Risk factors associated with the presence of fatigued pigs during transport and their implications on high pH in muscle

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1 Departamento de Salud Animal, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia

2 E- mail: marlyn.romero@ucaldas.edu.co Recibido: 6 de abril de 2018

Aceptado para publicación: 20 de septiembre de 2018

Factores de riesgo asociados con la presencia de cerdos

fatigados durante el transporte y sus implicaciones

en el pH muscular alto

Risk factors associated with the presence of fatigued pigs during transport and

their implications on high pH in muscle

Marlyn Hellen Romero1,2, Alexander Castillo-Patiño1, Jorge Alberto Sánchez1

R

ESUMEN

El objetivo del presente estudio fue determinar los factores de riesgo asociados con la presencia de cerdos fatigados durante el transporte y sus implicaciones en el pH muscular alto en cerdos de ceba comercial. Se realizó un estudio de casos y controles, que incluyó 94 cerdos fatigados como casos y 94 cerdos típicos como controles. Los cerdos utilizados en este estudio eran machos castrados y hembras jóvenes de un genotipo comercial y peso de mercado estándar (115.5 ± 1.3 kg en promedio). Se aplicaron encues-tas estructuradas para caracterizar las condiciones de transporte y se evaluó el pH45 y pH24 de las canales. El modelo de regresión logística mostró que el número de comparti-mientos, la presencia de asistente, el sexo, la velocidad y el tiempo de transporte fueron variables asociadas con la presencia de cerdos fatigados. Los cerdos fatigados presen-taron mayor probabilidad de pH muscular alto que los cerdos normales (p<0.01). Estos resultados indican que el transporte es un factor de estrés para los cerdos con implicaciones sobre la presencia de cerdos fatigados y carne con pH24 alto.

Palabras clave: bienestar animal; calidad de la carne; pérdidas por transporte

A

BSTRACT

The aim of this study was to determine the transport risk factors associated with the presence of fatigued pigs and its implications on high muscle pH in market-weight pigs. A case-control study was conducted, including 94 fatigued pigs as case and 94 typical pigs as controls. Pigs used in this study were castrated males and young females of a commercial genotype and standard market weight (mean BW 115.5 ± 1.3 kg) castrated

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and gilts of a standard commercial genotype. Structured face-to-face questionnaires were applied to characterize the transport conditions, and pH45 and pH24 carcass were evaluated. The logistic regression model showed that numbers of decks, the presence of assistant, sex, and transport speed and time were variables associated with the presence of fatigued pigs. Fatigued pigs had more probability of high muscular pH than typical pigs (p<0.01). These results indicate that the transport is a stress factor for pigs with implications on the presence of fatigued pigs and meat with high pH24.

Key words: transport losses; animal welfare; meat quality

I

NTRODUCCIÓN

El transporte es un proceso inevitable en la industria porcina moderna, que repre-senta una fase crítica en la producción ani-mal y se considera a menudo como una de las principales causas de estrés para los ani-males de granja (Magnani et al., 2014). La mayoría de los cerdos de ceba son transpor-tados en camiones desde la granja hasta la planta de sacrificio, donde gran parte de ellos llega y se procesa sin incidentes. Sin embar-go, un pequeño porcentaje de animales mue-ren y otros presentan dificultad para caminar durante el desembarque, lo que se conoce comúnmente como «cerdos no ambulatorios» (Sutherland et al., 2009a; Johnson et al., 2013). La presencia de cerdos no ambulatorios o que mueren en cualquier eta-pa durante el proceso de comercialización se denominan «pérdidas por transporte» (Berry

et al., 2012).

Los cerdos fatigados exhiben un com-portamiento alterado caracterizado por la pre-sencia de dificultad respiratoria (jadeo), de-coloración de la piel, o ambos. Si el estrés no se elimina o si se encuentran factores estresantes adicionales, el cerdo se mostrará reacio a moverse, con vocalizaciones anor-males, desarrollo de temblores musculares o manifestará una combinación de indicadores de estrés (Ritter et al., 2009a; Johnson et al., 2013). Los cerdos fatigados presentan acidosis metabólica como respuesta al ma-nejo y al transporte (Ritter et al., 2006),

con-dición que puede dar como resultado una re-ducción de 0.5 unidades del pH sanguíneo y aumento de la temperatura corporal de 1.0-2.5 °C (Aradom et al., 2012). Dependiendo del tiempo previo al sacrificio en donde se presente el estrés, este estado puede condu-cir a carne pálida, suave y exudativa (PSE) u oscura, firme y seca (DFD) (Carr et al., 2005). La variación en el pH influye en las características de la calidad de la carne, como el color, la vida útil, la capacidad de retención de agua y los rendimientos tecnológicos (Gajana et al., 2013).

