EL COLEGIO DE LA FRONTERA SUR
Diversidad de chinches (Hemiptera: Heteroptera) en
bosques secundarios de Pino-Encino en Chiapas, México
TESIS
presentada como requisito parcial para optar al grado de Maestría en Ciencias en Recursos Naturales y Desarrollo Rural
Por
León Felipe De La Mora Estrada
"El crecimiento en la conciencia no depende de la voluntad del intelecto, o de sus posibilidades, sino en la intensidad del impulso interno". - Proverbio de un templo egipcio
Libro egipcio de los muertos.
Dedico esta tesis a mis padres Carlos Manuel De La Mora Zerpa y María de las Mercedes Estrada Gómez y a mis Hermanos Odín y Mercedes, por su cariño, apoyo incondicional, sus consejos e inspiración para lograr todo aquello que me
propongo. Por enseñarme que no importa la forma en la que se viva, el éxito y la felicidad no se obtienen por los logros académicos, por el trabajo o por el
reconocimiento de otros, estos se obtienen por decisiones que a lo largo de nuestra vida nos indican un camino individual, que finalmente nos incita a seguir y
regresar al núcleo para sentirnos aliviados.
A mi sobrina Morgana, por despertar en mí un sentimiento de ternura, inocencia, sorpresa, aprecio por las cosas sencillas y por todo lo que falta por aprender. A la memoria de mi abuela Mercedes, por inculcar en mí valores y educación únicos, por estar siempre presente en mis recuerdos.
"Pero yo no quiero estar entre la gente loca", comentó Alice. "Oh no puedes evitar eso", dijo el Gato: "Aquí todos estamos locos, yo estoy loco, tú estás loca". "¿Cómo sabes que estoy loca? " dijo Alice. "Debes estarlo", dijo el Gato, "O no habrías venido aquí". - Lewis Carroll
Agradecimientos
Agradezco a mi tutora Dra. Lorena Ruíz Montoya, por confiar desde un inició en mí como estudiante y aceptar el reto de formarme y llevar a cabo esta propuesta de investigación, por la paciencia y apoyo a lo largo de este proceso y a A CONACYT por la beca otorgada con convenio (296160 / 288302).
A mis asesores: Dr. Alejandro Morón Ríos, Dr. Neptalí Ramírez Marcial, y M en C. María Cristina Mayorga Martínez, primero por el gusto de conocerlos, la confianza y las pláticas con cada uno, por todos los aportes académicos tanto para esta investigación como en las aulas de clase, por los consejos y el apoyo durante esta etapa.
Al Dr. Thomas J. Henrry, por su amabilidad, hospitalidad y apoyo durante la estancia en el Museo de Historia Natural Smithsoniano y por brindarme las herramientas necesarias para llevar a cabo los objetivos de la visita.
A mis sinodales: Dra. Paula Lidia Enríquez Rocha, M en C. Benigno Gómez y Gómez y Dr. Eduardo Jorge Naranjo Piñera, en primer lugar por ser mis
profesores de curso, compartir su conocimiento y experiencias de campo, para llevar a cabo esta investigación y también por aceptar ser revisores de este trabajo.
Al Biol. Trinidad Alejandro Guillén Díaz y al Sr. Alfonso Luna Gómez por apoyarme con todo el trabajo en campo.
Al Dr. Harry Urad Brailovsky Alperowitz, M en C Guillermina Ortega León, y al Dr. Luis Cervantes Peredo †, que me apoyaron a lo largo del proceso de
determinación de chinches.
A todos los profesores que me aportaron nuevos conocimientos, me desenredaron telarañas y me tuvieron paciencia.
Gracias a mis amigas Mariana, Melina, Ana y Rubén por tenerme paciencia, por aguantar mis comentarios ácidos y por todo el tiempo que han compartido, por querer compartir más allá del tiempo en clases, por compartir experiencias de viaje, su espacio y cariño.
Gracias a Kena por brindarme su amistad y confianza en los buenos y malos momentos y por ser una muy buena amiga.
Agradezco inmensamente a Daniela, Lulú, Guada, Pavel, Wences, Eli, Vanessa, Ashanti, Tlaloc, Isabel, Tulio, Chinos, Laila y Lissy por compartir sus experiencias, tiempo, amistad, por los momentos de diversión, estrés y por qué la amistad perdure.
