El poder de la sumisión: Dominancia, relaciones afiliativas y jerarquía en hembras de monos cariblancos (Cebus versicolor) del Magdalena Medio.
Mariana Domínguez Morán
Director: Andrés Link Ospina
La competencia por recursos limitados ha llevado al establecimiento de jerarquías con rangos definidos en varios grupos de primates. Los géneros con hembras filopátricas, como Cebus presentan jerarquías matrilineales determinadas por comportamientos afiliativos (acicalamiento y asociación espacial) y comportamientos agonísticos (agresiones y sumisiones). Recientemente se han realizado una gran cantidad de estudios de ecología y comportamiento en la especie C. capucinus sin embargo, otras especies del género son aún muy poco conocidas, por ejemplo el mono cariblanco del Magdalena medio (Cebus versicolor), una especie recientemente descrita, endémica y amenazada. El objetivo principal de este estudio es analizar la estructura de las relaciones sociales y de dominancia entre las hembras del grupo por medio de datos de asociación espacial, acicalamiento y comportamiento de sumisión. Se analizaron las diferencias en acicalamiento que reciben las hembras con y sin cría y la asociación espacial entre las hembras dominantes y subordinadas. De igual forma se analizaron redes de asociación para los diferentes comportamientos para así entender la personalidad social del individuo dentro del grupo. Se registraron datos focales de las nueve hembras adultas del grupo 2 en fragmentos de bosque del Magdalena Medio en San Juan del Carare, Santander de enero a mayo del 2018. Se observa una jerarquía estable 1 (S= 0.989) y moderadamente lineal (h´= 0.533) con presencia de una hembra alfa. Las hembras con cría reciben mas acicalamiento que las hembras sin cría (p = 0.0462) y las hembras dominantes pasan casi siete veces más tiempo en contacto y proximidad entre ellas que con las hembras subordinadas (p= 0.0295). Estos resultados nos permiten determinar que factores sirven como buenos descriptores de las relaciones sociales entre las hembras de esta especie poco estudiada.
Palabras clave: competencia, rango, Cebus versicolor, jerarquía, hembras, relaciones sociales, dominancia, endémico.
Introducción
Los primates se caracterizan por tener una gran variedad de sistemas sociales, desde especies con individuos solitarios, hasta especies cuyos miembros viven en grandes grupos sociales. A pesar de esta variabilidad, los primates tienen una fuerte tendencia a vivir en grupos cohesivos (Isbell & Young, 2002). Esta constante interacción entre individuos puede generar relaciones de dominancia que conllevan, en mayor o menor medida, al establecimiento de rangos dentro de una jerarquía, en especial cuando es posible monopolizar algún recurso limitado. Drews (1993) define la dominancia como “un atributo de un patrón de interacciones agonísticas repetidas entre dos individuos, caracterizado por un resultado constante a favor de alguno de los miembros de la diada [...]. El estatus del ganador es dominante y del perdedor es de subordinado.” Por lo general estas interacciones se dan en asociación con recursos de un alto valor, como frutos, que dada su disponibilidad, tamaño y distribución espacio temporal, pueden ser monopolizados por
ciertos individuos dentro del grupo (Mason & Mendoza, 1993; Wheeler et al. 2013; Bergstrom & Fedigan, 2013). Por ende, las relaciones de dominancia se forman a partir de repetidas interacciones sociales, estabilizándose de tal forma que los individuos puedan predecir el resultado de un encuentro basado en experiencia previa. Algunas especies dependen de las diferencias en atributos físicos como medidas para determinar la habilidad de lucha de cada individuo. Es por esto que la formación de una jerarquía basada en interacciones reiteradas con resultados consistentes a partir de pistas comportamentales permite que la mayoría de los encuentros se puedan resolver sin agresiones físicas (Bergstrom & Fedigan, 2010; van Schaik, 1993; Mason & Mendoza, 1993). Por ejemplo, las conductas afiliativas no reproductivas promueven nexos entre los individuos, mientras que las agonísticas son interacciones competitivas que pueden ser directas cuando los individuos entran en competencia agresiva por accesos a alimento o indirecta cuando los individuos evitan competir con otros individuos con mayor capacidad de competencia (Wheeler et al. 2013; Bergstrom & Fedigan, 2013). Por ende, el agonismo conlleva al establecimiento de orden de rango y jerarquías que mantienen la cohesión del grupo (López & Tárano, 2006; Drews, 1993). Dadas las ventajas hacia los ganadores de interacciones agonísticas, los modelos ecológicos predicen mayores tasas de este tipo de encuentro entre hembras cuando los recursos son monopolizados, lo cual a su vez favorece la filopatría de hembras y relaciones despóticas basadas en parentesco (Sterck et al. 1997; van Schaik, 1993; Mason & Mendoza, 1993). Existen muchos grupos de primates que sirven como buenos modelos para el estudio de dominancia ya que mantienen grupos sociales estructurados fuera de la temporada de apareamiento y forman redes sociales extensas. Las hembras del género Cebus, al ser filopátricas, pasan sus vidas en el grupo en el que nacen y compiten continuamente por recursos agrupados. Esta constante interacción entre madres e hijas ha llevado a pensar a autores como (Wrangham, 1980) que las presiones de selección ejercidas por el comportamiento de las hembras son las que en última instancia determinan el efecto de variables ecológicas en sistemas sociales. Los sistemas sociales cuyas hembras son residentes tienen redes sociales altamente diferenciadas basadas en acicalamiento, interacciones agonísticas y asociaciones espaciales entre otros. Autores como Bergstrom & Fedigan (2010) plantean varios componentes cuantificables que permiten entender mejor estas relaciones de dominancia. La primera es la linealidad jerárquica, las hembras filopátricas tienden a tener jerarquías lineales, indicando que las hembras con rangos inferiores tienen menor acceso a recursos alimenticios que las de rangos superiores. Por ende, las relaciones de dominancia son consistentes y transitivas, es decir que la jerarquía tenderá a ser lineal (Wrangham, 1980; van Schaik, 1989). Por otra parte, la estabilidad de la jerarquía es un buen descriptor ya que especies de primates clasificadas como nepotistas y con hembras filopátricas tienden a tener individuos con rangos estables dado que los parientes van a tender a apoyarse entre sí para garantizar el acceso a recursos (van Schaik, 1989; Neumann & Kulik, 2014; Mason & Mendoza, 1993). Es por esto que la linealidad y la estabilidad son características de las jerarquías que son esenciales para entender la variación en las relaciones de dominancia, estructura social y el éxito reproductivo entre primates sociales.