Los cerdos fatigados representan un problema para la industria porcina por su im-pacto negativo en el bienestar de los anima-les, las pérdidas económicas y las implicaciones en la calidad de la carne (Kephart et al., 2010). Las pérdidas por trans-porte en Estados Unidos representan un 30% del valor total del animal, por los decomisos relacionados con la presencia de hematomas y animales muertos, tiempo y mano de obra adicional, y una mayor capacitación del per-sonal, entre otros (Carr et al., 2005; Ritter et al., 2009b). Sin embargo esta información no incluye los posibles impactos en la calidad de la carne.

Colombia es el quinto mayor productor latinoamericano de carne de porcino con una demanda comercial de 4.2 millones de cabe-zas (FAOSTAT, s.f.). No obstante, la inci-dencia de cerdos fatigados en Colombia ha sido escasamente documentada. Se dispone del reporte de Romero et al. (2016) quienes

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establecieron que el 0.4% de cerdos trans-portados correspondió a cerdos fatigados. El objetivo del presente estudio fue determinar los factores de riesgo asociados con la pre-sencia de cerdos fatigados durante el trans-porte y sus implicaciones en el pH muscular alto en cerdos de ceba en una planta comer-cial colombiana.

M

ATERIALESY

M

ÉTODOS

El estudio se llevó a cabo en una planta de sacrificio comercial localizada en la re-gión andina de Colombia entre febrero y abril de 2015. La planta procesa en promedio 350 porcinos por día.

Consideraciones Éticas

Los protocolos y procedimientos em-pleados en esta investigación contaron con la aprobación del Comité de Ética para la Ex-perimentación con Animales (CEEA) de la Universidad de Caldas (Acta 1 07/05/2014 Actividades con riesgo mínimo), Manizales, Colombia. La planta de sacrificio comercial cumplió con el decreto 1500 (MPS, 2007). Los animales fueron transportados y sacrifi-cados de acuerdo con las regulaciones na-cionales aplicadas en investigación y sacrifi-cio comercial.

Manejo de los Cerdos en la Planta de Sacrificio

Los cerdos se desembarcaron en la plan-ta de sacrificio por medio de una rampa metá-lica de pendiente ajustable (8 m de longitud) con piso antideslizante y se alojaron en co-rrales a una densidad de carga de 1 m2 /ani-mal durante 22 horas, con suministro de agua

ad libitum y sin mezcla social. Todos los cer-dos fueron someticer-dos a aturdimiento eléctri-co de un punto usando 250 v y 1.3 A durante 3 segundos. Luego se izaron, desangraron y se sometieron a escaldado a 62 °C durante 5 minutos. Las canales se refrigeraron a 4 °C por 24 horas.

Población de Estudio y Criterios de In-clusión

Se realizó un estudio de casos y contro-les que incluyó 94 cerdos fatigados como casos y 94 cerdos típicos (normales) como controles, de acuerdo con el cálculo del ta-maño de la muestra a priori (potencia = 0.8, proporción casos: controles = 1, precisión = 0.95, probabilidad de exposición entre con-troles = 0.30, razón de disparidad [OR] de-tectada = 2). Se seleccionaron cerdos cas-trados de ceba (peso promedio 115.5 ± 1.3 kg) y cerdas jóvenes de un genotipo comer-cial estándar. Los cerdos fatigados se defi-nieron como cerdos sin lesiones, traumas o enfermedades obvias, pero incapaces de ca-minar o mantenerse con sus congéneres y que mostraban signos físicos de estrés (dis-nea, decoloración de la piel, vocalización anor-mal y temblores musculares) (Ritter et al., 2006). Los cerdos típicos (normales) se defi-nieron como cerdos ambulatorios sin lesio-nes, traumas o enfermedades obvias, que podían caminar o mantenerse con sus con-géneres y sin signos físicos de estrés.

Los cerdos fatigados se identificaron usando números de tatuaje únicos y se aloja-ron en el corral de observación, hasta que el inspector oficial autorizó su sacrificio. Los cerdos de ceba típicos se identificaron y se localizaron en los corrales de recepción.

Recopilación de Datos

Los datos se obtuvieron a partir de eva-luación visual y encuestas estructuradas pre-senciales dirigidas a los conductores de los camiones, que incluyó información sobre las condiciones de transporte y factores demo-gráficos.

