presentación de casos
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Imagen por resonancia magnética funcional (IRMF) Cerebro
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Magnetic resonance imaging, functional (fMRI) Brain* Coordinador de Investigación del
Instituto de Alta Tecnología Médica de Antioquia (IATM), Medellín, Colombia.
** Médico radiólogo. Director científico
del Instituto de Alta Tecnología Médica de Antioquia (IATM), Medellín Colombia.
*** Auxiliar de Investigación del Instituto
de Alta Tecnología Médica de Antioquia (IATM), Medellín, Colombia.
**** Programador de Investigación del
Instituto de Alta Tecnología Médica de Antioquia (IATM), Medellín, Colombia.
TRaCTogRafía guiada poR
ResonanCia funCional
CeRebRal: Revisión de
la TéCniCa y Casos
RepResenTaTivos
CeRebRal funCTional MagneTiC ResonanCe-guided
TRaCTogRaphy: Review of The TeChnique and
RepResenTaTive Cases
Simón Rascovsky*
Jorge Andrés Delgado**
Alexander Sanz***
Juan Gabriel Castrillón****
Resumen
la resonancia magnética funcional cerebral (RMf) ha pasado del ámbito investigativo al clínico, para convertirse en una herramienta invaluable en la planeación prequirúrgica cerebral, dada su habilidad de localizar las áreas de corteza elocuente cerebral. por su parte, con la tractografía por difusión se tiene un nuevo entendimiento de las estructuras de conectividad cerebral desconocidas hasta entonces imagenológicamente. la combinación de estas dos técnicas promete ofrecer información valiosa sobre no sólo la actividad, sino la conectividad relevante de un área cerebral elocuente, con el fin de evitar su lesión quirúrgica. presentamos la primera experiencia en Colombia de tractografía guiada por áreas de activación funcional cerebral.
summaRy
functional magnetic resonance imaging (fMRi) has crossed the boundary from research to clinical utility to become an invaluable tool in presurgical planning, given its ability to localize areas of eloquent cerebral cortex. diffusion tractography has provided us with a new understanding of cerebral connectivity structures previously unrecognized through imaging studies. The combination of these two techniques promises to offer valuable information not only of activity but also connectivity of an eloquent cortical area in order to avoid surgical lesions. we present the first experience in Colombia of diffusion tractography guided by areas of cerebral functional activity.
Introducción
A la cantidad de herramientas de neuroima-gen disponibles para la planeación prequirúrgica
se han adicionado recientemente las técnicas de determinación de la activación cerebral funcional (RMF), para la detección de áreas elocuentes, y
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inglés), para caracterizar la conectividad cerebral. Aunque son de mucha utilidad aplicadas por separado, su combinación en un mismo estudio promete ampliar nuestro entendimiento de la conectividad funcional cerebral y su aplicación a múltiples patologías (1-3).
En su papel principal como técnica de planeación prequirúr-gica, la combinación de RMF con DTI le permite al neurociru-jano tener mayor certeza sobre la ubicación de las activaciones, así como visualizar la sustancia blanca, que provee conectividad a esas áreas elocuentes. Esto evita su transección y, por ende, un déficit neurológico (4,5).
Adicionalmente, la sinergía de las técnicas DTI-RMF per-mite explorar el concepto de conectividad funcional cerebral, es decir, las interconexiones entre diferentes áreas de función cerebral detectadas mediante RMF, con lo cual se han hecho importantes avances en el campo de las neurociencias cognitivas. En esencia, la DTI-RMF es una técnica de fusión multimodal de
laciones neuropsicológicas en la forma de mapas paramétricos estadísticos, la adquisición volumétrica anatómica y las fibras derivadas de la anisotropía fraccional por difusión.
En lo que concierne a la DTI, por razones de costo computa-cional, normalmente se generan los tractos seleccionando fibras específicas derivadas de áreas de interés (ROI, por su sigla en inglés) para el operador. Estas ROI se escogen basándose en regiones anatómicas conocidas para obtener el tracto deseado (Figura 1) (3). En la técnica combinada de DTI-RMF, las ROI se generan de manera semiautomática a partir de las áreas de activación cerebral derivadas de exploraciones con RMF. Estas ROI volumétricas sirven como “puntos semilla” de los algorit-mos de generación de tractos a partir de los mapas de anisotropía fraccional, es decir, cualquier tracto que entre en contacto con el área de activación funcional será generado y visualizado de manera selectiva, y de esta manera ofrecerá datos invaluables sobre la conectividad de dicha área activada (2,3).
En este artículo, presentamos la primera experiencia en Colombia de DTI, con algoritmos modulados por áreas de activa-ción funcional cerebral (RMF), obtenidas a través de la mediactiva-ción del efecto blood oxygenation level dependent (BOLD).
