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Búsqueda de material magnético y experimentos comportamentales con campo magnético artificial en Drosophila melanogaster

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Academic year: 2020

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Búsqueda de material magnético y experimentos comportamentales con campo

magnético artificial en

Drosophila melanogaster

Juan F. Vargas1, Carlos Hernandez2, y Jorge Molina1

1: Centro de Investigaciónes en Microbiología y Parasitología Tropical (CIMPAT), Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes, Bogotá, Colombia, 2: Departamento de Física, Universidad Militar Nueva Granada, Bogotá, Colombia

Palabras clave: Material magnético, Drosophila, Pares radicales, Vibrating sample magnetometry, Magnetita, Magnetorecepción

Abstract

La magnetorecepción, es una modalidad sensorial con amplia representación entre los animales. Con respecto a los terrestres, sabemos de dos mecanismos hipotéticos que explican este proceso sensorial: el mecanismo basado en magnetita y el mecanismo de pares radicales. Para Drosophila melanogaster es más aceptado el segundo mecanismo, sin embargo, la evidencia existente no permite descartar la posibilidad de que algún material magnético pueda estar involucrado en la detección magnética de Drosophila. Para evaluar esta posibilidad, fueron realizadas curvas de magnetización con cuerpos completos de Drosophila melanogaster de una cepa silvestre y se utilizó esta misma cepa para evaluar comportamentalmente la percepción de estímulos magnéticos. No se encontró un patrón de respuesta comportamental asociado a la detección del campo magnético terrestre o a la presencia de un campo magnético artificial de 1 mT. Por otro lado, fue posible hallar evidencia de propiedades magnéticas en el cuerpo de Drosophila

consistentes con registros anteriores de insectos con reconocida capacidad de magnetorecepción. Hasta donde los autores conocen, esta es la primera evidencia apuntando a la posibilidad de un mecanismo basado en material magnético en Drosophila. Desde el punto de vista comportamental se recomienda la continuación de la estandarización de los experimentos para poder obtener datos contundentes que confirmen los resultados de detección de material magnético en el cuerpo de Drosophila.

Introducción

La magnetorecepción, que es la habilidad para percibir campos magnéticos, ha sido documentada en múltiples animales, incluyendo mamíferos, anfibios, aves, moluscos y artrópodos (Johnsen & Lohmann, 2008; Lohmann, 2010; Wiltschko & Wiltschko, 2005). Dentro de estos últimos, conocemos de varios insectos para los que existe evidencia del uso de esta modalidad sensorial (Hsu & Li, 1994; Hsu et al., 2007; Phillips & Sayeed, 1993; Vácha & Soukopová, 2004; Vácha, 2006; Wajnberg et al., 2001; Walker & Bitterman, 1985) y entre los cuales encontramos también al modelo biológico Drosophila melanogaster (Dommer et al., 2008; Gegear et al., 2008; Phillips & Sayeed, 1993).

Aunque aún no conocemos el funcionamiento de algún magnetoreceptor animal (Johnsen & Lohmann, 2005; Johnsen & Lohmann, 2008; Phillips et al., 2010), existen dos hipótesis que intentan explicar este fenómeno en animales terrestres: La hipótesis del mecanismo basado en magnetita (MBM) (Wiltschko & Wiltschko, 2005) y la hipótesis del mecanismo de pares radicales

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(MPR) (Ritz et al., 2000; Ritz et al., 2010; Wiltschko & Wiltschko, 2005). Para el modelo MBM se ha sugerido un mecanismo de transducción sensorial en el cual las partículas magnéticas se encuentran acopladas a la membrana celular a través de conexiones con el citoesqueleto y de acuerdo con la orientación relativa del campo magnético estas partículas pueden moverse y causar apertura de canales en las membranas (Hsu et al., 2007; Johnsen & Lohmann, 2005). Por otro lado, la hipótesis MPR plantea la existencia de una reacción en la que la excitación por luz de un fotoreceptor puede llevar a la formación de pares radicales cuya transición entre los estados (spin electrónico, estados de triplete o singlete) dependería del campo magnético, dando lugar a diferentes productos (Ritz et al., 2000; Ritz et al., 2010; Wiltschko & Wiltschko, 2005).