Medición de pH

Se utilizó un medidor de pH portátil, equipado con un electrodo penetrable (IQ150 pH/Mv/ medidor de temperatura; IQ Scientific Instruments) para determinar el pH45 y pH24. El electrodo se insertó en una

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pequeña incisión en el músculo longissimus en el lado izquierdo de la canal (3º/4º último nivel de costilla). Después de cada cinco muestras, el medidor de pH se recalibró a temperatura ambiente utilizando dos solucio-nes tampón estándar de pH 7.0 y 4.0.

Manejo de Datos y Análisis Estadísticos

Los análisis de los datos se realizaron por medio de un modelo de regresión logísti-ca univariable, con el software STATA v. 13.0 para Windows (College Station, EEUU). Se utilizó el tamaño del grupo en el camión como un factor de confusión a priori, para determinar si cada variable se asociaba significativamente con el estado de casos y controles (variable dependiente) para la pro-gresión al análisis multivariable. Se realizó una regresión logística multivariable, consi-derándose para su inclusión variables con valores de p<0.20 en el análisis univariable (basado en la prueba de la relación de seme-janza). Las variables no significativas se eli-minaron una por una del modelo, comenzan-do con la variable que mostró el mayor valor de p general.

El modelo se volvió a ejecutar y se eva-luó la presencia de factores de confusión al comparar las estimaciones del nuevo mode-lo con las del modemode-lo anterior. La confusión se consideró presente cuando las estimacio-nes cambiaron al menos en 25%. Los facto-res de confusión fueron incluidos en el mo-delo independientemente de su importancia para obtener estimaciones menos sesgadas. La bondad de ajuste de los modelos se veri-ficó mediante la prueba de estadística Hosmer-Lemeshow. La sensibilidad y espe-cificidad del modelo fueron 82.9 y 83.3%, res-pectivamente. Asimismo, los valores de pH24 se analizaron como una variable de respues-ta binaria con valores de pH24 <6.1 y pH24 >6.1 y se hizo un análisis de regresión logís-tica multivariante.

R

ESULTADOS

En el análisis de regresión logística univariable se identificaron diferencias signi-ficativas entre los casos y los controles para nueve variables (Cuadros 1 y 2). El modelo de regresión logística mostró que el número de compartimientos del camión, la presencia de un ayudante durante el viaje, el sexo de los cerdos, la velocidad y el tiempo de transporte fueron variables asociadas con la presencia de cerdos fatigados (p<0.05) (Cua-dro 3).

Las muestras de carne se distribuyeron en los siguientes grupos de calidad: canales con pH45 <5.8 fueron consideradas como PSE, canales con pH24 entre 5.6 y 6.0 como de calidad normal y pH24 >6.1 se consideró como DFD (Boler et al., 2010). La mayoría de los lomos (75%) evaluados en el estudio se cla-sificaron como DFD. Así mismo, se encon-tró un porcentaje menor de PSE (5.3%). La carne con pH45 normal se encontró en una proporción de 19.8%. Los cerdos fatigados presentaron mayor frecuencia de carne os-cura que los cerdos típicos (OR=4.7; p<0.01).

D

ISCUSIÓN

Aunque generalmente se acepta que los viajes más largos pueden afectar negativa-mente el bienestar animal y las pérdidas por transporte de los cerdos de ceba (Haley et al., 2008; Sutherland et al., 2009a), algunos estudios (Pérez et al., 2002; Pilcher et al., 2011) reportan una mayor prevalencia de cerdos fatigados en viajes inferiores a ocho horas, que es el valor crítico superior repor-tado en la legislación europea y colombiana en los viajes categorizados como largos (Re-glamento del Consejo Europeo (CE), 2004; MPS, 2007). El presente estudio encontró que la presencia de cerdos fatigados se

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Cuadro 1. Análisis univariable de variables asociadas a la presencia de cerdos fatigados en un estudio de casos y controles, en una planta de sacrificio comercial en Colombia (Parte 1) Variables Caso n (%) Control n (%) P value OR IC 95% Características del conductor

Formación en bienestar animal

Sí 85 (90.4) 9 (9.6) 0.625 0.74 0.23-2.42 No 75 (50.0) 75 (50.0) Edad (años) 30-40 32 (34.1) 73 (48.7) 0.644 0.85 0.43-1.68 41-50 57 (60.6) 69 (46.0) 51-60 5 (5.3) 8 (5.3) Escolaridad Primaria 9 (9.6) 5 (3.3) 0.06 0.35 0.12-1.04 Bachillerato 84 (89.4) 129 (86.0) Técnico 1 (1.0) 16 (10.7) Condiciones de viaje

