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Universidad de los Andes Facultad de Ciencias Departamento de Ciencias Biológicas Grupo de Ecofisiología, Comportamiento y Herpetología

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Universidad de los Andes

Facultad de Ciencias

Departamento de Ciencias Biológicas

Grupo de Ecofisiología, Comportamiento y Herpetología

¿"Hoppers o Leapers"? El rol de la testosterona en la morfometría, desempeño

locomotor y toxicidad de dendrobátidos Amazónicos

MARIA ALEJANDRA FERRÍN AYALA

Trabajo de grado presentado como requisito para obtener el título de Bióloga.

Director: ADOLFO AMÉZQUITA TORRES, PhD  

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¿"Hoppers o Leapers"? El rol de la testosterona en la morfometría, desempeño

locomotor y toxicidad de dendrobátidos Amazónicos

Introducción

En la naturaleza existe una dicotomía en cuanto a las estrategias de forrajeo de los depredadores: los forrajeadores activos son animales que persiguen activamente a sus presas, mientras que los forrajeadores pasivos (estrategia llamada "sit and wait") incluyen animales más sedentarios y son depredadores de emboscada (Schoener, 1971). Se ha encontrado que dicha dicotomía en los modos de forrajeo tiene consecuencias ecológicas como por ejemplo en la tasa metabólica, el desempeño locomotor e incluso en los tipos de depredadores que los atacan (Huey & Pianka, 1981). Los forrajeadores “Sit-and-Wait” (Leapers en anfibios) al moverse cortas distancias por cortos periodos de tiempo se alimentan de presas que son activas y llegan al lugar donde están estos depredadores pasivos. Además, tienen un gasto metabólico menor y no son tan vulnerables a depredadores pues la tasa de encuentros con ellos es más baja. Por otra parte, los forrajeadores activos (Hoppers en anfibios) al moverse largas distancias y tener un mayor número de movimientos y más constantes en el tiempo, cubren más terreno y terminan encontrando y comiendo presas más quietas, sedentarias y que son impredecibles temporal y espacialmente. De la misma manera, tienen un gasto metabólico mayor y son vulnerables a más tipos de depredadores pues tienen una alta tasa de encuentros con ellos (Pianka, 1966; Seymour, 1973; Carey, 1979; Huey & Pianka, 1981; Toft, 1981; Taigen, Emerson & Pough, 1982; Taigen & Pough, 1983; Pough & Taigen, 1990).

Tanto los forrajeadores activos como los pasivos han desarrollado estrategias antidepredatorias que incluyen la integración fenotípica como la relación funcional entre conjuntos de rasgos que coevolucionan (Pigliucci, 2003; Ruxton, Sherratt & Speed, 2004). En anfibios, algunas de estas estrategias antidepredatorias incluyen la no palatabilidad, el secuestro de alcaloides de la dieta o la síntesis de novo de compuestos tóxicos, las coloraciones conspicuas o crípticas, y las altas velocidades de escape (Brodie, Ducey & Baness, 1991; Daly, Padgett, Saunders, & Cover, 1997; Marchisin & Anderson, 1978; Endler & Greenwood, 1988).

Quizás el grupo de anfibios más estudiado por su toxicidad son las ranas de la familia Dendrobatidae, que secuestran los alcaloides de la dieta y los almacenan en glándulas granulares en la piel (Daly et al., 1994,). Algunas especies de esta familia desarrollaron coloraciones crípticas que reducen el riesgo de ser detectadas por los depredadores y altas velocidades de escape ante un eventual ataque de depredación (Lüddecke, 1999). Otras desarrollaron la combinación de señales de advertencia (e.g. coloración conspicua) y defensa química (toxinas), lo cual se conoce como aposematismo (Summers & Clough,

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2001). Sin embargo, Santos & Cannatella en 2011 encontraron que otros rasgos comportamentales están involucrados en este fenotipo complejo. Algunos de estos rasgos son la tasa metabólica, la especialización dietaria, diversidad y cantidad de alcaloides, y el tamaño corporal. Finalmente estos autores concluyeron que las especies aposemáticas tienen una tasa metabólica más alta relacionada con la especialización en la dieta.