que dependen de recursos agrupados y de alta calidad, ya que el acceso puede variar dependiendo del rango y habilidad competitiva. La ocurrencia de recursos de alto valor en parches de tamaño intermedio comparado con el tamaño del grupo conlleva a competencia directa, es decir, a un sesgo en la adquisición de energía relacionado al rango (Drews, 1993; van Schaik, 1993; Bergstrom & Fedigan, 2010; Wheeler et al. 2013; Mason & Mendoza, 1993). Por lo tanto, mantener un rango alto garantiza un acceso a recursos limitados tales como alimento, territorio, posiciones espaciales o parejas sociales y sexuales. Asimismo, la ingesta alimentaria afecta una gran cantidad de parámetros que determinan el éxito reproductivo de las hembras; estos incluyen la edad de primera cópula, intervalos entre partos, número total de partos y la supervivencia de las crías (Isbell, 1991). En estos grupos se establecen jerarquías nepotistas cuyas hembras emparentadas tienden a tener rangos cercanos como resultado coaliciones. Igualmente, los individuos de manera directa o indirecta ganan fitness de asociaciones con sus parientes tanto en términos de adquisición de rango como de recursos deseados (Bergstrom & Fedigan, 2010; Franz et al. 2015). De acuerdo con los modelos socio ecológicos las relaciones de dominancia entre las hembras están determinadas por este dilema de “cooperar y competir”.
Además del parentesco entre las hembras, las interacciones no agresivas (acicalamiento y asociación espacial1) favorecen la formación de estas alianzas y lazos sociales. En la mayoría de los primates los patrones de asociación y las interacciones entre individuos no son aleatorias ni homogéneas. Por ende, se ha planteado que el acicalamiento no solo fortalece las relaciones afiliativas, sino que también puede ser intercambiado por apoyo en coaliciones (López & Tárano, 2006; Crofoot et al. 2011; Schino, 2001). En consecuencia, varios autores, entre ellos Seyfarth (1978) han propuesto que las hembras adultas compiten por la oportunidad de interactuar con hembras de alto rango ya que son las compañeras más valiosas para formar alianzas. Es por esto que el acicalamiento hacia las hembras dominantes es mayor que el proporcionado hacia las hembras subordinadas. De igual forma la asociación espacial entre los individuos es un factor determinante en la formación de coaliciones. La pareja que está potencialmente disponible para cooperar en caso de un encuentro agresivo va a estar determinado, en gran medida, por el tiempo que estos pasan juntos (Crofoot et al. 2011). Por ende, estudiar este tipo de relaciones es esencial para el entendimiento de patrones de cooperación y cómo los individuos están conectados dentro del grupo.
Recientemente se han realizado una gran cantidad de estudios de comportamiento y ecología en Cebus capucinus, sin embargo, otras especies del género son aún muy poco conocidas, por ejemplo, el mono cariblanco del Magdalena medio (Cebus versicolor), una especie recientemente descrita y amenazada (Guzman, 2018). El objetivo principal de este estudio es analizar la estructura de las relaciones sociales y de dominancia entre las hembras del grupo CV2
en fragmentos de bosque del Magdalena Medio en San Juan del Carare, Santander. De igual forma se busca determinar si existe una jerarquía bien definida en las hembras de C. versicolor (lineal, estable y con rangos jerárquicos), analizar si existe una relación entre los lazos sociales y el parentesco genético entre las hembras y finalmente determinar si los comportamientos entre las hembras son afiliativos o agonísticos y si existe una variación en estos determinado por rango y presencia de crías. Se espera encontrar una estructura social definida (estable y lineal) con presencia de una hembra alfa y determinada por factores como la asociación espacial y tasa de acicalamiento entre individuos. Asimismo, se espera que la mayoría de las interacciones de dominancia ocurran en un contexto de alimentación ya que es el mayor recurso por el cual compiten las hembras. Los resultados obtenidos permitirán entender qué componentes sirven como descriptores de la estructura de las relaciones sociales y las jerarquías de las hembras en esta especie poco estudiada.