El fenómeno de dependencia a la luz observado en respuestas comportamentales a campos magnéticos es un punto de partida para apoyar la hipótesis MPR (Ritz et al., 2000). Este fenómeno de dependencia se ha observado en insectos como Tenebrio molitor y D. melanogaster, lo que ha llevado a hipotetizar que el MPR aplica en estos casos (Dommer et al., 2008; Gegear et al., 2008; Phillips & Sayeed, 1993; Vácha et al., 2008; Vácha & Soukopová, 2004).

El fotoreceptor que ha sido involucrado en el proceso de magnetorecepción por MPR en

Drosophila es el criptocromo. Esta afirmación parte de que una respuesta comportamental a campos magnéticos depende de la presencia de este fotoreceptor (Gegear et al., 2008; Gegear et al., 2010), que además, ha podido ser hallado en el ojo compuesto de Drosophila (Yoshii et al., 2008).

A pesar de la evidencia, aún hay espacio para la duda en cuanto al mecanismo de magnetorecepción presente en Drosophila (y los animales en general). En primer lugar, la evidencia de que los criptocromos son magnetoreceptores es aún incipiente y no permite excluir la posibilidad de que la importancia de los criptocromos en la magnetorecepción se deba a algún efecto sobre el comportamiento no relacionado con el mecanismo de transducción (Jensen, 2010; Phillips et al., 2010). Por otro lado, la presencia de este fotoreceptor en el ojo compuesto (especialmente en las células R7 y R8) ha sido observada luego de varios días de exposición a oscuridad constante (Yoshii et al., 2008), lo que vuelve insuficiente esta pieza de evidencia para sustentar la idea de que el criptocromo hace parte del mecanismo activo natural de detección magnética. Finalmente, una hipótesis que no puede ser descartada aún para Drosophila (hipótesis de compás doble; Jensen, 2010), propone la existencia de un mecanismo sensorial que reúne información visual e información proveniente de un magnetoreceptor independiente de luz para producir comportamientos relacionados con orientación.

Por estas razones, consideramos que para avanzar en el conocimiento de los posibles mecanismos de magnetorecepción usados por animales terrestres es necesario evaluar la posibilidad de que la magnetorecepción en D. melanogaster pueda estar mediada por un MBM. De no encontrarse evidencia que soporte la hipótesis de MBM queda entonces la posibilidad de que solo exista magnetorecepción basada en MPR. En el caso contrario sería necesario abrir una discusión sobre el papel de los criptocromos en las respuestas de Drosophila a campos magnéticos.

Una buena forma de empezar a estudiar la posibilidad de un MBM en Drosophila es el análisis de material biológico mediante el uso de un magnetómetro de muestra vibratoria (VSM) con el fin de realizar curvas de magnetización. Como concluyen Giraldo et al. (2013), el VSM resulta ser una alternativa apropiada para describir parámetros magnéticos en insectos (a pesar de ser un

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magnetómetro menos sensible que un SQUID) debido a que combina facilidad de uso, de procesamiento datos y costos reducidos.

De acuerdo con lo mencionado, el presente estudio se propuso evaluar la presencia de magnetorecepción en una cepa silvestre de Drosophila melanogaster y analizar la posibilidad de que este sentido esté mediado por partículas magnéticas. Para ello, evaluamos mediante VSM cuerpos completos de ejemplares de una cepa silvestre de esta especie en busca de algún material que responda fuertemente a campos magnéticos. Además, realizamos experimentos comportamentales usando esa misma cepa (para la cual no hay registros previos de respuesta a campos magnéticos) con el fin de evaluar su respuesta a estímulos magnéticos terrestres y artificiales.

Materiales y métodos

Animales utilizados en el estudio

Para los diferentes ensayos se utilizó una cepa silvestre de D. melanogaster capturada en septiembre de 2005 en La Vega, Cundinamarca y mantenida bajo condiciones de laboratorio en una colonia en el cepario de Drosophila de la Universidad de los Andes utilizando medio de banano y procedimientos estándar. De forma previa a los ensayos se prepararon 120 frascos con moscas.