Técnica de tractografía guiada por RmF
Las imágenes aquí presentadas se obtuvieron de un equipo Philips Achieva Nova Dual de 1,5 T. Para la RMF se realizaron secuencias EPI-BOLD sensibles a T2*, utilizando paradigmas motor (oposición de dedos) y de lenguaje (generación de verbos, antónimos, palabras, lectura y escucha de cuento), con presen-tación de estímulos visuales o auditivos, en diseños de bloque. Las activaciones se determinaron después de la corrección de movimiento y el suavizado espacial mediante un modelaje lineal general (GLM, por su sigla en inglés), a fin de lograr mapas paramétricos estadísticos de activación (Figura 2).
Para la toma de los tractos (DTI) se realizaron adquisiciones con gradientes sensibles a la difusión anisotrópica en 16 direc-ciones. Los 16 volúmenes de direcciones se alinearon espacial-mente, al tiempo que se corregían tanto el movimiento como las corrientes de Eddy. A partir de los volúmenes resultantes se construyeron mapas de anisotropía fraccional (AF) y fibras codificadas por dirección sin selección de ROI (Figura 3).
Se registraron los datos de DTI y RMF a las adquisiciones anatómicas volumétricas T1 FFE, usando los algoritmos desarro-llados por la Universidad de Oxford. Finalmente, se utilizaron las activaciones funcionales como ROI para segmentar el mapa de AF y calcular las fibras, basándose en las activaciones funcionales. El flujo de trabajo típico para una sesión de análisis DTI-RMF se ilustra en la Figura 4. Para su análisis, las fibras, las ROI, las activaciones y los planos anatómicos se visualizan en 3D, en reconstrucciones multiplanares, como se ilustra en la Figura 5.
Fig. 1. (a) Mapa FA, (b) ROI ubicado sobre región semilla de los tractos (c) Tractos que intersectan el ROI definido.
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a b c
Fig. 2. Anatómico TI FFE para corregistración (b) EPI T2* BOLD (c) Mapa paramétrico estadístico de activación motora
a b c
Fig. 3. Procesamiento de imágenes crudas (a) DTI en 16 direcciones , (b) Mapa de anisotropía fraccional FA y (c) Fibras calculadas. Los colores corresponden a la dirección principal de anisotropía: Rojo-Der/Izq. Verde-AP, Azul-Cr Caud.
Fig. 4. Flujo de trabajo para la obtención de imágenes combinadas DTI-RMF. Los 16 volúmenes de la adquisición de difusión en 16 direcciones se posprocesan con corrección de movimiento y corrientes Eddy para obtener el mapa de anisotropía fraccional, el cual es utilizado para crear las fibras inespecíficas. Por su parte, los volúmenes de EPI de la adquisición funcional son procesados para obtener los mapas paramétricos estadísticos. Las áreas de activación significativas son convertidas a regiones de interés ROI. Las fibras inespecificas son segmentadas al seleccionar automáticamente solo aquellas en contacto con el ROI. Estas fibras resultantes son superimpuestas sobre la imagen anatómica y analizada en múltiples planos y 3D.
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Área motora
En la gran mayoría de los pacientes, las activaciones ob-tenidas mediante paradigmas motores clásicos (oposición de los dedos de una mano, cierre del puño) generan activaciones bastante robustas, fáciles de corroborar anatómicamente, que
permiten, con un mínimo de error, la creación automática de las ROI necesarias para la tractografía (6). Con estas ROI es posible visualizar las fibras localizadas en el tracto corticoespi-nal, la corona radiata y las fibras derivadas del cuerpo calloso (Figura 6).
de referencia.
Fig. 6. Tractos obtenidos en diferentes sujetos normales selectivamente a partir de las activaciones de RMf resultantes del paradigma motor (oposición de los dedos de la mano, imagen registrada a TI).
a b
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Con frecuencia, en los paradigmas de oposición de los dedos de la mano se pueden observar activaciones cerebelosas contra-laterales, predominantemente en el culmen o giro dentado, que se explican por el esfuerzo de coordinación que se requiere al realizar la oposición secuencial de los dedos. Estas activaciones resultan en la segmentación del tracto espinocerebeloso, así como de fibras pertenecientes al pedúnculo cerebeloso medio (Figura 7).
En las patologías cerebrales, en especial aquellas repre-sentadas como lesiones ocupantes de espacio, la tractografía
guiada por RMF permite observar el desplazamiento de los tractos motores, en particular el tracto corticoespinal/ corticobulbar y la conectividad con el cuerpo calloso (6,7) (figuras 8 y 9). También se puede determinar el grado de afectación del tracto en cuestión, al observar una disminu-ción o interrupdisminu-ción de las fibras encontradas. No obstante, debe tenerse especial cuidado en lesiones que generan mucho edema periférico, capaces de alterar los algoritmos de generación de tractos.