Métodos
Sujetos y sitio de estudio
Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio y delimitación del fragmento que habita el grupo CV2 en amarillo con un área aproximada de 36 ha. (Negrette & Link, 2018)
El estudio se realizó en la Hacienda San Juan de Carare, ubicada en el municipio de Cimitarra, Santander, en el banco oriental del río Magdalena, entre las cordilleras central y oriental (64°3′N, 74°09′O). San Juan es un delgado fragmento de bosque ribereño que no supera en total
las 70 ha, dispuesto a lo largo del río San Juan y dividido a su vez en fragmentos más pequeños separados por caños. El rango de hogar del grupo de estudio (región en amarillo) comprende uno de estos pequeños fragmentos de aproximadamente 36 ha. (Figura 1). San Juan ha estado aislado de otros fragmentos de bosque por más de 10 años y está ubicado dentro de una matriz de potreros para ganadería y sabanas inundables (Link et al. 2010). Se realizaron seguimientos al grupo CV2 de C. versicolor que viven a lo largo de uno de estos fragmentos de bosque. El grupo está compuesto por siete machos adultos, nueve hembras adultas, cuatro juveniles y cinco crías; la mayoría de los individuos fueron previamente identificados con nombres.
Toma de datos
Datos de comportamiento social
Se registraron datos de comportamiento social 10 horas al día, 6 días a la semana, entre los meses de enero a mayo de 2018. Los datos de comportamiento social se tomaron siguiendo dos métodos: el primero fue el método ad libitum, en donde se anotaron todas las interacciones sociales observadas durante los seguimientos. Sin embargo, para analizar más detalladamente la actividad social (y su contexto) se realizaron muestreos de animal focal (de 20 minutos de duración) en donde se siguió a un solo individuo focal, registrando estados y eventos de comportamiento (Altmann, 1974). Únicamente se muestrearon los individuos adultos del grupo ya que los juveniles y subadultos aún son muy jóvenes para tener un rango de dominancia establecido dentro del grupo y está ligado fuertemente al estatus de la madre. (Bergstrom & Fedigan, 2010; Franz et al. 2015) De igual forma se utilizaron datos de comportamiento social registrados entre febrero y diciembre de 2013 y desde julio de 2014 hasta enero de 2015.
Muestreo de Animal Focal
Se realizaron seguimientos cortos (de 20 minutos) en donde se tomaron datos detallados del comportamiento ecológico y social del grupo de estudio. Se anotó el nombre de cada individuo a ser seguido y cada dos minutos (datos instantáneos) se registró la actividad de este. Asimismo, se registró al individuo más cercano al animal focal, su actividad y la distancia entre ellos. En el caso de que varios individuos estuvieran a la misma distancia, se registraron todos. Cada vez que uno o más individuos se acercaron a menos de dos metros, se registró como un evento de contacto o proximidad dependiendo de la distancia (Link et al. 2010).
Se utilizaron las siguientes reglas de rotación para asegurar que los animales focales fueron escogidos al azar, muestreados en igual medida cada día y garantizar la independencia de los datos: (a) todos los individuos menos unos deben ser muestreados antes de seguir a la siguiente ronda de muestreo; (b) únicamente se puede saltar a un individuo del grupo que no aparezca; (c) un individuo no puede ser muestreado si estuvo dentro de los últimos cinco metros del focal anterior, (d) un individuo no puede ser muestreados si estuvo en los últimos cinco minutos del focal anterior y (e) se debe esperar mínimo entre 2 a 3 horas para volver a muestrear a un mismo individuo.
Asimismo, se realizaron tres focales de hembras por cada focal de un macho para asegurar un muestreo robusto de las hembras que son menos conspicuas que los machos y además por la proporción hembra a macho (1.2:1) (Bergstrom & Fedigan, 2010).
Ad Libitum
Se registraron todas las interacciones sociales (agresiones, sumisiones, juegos, acicalamiento y cópulas) que ocurrieron fuera de los muestreos focales. Se registró la duración del evento, los participantes (actor/receptor) y el contexto en el que ocurrió. Se prestó especial atención a eventos de alimentación ya que se espera que en este contexto ocurra la mayor competencia y se observen más comportamientos de sumisión (Tabla 1).
Tabla 1. Definiciones de comportamientos de sumisión utilizados para construir la matriz de dominancia para hembras de monos cariblancos. (Bergstrom & Fedigan, 2010)
Análisis de datos
2Los eventos de sumisión registrados se organizaron en orden cronológico (Tabla 2). Posteriormente se elaboró una matriz cuadrada de Actor/Receptor donde se muestra la frecuencia de los comportamientos de sumisión entre las hembras (Tabla 3). Estos comportamientos son utilizados comúnmente para determinar dominancia dentro de un encuentro entre una diada, ya que se puede definir de manera clara dentro de una secuencia de comportamiento agonístico un “perdedor” y un “ganador”.
Tabla 2. Archivo con el encabezado utilizado para la función de R elo.seq. La columna Winner representa a la dominante y loser al subordinado (sumiso) dentro de una interacción de dominancia.
2 Los datos de los machos no fueron incluidos en este estudio ya que la teoría socio-ecológica está basada fundamentalmente en la relación entre las hembras y la competencia, de igual forma sugiere que las hembras compiten por recursos (mientras que los machos compiten por las hembras). (Bergstrom & Fedigan, 2010; Mason & Mendoza, 1993)
Rangos jerárquicos
A partir de estos registros se determinó el orden de rango utilizando el paquete de R llamado EloRating (Neumann & Kulik, 2014). Este paquete permite extraer y graficar los valores de la clasificación y ver cómo varía el puntaje de cada individuo durante el tiempo de muestreo. De igual forma se puede seguir el cambio en las probabilidades de ganar para todas las diadas en un grupo de individuos.