Experimentos comportamentales

Para probar la existencia de respuestas comportamentales en la cepa utilizada de D. melanogaster, se usó como estímulo una bobina de Helmholtz de 40 cm de diámetro (PHYWE 06960-00) ajustada a 1 mT de intensidad del campo en el centro de la bobina, mediante un teslámetro (PHYWE 13610-90) (Fig. 1A-B). Una lámpara (ZOO MED laboratories Inc. Bug Napper) con un pico de emisión en UV de 370 ± 15 nm, medido con un espectrómetro (OceanOptics USB 4000), y con una intensidad de 34,3 ± 1,47 µW/cm2 medida con un radiómetro (ILT 1400-A), fue utilizada como fuente de iluminación (Fig. 1A y 1C).

El área experimental estuvo delimitada por una caja plástica (altura: 13,5 cm. En la base: 12 x 12 cm. En la parte superior: 13 x 13 cm) pintada de blanco internamente y cubierta de cinta adhesiva negra por el exterior que impedía cualquier pista visual que no fuera de interés en el experimento (Fig. 1A-B). Un orificio (0,8 cm de diámetro) en la parte superior de la caja permitía la entrada de la luz UV. Un orificio adicional en la parte inferior de la caja permitía acoplar una arena experimental circular (detallada a continuación). La caja plástica y la arena experimental circular fueron ubicadas en el centro de la bobina, mientras que la fuente de iluminación fue colocada sobre la caja plástica (Fig. 1A).

La arena circular dentro de la cual se desplazaban los insectos consistía de platos de Petri plásticos (8,7 cm de diámetro) desbastados hasta conseguir una altura interna de 2 mm. Para registrar la posición de un individuo dentro de la arena circular, esta fue delimitada en la parte inferior del plato en 16 sectores (ocupando 22,5° cada uno) (Lohmann et al., 1995) (Fig. 1B). Además, se demarcó una circunferencia a 1 cm de distancia del borde de la arena (Vácha & Soukopová, 2004) con el fin de dividirla en 16 sectores externos e internos (Fig. 1B). Para permitir el ingreso de los

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insectos en la arena experimental circular se abrió un orificio pequeño en el centro del plato inferior. Papel de filtro se ubicó en la base de la arena circular en cada ensayo para evitar el potencial marcaje con pistas químicas durante el desplazamiento de las moscas utilizadas en experimentos previos (Vácha & Soukopová, 2004).

Los individuos fueron sometidos a uno de dos tratamientos. En el primero las moscas fueron expuestas al campo artificial de 1 mT más el campo magnético terrestre. En estos experimentos el campo artificial fue dirigido hacia una de cuatro posiciones diferentes (Fig. 1B) con respecto al norte magnético terrestre (Dommer et al., 2008; Phillips & Sayeed, 1993; Vácha & Soukopová, 2004). Estos datos fueron analizados usando como punto de referencia la dirección del campo artificial y aparte, como control, fueron analizados los mismos datos pero tomando como punto de referencia únicamente el norte terrestre (presente en todos los experimentos).

Para el segundo tratamiento, las moscas fueron expuestas exclusivamente al campo magnético terrestre y a cualquier fuente de electromagnetismo cercana. Este segundo grupo de datos fue analizado usando el norte terrestre como punto de referencia.

15 a 18 horas antes de los ensayos, individuos machos fueron colocados individualmente en recipientes plásticos en oscuridad junto con un algodón humedecido. Luego fueron trasladados al sitio de medición y tras 20 minutos de reposo, uno de los recipientes individuales era encajado a la parte inferior de la arena (haciendo uso de luz roja) para inducir el ascenso y entrada de la mosca a la arena circular. Simultáneamente, se encendía la lámpara UV y se grababa desde abajo de la arena experimental la sombra que cada individuo proyectaba en la arena circular. Los videos de los experimentos fueron grabados con una cámara Sony Handycam DCR-SR200. Todos los experimentos se realizaron entre las 8:00 am y las 12:00 m.

