1 Departamento de Salud Animal, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia
2 E- mail: marlyn.romero@ucaldas.edu.co Recibido: 6 de abril de 2018
Aceptado para publicación: 20 de septiembre de 2018
Factores de riesgo asociados con la presencia de cerdos
fatigados durante el transporte y sus implicaciones
en el pH muscular alto
Risk factors associated with the presence of fatigued pigs during transport and
their implications on high pH in muscle
Marlyn Hellen Romero1,2, Alexander Castillo-Patiño1, Jorge Alberto Sánchez1
R
ESUMENEl objetivo del presente estudio fue determinar los factores de riesgo asociados con la presencia de cerdos fatigados durante el transporte y sus implicaciones en el pH muscular alto en cerdos de ceba comercial. Se realizó un estudio de casos y controles, que incluyó 94 cerdos fatigados como casos y 94 cerdos típicos como controles. Los cerdos utilizados en este estudio eran machos castrados y hembras jóvenes de un genotipo comercial y peso de mercado estándar (115.5 ± 1.3 kg en promedio). Se aplicaron encues-tas estructuradas para caracterizar las condiciones de transporte y se evaluó el pH45 y pH24 de las canales. El modelo de regresión logística mostró que el número de comparti-mientos, la presencia de asistente, el sexo, la velocidad y el tiempo de transporte fueron variables asociadas con la presencia de cerdos fatigados. Los cerdos fatigados presen-taron mayor probabilidad de pH muscular alto que los cerdos normales (p<0.01). Estos resultados indican que el transporte es un factor de estrés para los cerdos con implicaciones sobre la presencia de cerdos fatigados y carne con pH24 alto.
Palabras clave: bienestar animal; calidad de la carne; pérdidas por transporte
A
BSTRACTThe aim of this study was to determine the transport risk factors associated with the presence of fatigued pigs and its implications on high muscle pH in market-weight pigs. A case-control study was conducted, including 94 fatigued pigs as case and 94 typical pigs as controls. Pigs used in this study were castrated males and young females of a commercial genotype and standard market weight (mean BW 115.5 ± 1.3 kg) castrated
and gilts of a standard commercial genotype. Structured face-to-face questionnaires were applied to characterize the transport conditions, and pH45 and pH24 carcass were evaluated. The logistic regression model showed that numbers of decks, the presence of assistant, sex, and transport speed and time were variables associated with the presence of fatigued pigs. Fatigued pigs had more probability of high muscular pH than typical pigs (p<0.01). These results indicate that the transport is a stress factor for pigs with implications on the presence of fatigued pigs and meat with high pH24.
Key words: transport losses; animal welfare; meat quality
I
NTRODUCCIÓNEl transporte es un proceso inevitable en la industria porcina moderna, que repre-senta una fase crítica en la producción ani-mal y se considera a menudo como una de las principales causas de estrés para los ani-males de granja (Magnani et al., 2014). La mayoría de los cerdos de ceba son transpor-tados en camiones desde la granja hasta la planta de sacrificio, donde gran parte de ellos llega y se procesa sin incidentes. Sin embar-go, un pequeño porcentaje de animales mue-ren y otros presentan dificultad para caminar durante el desembarque, lo que se conoce comúnmente como «cerdos no ambulatorios» (Sutherland et al., 2009a; Johnson et al., 2013). La presencia de cerdos no ambulatorios o que mueren en cualquier eta-pa durante el proceso de comercialización se denominan «pérdidas por transporte» (Berry
et al., 2012).
