DIVERSIDAD DE AVES PRESENTES EN EL PAISAJE DEL CENTRO DE INVESTIGACIÓN TURIPANÁ DE AGROSAVIA, CÓRDOBA-COLOMBIA*

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*Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar el título de Bióloga.

Universidad de Córdoba, Facultad de Ciencias Básicas, Programa de Biología.

Mayo de 2020, Montería, Colombia.

DE INVESTIGACIÓN TURIPANÁ DE AGROSAVIA, CÓRDOBA-COLOMBIA*

Nasly Grey Carrillo Polo^1,José A. Vergara Paternina²

1. Grupo de Investigación Biodiversidad Unicórdoba, Universidad de Córdoba, Montería, Colombia, carrillonasly17@hotmail.com

2. Grupo de Investigación Biodiversidad Unicórdoba, Universidad de Córdoba, Montería, Colombia, javergara@correo.unicordoba.edu.co

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Resumen: el mosaico de los paisajes en el departamento de Córdoba y casi todo el Caribe colombiano está altamente dominado por áreas dedicadas a la ganadería extensiva y potreros con variadas densidades de árboles dispersos, cercas vivas poco complejas, plantaciones forestales y cultivos agrícolas, adyacentes a pequeños fragmentos de bosque. Esta investigación se realizó en el paisaje del Centro de Investigación Turipaná de Agrosavia, Córdoba-Colombia donde se caracterizó la diversidad de aves en cinco usos de suelo: Bosque natural, Plantación forestal, Cultivo transitorio, Potrero con baja densidad de árboles y Sistema silvopastoril.

Los muestreos se realizaron durante seis meses en el periodo comprendido desde octubre 2019 hasta marzo 2020. En cada uno de los usos de suelo se realizaron censos a través de puntos fijos de conteo. Los muestreos se realizaron entre las 6:00-10:00 horas. Un total de 3108 individuos, 123 especies y 37 familias de aves fueron registradas. Las especies más abundantes fueron Volatinia jacarina con 8.8% del total de individuos, seguida de Eupsittula pertinax (4.9%) y Campylorhynchus griseus (4.8%). La familia más abundante fue Thraupidae con un 18.7 % del total de los individuos registrados, seguida Tyrannidae con un 10.7 % y Psittacidae con 9.7

%. La familia que presento mayor número de especies observadas fue Tyrannidae con 12, seguida de Thraupidae (11) e Icteridae (9). La mayor riqueza promedio se registró en Sistema silvopastoril con 31 especies, seguido de Potrero con baja densidad de árboles (30), Plantación forestal (20), Bosque natural (19), y por ultimo Cultivo transitorio (16). La riqueza presentó diferencias significativas entre los cinco usos de suelo (Anova, p<

0.05). La abundancia promedio de aves registradas fue mayor en Potrero con baja densidad de árboles con 95 individuos, seguido de Sistema silvopastoril (87), Cultivo transitorio (61), Plantación forestal (58) y Bosque natural (42), presentándose diferencias significativas entre los cinco usos de suelo (Anova, p = 0.0002). Las aves generalistas se vieron favorecidas por las zonas abiertas. Según la distancia Bray-Curtis los usos más disimiles en cuanto a riqueza y abundancia fue Cultivo transitorio y Bosque natural (0.65) mientras que Cultivo transitorio y Plantación están menos distantes (0.39), es decir, estos son los usos de suelo más similares en función de las especies y abundancias presentes en ellos. El nivel de stress para el análisis de ordenación NMDS realizado con una distancia de Bray-Curtis fue bajo (0.09) indicando que se puede confiar los grupos que se forman en el mismo. De acuerdo con el ADONIS los grupos que se formaron en el NMDS son significativamente diferentes (Fisher, p < 0.05).

Palabras claves: aves, paisaje urbano, riqueza de especies, biodiversidad, agroecosistemas.

INTRODUCCIÓN

Las grandes transformaciones del paisaje de las últimas décadas en Colombia y Latinoamérica obedecen principalmente a un reemplazo de vegetación nativa por agroecosistemas (Etter, McAlpine, Wilson, Phinn, & Possingham, 2006). Según Vergara,

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Avifauna en agroecosistemas de Córdoba, Colombia

Ballesteros, González, & Linares (2017) el mosaico de los paisajes en el departamento de Córdoba está altamente dominado por áreas dedicadas a la ganadería extensiva y potreros con variadas densidades de árboles dispersos, cercas vivas poco complejas, plantaciones forestales y cultivos agrícolas, adyacentes a pequeños fragmentos de bosque. A pesar de todas las transformaciones del paisaje, estas áreas o usos de suelos pueden ayudar en el mantenimiento de las poblaciones de aves dependientes de bosque (Beier & Noss, 1998).

Estos agroecosistemas proporcionan refugio, sitios de descanso, anidación y alimento a las aves, y actúan como corredores que facilitan el movimiento de los animales a través del paisaje (Greenberg, Bichier, & Sterling, 1997). Las aves son reconocidas ampliamente por tener un alto valor para la conservación, en el caso de Colombia algunas de esas aves corresponden a especies migratorias de interés de conservación (Ruíz, Quintero, & Colorado, 2016). Por ejemplo, en sistemas silvopastoriles la vegetación con complejidad estructural puede proporcionar a las aves nichos ecológicos variados y mejor protección contra depredadores que los sistemas agropecuarios simples (Pimentel et al., 1992).

Las aves son de gran importancia para la conservación, ya que por sus comportamientos y funciones dentro de los ecosistemas son importantes en procesos de dispersión de semillas para la regeneración natural de árboles en potreros; son importantes consumidores de insectos, por lo cual aportan en gran medida al control biológico, además son valiosos polinizadores garantizando procesos de recambio genético entre la vegetación natural y algunos cultivos (Schroth et al., 2004; Schulze et al., 2004).