En cada uno de los videos grabados se registró el primer sector externo de la arena al que ingresó cada individuo probado (para pruebas con campo artificial N= 46; sin campo artificial N= 38). Después de esta elección se retiraba el recipiente de entrada y se tapaba con algodón el orificio de ingreso al plato de Petri. Luego de 30 segundos se registró en los videos la posición de cada individuo durante 10 minutos cada 10 segundos (campo artificial N= 30; sin campo artificial N= 27).

Análisis estadísticos de los experimentos comportamentales

Los datos del primer sector externo elegido por la mosca y de la posición del insecto durante los 10 minutos del ensayo fueron analizados respectivamente mediante estadística circular usando pruebas de Rayleigh y pruebas de Rayleigh modificada por Moore. Para realizar los cálculos se utilizó el software Oriana 4,0.

Detección de partículas magnéticas en el cuerpo de Drosophila melanogaster

Para evaluar la presencia de materiales magnéticos en cuerpos completos de Drosophila, se mantuvieron moscas machos y hembras en recipientes con etanol al 70%, tras lo cual se secaron por 10 horas a 35 °C y por 21 horas a 39 °C en un horno (Wajnberg et al., 2001). Luego se almacenaron en recipientes herméticos con gel de sílice hasta la siguiente manipulación.

Para realizar curvas de magnetización, aproximadamente 300 moscas secas fueron maceradas y una cantidad suficiente de macerado se introdujo en una cápsula de celulosa, que posteriormente

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se acopló a un magnetómetro de muestra vibratoria (VSM; Lakeshore modelo 7404) con el cual se aplicaron ciclos de 0,6 T a -0,6 T y de vuelta a 0,6 T (Giraldo et al., 2013). Para todas las mediciones se tomaron medidas control haciendo mediciones solamente de las cápsulas de celulosa vacías y estos datos se restaron de los datos obtenidos con las cápsulas de celulosa conteniendo las muestras (Giraldo et al., 2013). Estos experimentos con moscas secas se realizaron tres veces. Como control positivo se aplicó el mismo procedimiento a 8 abdómenes de Apis mellifera (Giraldo et al., 2013; Wajnberg et al., 2001).

Resultados

Ensayos comportamentales con Drosophila melanogaster

Se obtuvieron distribuciones circulares para la primera dirección escogida (Fig. 2) y la ubicación elegida durante los 10 minutos (Fig. 3) por individuos machos de Drosophila melanogaster. En ninguno de los dos casos fue registrado un patrón de orientación consistente para los individuos analizados en conjunto (P > 0,5 en todos los casos; Fig. 2 y 3). Al analizar la orientación de machos individuales a lo largo de 10 minutos, pudimos observar que algunos de ellos se orientaron consistentemente durante este tiempo (Fig. 3A-C). Sin embargo, los individuos en conjunto no se orientaron de forma diferenciable del azar.

Propiedades magnéticas del cuerpo de Drosophila melanogaster

Las curvas de magnetización obtenidas para cuerpos completos de Drosophila melanogaster

resultaron similares (Fig. 4B-C) a la curva obtenida para Apis mellifera utilizada como control positivo (Fig. 4E).

En dos casos las gráficas, indican la presencia de algún material con comportamiento superparamagnético. Cabe anotar que los puntos de saturación de las curvas para Drosophila son de alrededor de un orden de magnitud menores al compararlos con la curva obtenida para Apis mellifera. En uno de los casos (Fig. 4A) no se evidenció el patrón de respuesta positivo característico de las figuras 4B y 4C.

Discusión

Ensayos comportamentales con Drosophila melanogaster

La ausencia de resultados positivos para los experimentos comportamentales, no implica una ausencia de magnetorecepción en los machos de Drosophila melanogaster. Consideramos entonces que es necesario continuar el proceso de estandarización para poder detectar magnetorecepción en Drosophila con ensayos individuales en arenas circulares. Para este fin puede considerarse el uso de condicionamiento, que es una herramienta poderosa para hallar respuestas comportamentales a estímulos magnéticos en insectos (Dommer et al., 2008; Gegear et al., 2008; Phillips & Sayeed, 1993; Vácha et al., 2008; Vácha & Soukopová, 2004).