Fig. 7. Voluntario normal, activaciones de RMF resultantes del paradisma de oposición de dedos de la mano derecha. Se observa la activación cerebelosa contralateral por esfuerzo de coordinación motora. Se visualiza además el tracto espino-cerebeloso y fibras del pedúnculo cerebeloso medio derecho.
Fig. 8. Paciente con tumor residual posquirúrgico con hemiparesia derecha, tractos obtenidos selectivamente a partir de las activaciones de RMf resultantes del paradigma de oposición de dedos de la mano derecha. Se observa la localización del área motora desplazada en sentido medial posterior e inferior al tumor residual y conectividad conservado del tracto corticoespinal, pero con reducción de las fibras y desplazamiento posterior.
Fig. 9. Paciente con malformación arteriovenosa frontoparietal izquierda, tractos obtenidos selectivamente a partir de las activaciones de RMF resultantes del paradisma de oposición de dedos de mano derecha. Se observa desplazamiento lateral e inferior de las fibras de conectividad motora del tracto corticoespinarea de activación de la corteza motora perilesional.
a b c
a
b
Fig. 10. Paciente con encefalomalacia posquirúrgica, tractos obtenidos selectivamente a partir de las activaciones de RMF resultantes de la comprensión de texto escrito. Se observa la localización del área de Broca/BA6 desplazada en sentido lateral al área de encefalomalacia. Hay desplazamiento de las fibras del fascículo arcuato en sentido superior, rodeando la lesión.
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agradecimientos
Las imágenes presentadas en este artículo se lograron gracias a la colaboración de todo el grupo de radiólogos y tecnólogos del Instituto de Alta Tecnología Médica de Antioquia (IATM).
Referencias
1. Faro S, Mohamed FB. Functional MRI: basic principles and cli-nical applications. New York: Springer; 2006.
2. Le Bihan D, Mangin JF, Poupon C, Clark CA, Pappata S, Molko N, et al. Diffusion tensor imaging: concepts and applications. J Magn Reson Imaging. 2001;13(4):534-46.
3. Staempfli P, Reischauer C, Jaermann T, Valavanis A, Kollias S, Boesiger P. Combining fMRI and DTI: a framework for ex-ploring the limits of fMRI-guided DTI fiber tracking and for verifying DTI-based fiber tractography results. Neuroimage. 2008;39(1):119-26.
4. Wakana S, Jiang H, Nagae-Poetscher LM, van Zijil PC, Mori S. Fiber tract-based atlas of human white matter anatomy. Radiolo-gy. 2004;230(1):77-87.
5. Ulmer JL, Salvan CV, Mueller WM, Krouwer HG, Stroe GO, Aralasmak A, et al. The role of diffusion tensor imaging in establishing the proximity of tumor borders to functional brain systems: implications for preoperative risk assessments and postoperative outcomes. Technol Cancer Res Treat. 2004;3(6):567-76.
6. Nimsky C, Grummich P, Sorensen AG, Fahlbusch R, Ganslandt O. Visualization of the pyramidal tract in glioma surgery by
in-tegrating diffusion tensor imaging in functional neuronavigation. Zentralbl Neurochir. 2005;66(3):133-41.
7. Witwer BP, Moftakhar R, Hasan KM, Deshmuk P, Haughton V, Field A, et al. Diffusion-tensor imaging of white matter tracts in patients with cerebral neoplasm. J Neurosurg. 2002;97(3):568-75.
Correspondencia
Simón Rascovsky Oficina de Investigación
Instituto de Alta Tecnología Médica de Antioquia (IATM) Cr. 50 Nº 63-95
Medellín, Colombia investigacion@iatm.com.co
Recibido para evaluación: 28 de enero de 2008 aceptado para publicación: 26 de febrero de 2008
a b
Lenguaje
La interconectividad de las diferentes áreas para el proce-samiento del lenguaje está explicada de manera mucho más incompleta que la de las áreas motoras, debido a la variabilidad en su ubicación. De este modo, en los pocos estudios existentes se han descrito tractos que conectan el lóbulo frontal inferior —en áreas confirmadas como responsables de la articulación del lenguaje (Broca)— con regiones de la corteza motora suple-mentaria y los pedúnculos cerebrales (Figura 10).
giro frontal inferior (área de Broca) con el giro supramarginal, el giro temporal superior-posterior y el giro temporal medio, que son áreas colectivamente conocidas como área de Wernicke y que delinean el tracto conocido como fascículo arcuato. Ahora, este último se considera parte del fascículo longitudinal superior y, se cree, desempeña un importante papel en las denominadas
afasias de conducción, porque comunica las áreas de
compren-sión de lenguaje con las áreas expresivas (Figura 11).
Fig. 11. Lenguaje: Voluntario normal, activaciones de RMF resultantes del paradigma de generación de verbos. Se observa el fascículo arcuato que provee conectividad desde las áreas de comprensión de lenguaje (Wernicke/BA22-40) a las áreas expresivas (Broca/BA6).