En Córdoba existe una diversidad de ambientes naturales, desde ecosistemas de manglar al nivel del mar, pasando por sabanas, bosque seco tropical, bosque húmedo tropical y bosque nublado, hasta ecosistemas de subpáramo sobre los 2.000 m de altitud. Esta condición se refleja en la biodiversidad presente (Ballesteros & Linares, 2015). Trabajos como el de Ballesteros et al., (2015) han demostrado que la composición de la avifauna en el departamento de Córdoba incluye cerca de 504 especies, representando cerca del 27 % de las especies colombianas (Donegan, Mcmullan, Quevedo, & Salaman, 2013).

En una zona suburbana de Córdoba se encuentra el área del Centro de Investigación Turipaná de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (AGROSAVIA), que se dedica al desarrollo de trabajos investigativos en el ámbito agropecuario, y es un claro ejemplo de esos paisajes transformados que mantienen la biodiversidad, en especial a la avifauna. Este centro posee diferentes usos de suelo denominados también agroecosistemas, tales como sistemas silvopastoriles, plantaciones forestales, cultivos transitorios, potreros y bosques que dan al paisaje una matriz de sistemas agropecuarios. Sin embargo, no existía información actualizada sobre los ensambles de la avifauna en los distintos usos de suelo del centro. Conocer el estado de la biodiversidad presente en los agroecosistemas permitirá identificar elementos de conservación en estas áreas, los cuales pueden aportar a la declaratoria de áreas protegidas en zonas suburbanas a nivel regional en contextos de

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sistemas productivos y a una producción más sostenible con enfoque de conservación. En este sentido el CI Turipaná desde el año 2018 adelanta gestiones para la declaratoria de área protegida, con el fin de preservar elementos naturales estratégicos para el desarrollo social, económico y cultural de la región del departamento de Córdoba, así como la gestión efectiva de la biodiversidad y sus servicios ecosistémicos en contextos de agroecosistemas.

En el departamento de Córdoba muchas de las zonas fueron convertidas en tierras de producción agropecuaria, por ello la conservación de la diversidad de aves, depende no solo del manejo y conservación de áreas naturales, sino también de impulsar la conservación dentro de las matrices productivas (Pimentel et al., 1992). Teniendo en cuenta lo anterior se planteó la pregunta ¿cómo varia la diversidad taxonómica de la avifauna presente en los diferentes usos de suelo del Centro de Investigación Turipaná de AGROSAVIA, Córdoba- Colombia?. Partiendo de la hipótesis de que la presencia de la avifauna se ve favorecida por la complejidad en la estructura de la vegetación, puesto que esta brinda mayores espacios para hábitats, percha y a su vez provee recursos para el forrajeo, por lo tanto, se esperaba encontrar mayor diversidad de aves en la zona de Bosque natural que en los sistemas productivos con menos coberturas vegetales o monocultivos. Este trabajo tuvo como objetivo caracterizar la diversidad de aves presente en los diferentes usos de suelo del paisaje dominado por agroecosistemas en el Centro de Investigación Turipaná de AGROSAVIA, Córdoba-Colombia.

MATERIALES Y METODOS

Área de estudio: El estudio se desarrolló en el Centro de Investigación Turipaná, Cereté, Córdoba, Colombia, un centro regional de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (AGROSAVIA), ubicado en los 8°51´N y 75°49¨W, a 18 msnm. En la región se dan dos periodos climáticos definidos, periodo de lluvias de mayo a noviembre y periodo seco de diciembre a marzo (Palencia, Mercado, & Combatt, 2006). Se presenta una temperatura media anual de 28ºC, precipitación media anual de 1380 mm, evapotranspiración potencial de 1240 mm y humedad relativa de 81% (Palencia et al., 2006). Según la clasificación de zonas de vida (Holdridge, 1971), el área se clasifica ecológicamente como bosque seco tropical (bs-T). El estudio se realizó en cinco usos del suelo que dominan el paisaje transformado del C.I Turipaná:

Cultivos transitorios (Ct): constituido por cultivos de ciclo corto, como yuca (Manihot esculenta) y batata (Ipomoea batatas), cereales como el maíz (Zea mays) y caña flecha (Gynerium sagittatum).

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Plantación forestal (Pf): predominan plantaciones mono específicas de palma africana (Elaeis guianensis), eucalipto (Eucalyptus globulus), teca (Tectona grandis), melina (Gmelina arborea), ceiba tolua (Pachira quinta).

Potreros con baja densidad de árboles (Pb): zona de estrato herbáceo dominado por pastos como Panicum máximum (Momabasa) con poca presencia de árboles (menos de 20 árboles/ha).

Sistema silvopastoril (Ss): área dominada por pastos densos cuyo forraje es aproximadamente de 50 a 70 cm de alto, presencia de hojarasca, árboles y arbustos producto de la regeneración natural o plantados (más de 40 árboles/ha), entre los cuales se caracteriza el campano (Albizzia saman) totumo (Crescentia cujete) caña fistula (Cassia grandis) y guácimo (Guazuma ulmifolia).

Bosque natural (Bn): constituido por árboles nativos sembrados y parches remanentes de bosque seco tropical de regeneración natural y más de 30 años de sucesión.

Predominado por árboles adultos con una altura superior a 15 metros y vegetación arbustiva densa. Las especies más representativas son jobo macho (Trichilia hirta), mora (Maclura tinctoria), roble (Tabebuia rosea), campano (Albizia saman) guácimo (Guazuma ulmifolia), camajón (Enterolobium cyclocarpum).