Índice
Capitulo I. Introducción ... 1
Capitulo II. Antecedentes ... 3
2.1 Problema de investigación ... 4
2.2 Justificación ... 4
2.3 Objetivo general ... 5
2.4 Objetivos particulares ... 5
2.5 Hipótesis ... 5
Capitulo III. Analisis espacial de Hemípteros en San Cristóbal de las Casas. ... 6
Artículo: Diversidad de chinches (Hemiptera: Heteroptera) en bosques secundarios de Pino-Encino en Chiapas, México. ... 6
Introducción ... 10
Materiales y método ... 13
Área de estudio. ... 13
Diseño de muestreo. ... 15
Disturbio. ... 16
Riqueza de plantas y cobertura arbórea. ... 17
Análisis de la diversidad local. ... 17
Análisis de la diversidad β. ... 18
Distribución de tamaños corporales y grupos tróficos. ... 19
Resultados ... 20
Descripción ambiental de los sitios. ... 20
Diversidad local de heterópteros. ... 21
Ajuste de la diversidad por “Rarefacción”. ... 23
Diversidad β: Semejanza. ... 23
Diversidad β: Disimilitud. ... 24
Diversidad de tamaños corporales. ... 26
Diversidad de grupos tróficos. ... 27
Discusión ... 28
Diversidad α, β. ... 28
Gremios tróficos. ... 32
Diversidad de tamaños. ... 34
Literatura citada ... 36
Cuadros ... 51
Pies de figura ... 54
Figuras ... 56
Anexos del artículo ... 59
Anexo 1. Especies de heterópteros colectados en los tres sitios de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. ... 59
Capitulo IV. Análisis temporal de Hemípteros en San Cristóbal de las Casas ... 64
4.1 Introducción ... 64
4.2 Materiales y método ... 65
4.2.1 Uso y origen de los sitios de estudio ... 65
4.2.2 Metodología para el análisis entre temporadas de colecta ... 67
4.3 Resultados ... 68
4.3.1 Curvas de rarefacción extrapolación entre temporadas ... 68
4.3.2 Curvas de rango abundancia entre temporadas ... 72
4.3.3 Diversidad de Heteroptera entre temporadas ... 76
4.4 Discusión ... 77
4.5 Literatura Citada ... 78
Capítulo V. Conclusiones ... 80
Literatura citada ... 82
Aspectos éticos de la investigación ... 84
Anexos ... 85
Anexo 1. Normas Editoriales de la revista: Revista Mexicana de Biodiversidad ... 85
Anexo 2. Licencia de colecta científica o con propósitos de enseñanza en materia de Vida Silvestre Modalidad B: Por Proyecto. Registrado con el oficio Núm: SGPA/DGVS/12891/13. ... 96
Capitulo I. Introducción
Los ecosistemas forestales, en las regiones templadas y en zonas tropicales,
albergan la mayor proporción de la biodiversidad mundial (Carnus, et al. 2006).
Como resultado del cambio global, la tala, y la conversión de bosques en tierras
de cultivo para la producción de biocombustibles, los hábitats forestales prístinos
disminuyen rápidamente. Según el informe de 2005 de la Organización para la
Agricultura y la Alimentación de las Naciones Unidas (FAO), aproximadamente se
pierden 7,3 millones de hectáreas de bosques a nivel mundial cada año, sólo el 30
% de la superficie aún conserva bosques naturales o plantados (FAO, 2005). Es de gran importancia conocer la dinámica de las comunidades de algunos animales para conocer el estado de los bosques remanentes. El estudio de los patrones en la diversidad de los insectos, es ideal para dar explicación a los cambios en los ecosistemas. Este grupo es el más diverso del reino animal y tiene diferentes funciones ecológicas bien conocidas, que contribuyen de manera importante al mantenimiento de la diversidad y el funcionamiento de la mayoría de los
ecosistemas terrestres (Erwin, 1982; Kim, 1993; Didham, et al. 1996).
Entre ellos se encuentran numerosas plagas forestales, así como eficaces
depredadores capaces de realizar un control biológico adecuado (Reeve, 1997).