En otros organismos, el desempeño locomotor, importante en las estrategias de forrajeo, los mecanismos antidepredatorios y la coloración, importantes en el aposematismo, están modulados por la acción de hormonas sexuales (Sever & Staub, 2011). La testosterona es el andrógeno principal, que además de estar involucrada en el desarrollo de caracteres sexuales secundarios (e.g. saco vocal, espermatogénesis, la coloración en adultos), también regula el incremento de la masa muscular contribuyendo a un mejor desempeño locomotor (Miles et al., 2007).

Para esta investigación probaremos varias hipótesis: (1) si la testosterona está relacionada con el área muscular de las piernas, que es importante en el desempeño locomotor. Se había planteado previamente que las especies aposemáticas tienen un metabolismo aeróbico que les permite forrajear y ser más activas por medio de saltos cortos. De la misma manera, las especies aposemáticas (2) tendrían extremidades con menor masa muscular y esto posiblemente relacionado con una menor concentración de testosterona. Por el contrario, las especies crípticas y no tóxicas tendrían extremidades con mayor masa muscular, posiblemente relacionada con una mayor concentración de testosterona.

Para probar estas hipótesis tomaremos como modelo un solo linaje filogenético con cuatro especies de la familia Dendrobatidae pertenecientes a dos géneros: el género Allobates sp. (A. femoralis y A. trilineatus) que comprende especies consideradas como no tóxicas (Grant et al., 2006; Darst, Cummings & Cannatella, 2006), crípticas y con una estrategia de forrajeo tipo “sit and wait”; y el género Ameerega sp. (A. trivittata y A. hahneli) que comprende especies tóxicas (Grant et al., 2006; Darst, Cummings & Cannatella, 2006), conspicuas y con una estrategia de forrajeo activa. Además dichas especies coexisten en un mismo ambiente y comparten tanto recursos como condiciones ambientales muy similares, por lo que así se puede evitar un sesgo en diferencias ecológicas.

Metodología

Especies y lugar de estudio

Para este estudio se colectaron 37 individuos de las siguientes especies: Allobates femoralis (11), Allobates trilineatus (7), Ameerega trivittata (7) y Ameerega hahneli (12). Todos estos individuos hacen parte de la familia Dendrobatidae y comparten los mismos recursos dentro de sus microhábitats, así como también comparten varias características que hacen parte de la historia evolutiva de esta familia. Todos son diurnos y habitan bosques del

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trópico desde Nicaragua hasta el sur de Brasil, y se encuentran comúnmente en la hojarasca, troncos caídos o en medio de raíces; y en algunos casos unos pocos pueden ser parcialmente arbóreos (resumido por Silverstone, 1975).

Nuestros individuos fueron encontrados y estudiados en la Reserva Tanimboca, ubicada en el kilómetro 11 km de la vía Leticia – Tarapacá. Para su colecta fueron localizados visualmente y capturados en un recipiente de plástico, evitando ser excesivamente manipulados para disminuir el estrés causado en ellos.

Concentración de testosterona

La testosterona fue extraída a partir de muestras de agua: cada rana fue inmersa en un recipiente de vidrio con 40 mL de agua destilada durante una hora. Posteriormente, esas muestras de agua fueron procesadas por medio de una Extracción en Fase Sólida (SPE) con cartuchos C18 (Phenomenex, #8B-S100-SBJ) acoplados a un colector de vacío de 12 puertos (Alltech #210351) con una tasa de flujo de 10 ml/min. Una vez las muestras de agua pasan por la columna, se eluyeron con 4-ml de metanol al 90%. La alícuota que se obtuvo fue secada en un rotoevaporador (SpeedVac). Posteriormente las hormonas presentes en estas diluciones fueron analizadas en un Ensayo Inmuno-Enzimático (ELISA) con anticuerpos específicos para testosterona (Enzo Life Sciences, #900- 065). Para este ensayo, se siguieron las instrucciones y el protocolo del fabricante. Las placas fueron leídas a 405 nm y los resultados interpretados según una relación inversa entre absorbancia y concentración de testosterona en la muestra, para al final obtener valores en unidades de picogramos por mililitro (Kidd, Kidd & Hofmann, 2010).