Fase de campo: El estudio se realizó durante seis meses en el periodo comprendido entre octubre 2019 hasta marzo 2020. Para la caracterización de la avifauna se usó la metodología de puntos de conteo, registrándose todas las aves vistas u oídas en un radio de 25m durante 10 minutos, los puntos de conteo estuvieron separados por 150 m entre sí (Ralph et al., 1996).

Para cada uso de suelo se tuvieron tres localidades como repeticiones y en cada repetición se realizaron 24 puntos de conteo, teniendo en total 72 puntos de conteo en cada uso de suelo y 60 horas de observación para todo el estudio. Los muestreos se realizaron entre las 6:00- 10:00 horas. Para la observación se usaron binoculares Bushnell 10x42. La identificación de las aves se realizó en campo con la ayuda de la Guía ilustrada de la Avifauna colombiana de Ayerbe-Quiñones (2018, 2019).

Análisis de datos: Para cada uso de suelo se evaluó el esfuerzo de muestreo y la riqueza de especies esperadas a través de curvas de acumulación de especies usando el estimador Chao 1, además se calculó el índice de diversidad Shannon. Las variaciones de abundancia y riqueza de especies de los cinco usos de suelo se establecieron mediante un análisis de varianza (ANOVA), comprobándose previamente los supuestos de normalidad y heterogeneidad de varianza en los datos. Para establecer si las diferencias entre todas las combinaciones múltiples posibles eran estadísticamente significativas se empleó el test LSD Fisher con un nivel de significancia de 0.05. Se evaluó la similaridad en la comunidad de aves entre los usos de suelo la mediante la distancia de Bray-Curtis (1957), para esto

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adicionalmente a la matriz de distancias, se realizó un análisis de ordenación de escalamiento no métrico multidimensional (NMDS por sus siglas en inglés) (Shepard, 1962), este análisis permitió ubicar las repeticiones de cada uso de suelo y saber si se agrupaban entre sí basado en las medidas de distancia. Para establecer si las diferencias observadas entre los grupos de uusos de suelo formados por la ordenación del NMDS eran estadísticamente significativas se realizó un análisis de varianza de la matriz de distancias (ADONIS) (Anderson, 2001).

Los análisis de datos fueron realizados con los softwares EstimateS versión 9.1.0 (Collwell, 2013) y el paquete vegan (Oksanen et al., 2019) de R Studio versión 4.0.0.

RESULTADOS

Composición y riqueza de aves: Durante el estudio se registraron 3108 individuos y 123 especies pertenecientes a 37 familias. Según el estimador de Chao 1 la representatividad de los muestreos para las especies esperadas en el estudio fue de 98.2% para Bosque natural, 87.2% para Plantación forestal, 89.5% para Cultivo transitorio, 92.3% para Potrero con baja densidad de árboles, 97.2% para Sistema silvopastoril y para toda el área del Centro de Investigación Turipaná (CIT) fue del 98% (Cuadro 1).

La familia más abundante fue Thraupidae con un 18.7 % del total de los individuos registrados, seguida Tyrannidae con un 10.7% y Psittacidae con 9.7%. La familia que presentó mayor número de especies observadas fue Tyrannidae con 12, seguida de Thraupidae (11) e Icteridae (9). La especie más abundante fue Volatinia jacarina con 8.8%

del total de individuos, seguida de Eupsittula pertinax (4.9%) y Campylorhynchus griseus (4.8%).

CUADRO 1. Índices de diversidad alfa y estimador de riqueza de las aves registradas en cinco usos de suelo en el centro de investigación Turipaná

Pb Ss Pf Bn Ct CIT

Riqueza 79 77 59 57 44 123

Abundancia 862 (27.7%) 787 (25.3%) 526 (16.9%) 381 (12.2%) 552 (17.7%) 3108 Chao 1 85.59 (92.3%) 79.15 (97.2%) 67.65 (87.2%) 58 (98.2%) 49.13 (89.5%) 125.5 (98%)

Shannon 3.8 3.77 3.46 3.67 2.96

*Potrero con baja densidad de árboles (Pb), Sistema silvopastoril (Ss), Plantación forestal (Pf), Bosque natural (Bn), Cultivo transitorio (Ct), Centro de Investigación Turipaná (CIT). Los valores en paréntesis indican la abundancia relativa y el porcentaje de representatividad del muestreo.

El número de especies acumuladas fue mayor en Potrero con baja densidad de árboles con 79 especies, seguido de Sistema silvopastoril con 77 especies, Plantación forestal con 59 especies, Bosque natural con 57 especies y por ultimo Cultivo transitorio con 44 especies (Fig. 1). Según el índice Shannon la diversidad de aves fue mayor para Pb (Cuadro 1) lo que indica mayor heterogeneidad dentro de este uso de suelo. La mayor abundancia de aves se registró en Potrero con baja densidad de árboles con un 27.7 % del total de los individuos

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observados, seguido de Sistema silvopastoril (25.3 %), Cultivo transitorio (17.5 %), Plantación forestal (16.9 %) y Bosque natural (12.2 %) (Cuadro 1).

Fig. 1. Curvas de acumulación de especies de aves registradas en cada uso de suelo con relación al número de días de muestreo en el Centro de Investigación Turipaná. Bosque natural (Bn), Plantación forestal (Pf), Sistema silvopastoril (Ss), Cultivo transitorio (Ct), Potrero con baja densidad de árboles (Pb), Centro de Investigación Turipaná (CIT).