Los cerdos fatigados exhiben un com-portamiento alterado caracterizado por la pre-sencia de dificultad respiratoria (jadeo), de-coloración de la piel, o ambos. Si el estrés no se elimina o si se encuentran factores estresantes adicionales, el cerdo se mostrará reacio a moverse, con vocalizaciones anor-males, desarrollo de temblores musculares o manifestará una combinación de indicadores de estrés (Ritter et al., 2009a; Johnson et al., 2013). Los cerdos fatigados presentan acidosis metabólica como respuesta al ma-nejo y al transporte (Ritter et al., 2006),
con-dición que puede dar como resultado una re-ducción de 0.5 unidades del pH sanguíneo y aumento de la temperatura corporal de 1.0-2.5 °C (Aradom et al., 2012). Dependiendo del tiempo previo al sacrificio en donde se presente el estrés, este estado puede condu-cir a carne pálida, suave y exudativa (PSE) u oscura, firme y seca (DFD) (Carr et al., 2005). La variación en el pH influye en las características de la calidad de la carne, como el color, la vida útil, la capacidad de retención de agua y los rendimientos tecnológicos (Gajana et al., 2013).
Los cerdos fatigados representan un problema para la industria porcina por su im-pacto negativo en el bienestar de los anima-les, las pérdidas económicas y las implicaciones en la calidad de la carne (Kephart et al., 2010). Las pérdidas por trans-porte en Estados Unidos representan un 30% del valor total del animal, por los decomisos relacionados con la presencia de hematomas y animales muertos, tiempo y mano de obra adicional, y una mayor capacitación del per-sonal, entre otros (Carr et al., 2005; Ritter et al., 2009b). Sin embargo esta información no incluye los posibles impactos en la calidad de la carne.
Colombia es el quinto mayor productor latinoamericano de carne de porcino con una demanda comercial de 4.2 millones de cabe-zas (FAOSTAT, s.f.). No obstante, la inci-dencia de cerdos fatigados en Colombia ha sido escasamente documentada. Se dispone del reporte de Romero et al. (2016) quienes
establecieron que el 0.4% de cerdos trans-portados correspondió a cerdos fatigados. El objetivo del presente estudio fue determinar los factores de riesgo asociados con la pre-sencia de cerdos fatigados durante el trans-porte y sus implicaciones en el pH muscular alto en cerdos de ceba en una planta comer-cial colombiana.
M
ATERIALESYM
ÉTODOSEl estudio se llevó a cabo en una planta de sacrificio comercial localizada en la re-gión andina de Colombia entre febrero y abril de 2015. La planta procesa en promedio 350 porcinos por día.
Consideraciones Éticas
Los protocolos y procedimientos em-pleados en esta investigación contaron con la aprobación del Comité de Ética para la Ex-perimentación con Animales (CEEA) de la Universidad de Caldas (Acta 1 07/05/2014 Actividades con riesgo mínimo), Manizales, Colombia. La planta de sacrificio comercial cumplió con el decreto 1500 (MPS, 2007). Los animales fueron transportados y sacrifi-cados de acuerdo con las regulaciones na-cionales aplicadas en investigación y sacrifi-cio comercial.
Manejo de los Cerdos en la Planta de Sacrificio
Los cerdos se desembarcaron en la plan-ta de sacrificio por medio de una rampa metá-lica de pendiente ajustable (8 m de longitud) con piso antideslizante y se alojaron en co-rrales a una densidad de carga de 1 m2 /ani-mal durante 22 horas, con suministro de agua
ad libitum y sin mezcla social. Todos los cer-dos fueron someticer-dos a aturdimiento eléctri-co de un punto usando 250 v y 1.3 A durante 3 segundos. Luego se izaron, desangraron y se sometieron a escaldado a 62 °C durante 5 minutos. Las canales se refrigeraron a 4 °C por 24 horas.
Población de Estudio y Criterios de In-clusión
Se realizó un estudio de casos y contro-les que incluyó 94 cerdos fatigados como casos y 94 cerdos típicos (normales) como controles, de acuerdo con el cálculo del ta-maño de la muestra a priori (potencia = 0.8, proporción casos: controles = 1, precisión = 0.95, probabilidad de exposición entre con-troles = 0.30, razón de disparidad [OR] de-tectada = 2). Se seleccionaron cerdos cas-trados de ceba (peso promedio 115.5 ± 1.3 kg) y cerdas jóvenes de un genotipo comer-cial estándar. Los cerdos fatigados se defi-nieron como cerdos sin lesiones, traumas o enfermedades obvias, pero incapaces de ca-minar o mantenerse con sus congéneres y que mostraban signos físicos de estrés (dis-nea, decoloración de la piel, vocalización anor-mal y temblores musculares) (Ritter et al., 2006). Los cerdos típicos (normales) se defi-nieron como cerdos ambulatorios sin lesio-nes, traumas o enfermedades obvias, que podían caminar o mantenerse con sus con-géneres y sin signos físicos de estrés.