Existen muy pocos estudios en los que se comparan directamente a las
comunidades de heterópteros debido a la limitada disponibilidad y accesibilidad de
bosques comparables entre sí. En este estudio se destaca la importancia de
parámetros ambientales, la diversidad de plantas, la temporada, y la variabilidad
espacial sobre la diversidad de heterópteros en tres bosques de pino-encino en
San Cristóbal de las Casas Chiapas. También se hizo hincapié en que, estos
bosques han sido poco explorados.
Debido a la especificidad de los hospederos (Erwin, 1982; Stork, 1988) y las
preferencias de hábitat, se puede esperar una mayor diversidad de especies de
chinches en bosques con niveles mayores de complejidad. Sin embargo se ha
demostrado que la diversidad de árboles afecta positivamente la riqueza de
especies de artrópodos (Vehviläinen, et al. 2008). Por otra parte, el análisis de
comunidades a través de escalas espacio-temporales aumenta la probabilidad de
que estos estudios sean ecológicamente relevantes (Huston, 1999). En particular,
para los heterópteros que llevan a cabo interacciones entre plantas individuales ya
que muchas de sus especies son gregarias. Para analizar estas comunidades se puede utilizar la diversidad α basada en la muestra como una fotografía de esta comunidad en un momento dado. Incluso las plantas cercanas entre sí (<1 km)
pueden variar significativamente en la composición de especies (Gering, et al.,
2003). La composición de las comunidades a escalas espacio-temporales es de
gran valor para la conservación de la biodiversidad y la gestión de los bosques,
mediante la localización de especies únicas a ciertas escalas para su posterior
preservación (Summerville, et al., 2003).
Capitulo II. Antecedentes
Los bosques de montaña en Los Altos de Chiapas, han recibido intensos disturbios humanos a lo largo de varios siglos. Hasta hace cuatro décadas se mantenía la agricultura con técnicas de roza y quema (en sistema de milpa) llevado a la práctica por mayas y mestizos. Recientemente grandes áreas de bosque templado han sido fragmentadas o permanentemente abiertas para el manejo extensivo de ganado, así como uso intensivo selectivo de maderas, extracción de leña y establecimiento de plantaciones cafetaleras. Como resultado, los fragmentos de bosque primarios persisten entremezclados con bosque secundario de pino (Ramírez-Marcial, et al., 2001).
Se conoce poco el cómo la comunidad de insectos se ha modificado debido a esta transformación de los bosques. Las comunidades de estafilínidos en hábitats abiertos se caracterizan por presentar organismos de cuerpo pequeño altamente abundantes, por lo cual el tamaño del cuerpo y la abundancia en estafilínidos son predictores confiables de la vulnerabilidad a la fragmentación del hábitat: las especies de mayor tamaño pueden ser más susceptibles a disturbios antropogénicos (Caballero, et al., 2009).
En este estudio se utilizó a los hemípteros-heterópteros como grupo indicador, ya que es un grupo que contiene especies depredadoras y fitófagas, generalmente son muy abundantes y la taxonomía de algunas familias está resuelta (Cavanzón-Medrano, 2011).
Hasta el momento se conocen 85,000 especies de hemípteros en el mundo, de las cuales 5,609 se encuentran en México y 219 taxones en Chiapas (Llorente y Ocegueda, 2008). Se han desarrollado varios estudios de inventarios taxonómicos,
pero ninguno ha propuesto cómo se relaciona la diversidad de hemípteros con los diferentes niveles de disturbio en bosques de montaña. Los estudios de inventarios taxonómicos de Hemiptera - Heteroptera en México indican un gran avance dentro de la actualización taxonómica del grupo (Mayorga, 2002, 2006; Cervantes y Brailovsky, 2004; Ortega y Thomas, 2004; Morrone y Márquez, 2008)
2.1 Problema de investigación
La diversidad de los heterópteros en México se conoce a través de los estudios taxonómicos pero muy poco desde el punto de vista ecológico, tampoco se puede conocer si existe alguna relación entre el grado de disturbio y la diversidad, por lo cual el presente estudio buscó responder a la siguiente pregunta
:
¿Cuál es la diversidad, la composición de los grupos tróficos y el tamaño corporal de Heteroptera en bosques que difieren en su condición de composición, estructura, y cobertura como resultado de disturbios antropogénicos y ubicación altitudinal?2.2 Justificación
El análisis de la diversidad, la composición de los grupos tróficos y el tamaño corporal de Heteroptera relacionados con parámetros ambientales como la altitud, la cobertura arbórea y el disturbio, complementan un vacío de información sobre su ecología y contribuye al entendimiento de las posibles determinantes ecológicas que intervienen en la conformación de la estructura y composición de comunidades de insectos a nivel regional.
