintero & Sánchez-Azofeifa, 2010; Caldas et al., 2013).

Desde principios del siglo XX, el Chaco Seco ha sido extensamente usado para la ganadería (Bucher & Huszar, 1999). Entre finales del siglo XX y principios del XXI las mayores tasas anuales de transformación del paisaje se registraron en Paraguay, alcanzando un 4% en 2010 (el mayor valor histórico de la región), seguido por Argentina (Vallejo et al., 2014). En Argentina, desde 1970, la ecorregión sufre un cambio acelerado debido a la expansión e intensificación de la agricultura, especialmente por cultivo de soja y pasturas implantadas (Zak et al., 2004; Boletta et al., 2006; Grau et al., 2008). Tanto en Argentina como en Paraguay, la destrucción de los hábitats chaqueños se ha postulado como uno de los peores desastres ambientales en Sud América (Taber, et al., 1997; Vallejo et al., 2014). En Bolivia, la deforestación por agricultura intensiva está ocurriendo pero aún hay mucho del Chaco Boliviano intacto (al menos comparado con Argentina y Paraguay) (Taber et al., 1997). A pesar de las advertencias sobre las altas tasas de

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31 destrucción del hábitat y del valor del Chaco Seco como ecosistema, el sistema de áreas protegidas es escaso e ineficiente, e.g. menos del 2% del Chaco Seco de Argentina está protegido bajo algún tipo de legislación (Brown et al., 2006). En consecuencia, representa el principal objetivo de conservación a una escala continental bajo amenaza por el cambio del uso del suelo.

El Chaco Seco se caracteriza por altos niveles de endemismos y diversidad de especies, los cuales son el resultado de una variedad de climas y relieves estableciendo una amplia variedad de ambientes (The Nature Conservancy et al., 2005). Un análisis del impacto del cambio de uso del suelo en lo patrones de distribución de diferentes especies es valioso ya que diferentes taxones pueden ser afectados de diferentes maneras (Schulze et al., 2004; Kessler et al., 2009; Dallimer et al., 2012). La alta riqueza de anfibios en el Chaco Seco ha sido escasamente estudiada en relación a los cambios en el uso del suelo (Torres et al., 2014). Esta situación es preocupante ya que los anfibios son un grupo de alta prioridad en esfuerzos de conservación (Pous et al., 2010; Urbina-Cardona & Flores-Villela, 2010; Trindade-Filho et al., 2012; Nori et al., 2013; Nori et al., 2015) debido a la alarmante declinación y extinciones de poblaciones y especies alrededor del mundo (Young et al., 2001).

Las especies de anuros del género Leptodactylus se encuentran tanto en hábitats abiertos (cultivos, pastizales y arbustos) como de vegetación cerrada (bosques), permitiendo que la heterogeneidad del Chaco Seco sea explorada a través de la distribución del género. El género es el más diverso en el Chaco Seco, representando el 25% de las especies de anuros de la ecorregión (Cruz et al., 1992; Brusquetti & Lavilla, 2006; Vaira et al., 2012), y al menos una especie del género ha sido declarada como “casi amenazada” (IUCN, 2015). Las prioridades de conservación de un grupo taxonómico pueden ser informativas de los requerimientos de conservación de otros grupos (Rodrigues & Brooks, 2007). Bajo este supuesto y teniendo en cuenta que al ser uno de los grupos más diversos de la región puede ser representativo de un amplio grupo de taxones, consideramos que el género Leptodactylus es un buen indicador para evaluar la respuesta de especies sensibles al cambio del uso del suelo y de la cobertura del suelo en el Chaco Seco.

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Objetivo general

Caracterizar ambiental y espacialmente las especies del Leptodactylus que habitan en el Chaco Seco y evaluar las respuestas de las distribuciones al cambio del uso del suelo.

Objetivos específicos

Para 10 especies del género Leptodactylus distribuidas principalmente en el Chaco Seco se busca:

1) Estimar su distribución geográfica potencial.

2) Caracterizar el ambiente favorable para cada especie, por medio de la identificación de las variables ambientales más relevantes en el modelado de nicho ecológico.

3) Caracterizar espacialmente las distribuciones de las especies, analizando la proporción de los diferentes tipos de cobertura del suelo y la diversidad (de Leptodactylus) en las ecorregiones del rango geográfico completo de las especies. 4) Evaluar el efecto del avance de la frontera agrícola en el Chaco Seco sobre las

distribuciones potenciales.

5) Evaluar el estado de protección, cuantificando la proporción de las distribuciones potenciales incluidas en áreas protegidas.

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Materiales y métodos

Especies seleccionadas

Se seleccionaron las diez especies de Leptodactylus que se distribuyen en la ecorregión Chaco Seco: Leptodactylus bufonius, L. chaquensis, L. elenae, L. fuscus, L.

gracilis, L. laticeps, L. latinasus, L. latrans, L. mystacinus y L. podicipinus. Entre estas

especies Leptodactylus laticeps es considerada “casi amenazada” en la categorización de la IUCN (Cortez et al., 2004) y vulnerable por la categorización de anfibios de Argentina (Schaefer & Céspedez, 2012).

Puntos de presencias y modelos de nicho ecológico

Se obtuvieron 10411 registros, de los cuales 3842 eran únicos (i.e. tenían un registro de localización independiente del resto). Después de desagregar los datos espacialmente se conservaron 3148 localizaciones. El número de puntos de presencias por especies varió de 33 para L. laticeps a 772 para L. fuscus (Tabla 1.1).