Los cerdos fatigados se identificaron usando números de tatuaje únicos y se aloja-ron en el corral de observación, hasta que el inspector oficial autorizó su sacrificio. Los cerdos de ceba típicos se identificaron y se localizaron en los corrales de recepción.
Recopilación de Datos
Los datos se obtuvieron a partir de eva-luación visual y encuestas estructuradas pre-senciales dirigidas a los conductores de los camiones, que incluyó información sobre las condiciones de transporte y factores demo-gráficos.
Medición de pH
Se utilizó un medidor de pH portátil, equipado con un electrodo penetrable (IQ150 pH/Mv/ medidor de temperatura; IQ Scientific Instruments) para determinar el pH45 y pH24. El electrodo se insertó en una
pequeña incisión en el músculo longissimus en el lado izquierdo de la canal (3º/4º último nivel de costilla). Después de cada cinco muestras, el medidor de pH se recalibró a temperatura ambiente utilizando dos solucio-nes tampón estándar de pH 7.0 y 4.0.
Manejo de Datos y Análisis Estadísticos
Los análisis de los datos se realizaron por medio de un modelo de regresión logísti-ca univariable, con el software STATA v. 13.0 para Windows (College Station, EEUU). Se utilizó el tamaño del grupo en el camión como un factor de confusión a priori, para determinar si cada variable se asociaba significativamente con el estado de casos y controles (variable dependiente) para la pro-gresión al análisis multivariable. Se realizó una regresión logística multivariable, consi-derándose para su inclusión variables con valores de p<0.20 en el análisis univariable (basado en la prueba de la relación de seme-janza). Las variables no significativas se eli-minaron una por una del modelo, comenzan-do con la variable que mostró el mayor valor de p general.
El modelo se volvió a ejecutar y se eva-luó la presencia de factores de confusión al comparar las estimaciones del nuevo mode-lo con las del modemode-lo anterior. La confusión se consideró presente cuando las estimacio-nes cambiaron al menos en 25%. Los facto-res de confusión fueron incluidos en el mo-delo independientemente de su importancia para obtener estimaciones menos sesgadas. La bondad de ajuste de los modelos se veri-ficó mediante la prueba de estadística Hosmer-Lemeshow. La sensibilidad y espe-cificidad del modelo fueron 82.9 y 83.3%, res-pectivamente. Asimismo, los valores de pH24 se analizaron como una variable de respues-ta binaria con valores de pH24 <6.1 y pH24 >6.1 y se hizo un análisis de regresión logís-tica multivariante.
R
ESULTADOSEn el análisis de regresión logística univariable se identificaron diferencias signi-ficativas entre los casos y los controles para nueve variables (Cuadros 1 y 2). El modelo de regresión logística mostró que el número de compartimientos del camión, la presencia de un ayudante durante el viaje, el sexo de los cerdos, la velocidad y el tiempo de transporte fueron variables asociadas con la presencia de cerdos fatigados (p<0.05) (Cua-dro 3).
Las muestras de carne se distribuyeron en los siguientes grupos de calidad: canales con pH45 <5.8 fueron consideradas como PSE, canales con pH24 entre 5.6 y 6.0 como de calidad normal y pH24 >6.1 se consideró como DFD (Boler et al., 2010). La mayoría de los lomos (75%) evaluados en el estudio se cla-sificaron como DFD. Así mismo, se encon-tró un porcentaje menor de PSE (5.3%). La carne con pH45 normal se encontró en una proporción de 19.8%. Los cerdos fatigados presentaron mayor frecuencia de carne os-cura que los cerdos típicos (OR=4.7; p<0.01).