2.3 Objetivo general
Estimar la diversidad de heterópteros y evaluar su posible relación con variables ambientales en tres áreas de bosque de montaña en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.
2.4 Objetivos particulares
o Describir la estructura vegetal de tres áreas de bosque secundario de pino-encino de San Cristóbal de Las Casas (El Cerrito de San Cristóbal, Parque El Encuentro y Reserva Ecológica Cerro Huitepec).
o Determinar la diversidad de heterópteros en tres áreas de bosque secundario de pino-encino y describir cómo los parámetros ambientales se relacionan con las comunidades encontradas.
2.5 Hipótesis
La diversidad de heterópteros en áreas de bosque secundario de pino-encino, varía de acuerdo con las condiciones de uso históricas y actuales de El Cerrito de San Cristóbal, Parque El Encuentro y la Reserva Ecológica Cerro Huitepec y los gradientes de altitud, cobertura arbórea y disturbio.
Capitulo III. Analisis espacial de Hemípteros en San Cristóbal de las Casas.
Artículo: Diversidad de chinches (Hemiptera: Heteroptera) en bosques secundarios
de Pino-Encino en Chiapas, México.1
1 Manuscrito enviado a la revista Mexicana de Biodiversidad
Ver normas editoriales (Anexo 1)
6
De: Fernando Álvarez Noguera <[email protected]> Fecha: 13 de junio de 2015, 16:58
Asunto: [RMB] Envío recibido
Para: "Dra. Lorena Ruiz-Montoya" <[email protected]> Dra. Lorena Ruiz-Montoya:
Gracias por enviarnos su manuscrito "Diversidad de chinches (Hemiptera: Heteroptera) en bosques secundarios de pino-encino en Chiapas, México" a Revista Mexicana de Biodiversidad. Gracias al sistema de gestión de revistas online que usamos podrá seguir su progreso a través del proceso editorial identificándose en el sitio web de la revista:
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Si tiene cualquier pregunta no dude en contactar con nosotros/as. Gracias por tener en cuenta esta revista para difundir su trabajo.
Fernando Álvarez Noguera
Revista Mexicana de Biodiversidad
________________________________________________________________________ Revista Mexicana de Biodiversidad
http://www.journals.unam.mx/index.php/bio
De la Mora-Estrada, et al. Heterópteros de Chiapas, México.
Diversidad de chinches (Hemiptera: Heteroptera) en bosques secundarios de 1
Pino-Encino en Chiapas, México 2
3
Diversity of True bugs (Hemiptera: Heteroptera) in secondary pine-oak 4
forests of Chiapas, México. 5
6
León Felipe De La Mora-Estrada1, Lorena Ruíz-Montoya1*, Neptalí
Ramírez-7
Marcial1, Alejandro Morón-Ríos2, María Cristina Mayorga-Martínez3
8 9
1Departamento de Conservación de la Biodiversidad, El Colegio de la Frontera
10
Sur. Carretera Panamericana y Periférico Sur s/n, Barrio de María Auxiliadora, 11
29290 San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. 12
13
2Departamento de Conservación de la Biodiversidad, El Colegio de la Frontera
14
Sur. Av. Rancho Polígono 2-A, Col. Ciudad Industrial, Lerma Campeche, 15
Campeche, CP 24500. 16
17
3Departamento de Zoología, Instituto de Biología, UNAM. Tercer Circuito s/n,
18
Ciudad Universitaria, Copilco, Coyoacán. C.P. 04510, México D.F. 19
Title running: True bugs in Pine-Oak forest of Chiapas 20
21
23
Resumen. Los bosques de pino-encino de Chiapas han sido expuestos durante
24
siglos a un régimen de disturbio humano de baja magnitud, pero con alta
25
frecuencia, que ha dejado paisajes forestales fragmentados. Se sabe poco acerca
26
de cómo las comunidades de insectos cambian en función de las condiciones
27
ambientales de los bosques, que se diferencian en los niveles de perturbación y
28
ambientales. En este estudio se analizó la comunidad de heterópteros de tres
29
bosques secundarios de pino-encino con diferente régimen de disturbio. Se
30
observó una mayor riqueza de especies y abundancia en el bosque con el nivel
31
intermedio de disturbio (Encuentro), la menor riqueza se registro en el bosque con
32
el nivel más bajo de disturbio (Huitepec). La altitud afectó la diversidad de
33
heterópteros particularmente en el bosques con el menor disturbio (Huitepec),
34
mientras que la cobertura del dosel y el disturbio influyeron en la abundancia de
35
tamaños y grupos tróficos. Se hace hincapié en la importancia de estas áreas para
36
la conservación de la diversidad Heteroptera en paisajes antropogénicos.