La mayor riqueza promedio se registró en Sistema silvopastoril con 31 especies, seguido de Potrero con baja densidad de árboles (30), Plantación forestal (20), Bosque natural (19), y por ultimo Cultivo transitorio (16). La riqueza presentó diferencias significativas entre los cinco usos de suelo (Anova, p< 0.05) (Anexo 1). Sistema silvopastoril no presentó diferencias significativas con Potrero con baja densidad de árboles, pero ambos si presentaron diferencias con Plantación forestal, Bosque natural y Cultivo transitorio (Fig. 2) (Anexo 2). La abundancia promedio de aves registradas fue mayor en Potrero con baja densidad de árboles con 95 individuos, seguido de Sistema silvopastoril (87), Cultivo transitorio (61), Plantación forestal (58) y Bosque natural (42), presentándose diferencias significativas entre los cinco usos de suelo (Anova, p = 0.0002) (Anexo 3). Potrero con baja densidad de árboles y Sistema silvopastoril no presentó diferencias significativas, pero ambos si presentaron diferencias con Plantación forestal, Bosque natural y Cultivo transitorio (Fig. 2) (Anexo 4).

De las 123 especies registradas (Anexo 5), 47 fueron exclusivas, es decir que solo se observaron en un uso de suelo (Cuadro 2). En Bosque natural se encontraron cuatro especies exclusivas: Aramides cajaneus, Buteogallus anthracinus, Chrysuronia goudoti y Nyctidromus albicollis; en Plantación forestal seis : Buteogallus urubitinga, Campephilus melanoleucos, Pachyramphus cinnamomeus, Pachyramphus polychopterus, Porphyrio martinica y Rupornis magnirostris; para Cultivo transitorio cuatro: Egretta caerulea, Elanus leucurus, Jacana jacana y Spiza americana; en Sistema silvopastoril 14: Ara severus, Arremonops conirostris, Bubo virginianus, Columbina squammata, Falco sparverius , Hydropsalis sp, Icterus spurius, Pachyramphus rufus, Parabuteo unicinctus, Progne tapera, Sicalis flaveola, Thraupis palmarum, Vireo flavifrons y Vireo sp; Potrero con baja densidad

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de árboles presentó el mayor número de especies exclusivas (19): Aramus guarauna, Butorides striata, Butorides virescens, Certhiaxis cinnamomeus, Dendrocygna viduata, Forpus conspicillatus, Leistes militaris, Nycticorax nycticorax, Pilherodius pileatus, Psarocolius decumanus, Quiscalus lugubris, Sporophila intermedia, Sturnella magna, Synallaxis albescens, Tachycineta albiventer, Tigrisoma lineatum, Tringa solitaria, Tyrannus savana y Megaceryle torquata. De las 76 especies restantes solo 21 especies se detectaron en todos los usos de suelo.

Fig. 2. Comparación de riqueza y abundancia de aves en cinco hábitats del paisaje del Centro de Investigación Turipaná. Potrero con baja densidad de árboles (Pb), Sistema silvopastoril (Ss), Plantación forestal (Pf), Bosque natural (Bn), Cultivo transitorio (Ct). Letras iguales indican que no hay diferencias significativas.

Los usos de suelo que comparten más especies son Bosque natural y Sistema silvopastoril con 51, a su vez Sistema silvopastoril comparte 49 especies con Potrero con baja densidad de árboles, mientras que Cultivo transitorio comparte el número de especies más bajo con Bosque natural y con Potrero con baja densidad de árboles 26 especies (Cuadro 2). Según el índice de distancia de Bray-Curtis el valor más alto en disimilitud se presentó entre Cultivo transitorio y Bosque natural (0.65) indicando que estos usos son menos parecidos en cuanto a sus ensambles. Mientras que la menor distancia se dio entre Cultivo transitorio y Plantación forestal (0.39) (Cuadro 2), es decir, estos son los usos de suelo más similares en función de las especies y abundancias presentes en ellos.

Análisis de ordenación: La medida de estrés (Stress = 0.09) (Anexo 6) indicó que las distancias en la ordenación es un reflejo muy bueno de las distancias calculadas en la matriz de distancia original (disimilaridad Bray-Curtis). El valor R²(Non metric fit = 0.99) (Anexo 7) del análisis de Shepard mostró buena representatividad del ajuste de la distancia observada (distancia Bray-Curtis) al espacio de ordenación. Estos valores indican que se puede confiar en los grupos formados en el diagrama de ordenación y en sus distancias. El análisis de varianza de la matriz de distancias de los grupos (ADONIS) mostró diferencias significativas entre ellos (Fisher, p = 0.001) (Anexo 8). Es decir, en términos de su composición y/o de sus abundancias relativas de especies cada grupo se considera como una comunidad diferente (Fig. 3).

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Avifauna en agroecosistemas de Córdoba, Colombia CUADRO 2. Número de especies de aves exclusivas, compartidas y valores de distancia Bray-Curtis en los diferentes usos de suelo del Centro de Investigación Turipaná

Bn Pf Ct Pb Ss

Bn 4 0.46 0.65 0.64 0.47

Pf 39 6 0.39 0.41 0.48

Ct 26 31 4 0.43 0.54

Pb 37 45 26 19 0.40

Ss 51 46 31 49 12

Los valores en diagonal indican el número de especies exclusivas para cada uso de suelo estudiado, los valores por debajo de la diagonal muestran el número de especies compartidas entre pares de hábitats y los valores por encima de la diagonal reflejan la distancia de Bray-Curtis entre pares de hábitats.

Las especies se conglomeraron mayormente hacia los usos de suelo con mayor cobertura vegetal, ubicándose del lado izquierdo (Bosque natural, Sistema silvopastoril y Plantación forestal) y en menor proporción hacia los grupos con baja cobertura vegetal (Potrero con baja densidad de árboles y Cultivo transitorio), quedando en su minoría del lado derecho. Las especies más alejadas de los distintos grupos, corresponden a especies raras o de baja detección. Los grupos más cercanos fueron Plantación forestal y Cultivo transitorio, concordando tal resultado con la baja distancia presentada en el análisis de distancia Bray- Curtis.