D
ISCUSIÓNAunque generalmente se acepta que los viajes más largos pueden afectar negativa-mente el bienestar animal y las pérdidas por transporte de los cerdos de ceba (Haley et al., 2008; Sutherland et al., 2009a), algunos estudios (Pérez et al., 2002; Pilcher et al., 2011) reportan una mayor prevalencia de cerdos fatigados en viajes inferiores a ocho horas, que es el valor crítico superior repor-tado en la legislación europea y colombiana en los viajes categorizados como largos (Re-glamento del Consejo Europeo (CE), 2004; MPS, 2007). El presente estudio encontró que la presencia de cerdos fatigados se
Cuadro 1. Análisis univariable de variables asociadas a la presencia de cerdos fatigados en un estudio de casos y controles, en una planta de sacrificio comercial en Colombia (Parte 1) Variables Caso n (%) Control n (%) P value OR IC 95% Características del conductor
Formación en bienestar animal
Sí 85 (90.4) 9 (9.6) 0.625 0.74 0.23-2.42 No 75 (50.0) 75 (50.0) Edad (años) 30-40 32 (34.1) 73 (48.7) 0.644 0.85 0.43-1.68 41-50 57 (60.6) 69 (46.0) 51-60 5 (5.3) 8 (5.3) Escolaridad Primaria 9 (9.6) 5 (3.3) 0.06 0.35 0.12-1.04 Bachillerato 84 (89.4) 129 (86.0) Técnico 1 (1.0) 16 (10.7) Condiciones de viaje
Tamaño del grupo en el camión (n) 3-20 3 (3.2) 86 (57.3) 21-40 25 (26.6) 34 (22.7) 50-80 45 (47.9) 26 (17.3) 100-120 21 (22.3) 4 (2.7) Densidad de carga (0.52 - 0.8 m2/cerdo) 94 (100) 143 (95.3) 0.08 0.00 0.00-2.01 Distancia (km) 10-50 13 (13.8) 77 (51.3) 0.05 2.54 1.0-6.49 51-100 81 (86.2) 73 (48.7) Tiempo de transporte (h) 0.3-1 3 (3.2) 19 (12.7) 0.01 0.55 0.34-0.90 1.1-2 38 (40.4) 67 (44.7) 2.1-3 52 (55.3) 37 (24.6) 3.1-4 1 (1.0) 27 (18.0) Velocidad (km/h) 30-60 80 (85.1) 138 (92.0) 0.65 0.75 0.22-2.56 61-80 14 (14.9) 12 (8.0) Ayudante (Sí) 26 (27.7) 43 (28.7) <0.01 0.26 0.11-0.59 Preclasificación (Sí) 10 (10.6) 30 (20.0) 0.88 0.93 0.35-2.45
Mezcla de cerdos (No) 89 (94.7) 104 (69.3) 0.88 0.93 0.35-2.45
Paradas durante el viaje (Sí) 91 (96.8) 103 (68.7) 0.56 1.52 0.36-6.35
Carretera mixta (Sí) 86 (91.5) 146 (97.3) 0.02 0.37 0.16-0.84
Suministro de agua (Sí) 78 (83.0) 48 (32.0) 0.54 0.72 0.25-2.05
Cuadro 2. Análisis univariable de variables asociadas a la presencia de cerdos fatigados en un estudio de casos y controles, en una planta de sacrificio comercial en Colombia (Parte 2) Variables Caso n (%) Control n (%) P value OR1 IC2 95%
Características del camión
Número de pisos Uno 6 (6.4) 102 (68.0) < 0.01 2.14 1.63-29.1 Dos 88 (93.6) 48 (32.0) Piso Aluminio 75 (79.7) 50 (33.3) 0.88 0.95 0.54-1.68 Madera 19 (20.3) 100 (66.7) Techo de lona (Sí) 35 (37.2) 92 (61.3) 0.03 2.58 1.09-6.08 Compartimentos (Sí) 83 (88.3) 71 (47.3) 0.94 1.03 0.37-2.87 Otras variables Género 49 (52.1) 95 (63.3) 0.03 2.02 1.02-3.98
Cerdos muertos a la llegada (n) 3 5 0.81 0.89 0.35-2.25
1 OR: Razón de disparidad; 2 CI = intervalo de confianza
Cuadro 3. Factores asociados a la presencia de cerdos fatigados según los resultados de la regresión logística multivariable (94 casos y 94 controles)
Variable Categoría OR Coef. IC 95% p value
Test Wald p value
Tamaño del grupo en el camión (n) 3 - 20 Ref. 21 - 40 5.5 1.7 0.3-3.6 <0.01 NS 50 - 80 9.0 2.2 0.2-3.5 NS 100 - 120 34.5 3.5 1.6-6.3 0.01 Tiempo de transporte (h) Numérico 0.48 -1.2 0.3-0.9 0.02 0.02
Número de pisos Uno Ref. 1.3-3.3 <0.01 <0.01
Dos 6.9 1.5
Velocidad (km/h) Numérico 1.0 0.07 0.0-0.1 0.02 <0.01
Asistente Sí 0.2 -0.1-0.6 <0.01 <0.01
No Ref. -1.8
Género castrados Cerdos Ref.