Morfometría

Se tomaron fotografías digitales con escala de cada individuo, tanto de la parte dorsal como de la ventral. Con el software ImageJ (Fiji 1.48) fue posible medir el área de las piernas y de las pantorrillas, y la longitud rostro-cloaca (SVL). Con el fin de obtener un valor aproximado de la musculatura total de las piernas, independiente del tamaño corporal de cada individuo, se dividió cada medida de las áreas por el SVL y posteriormente se sumaron.

Desempeño locomotor

Para evaluar el desempeño locomotor de las ranas, se realizaron grabaciones con escala de cada individuo con una cámara de alta velocidad dando saltos. Cada rana fue estimulada manualmente para que saltara varias veces en una arena de 160x90 cm. El estímulo fue muy similar para todas, controlando así el efecto que pudo haber tenido esta variable, y se realizaron cinco repeticiones por cada individuo con 10 minutos de descanso entre cada repetición. Posteriormente los videos fueron analizados con el software Tracker 4.8 (Open

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Source Physics) para obtener los datos de velocidad máxima (m/s), aceleración máxima (m/s2) y distancia recorrida (m) total de cada individuo (Hernández, 2011).

Para relacionar el desempeño locomotor con la musculatura y con la concentración de testosterona de cada individuo, se cuantificó el desempeño locomotor de dos formas. (1) expresando la velocidad máxima, aceleración máxima y distancia recorrida basadas en unidades estándar de distancia (p.ej. cm); éstas medidas nos aportan información biológica en cuanto a las capacidades que posee cada individuo para escapar de un depredador ante una situación que lo requiera, por ejemplo, la capacidad de cada individuo de realizar un cambio drástico de velocidad en el tiempo para poder tener una ventaja ante la presión de un depredador. Por otro lado, (2) las variables de desempeño locomotor corregidas por el tamaño corporal (SVL) nos dan una información relacionada con la fisiología que posee cada individuo. Es decir que estos datos nos muestran la capacidad que tiene cada rana de ser veloz, acelerada y de recorrer grandes distancias en la medida en la que su fisiología se lo permite. Y en este caso, las variables de distancia recorrida, velocidad máxima, y aceleración máxima, fueron re-expresadas utilizando como unidades las longitudes corporales totales (SVLs), longitudes corporales por segundo (SVLs/s) y longitudes corporales por segundocuadrado (SVLs/s2), respectivamente.

Pruebas de toxicidad

Para esta última parte se prepararon extractos metanólicos de las pieles de cada una de las ranas colectadas, según protocolos publicados anteriormente (Daly & Myers 1967a; Daly & Myers 1967b). Cada piel fue pesada y cortada en pequeños trozos. Posteriormente las pieles fueron expresadas con un homogeneizador junto con el metanol de recolección de cada piel. Ese procesado se filtró para obtener el extracto, a los cuales se les evaporó el metanol para obtener un pellet de residuos secos que fueron re-suspendidos en solución salina. Por último, se inyectaron esos extractos re-suspendidos en ratones de laboratorio (Mus

musculus, cepa CFW) intraperitonealmente. Para estimar el efecto del extracto de toxinas

sobre el comportamiento de los ratones, éstos fueron grabados en arenas individualmente durante 30 minutos para luego analizar esos videos con la ayuda del software Ethovision (Noldus, Spink & Tegelenbosch, 2001). El análisis arrojó 50 variables comportamentales tanto para pruebas control y pruebas post-inyección. Estas variables incluían información sobre la ocurrencia de espasmos en los ratones, su movilidad, las rotaciones, el uso del espacio, entre otras (Amézquita et al., 2015 manuscrito no publicado).

Análisis estadísticos

Se verificó la normalidad de los datos con el test de Shapiro-Wilk y posteriormente se realizó un ANCOVA usando como variables predictoras la concentración de testosterona, la musculatura de piernas y el desempeño locomotor, y como variables de respuesta (una por cada Ancova) la musculatura de piernas, el desempeño locomotor y la toxicidad). En

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todos los casos se incluyó la especie como variable categórica. Con todas las variables que arrojó Ethovision se realizó un Análisis de Componentes Principales (PCA) para resumirlas en tres variables que explicaran la totalidad del comportamiento de los ratones y así poder calcular un score de toxicidad que discriminara entre ratones intoxicados y no intoxicados. El score de toxicidad se calculó como la resta entre los PCs más cargados por las siguientes variables: número de espasmos, movimiento, número de giros (Amézquita et al., 2015

manuscrito no publicado).