El método de EloRating evalúa en orden consecutivo todas las interacciones agonísticas observadas. Para cada interacción asigna puntajes Elo para todos los individuos. Todos los individuos C que no participan en una interacción i son asignados con el puntaje Elo de su interacción previa 𝐸𝑙𝑜𝐶,𝑖 = 𝐸𝑙𝑜𝐶,𝑖−1. Por el contrario, los dos individuos que interactúan, A y B, reciben nuevos puntajes Elo: el ganador recibe un “bono” y el perdedor un “impuesto” equivalente. Específicamente, si el individuo A de una interacción i gana contra B con una probabilidad predicha 𝑝𝐴,𝑖, los nuevos puntajes Elo 𝐸𝑙𝑜𝐴,𝑖y 𝐸𝑙𝑜𝐵,𝑖 están dados por las siguientes fórmulas:
𝐸𝑙𝑜𝐴,𝑖 = 𝐸𝑙𝑜𝐴,𝑖−1+ (1 − 𝑝𝐴,𝑖)𝑘 y
𝐸𝑙𝑜𝐵,𝑖 = 𝐸𝑙𝑜𝐵,𝑖−1+ (1 − 𝑝𝐵,𝑖)𝑘
La constante k determina el máximo cambio en los puntajes Elo luego de un encuentro. Un valor de k bajo indica que el resultado de un encuentro tiene poco impacto en el cambio de los puntajes (Franz et al. 2015). Para este análisis el valor de k se mantuvo constante (k= 100) ya que se asume que todas interacciones tienen el mismo efecto sobre el rango de dominancia resultante.
El paquete también provee la función stab.elo que permite determinar la estabilidad de la jerarquía (S), este valor está limitado a un rango entre 0 y 1, donde 1 indica una jerarquía estable en donde no ocurre ningún cambio de rango.
De igual forma se utilizó el método David's Score para comparar los rangos obtenidos. El paquete EloRating incluye la función DS que utiliza matrices cuadradas (Tabla 3) y permite extraer los puntajes para el grupo. Por medio de este método se puede obtener el rango de cada
uno de los individuos. El rango de cada individuo es independiente de las interacciones en las cuales no ha participado. La proporción de triunfos de A en interacciones con el individuo B es el número de veces que A derrota a B dividido por el número total de interacción entre ambos. Estos puntajes no están cargados ya que las asimetrías que pueden causar los triunfos o las derrotas son tomadas en cuenta utilizando las proporciones de dominancia de las diadas (David 1987; Gammell et al. 2003). Se utilizaron datos de comportamientos de sumisión desde el 2013 hasta el 2014 y del 2018.
Linealidad
Por otra parte, para determinar el grado de linealidad jerárquica se realizó un análisis de dominancia a una matriz cuadrada construida a partir de interacciones de sumisión entre diadas
(Tabla 3). Para esto se utilizó el índice de Landau modificado (h´) o también conocido como la
prueba de linealidad de Vries. Este índice es una corrección del índice de Landau que, a diferencia de este, permite analizar jerarquías que incluyen empates y relaciones desconocidas entre diadas (relaciones en las que los individuos no tienen interacciones de sumisión registradas), arrojando un valor p asociado. El valor de h´ es el promedio de todos los valores h de Landau calculados para un set de matrices de dominancia. De igual forma permite evaluar el grado en el cual una jerarquía refleja la transitividad entre los rangos. Esto quiere decir que cuando A derrota a B y B derrota a C, entonces A derrota a C (Mason & Mendoza, 1993). Cuando esta condición se cumple para todos los posibles subgrupos, se alcanza una linealidad perfecta. El índice de Landau varía de 0 (ausencia de linealidad) a 1 (linealidad completa). (de Vries, 1995) Los resultados se interpretan de la siguiente forma: débil (0-0.5), moderado (0.5-0.8) y fuerte (0.8-1.0) (Bergstrom & Fedigan, 2010). Para hacer este análisis se utilizó un macro de Excel elaborado por Schmid (2013) el cual permite, por medio de aleatorizaciones, evaluar la significancia de la linealidad dentro de un set de relaciones de dominancia.
Comportamientos sociales Comportamientos afiliativos
De igual forma para analizar los comportamientos afiliativos entre las hembras del grupo CV2 y su posible relación con el rango de dominancia de las hembras, se calculó primero la tasa horaria de acicalamiento y la tasa horaria de contacto y proximidad entre todas las diadas de hembras adultas dentro del grupo. Para encontrar esta tasa se determinó el tiempo total que una diada se acicala o estuvo en contacto en proximidad y se corrigió por el tiempo total que cada individuo fue muestreado, por ende, únicamente se tuvieron en cuenta los datos de muestreo de animal focal. A partir de estos datos se analizaron las diferencias en las tasas de acicalamiento que reciben las hembras con y sin cría, así como las tasas de tiempo en contacto y proximidad que pasan las hembras dominantes entre sí y con las hembras subordinadas por medio de una prueba de Welch.
Asimismo, se analizó la variación entre las interacciones de dominancia de las hembras con y sin cría. Para esto se sumaron los casos en que las hembras con y sin cría fueron actoras o receptoras de un comportamiento de sumisión. Estos datos no pueden ser corregido por una tasa horaria ya que fueron registrados por el método Ad Libitum. Estas diferencias se compararon por medio de un Test de Welch.