Cerdas
jóvenes 2.3 0.8
0.1-1.1 0.04 0.03
OR = razón de disparidad; CI = intervalo de con?anza; Ref: categoría considerada como referencia; NS: no significativo
incrementó en viajes de corta duración y dis-minuyó en transportes de mayor duración debido, tal vez, a la falta de recuperación de los cerdos al estrés experimentado durante los procedimientos de embarque en la granja y desembarque en la planta como ha sido descrito por Ritter et al. (2006) en EEUU y por Romero-Peñuela et al. (2015) en Colom-bia. Por otro lado, en este estudio, la mayor proporción de camiones presentó densidades de carga consistentes con la legislación na-cional (ICA, 2007), por lo que esta variable no se asoció con la presencia de cerdos fati-gados. Se necesitan estudios adicionales para explicar la relación entre las condiciones del viaje y las pérdidas por transporte en los cer-dos de ceba.
Los cerdos son transportados en Colom-bia en camiones con diseño y tamaños varia-dos, dotados de sistemas de ventilación pasi-va; así mismo, el nivel de capacitación de los conductores en manejo animal es bajo (Ro-mero et al., 2016), por lo que el tipo de ca-mión puede afectar el comportamiento de los cerdos, además del transporte, el desembar-que y el manejo en la planta de sacrificio (Torrey et al., 2013). Debido a razones eco-nómicas, el uso de camiones de dos y tres pisos para el transporte de cerdos está au-mentando rápidamente en Colombia (Rome-ro et al., 2016). Sin embargo, solo un bajo porcentaje de los modelos están equipados con rampas hidráulicas que faciliten el em-barque y desemem-barque de los animales. El número de pisos del camión tuvo efecto so-bre la presencia de cerdos fatigados en este estudio, lo que concuerda con estudios pre-vios (Romero et al. 2016). El embarque y desembarque de cerdos a través de rampas impone un fuerte esfuerzo físico para los cer-dos (Goumon et al., 2013), que se aumenta por la intervención aversiva de los manejadores, lo cual resulta en un mayor es-fuerzo físico para los cerdos y el personal (Torrey et al., 2013).
En el presente estudio, la velocidad del camión fue un factor que aumentó la proba-bilidad de presentar cerdos fatigados durante
el transporte. Las variaciones en la veloci-dad durante el transporte causan vibración y pérdida de equilibrio (Gebresenbet et al., 2011) y los cerdos son sensibles a estas dos condiciones (Li et al., 2008). Cuando se ex-ponen a la vibración, los órganos corporales funcionan como un grupo heterogéneo de sis-temas mecánicos que causa el desplazamiento de los órganos internos, lo cual produce estrés fisiológico y conductual en los animales (Lu
et al., 2010; Gebresenbet et al., 2011). Las cerdas jóvenes evaluadas presen-taron mayor riesgo de fatiga posiblemente porque son más susceptibles al estrés que los cerdos castrados (Pérez et al., 2002). No obstante, otros autores indican que los ma-chos tienen encuentros antagónicos para es-tablecer nuevas jerarquías (Lambooij, 2007; Sutherland et al., 2008). Las diferencias en-tre las tasas metabólicas o las reservas de energía entre machos y hembras pueden con-tribuir a los efectos observados en la presen-cia de cerdos fatigados. Estudios demuestran que mantener los cerdos separados por sexo en camiones mixtos podría reducir el porcen-taje de animales muertos y fatigados (Sutherland et al., 2009b).