Resultados

Se encontró que, entre individuos, no hay una relación directa entre la concentración de testosterona y la musculatura de las piernas (Regresión lineal, p= 0.35, F= 0.90, R2= 0.03) (Fig. 1).

Fig. 1. Musculatura de las piernas corregida por la longitud rostro-cloaca en función de la concentración de testosterona, según la especie.

En cuanto a los resultados para encontrar la relación entre la concentración de testosterona y el desempeño locomotor, en la figura 2A, se observa que entre individuos, una mayor concentración de testosterona se asocia a una mayor velocidad máxima (Regresión lineal, p=0.007, F=8.46, R2=0.23) y a una mayor distancia recorrida (Regresión lineal, p=0.002, F=11.18, R2=0.28), pero no existe esta relación con aceleración máxima (Regresión lineal, p=0.27, F=1.22, R2=0.04). Por el contrario, en la figura 2B, se observa que entre individuos no hay una relación entre la concentración de testosterona y las variables de desempeño locomotor corregidas por SVL (Regresión lineal para todas las variables respuesta, p>0.05).

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Fig. 2. Desempeño locomotor en función de la concentración de testosterona, según la especie de rana. (A) Velocidad máxima (m/s), aceleración máxima (m/s2) y distancia recorrida (m) en función de la concentración de testosterona (pg/mL) en cada gráfica de esa columna. (B) Velocidad máxima (SVLs/s), aceleración máxima (SVLs/s2) y distancia recorrida (SVLs) corregidas por la longitud

rostro-cloaca en función de la concentración de testosterona (pg/mL) en cada gráfica de esa columna.

En cuanto a la relación entre la musculatura de las piernas y el desempeño locomotor, en la Figura 3A, tanto entre especies como entre individuos, no se observó relación entre musculatura corregida por SVL y velocidad máxima en unidades normales (ANCOVA, p=0.57, F=0.82, R2=0.2 / Regresión lineal, p=0.69, F=0.16, R2=0.005) y distancia recorrida en unidades normales (ANCOVA, p=0.61, F=0.77, R2=0.19 / Regresión lineal, p=0.98, F=0.0005, R2=0.00002), pero si se relaciona con la aceleración máxima (ANCOVA, p=0.006, F=3.95, R2=0.55 / Regresión lineal, p=0.007, F=8.38, R2=0.23). En cambio, en el caso donde el desempeño locomotor se corrigió por el tamaño corporal y la musculatura no (Fig. 3B), se observó que, globalmente según el modelo existe una relación inversa entre estas variables. La velocidad (Regresión lineal, p<0.001, F=25.56, R2=0.47), aceleración (Regresión lineal, p=0.01, F=7.48, R2=0.21) y distancia recorrida (Regresión lineal, p=0.004, F=9.79, R2=0.25) disminuyen a medida que aumenta la masa muscular de los individuos.

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Fig. 3. Desempeño locomotor en función de el área muscular de las piernas , según la especie de rana. (A) Velocidad máxima (m/s), aceleración máxima (m/s2) y distancia recorrida (m) en función

de la musculatura de las piernas corregida por la longitud rostro-cloaca, en cada gráfica de esa columna. (B) Velocidad máxima (SVLs/s), aceleración máxima (SVLs/s2) y distancia recorrida (SVLs) corregidas por la longitud rostro-cloaca en función de la musculatura de las piernas (m2) sin

corregir, en cada gráfica de esa columna.

Por último, se encontraron indicios de una relación inversa entre toxicidad y desempeño locomotor. Aunque se tengan pocos datos para esta parte del estudio y no se haya podido realizar una prueba estadística, los datos sugieren que los individuos más veloces, acelerados y que recorren mayor distancia, son los menos tóxicos.