Redes sociales
Por último, para obtener representaciones gráficas de las redes de asociación se utilizaron índices de asociación por medio del programa Netdraw (Borgatti, 2002). En estas redes los nodos representan a los individuos y el grosor de los vínculos indica el índice de asociación entre dos individuos. A pesar de ser un método mayormente cualitativo, en conjunto con los demás análisis, es una herramienta muy útil para identificar patrones de asociación que pueden a veces no ser percibidos (Crofoot et al. 2011). Se analizaron tres tipos de mediciones asociadas a la estructura de la red. La primera es la solidez o la suma de todos los índices de asociación de un individuo con los demás miembros del grupo. Un individuo con una solidez alta está asociado con muchos miembros del grupo y/o tiene altos índices de asociación con ciertos miembros del grupo. La segunda medida fue la centralidad Eigenvector, la cual indica qué tan central es un individuo dentro de una red, ya sea por estar unido fuertemente a muchos individuos o por estar directamente unido a individuos altamente centrales (Ramos-Fernández, Boyer, Aureli, & Vick, 2009). La tercera es el K-core. Este es un set de nodos que se encuentren más cercanamente conectados entre ellos que con nodos en otros K-cores, estableciendo subgrupos dentro de la red. En este caso se implementó un K-core con un mínimo de 2 K-cores (Hanneman & Riddle, 2005).
Resultados
Se registraron 108 interacciones de sumisión durante las 450.9 horas de observación. Las evitadas constituyeron la mayoría de las interacciones de dominancia registradas (40%). Las huidas, muecas y suplantaciones fueron menos comunes (17.3, 17.3 y 11.8% respectivamente) y las acobardadas fueron infrecuentes (4.5%). Las matrices de Actor/Receptor muestran la frecuencia de los comportamientos de sumisión entre las hembras del grupo CV2 (Tabla 3).
Tabla 3. Matriz Receptor (filas)/Actor (columnas) construida utilizando la dirección de interacciones de sumisión (evitar, cobarde, mueca, huir y suplantación (transpuesto)) para el grupo CV2.
Determinación de rangos jerárquicos
Los resultados proveen evidencia de que existe una jerarquía establecida, con presencia de una hembra alfa dentro del grupo, dos hembras potencialmente dominantes y las demás hembras subordinadas. Se utilizaron dos métodos para determinar el rango de cada hembra dentro del grupo. El primer método que se utilizó fue Elo-rating el cual permite renquear a los individuos de acuerdo a los resultados luego de interacciones de dominancia. La figura 2 permite ver el desarrollo de los puntajes Elo de las nueve hembras del grupo CV2 a través del estudio, el primer registro es del 3 de enero y el último del 6 de mayo. Los valles y picos representan los “impuestos” y “bonos” asignados a los perdedores y ganadores, respectivamente, luego de cada interacción. Negra está en el primer lugar aproximadamente desde marzo, mientras que el rango de las demás hembras varía en mayor medida a lo largo del tiempo. Asimismo, Malva, Lola e Inés tienen un empate ubicándolas en la parte inferior de la jerarquía.
Figura 2. Elo-ratings de las nueve hembras del grupo CV2 durante el periodo de estudio entre enero y mayo de 2018. Cada línea representa una hembra. Cada símbolo representa Elo-ratings luego ser actualizados después de una interacción. Es importante notar que los Elo-ratings de I y S no empiezan en el punto inicial con las demás hembras ya que no hay registros de interacciones de dominancia para estas hembras durante estas fechas.
De igual forma la figura 3 muestra el rango de dominancia para cada una de las hembras según el resultado final del Elo-rating. Negra es la hembra alfa del grupo, seguida de Chata que puede ser clasificada como una hembra dominante. Luego están las demás hembras del grupo que pueden ser clasificadas como subordinadas, la diferencia entre los rangos de estas hembras no es tan marcada.
Figura 3. Rangos de jerarquía basado en los Elo-ratings finales de las hembras del grupo CV2 durante el periodo de 2018. Negra es la hembra alfa del grupo, las demás son subordinadas.
Por medio del David's Score se logró ubicar a todas las hembras dentro de un rango ya sea por encima o por debajo de otra hembra (Figura 4). Negra queda nuevamente como la hembra alfa, pero a diferencia de los rangos obtenidos por medio del Elo-rating se observan dos grupos
siendo las hembras dominantes: Negra, Tara, Chata y las demás hembras subordinadas. Si se analiza la linealidad únicamente con los datos de sumisiones entre las tres hembras dominantes la jerarquía es perfectamente lineal (h´= 1), pero al incluir a las demás baja la linealidad (h´= 0.533) ya que las sumisiones se vuelven bidireccionales y aparecen interacciones desconocidas. Estos resultados coinciden con lo observado en campo ya que Negra, Tara y Chata casi siempre eran las primeras en entrar a los sitios de alimentación, de igual forma desplazaban tanto a hembras como a machos. Asimismo, Negra fue el único individuo observado quitándole frutos a otro individuo, sin muestra de agresión en un evento de alimentación.
Figura 4. Rangos de jerarquía basado en los David's Scores de las hembras obtenidos a partir de la matriz de agresiones (tabla 3) de enero a mayo de 2018.
Al comparar la cantidad de agresiones y sumisiones de las hembras con cría y sin cría se encontró que las hembras con cría son casi el doble de receptoras de sumisiones que las hembras sin cría, a pesar de que esta diferencia no haya sido significativa (p = 0.2742). De igual forma las hembras sin cría presentan más sumisiones que las hembras sin cría, aunque que esta diferencia tampoco fue significativa (p = 0.5282). Esto se debe posiblemente al bajo número de hembras con cría (5) y sin cría (4) (Figura 5) (Tabla 4).