Fig. 3. Diagrama de ordenación mediante el método NMDS. Relación de las especies de aves y los usos de suelo del Centro Investigación Turipaná, Córdoba - Colombia. Los usos de suelo están representados por las letras (Bn: Bosque natural, Pf: Plantación forestal, Ct: cultivo transitorio, Pb: Potrero con baja densidad de árboles, Ss: Sistema silvopastoril), las especies por los puntos grises, los triángulos corresponden a los grupos.

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Especies migratorias y de interés para la conservación: en el Centro Investigación se registraron 14 especies migratorias: Butorides virescens, Coccyzus americanus, Geothlypis philadelphia, Hirundo rustica, Icterus galbulaa, Icterus spurius, Leiothlypis peregrina, Protonotaria citrea, Setophaga ruticilla, Spiza americana, Tringa solitaria, Tyrannus dominicensis, Tyrannus tyrannus y Setophaga petechia, siendo esta ultima la especie migratoria más abundante con 77 individuos y única migratoria registrada en todos los usos de suelo.

Se detectaron 14 especies que están amparadas por la CITES (Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres): Anthracothorax nigricollis, Ara severus, Brotogeris jugularis, Bubo virginianus, Caracara cheriway, Chlorestes julie, Chrysuronia goudoti, Eupsittula pertinax, Falco sparverius, Forpus conspicillatus, Glaucidium brasilianum, Herpetotheres cachinans, Milvago chimachima, Tyto alba. Incluidas todas en el apéndice II, es decir son especies que no se encuentran necesariamente en peligro de extinción, pero cuyo comercio debe controlarse a fin de evitar una utilización incompatible con su supervivencia. Brotogeris jugularis, Eupsittula pertinax y Milvago chimachima se detectaron en los cinco usos de suelo.

DISCUSIÓN

La familia Tyrannidae dominó el paisaje del Centro de Investigación Turipaná, esto debido principalmente a su capacidad de amplia distribución tanto en hábitats naturales como en zonas abiertas modificadas. Se le puede atribuir también el hecho de ser una de las familias más representativas y diversas en el Neotrópico (Traylor, 1977). Según Vergara, Ballesteros, González, & Linares (2017) este grupo de aves es muy común en los bordes de bosque, claros y potreros arbolados, por lo cual están bien representadas, y son dominantes en casi todos los hábitats disponibles de la región del Departamento de Córdoba. Dicha familia presentó mayor riqueza de especies en los cinco usos de suelo estudiados, principalmente en Potrero con baja densidad de árboles y Sistema silvopastoril.

En general los usos Potrero con baja densidad de árboles y Sistema silvopastoril presentaron el mayor número de especies y no Bosque natural como se esperaba. De acuerdo con Harvey, Guindon, Haber, DeRosier, & Murray (2008) es conocido que los árboles proveen alimento para las aves de bosque y otros animales, por lo tanto, es de esperarse encontrar mayor diversidad de aves en los sistemas con mayor complejidad en la estructura de la vegetación.

Existen otros factores que respaldan este resultado como la oferta de alimento para las aves que en su mayoría fueron especies insectívoras (83 especies) y generalistas, las cuales se ven favorecidas por las zonas con poca densidad arbórea ya que les brindan a los insectos hospedaje, alimento y espacio para su reproducción y masificación, y estos al ser el alimento primordial de dichas aves atraen así gran riqueza y abundancia de sus predadores potenciales

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a este tipo de hábitats. Se propone entonces que la oferta de alimento en las áreas intervenidas es uno de los componentes primarios del nicho y consecuentemente, un elemento importante (Ramírez & Ramírez, 2002), para determinar las interrelaciones ecológicas (Gómez, Rivera Díaz, Gómez, & Vargas, 2008), ya que estas especies insectívoras se ven favorecidas por el comportamiento de forrajeo que tienen. Además, el efecto positivo de otros mecanismos puede favorecer a algunas poblaciones de aves presentes en áreas intervenidas, por ejemplo, aumento del éxito de los movimientos, disminución de la competencia entre especies y aumento de la complementación en el paisaje (Fahrig et al., 2019).

La riqueza de especies resultó mayor en las áreas de Potrero con baja densidad de árboles ya que se presentaron encharcamientos temporales por precipitaciones dadas durante el muestreo lo que favoreció la llegada de algunas especies como Aramus guarauna, Butorides striata, Butorides virescens, Megaceryle torquata, Pilherodius pileatus, Tigrisoma lineatum y Tringa solitaria. En los fragmentos de bosque existe poca probabilidad de detección de especies de aves raras o de muy difícil detección debido a la estructura y origen de los mismos (Vergara, 2015). En cambio en Potrero con baja densidad de árboles, el bajo porcentaje de cobertura de dosel favorece el avistamiento de aves adaptadas a la intervención antrópica (Lynch, 1989). Otro aspecto a resaltar es el tamaño de los elementos del paisaje. Mientras que la matriz del paisaje del Centro de investigación Turipaná está dominada por áreas agropecuarias, de Bosque natural solo quedan pequeños fragmentos, lo cual influye en que los usos de suelo como Potrero con baja densidad de árboles y Sistema silvopastoril incluso Plantación forestal hayan presentado mayor riqueza de especies frente a Bosque natural. De hecho, Borges & López-Mata (2005) afirman que para una selva mediana subperennifolia en México, la riqueza y abundancia de especies disminuye al decrecer el área. Sumado a esto, las especies de aves generalistas se ven favorecidas por la matriz agropecuaria. En cambio, las especies propias de bosque y con mayores requerimientos se ven obligadas a migrar en busca de zonas más conservadas y con mejor conexión con otros parches de vegetación natural de mayor tamaño, ya que los parches bosque en el área de estudio no superan las 20ha. Esto coincide con un estudio realizado por Martínez, Mancera, & Buitrago, (2013) donde reportan que para la comunidad de aves en el Cañón del río Cauca (Colombia), el aumento de las fincas de recreo, procesos urbanísticos y la ampliación de la frontera agropecuaria, ha reducido drásticamente la disponibilidad de recursos y ha modificado los hábitats originales de bosque seco tropical, viéndose favorecidas las especies de aves con preferencia a áreas abiertas o de borde y con baja especificidad de hábitat.