En este estudio se evidenció que la pre-sencia de un asistente o ayudante durante el viaje fue un factor que disminuyó la presen-cia de cerdos fatigados. No obstante, la baja proporción de camiones con la presencia de un asistente en el estudio refuerza la necesi-dad de implementar esta medida, pero es in-dispensable contar con personal entrenado.
Dependiendo del intervalo de tiempo entre la inducción de la fatiga de los cerdos y el sacrificio, el animal podrá o no agotar sus reservas de glucógeno muscular antes de la muerte (Carr et al., 2005). En este estudio, los resultados mostraron que los cerdos fati-gados presentaron una mayor prevalencia de carne con pH alto que los cerdos típicos. Es-tos resultados, son similares a estudios pre-vios (Hambrecht et al., 2005; Weschenfelder
et al., 2012; Correa et al., 2013) y confirman que los cerdos fatigados experimentan más
estrés antes del sacrificio, comparados con los cerdos de ceba típicos, y que los efectos del estrés en la calidad de la carne son de-pendientes del músculo (Correa et al., 2013). El esfuerzo físico y el estrés psicológico au-mentan la secreción de hormonas que exa-cerban los efectos de la actividad muscular sobre el agotamiento del glucógeno muscular (Terlouw y Porcher, 2005). Por otro lado, un pequeño porcentaje de cerdos exhibió carne PSE, lo cual puede estar relacionado con un agotamiento de las reservas de glucógeno en un corto plazo, justo antes del sacrificio (Carr
et al. 2005).
C
ONCLUSIONES
Se identificó que el tiempo de transpor-te, la velocidad, el número de pisos del camión, la ausencia de un asistente du-rante el viaje y el sexo de los cerdos son factores determinantes para la presen-cia de cerdos fatigados.
Los cerdos fatigados tuvieron un mayorriesgo de presentar carne con pH alto al compararlos con los cerdos típicos.
La presencia de cerdos fatigadosduran-te el transporduran-te es un indicador útil para evaluar el bienestar animal, ya que esta condición compromete la homeostasis del animal, su capacidad para adaptarse a las condiciones estresantes del pre-sa-crificio y afecta de manera negativa la calidad de la carne.
L
ITERATURAC
ITADA1. Aradom S, Gebresenbet G, Bullita FS,
Bobobee EY, Adam M. 2012. Effect
of transport times on welfare of pigs. J Agric Sci Technol 2: 544-562.