Figura 5. Promedio de sumisiones (actor y receptor) de las hembras con y sin cría.
De igual forma se analizaron datos de comportamientos de sumisión entre las hembras desde febrero hasta diciembre de 2013 y de julio de 2014 a enero de 2015 para determinar el tiempo que Negra lleva como la hembra alfa del grupo. Según los David's Scores obtenidos Negra ha sido la hembra alfa aproximadamente desde julio de 2014 (Figura 6a). Según la jerarquía obtenido a partir de los resultados del David's Score para el 2013 Lola era la hembra alfa (Figura 6b) y al compararlo con la jerarquía del 2018 se puede observar a esta misma hembra al final de la jerarquía. (Figura 4) Estos resultados concuerdan con lo observado en campo ya que en 2013 Lola constantemente agredía a las demás hembras y determinaba los eventos de alimentación. Por el contrario, durante la fase de muestreo del 2018 casi siempre entraba de ultima a los árboles de alimentación, se mantenía distante del grupo y era constantemente agredida por otras hembras. Es importante notar que el número de sumisiones registradas durante estos años fueron muy pocos ya que los estudios realizados no estaban enfocados en las hembras y es más difícil hacerles muestreos focales, al ser menos conspicuas que los machos. De igual forma las interacciones de dominancia varían ya que hay individuos nuevos y algunos que han desaparecido. Algo interesante para notar es que según los resultados de parentesco (Figura 7) May parece haber migrado de otro grupo, algo poco común en especies con hembras filopátricas. En este caso se sugiere que la hembra inmigrante se una al grupo en una parte baja de la jerarquía lo cual concuerda con los observado.
(a) (b)
Figura 6. Rangos de jerarquía según los David's Scores de las hembras desde: (a) julio de 2014 hasta enero de 2015 y (b) febrero a diciembre de 2013.
Para determinar si existe alguna relación entre el parentesco y el rango de las hembras del grupo se analizaron las relaciones de parentesco obtenidas por Negrette & Link (2018) (Figura 7). Al analizar estas relaciones se puede observar que existe un grado de parentesco entre Negra y Chata, pero ninguna de las dos está emparentada con Tara. Por otra parte, al examinar el orden de los rangos de 2013 y 2014, Negra y Lola, quienes tienen rangos consecutivos (alfa y dominante), están emparentadas. Estos resultados pueden indicar que existe cierta tendencia hacia la organización de los rangos dominantes determinada por parentesco.
Figura 7. Resultados preliminares de las redes genéticas de las hembras adultas de todos los grupos muestreados por Negrette &
Link (2018). Solo diadas con R > 0.125 se muestran en la red. Líneas más gruesas indican un R mayor. Los grupos sociales se indican con diferentes colores: CV1 negro, CV2 rojo, CV3 verde y CV5 azul.
Grado de linealidad y estabilidad de la jerarquía
El valor del índice de linealidad de Landau (h´) para el grupo muestra que la jerarquía tiene una linealidad moderada pero el valor de h´ no es significativo (h´= 0.533, p = 0.0988). Por ende, existe una baja transitividad en las relaciones entre diadas. Únicamente se observa una linealidad
perfecta (h´= 1) si se analizan las interacciones de sumisión entre la hembra alfa y las dos hembras dominantes (Negra, Tara y Chata).
Asimismo, la jerarquía es bastante estable con un valor muy cercano a 1 (S= 0.989) indicando que durante el tiempo de muestreo no hubo cambios en el rango de ninguno de los individuos. De igual forma la mayoría de las agresiones ocurrieron en un contexto de alimentación (82/108 = 75.93%) versus en un contexto social (26/108 = 24.07%), indicando una jerarquía bien definida.
Comportamientos afiliativos
En total se obtuvieron 389 muestras focales de aproximadamente 20 minutos cada una. De estos muestreos analizaron únicamente los eventos y partir de esto se obtuvieron las tasas de asociación espacial (contacto y proximidad) y las tasas de acicalamiento entre las hembras. (Tabla
4)
Al analizar el comportamiento social afiliativo de las hembras del grupo CV2 se encontró que las hembras dominantes 3 pasan casi siete veces más tiempo en contacto y proximidad entre ellas que con las hembras subordinadas (p= 0.0295) (Figura 8a). De igual forma las hembras del grupo acicalan casi tres veces más a las hembras con cría que a las hembras sin cría (p = 0.0462)
(Figura 8b).
3Se utilizaron los rangos resultantes del David´s Score para clasificar a las hembras dominantes (Negra, Tara y Chata) y a las hembras subordinadas. (Figura 4)
(a) (b)
Figura 8. (a) Tasa horaria de contacto y proximidad de las hembras dominantes entre dominantes y con las hembras subordinadas. (b) Tasa horaria de recepción de acicalamiento que reciben las hembras con y sin cría de otras hembras. Para comparar ambos grupos de datos se realizó un Test de Welch, p < 0.05.
Redes de asociación
Las redes de asociación elaboradas según los comportamientos afiliativos y las sumisiones registrados durante el 2018 se muestran en las figuras 9-11. En cada red se muestra el índice de asociación indicado por el grosor de las líneas que conectan los nodos, la centralidad Eigenvector determina el tamaño de los círculos y su ubicación dentro de la red y los K-cores (subgrupos) son representados con diferentes colores.