37 38
Palabras clave: Disturbio antropogénico, Ecología de insectos, Fragmentación,
39
Grupos funcionales, Interacción planta-insecto, Miridae, San Cristóbal de Las
40
Casas.
41 42
Abstract. Pine-oak forests of Chiapas have been exposed for centuries to a low
43
magnitude but high frequency of human disturbance regime, resulting in a
44
fragmented forest landscapes. Little is known on how communities of insects could
45
change along different environmental conditions under forest which differ in their
46
disturbance condition. In this study, we used the diversity of Heteroptera as an
47
indicator group in three secondary forests with different disturbance regime. 48
Greater species richness and abundance in the forest with the intermediate level of
49
disturbance (Encuentro) was observed, the lowest species richness was osbseved
50
in the fores with the lowest level of disturbance (Huitepec). The altitude affected
51
the diversity of Heteroptera particularly in the forest with the least disturbance
52
(Huitepec), while canopy cover and disturbance influenced the abundance of sizes
53
and trophic groups. It emphasizes the importance of these areas for the
54
conservation of heteropterous diversity in anthropogenic landscapes.
55 56
Key words: Anthropogenic disturbance, Fragmentation, Insect ecology, Insect-plant
57
interaction, Miridae, San Cristóbal de Las Casas, Trophic guilds.
58
Introducción 59
Los disturbios naturales en los bosques crean y mantienen una 60
estructura heterogénea de la vegetación y son un elemento clave para la 61
promoción de redes de interacción grandes y complejas, por lo que niveles 62
intermedios de disturbio suelen estar asociados a incrementos en la riqueza de 63
especies (Pearson, 2010). Los disturbios humanos de intensidad moderada se 64
consideran importantes en la regeneración de la estructura y composición florística 65
en bosques de montaña Neotropicales (Breedlove, 1981; Ramírez-Marcial et al., 66
2001; Cayuela et al., 2006a). Sin embargo, cuando ocurren distintos disturbios 67
antropogénicos simultáneos y frecuentes, aunque sean de baja intensidad (la 68
extracción de madera y leña, incendios forestales, pastoreo y compactación de 69
suelo por el pisoteo del ganado) los atributos estructurales y la capacidad de 70
regeneración de las comunidades vegetales se ven fuertemente afectados 71
(Ramírez-Marcial et al., 2001). Uno de los efectos más claros del disturbio es la 72
alteración de la producción de biomasa de un ecosistema en función de la escala 73
espacial y temporal en el que ocurre (Pickett et al., 1989). De manera que un 74
disturbio, de origen natural o humano, contribuye a la conformación de los 75
patrones de distribución de la diversidad biológica (Cayuela et al., 2006b). Por ello, 76
la frecuencia y tipo de disturbio, así como la historia de uso de las áreas en 77
estudio son factores que deben considerarse en los análisis de los patrones 78
geográficos de la diversidad biológica. 79
Los bosques de montaña en Los Altos de Chiapas han estado 80
sometidos a un régimen de disturbio de baja intensidad y magnitud, pero con alta 81
frecuencia en su recurrencia, lo cual ha configurado a lo largo de varios siglos un 82
paisaje fragmentado con pocos remanentes de bosques primarios rodeados de 83
bosques secundarios y otras unidades de producción como campos agrícolas, 84
pastizales y numerosos asentamientos humanos (González-Espinosa et al., 2006; 85
Figueroa-Jáuregui et al., 2011). 86
En estos escenarios de cambios de la composición y estructura de la 87
vegetación, derivados del disturbio y fragmentación de los bosques, aún no se 88
conoce bien cómo se estructuran las comunidades de insectos debido a los 89
cambios en las condiciones climáticas a nivel de sitio (diversidad local). En este 90
estudio se utilizó a los heterópteros (Hemiptera: Heteroptera) como grupo focal de 91