Tamaño del grupo en el camión (n) 3-20 3 (3.2) 86 (57.3) 21-40 25 (26.6) 34 (22.7) 50-80 45 (47.9) 26 (17.3) 100-120 21 (22.3) 4 (2.7) Densidad de carga (0.52 - 0.8 m2/cerdo) 94 (100) 143 (95.3) 0.08 0.00 0.00-2.01 Distancia (km) 10-50 13 (13.8) 77 (51.3) 0.05 2.54 1.0-6.49 51-100 81 (86.2) 73 (48.7) Tiempo de transporte (h) 0.3-1 3 (3.2) 19 (12.7) 0.01 0.55 0.34-0.90 1.1-2 38 (40.4) 67 (44.7) 2.1-3 52 (55.3) 37 (24.6) 3.1-4 1 (1.0) 27 (18.0) Velocidad (km/h) 30-60 80 (85.1) 138 (92.0) 0.65 0.75 0.22-2.56 61-80 14 (14.9) 12 (8.0) Ayudante (Sí) 26 (27.7) 43 (28.7) <0.01 0.26 0.11-0.59 Preclasificación (Sí) 10 (10.6) 30 (20.0) 0.88 0.93 0.35-2.45

Mezcla de cerdos (No) 89 (94.7) 104 (69.3) 0.88 0.93 0.35-2.45

Paradas durante el viaje (Sí) 91 (96.8) 103 (68.7) 0.56 1.52 0.36-6.35

Carretera mixta (Sí) 86 (91.5) 146 (97.3) 0.02 0.37 0.16-0.84

Suministro de agua (Sí) 78 (83.0) 48 (32.0) 0.54 0.72 0.25-2.05

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Cuadro 2. Análisis univariable de variables asociadas a la presencia de cerdos fatigados en un estudio de casos y controles, en una planta de sacrificio comercial en Colombia (Parte 2) Variables Caso n (%) Control n (%) P value OR1 IC2 95%

Características del camión

Número de pisos Uno 6 (6.4) 102 (68.0) < 0.01 2.14 1.63-29.1 Dos 88 (93.6) 48 (32.0) Piso Aluminio 75 (79.7) 50 (33.3) 0.88 0.95 0.54-1.68 Madera 19 (20.3) 100 (66.7) Techo de lona (Sí) 35 (37.2) 92 (61.3) 0.03 2.58 1.09-6.08 Compartimentos (Sí) 83 (88.3) 71 (47.3) 0.94 1.03 0.37-2.87 Otras variables Género 49 (52.1) 95 (63.3) 0.03 2.02 1.02-3.98

Cerdos muertos a la llegada (n) 3 5 0.81 0.89 0.35-2.25

1 OR: Razón de disparidad; 2 CI = intervalo de confianza

Cuadro 3. Factores asociados a la presencia de cerdos fatigados según los resultados de la regresión logística multivariable (94 casos y 94 controles)

Variable Categoría OR Coef. IC 95% p value

Test Wald p value

Tamaño del grupo en el camión (n) 3 - 20 Ref. 21 - 40 5.5 1.7 0.3-3.6 <0.01 NS 50 - 80 9.0 2.2 0.2-3.5 NS 100 - 120 34.5 3.5 1.6-6.3 0.01 Tiempo de transporte (h) Numérico 0.48 -1.2 0.3-0.9 0.02 0.02

Número de pisos Uno Ref. 1.3-3.3 <0.01 <0.01

Dos 6.9 1.5

Velocidad (km/h) Numérico 1.0 0.07 0.0-0.1 0.02 <0.01

Asistente Sí 0.2 -0.1-0.6 <0.01 <0.01

No Ref. -1.8

Género castrados Cerdos Ref.

Cerdas

jóvenes 2.3 0.8

0.1-1.1 0.04 0.03

OR = razón de disparidad; CI = intervalo de con?anza; Ref: categoría considerada como referencia; NS: no significativo

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incrementó en viajes de corta duración y dis-minuyó en transportes de mayor duración debido, tal vez, a la falta de recuperación de los cerdos al estrés experimentado durante los procedimientos de embarque en la granja y desembarque en la planta como ha sido descrito por Ritter et al. (2006) en EEUU y por Romero-Peñuela et al. (2015) en Colom-bia. Por otro lado, en este estudio, la mayor proporción de camiones presentó densidades de carga consistentes con la legislación na-cional (ICA, 2007), por lo que esta variable no se asoció con la presencia de cerdos fati-gados. Se necesitan estudios adicionales para explicar la relación entre las condiciones del viaje y las pérdidas por transporte en los cer-dos de ceba.