Fig. 4. Toxicidad en función del desempeño locomotor, según la especie. Score de toxicidad en función de la velocidad máxima (m/s), aceleración máxima (m/s2) y distancia recorrida (m) en cada

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Discusión y conclusiones

En cuanto a la relación entre la concentración de testosterona y la musculatura corregida por SVL, no se cumplió la hipótesis planteada en donde se establecía que los individuos con mayor concentración de testosterona presentarían una mayor área relativa de las piernas. A pesar de que el modelo de ANCOVA sea significativo para cada especie, la relación tampoco se cumple. Estos valores de significancia posiblemente resultan de la suma del efecto del factor especie sobre la relación entre concentración de testosterona y musculatura de la pierna. Esto no es soportado por resultados obtenidos en otras investigaciones con peces y anfibios donde sí se evidencia esa relación directa (Regnier, & Herrera, 1993a; 1993b; Thorarensen, Davie & Young, 1996).

En cuanto a la relación entre concentración de testosterona y desempeño locomotor, la hipótesis si se cumple para la velocidad máxima y la distancia recorrida entre individuos, es decir, los individuos con mayor concentración de testosterona son más veloces y recorren mayores distancias. Estos resultados son soportados por estudios realizados con lagartos (Sceloporus undulatus y Uta sp.), en donde implantes de testosterona indujeron el incremento de la velocidad y la resistencia (Klukowski, Jenkinson & Nelson, 1998; Sinervo et al., 2000). Sin embargo, en el estudio no se discriminó el género de los individuos con los que se trabajó. Idealmente deben seleccionarse sólo machos, especialmente al tratar de hacer correlaciones con hormonas para la base fisiológica ya que de manera natural, hay grandes diferencias en concentraciones de esteroides sexuales entre machos y hembras (Sever & Staub, 2010), y generalmente son los machos los que tienen una mayor concentración de testosterona que las hembras (Taigen, Wells & Marsh, 1985). Adicionalmente, otro factor influyente en la determinación de la testosterona es el hecho de que la concentración de dicha hormona es muy fluctuante a lo largo del día en un organismo. Tiene picos muy marcados a ciertas horas del día, y al no tener esto en cuenta en nuestro estudio, los valores de esa concentración de testosterona pudieron haber cambiado mucho entre cada individuo por hacer la extracción en momentos diferentes del día (Leal & Moreira, 1997). Además, la concentración de testosterona basal no necesariamente refleja el número de receptores para esta hormona en las fibras musculares (Sever & Staub, 2010).

Por otro lado, en cuanto a la relación entre la musculatura y el desempeño locomotor, se esperaba que las especies con mayor masa muscular tuvieran una mayor velocidad de escape según otros estudios realizados con ratones (Wakeling & Johnston, 1998), pero según los resultados la relación es inversa, es decir, que las ranas con mayor masa muscular son menos veloces, menos aceleradas y recorren una menor distancia. Como en los resultados no se cumplió esta hipótesis, se podría pensar que estas dos especies A.

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están bajo algún tipo de presión que no selecciona ese tipo de comportamiento de escape, y pueden estar desarrollando otra estrategia antidepredatoria. Dicha hipótesis tampoco fue soportada en otros estudios con especies diferentes a las de esta investigación de la familia Dendrobatidae (Pough & Taigen, 1990). Adicionalmente, otros estudios con anfibios sugieren que al alcanzar la velocidad máxima en un salto, solo se usa una fracción de la capacidad muscular disponible, debido a la influencia de otras variables mecánicas como la producción de fuerza pico, que limitan la velocidad (Weyand, Sternlight, Bellizzi & Wright, 2000).

Por otra parte, el color no siempre es buen indicador de toxicidad como fue demostrado en diferentes poblaciones policromáticas de Dendrobates auratus (Hernández, 2011. Trabajo de grado). De manera similar ocurrió lo mismo en este estudio, en donde la especie más conspicua (Ameerega trivittata) no resultó ser parcialmente la más tóxica. Sin embargo, estos resultados en cuanto a la hipótesis sobre la relación entre desempeño locomotor y toxicidad no son concluyentes debido al bajo número de pieles usadas para el experimento.

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