El registro de especies exclusivas en cada uso de suelo, puede ser producto de problemas de detección de ciertas especies. Es posible que estas especies exclusivas se presentaron porque no hay un 100% de representatividad en los muestreos (según estimador chao 1). La detección de especies compartidas entre los usos de suelo confirma que estos contribuyen a la conservación por medio de la conectividad estructural que generan en el paisaje, lo cual permite la movilidad y el recambio de algunas especies tolerantes a los hábitats intervenidos

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o que dependen del bosque (Chacón & Harvey, 2008; Vergara, 2015). Según Blendinger &

Álvarez (2002), Brandolin, Martori, & Avalos (2007) y Pearce-Higgins (2000) las áreas espacialmente heterogéneas son importantes por los diversos hábitats y coberturas arbóreas que ofertan y que ayudan al mantenimiento de poblaciones de muchas especies en el sustento de la biodiversidad.

Las diferencias de ensambles entre usos del suelo, expresado a través del índice de distancia Bray-Curtis y la diferencia significativa en la matriz de distancia de los grupos formados en el NMDS, puede deberse a las diferencias en las condiciones ambientales propias de cada uso de suelo como densidad de arbustos, cobertura y altura de dosel (Halffter, Soberón, Koleff, & Melic, 2005) y a los requerimientos ambientales intrínsecos de cada especie.

Aunque Bosque natural no presentó la mayor riqueza de especies como se había previsto, esto no le resta importancia ni disminuye su valor ecológico frente a la conservación de la biodiversidad, en especial de la avifauna. Estos fragmentos de bosque se pueden convertir en muchos casos en un refugio importante para las especies dependientes de bosque que aún habitan en el paisaje, representando una gran opción, al permitir su mayor supervivencia, ya que algunas especies son poco tolerantes a las áreas abiertas intervenidas (Mendoza, Jimenez, Lozano-Zambrano, Renjifo, & Caicedo-Rosales, 2008).

La detección de especies migratorias en usos de suelo con una cobertura vegetal adecuada refleja la importancia ecológica que poseen estos agroecosistemas en la oferta de recursos necesarios para este grupo de aves. Según Díaz-Bohorquez et al. (2014) y Vergara (2015) el tránsito de las aves migratorias también es una razón de peso para resaltar el valor de conservación que juegan los agropaisajes para la biodiversidad neotropical, ya que son muchas las especies de aves migratorias que dependen de la cobertura arbórea para descansar y recargar energías.

El mosaico del paisaje del departamento Córdoba está dominado por potreros con diferentes densidades de árboles dispersos, pero en su mayoría son áreas de ganadería extensiva desprovistos de árboles (Vergara et al., 2017). La composición de la avifauna registrada en el CI Turipaná es una muestra de la importancia que tiene la presencia de una adecuada cobertura vegetal en los agroecosistemas de las zonas suburbanas del departamento de Córdoba.

AGRADECIMIENTOS

Al Centro de Investigación Turipaná de AGROSAVIA, Córdoba-Colombia por la financiación de esta investigación, en marco del proyecto “Declaratoria del Centro de Investigación Turipaná como área protegida”. A la Universidad de Córdoba y al grupo de investigación Biodiversidad Unicórdoba. A José Vergara por su acompañamiento y asesoría en el desarrollo de la investigación. A mis hermanos por su apoyo en el trabajo de campo. A

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Kevin Carrera por su motivación e interés por ayudarme en todo momento y muy especialmente a mis padres por su amor, comprensión y apoyo incondicional.

REFERENCIAS

Anderson, M. (2001). A new method for non-parametric multivariate analysis of variance.

Austral Ecology, 26, 32–46.

Ayerbe-Quiñones, F. (2018). Guia Ilustrada de la Avifauna colombiana (Primera ed).

Ayerbe-Quiñones, F. (2019). Guia Ilustrada de la Avifauna colombiana (Segunda ed). 978- 958-5461-44-4.

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ANEXOS

Anexo 1. Análisis de varianza (ANOVA) para la variable riqueza

anovariqueza <- aov(riqueza~usodesuelo, avesdeturipana) summary (anovariqueza)

Df Sum Sq Mean Sq F value Pr(>F) usodesuelo 4 1698.4 424.6 17.46 2.3e-08 ***

Residuals 40 972.4 24.3 ---

Signif. codes: 0 ‘***’ 0.001 ‘**’ 0.01 ‘*’ 0.05 ‘.’ 0.1 ‘ ’ 1 Anexo 2. Test LDS Fisher para la variable riqueza

Library (agricolae)

LSD.test (anovariqueza, "usodesuelo", console=TRUE) Study: anovariqueza ~ "usodesuelo"

LSD t Test for riqueza Mean Square Error: 24.31111

usodesuelo, means and individual (95 %) CI

riqueza std r LCL UCL Min Max Potrerobc 30.44444 6.502136 9 27.12272 33.76617 20 38 Bosque 19.77778 4.684490 9 16.45605 23.09950 12 26 Cultivotrans 16.11111 3.140241 9 12.78939 19.43284 13 22 Plantacion 20.77778 6.379220 9 17.45605 24.09950 14 29 Silvopastoril 31.55556 2.603417 9 28.23383 34.87728 26 34 Alpha: 0.05; DF Error: 40

Critical Value of t: 2.021075

Least Significant Difference: 4.697628

Treatments with the same letter are not significantly different.