Los cerdos son transportados en Colom-bia en camiones con diseño y tamaños varia-dos, dotados de sistemas de ventilación pasi-va; así mismo, el nivel de capacitación de los conductores en manejo animal es bajo (Ro-mero et al., 2016), por lo que el tipo de ca-mión puede afectar el comportamiento de los cerdos, además del transporte, el desembar-que y el manejo en la planta de sacrificio (Torrey et al., 2013). Debido a razones eco-nómicas, el uso de camiones de dos y tres pisos para el transporte de cerdos está au-mentando rápidamente en Colombia (Rome-ro et al., 2016). Sin embargo, solo un bajo porcentaje de los modelos están equipados con rampas hidráulicas que faciliten el em-barque y desemem-barque de los animales. El número de pisos del camión tuvo efecto so-bre la presencia de cerdos fatigados en este estudio, lo que concuerda con estudios pre-vios (Romero et al. 2016). El embarque y desembarque de cerdos a través de rampas impone un fuerte esfuerzo físico para los cer-dos (Goumon et al., 2013), que se aumenta por la intervención aversiva de los manejadores, lo cual resulta en un mayor es-fuerzo físico para los cerdos y el personal (Torrey et al., 2013).

En el presente estudio, la velocidad del camión fue un factor que aumentó la proba-bilidad de presentar cerdos fatigados durante

el transporte. Las variaciones en la veloci-dad durante el transporte causan vibración y pérdida de equilibrio (Gebresenbet et al., 2011) y los cerdos son sensibles a estas dos condiciones (Li et al., 2008). Cuando se ex-ponen a la vibración, los órganos corporales funcionan como un grupo heterogéneo de sis-temas mecánicos que causa el desplazamiento de los órganos internos, lo cual produce estrés fisiológico y conductual en los animales (Lu

et al., 2010; Gebresenbet et al., 2011). Las cerdas jóvenes evaluadas presen-taron mayor riesgo de fatiga posiblemente porque son más susceptibles al estrés que los cerdos castrados (Pérez et al., 2002). No obstante, otros autores indican que los ma-chos tienen encuentros antagónicos para es-tablecer nuevas jerarquías (Lambooij, 2007; Sutherland et al., 2008). Las diferencias en-tre las tasas metabólicas o las reservas de energía entre machos y hembras pueden con-tribuir a los efectos observados en la presen-cia de cerdos fatigados. Estudios demuestran que mantener los cerdos separados por sexo en camiones mixtos podría reducir el porcen-taje de animales muertos y fatigados (Sutherland et al., 2009b).

En este estudio se evidenció que la pre-sencia de un asistente o ayudante durante el viaje fue un factor que disminuyó la presen-cia de cerdos fatigados. No obstante, la baja proporción de camiones con la presencia de un asistente en el estudio refuerza la necesi-dad de implementar esta medida, pero es in-dispensable contar con personal entrenado.

Dependiendo del intervalo de tiempo entre la inducción de la fatiga de los cerdos y el sacrificio, el animal podrá o no agotar sus reservas de glucógeno muscular antes de la muerte (Carr et al., 2005). En este estudio, los resultados mostraron que los cerdos fati-gados presentaron una mayor prevalencia de carne con pH alto que los cerdos típicos. Es-tos resultados, son similares a estudios pre-vios (Hambrecht et al., 2005; Weschenfelder

et al., 2012; Correa et al., 2013) y confirman que los cerdos fatigados experimentan más

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estrés antes del sacrificio, comparados con los cerdos de ceba típicos, y que los efectos del estrés en la calidad de la carne son de-pendientes del músculo (Correa et al., 2013). El esfuerzo físico y el estrés psicológico au-mentan la secreción de hormonas que exa-cerban los efectos de la actividad muscular sobre el agotamiento del glucógeno muscular (Terlouw y Porcher, 2005). Por otro lado, un pequeño porcentaje de cerdos exhibió carne PSE, lo cual puede estar relacionado con un agotamiento de las reservas de glucógeno en un corto plazo, justo antes del sacrificio (Carr

et al. 2005).

C

ONCLUSIONES

Se identificó que el tiempo de transpor-te, la velocidad, el número de pisos del camión, la ausencia de un asistente du-rante el viaje y el sexo de los cerdos son factores determinantes para la presen-cia de cerdos fatigados.

Los cerdos fatigados tuvieron un mayor

riesgo de presentar carne con pH alto al compararlos con los cerdos típicos.

La presencia de cerdos fatigados

duran-te el transporduran-te es un indicador útil para evaluar el bienestar animal, ya que esta condición compromete la homeostasis del animal, su capacidad para adaptarse a las condiciones estresantes del pre-sa-crificio y afecta de manera negativa la calidad de la carne.

L

ITERATURA

C

ITADA

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