La red que ilustra las interacciones de dominancia (sumisiones) (Figura 9) conforma un componente que conecta a casi todas las hembras exceptuando a May. Esto quiere decir que la mayoría de las hembras están interactuando constantemente mientras que May es más distante del grupo. La mayoría de las veces May se encontraba al final del grupo junto con los juveniles e inclusive algunos días no se veía con el grupo. Es importante notar que los resultados preliminares de parentesco sugieren que tanto May como Ana no están emparentadas con ninguna hembra del grupo, lo cual indica que posiblemente emigraron de algún grupo cercano. (En el 2010 ocurrió una inundación muy fuerte que separó aún más los fragmentos, esto pudo causar migraciones de individuos entre grupos.)
Por otra parte, se puede ver como Negra, la hembra alfa, es la receptora de todas las interacciones de dominancia en las cuales participa. De igual forma recibe el mayor número de sumisiones de parte de Tara, la hembra justo debajo de ella en la jerarquía y Tara, por su parte, únicamente exhibe comportamientos de sumisión ante Negra, mostrando la clara transitividad de esta diada. Mientras que Chata, quien también es considerada una hembra dominante muestra comportamientos de sumisión ante otras hembras además de Tara y Chata. Por otro lado, Ana, Inés, Tara y Chata son las hembras que se ven mayormente involucradas en interacciones de
dominancia, ya sean como receptoras o actoras, teniendo la centralidad más alta dentro del grupo.
Figura 9. Diagrama de redes de asociación según los comportamientos de sumisión entre las hembras adultas de enero a mayo de 2018. Las líneas tienen valores entre 1 y 7, dependiendo del valor del índice de asociación (cantidad de veces que ocurre un comportamiento de sumisión entre una diada). La flecha parte del individuo dominante (winner) hacia el individuo sumiso loser). El tamaño de los círculos representa la centralidad Eigenvector de los individuos. Los K-cores establecen dos subgrupos, uno en azul claro y otro en azul oscuro.
Al estudiar la asociación espacial entre las hembras del grupo se pueden ver dos subgrupos, uno con la mayoría de las hembras y otro conformado por Negra y May ya que ambas pasan muy poco tiempo en proximidad y contacto con las demás hembras. A pesar de que Negra es la hembra alfa del grupo tiene una centralidad muy baja. Negra únicamente pasa tiempo en contacto y proximidad con otras hembras dominantes (Chata y Tara) y dos subordinadas (Inés y Malva), pero aun así el índice de asociación es bajo (≤1). Por otra parte, Chata es la hembra con mayor centralidad, es decir que pasa mucho tiempo interactuando con las demás hembras. A pesar de Lola ser la última hembra de la jerarquía, pasa bastante tiempo en contacto y proximidad con Chata (5.0). Y Ana y May son la diada con el índice de asociación más alto (7.0), lo cual concuerda con lo observado en campo, ya que se observaban constantemente juntas al final del grupo junto con los juveniles y las crías (Figura 9). Al comparar los índices de asociación con valores mayores a tres, con el parentesco entre las hembras se puede ver que tanto Lola y Chata como Ana y May están emparentadas, pero Lola y May no lo están (Figura 7). Esto indica que posiblemente existe una relación entre el parentesco y la asociación espacial de las hembras.
Figura 10. Diagrama de redes de tasa horario de contacto y proximidad entre las hembras adultas de enero a mayo de 2018. Las líneas tienen valores entre 1 y 7 dependiendo del valor del índice de asociación (cantidad de tiempo que la diada paso en contacto y proximidad). Únicamente se muestran valores mayores a 1.0. El tamaño de los círculos representa la centralidad Eigenvector de los individuos. Los valores de K-core establecen dos subgrupos, uno en azul claro y otro en azul oscuro.
Por último, al analizar las redes sociales obtenidas a partir de la tasa horaria de acicalamiento, se observa que no todos los individuos están conectados entre sí constituyendo una red conformada de muchos componentes pequeños conectados. La notoria separación de la red refleja en parte la baja frecuencia de estos comportamientos y la presencia de subgrupos definidos. Los K-cores muestran que las tres hembras dominantes conforman un subgrupo (azul oscuro)
(Figura 11a) con índices de asociación bastante altos (2.1, 2.3 y 2.0). A pesar de esto es importante
notar que estas hembras también son las hembras con las crías más pequeñas. Por otra parte, Tara y Sol tienen un índice de asociación bastante alto (2.6) pero el acicalamiento no es recíproco; únicamente Sol acicala a Tara. Normalmente las hembras dominantes reciben la mayor cantidad de acicalamiento, pero la presencia de crías dentro del grupo desvía el acicalamiento hacia las madres y las crías, a pesar del rango de estas dentro de la jerarquía. El bajo acicalamiento que recibió Negra puede estar relacionado a que su cría nació a mitad del estudio. De igual forma se puede ver que Negra, la hembra alfa, únicamente se acicala con Chata y Tara, las otras dos hembras dominantes. El acicalamiento con Tara es recíproco, mientras que el acicalamiento con Chata no. Por otra parte, se observa una posible relación entre la asociación espacial y la tasa de acicalamiento de las hembras. Por ejemplo, May y Ana pasan bastante tiempo juntas (7.0) y presentan una alta tasa de acicalamiento recíproco (1.6). De igual forma Chata y Tara pasan tiempo juntas (3.0) y también tienen una alta tasa de acicalamiento recíproco (2.3), así como Negra
únicamente se acicala con las hembras con las que pasa más tiempo, Tara y Chata. Por el contrario, May y Lola pasan bastante tiempo juntas (4.0) pero no se acicalan de manera significativa.