Otro punto a tener en cuenta en la realización de experimentos comportamentales es la cepa utilizada. Gegear et al. (2008) evaluaron la respuesta de varias cepas de Drosophila melanogaster a un campo magnético fuerte, hallando una diferencia en la magnitud de la respuesta

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comportamental dependiendo de la cepa. Por esta razón es posible que la cepa utilizada en nuestros experimentos no responda de una forma tan consistente a estímulos magnéticos como lo podría hacer otra cepa diferente de la misma especie.

Por último, es necesario tener en cuenta la intensidad del campo magnético artificial utilizado en los experimentos. Para el presente estudio, se realizaron experimentos con una intensidad de campo de 1 mT, que es mayor a la intensidad más alta usada en experimentos previos (Gegear et al., 2008). Aunque la alta intensidad del campo magnético utilizado en nuestros experimentos evitó la necesidad de aislar el montaje del ruido electromagnético externo, este beneficio pudo haberse visto opacado por la potencial presencia de efectos fisiológicos indeseados en los insectos probados (Painter et al., 2013; Wiltschko & Wiltschko, 2005).

Propiedades magnéticas del cuerpo de Drosophila melanogaster

Los resultados obtenidos con el VSM respaldan la posibilidad de la presencia de partículas magnéticas en el cuerpo de Drosophila melanogaster. Nuestros análisis, concuerdan con lo encontrado para otros insectos, para los cuales ha sido observada magnetorecepción y existen registros de magnetita (por lo que son casos para los que se acepta más la hipótesis MBM; Giraldo et al., 2013; Kirschvink et al., 2001; Kirschvink & Gould, 1981; Wajnberg et al., 2010). En estos casos también se ha observado superparamagnetismo (Kirschvink & Gould, 1981; Wajnberg et al., 2001).

Uno de los resultados obtenidos de nuestros experimentos no evidenció el patrón característico de respuesta con el VSM ante la presencia de material magnético (Fig. 4A). En este caso la posible explicación del resultado es la baja resolución que se obtuvo en esa medición en particular.

De acuerdo con lo anterior y para nuestro conocimiento, los resultados obtenidos con el VSM y aquí presentados constituyen la primera evidencia de material magnético que podría estar potencialmente involucrado en magnetorecepción para un insecto para el que está más aceptado el MPR.

Según nuestros resultados, queda abierta la posibilidad de que en Drosophila esté funcionando un compás doble (Jensen, 2010) o de que los criptocromos actúen de forma secundaria sobre comportamientos de respuesta a campos magnéticos (Phillips et al., 2010). Existen antecedentes de integración sensorial en insectos que hacen viables estos escenarios (Huston & Jayaraman, 2011; Wessnitzer & Webb, 2006).

La posibilidad de que dos tipos de mecanismo magnetoreceptor (MBM y MPR) coexistan en

Drosophila tampoco puede ser descartada. Afirmación que es sustentada por la existencia de respaldo tanto para el MBM como para el MPR en aves (Wiltschko & Wiltschko, 2005). Un escenario de este tipo no indicaría una redundancia, puesto que los dos mecanismos podrían otorgar información complementaria. Esto es lo que sugieren Wiltschko & Wiltschko (2005), quienes hipotetizan que la capacidad que tendría un MBM para detectar cambios leves de intensidad dentro de un campo magnético otorgaría información a un animal migrante sobre su ubicación, mientras que un MPR le permitiría obtener la información necesaria para mantener una dirección consistente. Por esta razón, estos autores comparan el MBM a un magnetómetro y el MPR a un compás.

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Para el contexto de un insecto como Drosophila, la discusión sobre la existencia de un compás doble (Jensen, 2010) o sobre la presencia de dos mecanismos de magnetorecepción (MBM y MPR) es pertinente. Las habilidades de orientación y navegación pueden ser especialmente importantes para estos animales, debido a su sorprendente capacidad para recorrer grandes distancias (Coyne et al., 1982; Coyne et al., 1987).