(15)

15

Avifauna en agroecosistemas de Córdoba, Colombia riqueza groups

Silvopastoril 31.55556 a Potrerobc 30.44444 a Plantacion 20.77778 b Bosque 19.77778 b Cultivotran 16.11111 b

Anexo 3. Análisis de varianza (ANOVA) para la variable abundancia

anovaabundancia <- aov(abundancia~usodesuelo, avesdeturipana) summary(anovaabundancia)

Df Sum Sq Mean Sq F value Pr(>F) usodesuelo 4 17447 4362 6.864 0.000264 ***

Residuals 40 25418 635 ---

Signif. codes: 0 ‘***’ 0.001 ‘**’ 0.01 ‘*’ 0.05 ‘.’ 0.1 ‘ ’ 1

Anexo 4. Test LDS Fisher para la variable abundancia

LSD.test(anovaabundancia, "usodesuelo", console=TRUE) Study: anovaabundancia ~ "usodesuelo"

LSD t Test for abundancia Mean Square Error: 635.45

usodesuelo, means and individual (95 %) CI

abundancia std r LCL UCL Min Max Potrerobc 95.77778 30.34295 9 78.79526 112.76029 55 148 Bosque 42.33333 14.37880 9 25.35082 59.31585 22 65 Cultivotran 61.33333 34.70951 9 44.35082 78.31585 18 133 Plantacion 58.44444 20.65255 9 41.46193 75.42696 38 103 Silvopastoril 87.44444 20.45795 9 70.46193 104.42696 54 114 Alpha: 0.05 ; DF Error: 40

Critical Value of t: 2.021075

Least Significant Difference: 24.0169

Treatments with the same letter are not significantly different.

abundancia groups Potrerobc 95.77778 a Silvopastoril 87.44444 a Cultivotran 61.33333 b Plantacion 58.44444 b Bosque 42.33333 b

(16)

16

Avifauna en agroecosistemas de Córdoba, Colombia Anexo 5. Listado de especies y abundancias de aves presentes en cinco usos de suelo del Centro de Investigación Turipaná, Córdoba - Colombia. Usos de suelo: Bn: Bosque natural, Pf: Plantación forestal, Ct:

Cultivo transitorio; Pb: Potrero con baja densidad de árboles, Ss: Sistema silvopastoril. Asterisco (*) indica especies migratorias.

Familia Especie Bn Cp Ct Pb Ss Total

Accipitridae Buteo nitidus 4 1 2 - 3 10

Buteogallus anthracinus 2 - - - - 2

Buteogallus meridionalis - 5 - 5 - 10

Buteogallus urubitinga - 1 - - - 1

Elanus leucurus - - 1 - - 1

Gampsonyx swainsonii - 2 - 3 2 7

Parabuteo unicinctus - - - - 1 1

Rupornis magnirostris - 3 - - - 3

Alcedinidae Megaceryle torquata - - - 1 - 1

Anatidae Dendrocygna viduata - - - 2 - 2

Aramidae Aramus guarauna - - - 3 - 3

Ardeidae Ardea alba - - 1 3 - 4

Bubulcus ibis - 2 - 47 32 81

Butorides striata - - - 1 - 1

Butorides virescens* - - - 2 - 2

Egretta caerulea - - 2 - - 2

Nycticorax nycticorax - - - 2 - 2

Pilherodius pileatus - - - 2 - 2

Tigrisoma lineatum - - - 2 - 2

Bucconidae Hypnelus ruficollis 9 3 5 25 26 68

Caprimulgidae Hydropsalis sp - - - - 4 4

Nyctidromus albicollis 3 - - - - 3

Cardinalidae Spiza americana* - - 9 - - 9

Cathartidae Cathartes aura 9 24 - - 1 34

Cathartes burrovianus - 8 2 10 - 20

Coragyps atratus 7 9 - 11 4 31

Charadiidae Vanellus chilensis - 4 5 1 3 13

Columbidae Columbina squammata - - - - 5 5

Columbina talpacoti 7 49 38 28 23 145

Leptotila verreauxi 22 20 13 25 19 99

Patagioenas cayennensis 2 - - - 2 4

Zenaida auriculata - - - 20 2 22

Cuculidae Coccycua pumila 1 - 3 - 3 7

Coccyzus americanus* - 1 - 5 9 15

Crotophaga ani 6 20 33 35 22 116

Cuculidae Crotophaga major 11 9 - - 10 30

Crotophaga sulcirostris - 5 6 9 12 32

Tapera naevia 1 - - 2 7 10

Emberizidae Arremonops conirostris - - - - 3 3

(17)