análisis; el cual se compone de especies granívoras, fitófagas, zoófagas y 92
zoofitófagas tanto generalistas como especialistas; que son muy abundantes en 93
bosques de montaña y su reconocimiento taxonómico es relativamente preciso 94
(Zurbrügg y Frank, 2006; Cavanzón-Medrano, 2011). También se sabe que tanto 95
las ninfas como los individuos adultos de este grupo, viven en el mismo hábitat y 96
son sumamente sensibles a los cambios ambientales; adicionalmente la riqueza 97
de heterópteros se puede correlacionar con la riqueza total de artrópodos en áreas 98
abiertas (Zurbrügg y Frank, 2006). Hasta el momento se conocen 99
aproximadamente 85,000 especies de hemípteros en el mundo, de las cuales 100
5,609 se encuentran en México y 219 en Chiapas (Gochi, 1995; Llorente et al., 101
1996,; Llorente y Morrone, 2002; Mayorga, 2000;Trejo, 2002; Sánchez, 2003; 102
Cervantes y Brailovsky, 2004; Ortega y Thomas, 2004; Mayorga y Peredo, 2006; 103
Llorente y Ocegueda, 2008; Morrone y Márquez, 2008). 104
La distribución, abundancia y riqueza de heterópteros es susceptible a 105
la variación ambiental y a los cambios en la disponibilidad de recursos de un área 106
determinada (Andrew y Hughes, 2005). Los heterópteros herbívoros se alimentan 107
de casi cualquier estructura vegetal (hojas, tallos, flores, semillas, frutos y raíces) 108
ya sea en un hospedero específico (especialistas) o diversos hospederos 109
(generalistas) (Lavelle et al., 1994). Las familias con especies depredadoras como 110
Reduviidae, Phymatidae, Pentatomidae, Miridae y Lygaeidae, se alimentan de la 111
hemolinfa de insectos adultos, larvas y huevecillos. Otras especies de la familia 112
Aradidae se alimentan de hongos y micelio. Sin embargo, independientemente de 113
su tipo de alimentación, la mayor parte de heterópteros generalmente se 114
encuentra estrechamente asociada a las plantas (Schuh y Slater, 1995). Los 115
cambios en la diversidad de heterópteros por disturbios antropogénicos y las 116
determinantes ecológicas de su diversidad en los bosques de montaña 117
particularmente en Chiapas, aún no se ha estudiado. Obtener esta información 118
para los bosques de montaña, es de gran interés debido a su importancia como 119
región de alta diversidad biológica (Gonzales-Espinosa et al., 2005). 120
El presente estudio busca responder la siguiente pregunta
:
¿Cuál es la 121diversidad, la composición de los grupos tróficos y el tamaño corporal de 122
Heteroptera en bosques que difieren en su condición de composición, estructura, y 123
cobertura como resultado de disturbios antropogénicos y su variación altitudinal? 124
Los elementos de análisis de la pregunta cubren un vacío de información sobre la 125
ecología de los heterópteros y contribuye al entendimiento de las posibles 126
determinantes ecológicas que intervienen en la conformación de la estructura y 127
composición de comunidades de insectos a nivel regional. Para responder la 128
pregunta se realizó un análisis comparativo de la diversidad de heterópteros en 129
tres bosques secundarios que difieren en su origen, historia de uso y en su 130
condición de cobertura del dosel. 131
Materiales y método 132
Área de estudio. Los tres bosques secundarios se ubican dentro del municipio de 133
San Cristóbal de Las Casas, en la región central de Chiapas. El primer sitio, El 134
Cerrito de San Cristóbal (Cerrito) se localiza en el centro de la ciudad de San 135
Cristóbal de Las Casas; comprende una superficie aproximada de 18 ha, con una 136
ligera variación de altitud de 2128 a 2190 metros sobre el nivel del mar (msnm), su 137
ubicación se localiza entre los 16° 43' 54.72" y 16° 44' 08.38" de latitud norte y 138
entre los 92° 38' 52 59" y 92° 38' 24.52" de longitud oeste. El clima es templado y 139
húmedo con abundantes lluvias en verano. La temperatura media anual es de 140
15.1°C y la precipitación anual es de 1170 mm. El bosque del Cerrito de San 141