Como consecuencia de las incógnitas planteadas, sugerimos continuar investigando la posibilidad de que exista magnetorecepción basada en un MBM en Drosophila. Para esto, sugerimos la realización de estudios que involucren histología, usando tinciones para objetos con contenido en hierro y técnicas en microscopía que permitan detectar y localizar en el cuerpo de Drosophila la presencia de material magnético (Hsu & Li, 1994; Hsu et al., 2007). Un análisis previo de las partes del cuerpo de las moscas de manera aislada (cabezas, tórax y abdómenes) con el VSM podría ayudar a delimitar la búsqueda del material magnético de interés a ciertas regiones del cuerpo de

Drosophila.

Agradecimientos:

Queremos agradecer al Departamento de Física de la Universidad de los Andes por su apoyo en la realización de las mediciones con el VSM y a Germán Moreno y Aneider Angulo, por su apoyo con los experimentos comportamentales. A Emigdio Guiza, por su colaboración en el manejo de las colonias de Drosophila. A Laura Ospina y Miguel Parada por observaciones y consejos referentes al escrito. Por último, a Diego Giraldo, por su apoyo en las fases iniciales del proyecto.

Referencias

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Leyendas de las figuras

Figura 1. Características del montaje experimental usado en los experimentos comportamentales. A) Vista diagonal del montaje experimental con ubicación de la fuente de luz UV en la parte superior y bobinas de Helmholtz de 40 cm de diámetro a los lados. B) Vista inferior del montaje experimental con las bobinas Helmhotlz y arena circular experimental con 16 sectores internos y externos marcados. La bobina fue ubicada en dos posibles posiciones (líneas punteadas) y dependiendo del experimento, podía estar encendida o apagada. Figuras A y B no a escala. C) Espectro de emisión de la fuente de iluminación usada en los experimentos. La línea azul indica el pico en ultravioleta de emisión.

Figura 2. Experimentos comportamentales con machos de Drosophila melanogaster expuestos a campo magnético artificial. Primer sector escogido al ingresar a la arena experimental. En rojo, vector promedio y umbral de significancia. A) Dirección de la respuesta de los individuos expuestos a campo artificial de 1 mT cuando el norte artificial es tomado como 0° (N=46; test de Rayleigh, P= 0,124). B) Control. Dirección de la respuesta de los individuos expuestos a campo artificial de 1 mT, pero mirando la respuesta de esos individuos cuando el norte terrestre es dirigido a 0° (test de Rayleigh, P= 0,569). C) Dirección de la respuesta de los individuos no expuestos a campo artificial (N= 38, test de Rayleigh, P= 0,31).

Figura 3. Experimentos comportamentales con machos de Drosophila melanogaster expuestos a campo magnético artificial. Ubicación de los individuos a lo largo de 10 minutos. En rojo, vector promedio. En azul, vectores promedio para cada individuo evaluado. A) Dirección de la respuesta de los individuos expuestos a campo artificial de 1 mT cuando el norte artificial es tomado como 0° (N=30; test de Rayleigh modificado por Moore, 0,5>P>0,1). B) Control. Dirección de la respuesta de los individuos expuestos a campo artificial de 1 mT, pero mirando la respuesta de esos individuos cuando el norte terrestre es dirigido a 0° (test de Rayleigh modificado por Moore, 0,9>P>0,5). C) Dirección de la respuesta de los individuos no expuestos a campo artificial (N= 27, test de Rayleigh modificado por Moore, 0,5>P>0,1).

Figura 4. Resultados de la exposición de cuerpos completos de Drosophila melanogaster a un magnetómetro de muestra vibratoria (VSM) para detectar la presencia de partículas magnéticas. A-C) Resultados de la presencia de material magnético en cuerpos completos de Drosophila

melanogaster. D) Resultado de referencia esperado para un material diamagnético. Tejido de

Rhodnius prolixus que no contiene ningún material magnético (Tomado de Giraldo et al., 2013). E)

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Referencias

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