2. Berry NL, Johnson AK, Hill J, Lonergan S, Karriker LA, Stalder KJ.
2012. Loading gantry versus traditional
chute for the finisher pig: effect on welfare at the time of loading and per-formance measures and transport losses
at the harvest facility. J Anim Sci 90: 4028-4036. doi: 10.2527/jas.2011-4973 3. Boler DD, Dilger AC, Bidner BS, Carr
SN, Eggert JM, Day JW, Ellis M, et
al. 2010. Ultimate pH explains variation
in pork quality traits. J Muscle Foods 21: 119-130. doi: 10.1111/j.1745-4573.2009.-00171.x
4. Carr SN, Gooding JP, Rincker PJ, Hamilton DN, Ellis M, Killefer J,
Mckeith FK. 2005. A survey of pork
quality of downer pigs. J Muscle Foods 16: 298-305. doi: 10.1111/j.1745-4573.2005.00022.x
5. Correa JA, Gonyou HW, Torrey S, Widowski T, Bergeron R, Crowe TG, Laforest JP, Faucitano L. 2013. Welfare and carcass and meat quality of pigs being transported for two hours using two vehicle types during two seasons of the year. Can J Anim Sci 93: 43-55. doi: 10.4141/cjas2012-088 6. European Council Regulation (EC)
2004. Council Regulation (EC) No 1/
2005 of 22 December 2004 on the protection of animals during transport and related operations and amending Directives 64/432/EEC and 93/119/EC and Regulation (EC) No 1255/97. [Internet]. Available in: https://eur-lex.europa.eu/eli/reg/2005/1/oj
7. [FAOSTAT] Online database of the Food and Agriculture Organization of
the United Nations. sf. [Internet]
Available in: http://www.fao.org/faostat/ en/#data/QL
8. Gajana CS, Nkukwana TT, Marume
U, Muchenje V. 2013. Effects of
transportation time, distance, stocking density, temperature and lairage time on incidences of pale soft exudative (PSE) and the physico-chemical characteristics of pork. Meat Sci 95: 520-525. doi: 10.1016/j.meatsci.2013.05.028
9. Gebresenbet G, Aradom S, Bulitta FS,
Hjerpe E. 2011. Vibration levels and
frequencies on vehicle and animals during transport. Biosyst Eng 110: 10-19. doi: 10.1016/j.biosystemseng.2011.05.-007
10. Goumon S, Brown JA, Faucitano L, Bergeron R, Widowski TM, Crowe T,
Connor ML, et al. 2013. Effects of
transport duration on maintenance behavior, heart rate and gastrointestinal tract temperature of market-weight pigs in 2 seasons. J Anim Sci 91: 4925-4935. doi: 10.2527/jas.2012-6081
11. Haley C, Dewey CE, Widowski T,
Poljak Z, Friendship R. 2008. Factors
associated with in-transit losses of market hogs in Ontario in 2001. Can J Vet Res 72: 377–384.
12. Hambrecht E, Eissen JJ, Newman DJ, Smits CHM, Den Hartog LA,
Verstegen MWA. 2005. Negative
effects of stress immediately before slaughter on pork quality are aggravated by suboptimal transport and lairage conditions. J Animal Sci 83: 440-448. doi 10.2527/2005.832440x
13. [ICA] Instituto Colombiano
Agrope-cuario. 2007. Resolución 002640 de 28
de septiembre de 2007. [Internet], Dis-ponible en: https://www.ica.gov.co/ getattachment/6bfd1517-10f1-415d-b8cd-3ccb06d51a8f/2640.aspx
14. Johnson AK, Gesing LM, Ellis M, McGlone JJ, Berg E, Lonergan SM,
Fitzgerald R, et al. 2013. 2011 and 2012
Early Careers Achievement Awards: farm and pig factors affecting welfare during the marketing process. J Anim Sci 91: 2481-2491. doi: 10.2527/jas.2012-6114
15. Kephart KB, Harper MT, Raines CR.
2010. Observations of market pigs
following transport to a packing plant. J Anim Sci 88: 2199-2203. doi: 10.2527/ jas.2009-2440.
16. Lambooij B. 2007. Transport of pigs.
In: Grandin T (eds). Livestock handling and transport. 3rd Rev ed. Colorado, USA: CABI Publishing. p 228-244.