17

Falconidae Caracara cheriway 3 - - 6 3 12

Falco sparverius - - - - 3 3

Herpetotheres cachinnans 3 1 - 3 1 8

Milvago chimachima 8 15 6 11 9 49

Fringillidae Euphonia trinitatis 3 2 - 1 3 9

Furnariidae Certhiaxis cinnamomeus - - - 3 - 3

Dendroplex picus 4 - - 3 19 26

Furnarius leucopus 8 10 6 14 10 48

Synallaxis albescens - - - 4 - 4

Galbulidae Galbula ruficauda 4 1 - - 4 9

Hirundinidae Hirundo rustica* - 3 5 12 - 20

Progne tapera - - - - 8 8

Tachycineta albiventer - - - 3 - 3

Icteridae Chrysomus icterocephalus - - 1 5 - 6

Icterus galbula* 2 - - - 2 4

Icterus nigrogularis 13 23 23 36 40 135

Icteridae Icterus spurius* - - - - 1 1

Leistes militaris - - - 18 - 18

Molothrus bonariensis - 5 8 8 - 21

Psarocolius decumanus - - - 2 - 2

Quiscalus lugubris - - - 10 - 10

Sturnella magna - - - 8 - 8

Jacanidae Jacana jacana - - 1 - - 1

Odontophoridae Colinus cristatus - 2 22 7 3 34

Parulidae Geothlypis aequinoctialis 2 - - 1 3 6

Geothlypis philadelphia* 2 4 - 3 1 10

Leiothlypis peregrina* 2 - - - 2 4

Protonotaria citrea* 12 1 - - 1 14

Setophaga petechia* 20 13 7 13 24 77

Setophaga ruticilla* 2 2 - - - 4

Picidae Campephilus melanoleucos - 2 - - - 2

Colaptes punctigula 2 - - 8 6 16

Dryocopus lineatus 4 - - - 8 12

Melanerpes rubricapillus 14 7 - 5 19 45

Psittacidae Ara severus - - - - 2 2

Brotogeris jugularis 8 4 5 40 77 134

Eupsittula pertinax 8 2 48 41 54 153

Forpus conspicillatus - - - 13 - 13

Rallidae Aramides cajaneus 1 - - - - 1

Porphyrio martinica - 4 - - - 4

Scolopacidae Tringa solitaria* - - - 5 - 5

Strigidae Bubo virginianus - - - - 3 3

Glaucidium brasilianum 2 1 - 1 2 6

(18)

18

Thamnophilidae Sakesphorus canadensis 25 9 1 4 18 57

Thraupidae Coereba flaveola 2 4 6 3 2 17

Conirostrum leucogenys - 3 - 8 - 11

Nemosia pileata - 4 2 4 8 18

Saltator coerulescens 12 23 23 30 21 109

Saltator striatipectus - - 1 2 - 3

Sicalis flaveola - - - - 3 3

Sporophila intermedia - - - 2 - 2

Sporophila minuta - - - 1 1 2

Thraupis episcopus 19 37 17 43 25 141

Thraupis palmarum - - - - 2 2

Volatinia jacarina - 57 139 67 13 276

Threskiornithidae Phimosus infuscatus - - - 9 1 10

Tityridae Pachyramphus cinnamomeus - 1 - - - 1

Pachyramphus polychopterus - 2 - - - 2

Pachyramphus rufus - - - - 2 2

Tityra inquisitor 2 - - - 5 7

Trochilidae Anthracothorax nigricollis 2 1 - 3 3 9

Chlorestes julie 1 - 2 - - 3

Chrysuronia goudoti 1 - - - - 1

Troglodytidae Campylorhynchus griseus 14 29 23 38 47 151

Campylorhynchus nuchalis 3 - - - 21 24

Cantorchilus leucotis 21 9 - - 4 34

Troglodytes aedon 2 - 7 5 10 24

Turdidae Turdus grayi 16 16 19 5 8 64

Tyrannidae Elaenia flavogaster 3 7 2 1 6 19

Machetornis rixosa - - 7 9 2 18

Megarynchus pitangua 3 1 5 1 7 17

Myiarchus sp 4 5 1 - 9 19

Myiodynastes maculatus 2 1 - 1 6 10

Myiozetetes similis 5 1 1 14 3 24

Pitangus sulphuratus 10 26 31 28 14 109

Todirostrum cinereum 9 7 - 10 7 33

Tyrannus dominicensis* - - 1 6 - 7

Tyrannus melancholicus 1 10 9 22 17 59

Tyrannus savana - - - 10 - 10

Tyrannus tyrannus* - - 3 6 - 9

Tytonidae Tyto alba - 1 - 1 - 2

Vireonidae Cyclarhis gujanensis 13 4 - 1 16 34

Vireo flavifrons - - - - 2 2

Vireo sp - - - - 3 3

Total número de individuos 381 526 552 862 787 3108

Total número de especies 57 59 44 79 77 123

(19)

19

Avifauna en agroecosistemas de Córdoba, Colombia Anexo 6. Nivel de stress para diagrama de ordenación NMDS

Call:

metaMDS(comm = data15.nmds)

global Multidimensional Scaling using monoMDS Data: wisconsin(sqrt(data15.nmds)) Distance: bray

Dimensions: 2

Stress: 0.09983288 Stress type 1, weak ties

Two convergent solutions found after 20 tries Scaling: centring, PC rotation, halfchange scaling

Species: expanded scores based on ‘wisconsin(sqrt(data15.nmds))’

Anexo 7. Diagrama de Shepard

Anexo 8. Análisis de varianza utilizando la matriz de distancia

Call:

adonis(formula = data.a ~ Habitat, data = data.b, permutations = 999, method

= "bray")

Permutation: free

Number of permutations: 999

Terms added sequentially (first to last)

Df SumsOfSqs MeanSqs F.Model R2 Pr(>F) Habitat 4 1.1878 0.29695 2.4435 0.49429 0.001 ***

Residuals 10 1.2153 0.12153 0.50571 Total 14 2.4031 1.00000 ---

Signif. codes: 0 ‘***’ 0.001 ‘**’ 0.01 ‘*’ 0.05 ‘.’ 0.1 ‘ ’ 1