(a) (b)
Figura 11. Diagrama de redes de asociación según la tasa horaria de acicalamiento entre las hembras adultas durante de enero a mayo de 2018. Las líneas tienen valores entre 0 y 7, dependiendo del valor del índice de asociación (cantidad de tiempo que la diada pasò acicalándose). Únicamente se muestran valores mayores a 0.9. El tamaño de los círculos representa la centralidad Eigenvector de los individuos. (a) Los K-cores establecen tres subgrupos, uno en azul claro, otro en azul oscuro y otro en blanco. (b) Los círculos azul oscuro representan a las hembras con cría y el azul claro a las hembras sin cría.
Discusión
La estructura de los grupos sociales de los monos cariblancos está compuesta tanto de interacciones agonísticas como afiliativas. Estas relaciones conllevan ala establecimiento de una jerarquía con rangos definidos dentro de las hembras del grupo y la presencia de una hembra alfa. En la especie Cebus olivaceus se ha observado que los grupos tienen una hembra y un macho alfa. La jerarquía de las hembras es matrilineal y la hembra de mayor rango domina a todos los miembros del grupo excepto al macho alfa (López & Tárano, 2006). Por otro lado se observa una linealidad moderada entre los rangos. Esto se debe posiblemente al corto tiempo de muestreo y a la presencia de interacciones de sumisión bidireccionales (5.6%). De igual forma 25% de relaciones desconocidas también afecta la linealidad de la jerarquía. Si se analizan únicamente las relaciones de sumisión entre las hembras dominantes (Negra, Chata y Tara) y se obtiene una linealidad igual a 1 lo cual muestra que se mantiene una transitividad perfecta entre los rangos dominantes. Esto posiblemente se deba a la importancia de mantener rangos altos ya que asegura el acceso a recursos limitados como parejas sociales y sexuales y alimento (Silk et al., 2009; Isbell, 1991) por ende la transitividad dentro de los rangos altos se mantiene más que en los rangos bajos. Por otra parte, en especies con hembras filopátricas, como Papio cynocephalus, la estructura social es parecida a la de Cebus spp. (Jack & Fedigan, 2009). En esta especie se ha observado que a pesar de que las hembras interactúan con todos los miembros del grupo, mantienen lazos cercanos y a largo plazo solo con algunas hembras del grupo, que comúnmente son parientes. De igual forma
se ha demostrado que la formación de estos lazos aumenta la supervivencia de las crías. Las hembras con lazos más fuertes pueden ser menos periféricas dentro del grupo haciéndolas menos vulnerables ante los depredadores en el día cuando forrajean y en las noches mientras duermen. Igualmente, la manera en que se organiza la red de asociación del grupo puede tener efectos importantes en el nivel de cooperación que pueda mantener el grupo (Crofoot, 2011). Por ende, parece ser que la capacidad y la motivación para mantener y fomentar lazos sociales cercanos entre hembras ha estado sometidos a fuertes presiones selectivas dentro del linaje de los primates (Silk et al., 2009; Koenig, 2001; Wrangham, 1980).
El acicalamiento es utilizado comúnmente como un recurso intercambiable, por ende se espera que las hembras dominante, en especial la hembra alfa, reciba una mayor tasa de acicalamiento (Seyfarth, 1978; Manson et al. 1999). En este caso no se observa una diferencia significativa en la tasa que reciben las hembras dominantes y subordinadas e inclusive se puede observar que la hembra alfa únicamente se acicala con las hembras dominantes (Figura 11). Para poder entender el efecto del rango sobre el acicalamiento es importante estudiar la relación entre las hembras fuera de la temporada reproductiva para omitir el efecto que tienen las crías, ya que las tasas de acicalamiento pueden variar con la presencia de crías aumentando temporalmente el acicalamiento recibido (Seyfarth, 1978; Manson et al. 1999). Es por esto por lo que al analizar la tasa de acicalamiento que reciben las hembras con y sin cría, se puede observar que las hembras con cría reciben casi el doble de acicalamiento (Figura 8b) (Sterck et al. 1997). En babuinos que ha observado que las hembras con cría reciben una mayor tasa de acicalamiento ya que las crías se ven como un recurso intercambiable. Por ende, las hembras sin cría intercambian acicalamiento hacia la madre por tiempo de interacción con las crías. Este acceso a crías puede aumentar el rango de las hembras, volviéndolas más populares dentro de la jerarquía, lo cual es fundamental para el acceso a recurso. (Isbell & Young, 2002; Seyfarth, 1978; Schino, 2001)
Por último, los machos han tendido a ser el enfoque de los estudios primatológicos, parcialmente por la inclinación masculina de la estructura de la teoría de selección sexual. Los primeros estudios de competencia entre primates estaban típicamente enfocados hacia los machos, ignorando la importancia evolutiva del conflicto entre las hembras. Es importante entender el comportamiento de las hembras de primates ya que determinan la distribución de los machos, influenciando el grado de competencia entre estos y sus estrategias reproductivas (Mason & Mendoza, 1993). Las estrategias de los machos son un resultado de la distribución de las hembras; es decir que los machos compiten por el acceso a hembras. Igualmente es esencial entender las dinámicas sociales de especies poco estudiadas como es Cebus versicolor, una especie recientemente descrita, endémica de Colombia y amenazada de extinción, ya que permite contribuir a las estrategias de conservación.
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