17. Li LA, Xia D, Bao ED, Wei S, Xiao JS, Bao JW, Chen WH, et al. 2008. Erhualian and Pietrain pigs exhibit distinct behavioral, endocrine and biochemical responses during transport. Livest Sci 113: 169-177. doi: 10.1016/j.livsci.2007.-03.008
18. Lu F, Ishikawa Y, Kitazawa H, Satake
T. 2010. Effect of vehicle speed on
shock and vibration levels in truck transport. Packag Technol Sci 23: 101-109. doi: 10.1002/pts.882
19. Magnani D, Cafazzo S, Cal P, Razzuoli E, Amadori M, Bernardini D, Gerardi
G, et al. 2014. Effect of long transport
and environmental conditions on behaviour and blood parameters of postweaned piglets with different reactivity to backtest. Livest Sci 162: 201-208. doi: 10.1016/j.livsci.2014.01.011 20. [MPS] Ministerio de la Protección
So-cial. 2007. Decreto Número 1500 de
2007. [Internet], Disponible en: http:// www.minambiente.gov.co/images/nor- mativa/decretos/2007/dec_1500_-2007.pdf
21. Pérez MP, Palacio J, Santolaria MP, Aceña MDC, Chacón G, Verde MT, Calvo JH, et al. 2002. Influence of lairage time on some welfare and meat quality parameters in pigs. Vet Res 33: 239-250. doi: 10.1051/vetres:2002012 22. Pilcher CM, Ellis M, Rojo-Gómez A,
Curtis SE, Wolter BF, Peterson CM, et al. 2011. Effects of floor space during transport and journey time on indicators of stress and transport losses of market-weight pigs. J Anim Sci 89: 3809-3818. doi: 10.2527/jas.2010-3143
23. Ritter MJ, Ellis M, Anderson DB, Curtis SE, Keffaber KK, Killefer J, McKeith FK, et al. 2009a. Effects of multiple concurrent stressors on rectal temperature, blood acid-base status, and longissimus muscle glycolytic potential in market-weight pigs. J Anim Sci 87: 351-362. doi: 10.2527/jas.2008-0874
24. Ritter MJ, Ellis M, Berry NL, Curtis SE, Anil L, Berg E, Benjamin M, et
al. 2009b. Review: transport losses in
market weight pigs: i. a review of definitions, incidence, and economic impact. Prof Anim Scientist 25: 404-414. doi: 10.15232/S1080-7446(15)30735-X 25. Ritter MJ, Ellis M, Brinkmann J,
DeDecker JM, Keffaber KK, Kocher
ME, Peterson BA, et al. 2006. Effect
market-weight pigs on the incidence of transport losses at the packing plant and the relationships between transport conditions and losses. J Anim Sci 84: 2856-2864. doi: 10.2527/jas.2005-577 26. Romero MH, Sánchez JA, Hoyos R.
2016. Factores asociados con la
fre-cuencia de cerdos no ambulatorios du-rante el transporte. Arch Med Vet 48: 191-198. doi: 10.4067/S0301-732X2016-000200009
27. Romero-Peñuela MH, Sánchez-Valen-cia JA, Hoyos-Martínez RH. 2015. Factors associated with the frequency of died pigs during transport to a slaughterhouse. Rev CES Med Zootec 10: 132-140.
28. Sutherland MA, Erlandson K, Connor JF, Salak-Johnson JL, Matzat P,
Smith JF, McGlone JJ. 2008. Health
of non-ambulatory, non-injured pigs at processing. Livest Sci: 116: 237-245. doi: 10.1016/j.livsci.2007.10.009
29. Sutherland MA, Krebs N, Smith JS, Dailey JW, Carroll JA, McGlone JJ.
2009a. The effect of three space
allowances on the physiology and behavior of weaned pigs during
transpor-tation. Livest Sci 126: 183-188. doi: 10.1016/j.livsci.2009.06.021
30. Sutherland MA, McDonald A,
McGlone JJ. 2009b. Effects of
variations in the environment, length of journey and type of trailer on the morta-lity and morbidity of pigs being trans-ported to slaughter. Vet Rec 165: 13-18. 31. Terlouw EM, Porcher J, Fernandez
X. 2005. Repeated handling of pigs
during rearing. II. Effect of reactivity to humans on aggression during mixing and on meat quality. J Anim Sci 83: 1664-1672. doi: 10.2527/2005.8371664x 32. Torrey S, Bergeron R, Widowski T,
Lewis N, Crowe T, Correa JA, et al.
2013. Transportation of market-weight
pigs: effect of season, truck type, and location within truck on behavior with a two-hour transport. J Anim Sci 91: 2863-2871. doi: 10.2527/jas.2012-6005 33. Weschenfelder AV, Torrey S, Devillers
N, Crowe T, Bassols A, Saco Y, Pineiro M, et al. 2012. Effects of trailer design on animal welfare parameters and carcass and meat quality of three Pietrain crosses being transported over a long distance. J Anim Sci 90: 3220-3231. doi: 10.2527/jas.2012-4676