Cristóbal es inducido a partir de la forestación de una cantera desde hace medio 142
siglo. Las especies dominantes son Pinus pseudostrobus, Eucalyptus spp., 143
Cupressus lusitanica, y desde el año 2012 se encuentra en proceso de 144
enriquecimiento florístico con árboles propios de los bosques de pino-encino de la 145
región (Ruiz-Montoya et al., 2014; Ruiz-Montoya y Ramírez Marcial, 2014). Es un 146
área abierta al público y no dispone de ningún plan de manejo o de conservación. 147
El segundo sitio, el Parque Ecológico El Encuentro (Encuentro), 148
comprende un área aproximada de 144 ha, se ubica entre los 16° 44' 14.99" y 16° 149
43' 32.73" de latitud norte y los 92° 36' 24.87" y 92° 36' 3.12" de longitud oeste 150
(Ayuntamiento Municipal SCLC y CONAGUA, 2010). La altitud varía entre 2180 y 151
2420 msnm y la precipitación media anual es de 1200 a 1500 mm, se caracteriza 152
por tener un suelo moderadamente profundo compuesto de rendzinas y luvisoles 153
derivados de rocas calcáreas. En El Encuentro se encuentran principalmente 154
bosques secundarios con especies dominantes como Pinus pseudostrobus, Pinus 155
tecunumanii, Quercus segoviensis, Quercus crispipilis, y Quercus rugosa. En este 156
sitio hay señales de disturbio recientes por extracción de madera, leña y algunas 157
áreas de extracción de materiales pétreos. Debido a que es un área abierta al 158
público, hay numerosos senderos, áreas abiertas y semiabiertas para realizar 159
actividades recreativas. 160
El tercer sitio, la Reserva Ecológica Cerro Huitepec (RECH), fue creada 161
en 1987 y es administrada por Pronatura, A.C. El área protegida incluye 136 ha 162
ubicadas en las laderas E y NE del Cerro Huitepec, a 6 km del extremo oeste de la 163
ciudad de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Se localiza entre las coordenadas 164
16° 42' 36'’ y 16° 52' 12'’ de latitud norte y 92° 31' 48'’ y 93° 47' 24'’ de longitud 165
oeste (Ramírez-Marcial et al., 1998; Arriaga et al., 2000). La altitud varía entre 166
2230 y 2750 msnm, la temperatura media anual es de 15°C y la precipitación 167
media anual es de 1300 mm. Se considera una región prioritaria para la 168
conservación por la existencia de poblaciones de especies endémicas de distintos 169
taxa tanto vegetales como animales. El tipo de vegetación predominante consiste 170
en bosque de encino (Ramírez-Marcial et al., 1998; Arriaga et al., 2000; Naranjo y 171
Espinoza, 2001). En el pasado ocurrió la extracción de leña y madera, así como 172
pastoreo de ovejas, actividades que se suspendieron definitivamente a partir del 173
año 1985, cuando se decretó la reserva y actualmente hay acceso para el público, 174
pero restringido para algunos sectores de la reserva. 175
176
Diseño de muestreo. El muestreo en El Cerrito, Encuentro y Huitepec se realizó en 177
un lapso de nueve meses con cuatro periodos de muestreo (noviembre 2013; 178
febrero, mayo y agosto del 2014), lo que incluyó un periodo de secas (noviembre - 179
febrero) y otro de lluvias (mayo - agosto). 180
En cada sitio se trazaron seis transectos de 400 a 600 m de longitud, 181
con un arreglo que va de este a oeste y una distancia de 130 a 200 m entre cada 182
uno. Dentro de cada transecto se ubicaron tres parcelas circulares de 707 m2,
183
teniendo así 18 parcelas con un total de 12,726 m2 por bosque. Los heterópteros
184
se colectaron con redes entomológicas de golpeo sobre herbáceas y arbustos en 185
tres lapsos de diez minutos por parcela. Los heterópteros capturados se retiraron 186
de la redes con pinzas (número 5) y aspiradores (Leather, 2005; Márquez-Luna, 187
2005; Lorea, 2004; Schauff, 2001). Los especímenes colectados se conservaron 188
en frascos de vidrio con alcohol etílico al 70 % y se trasladaron al Instituto de 189
Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México (IB-UNAM). Cada 190
ejemplar se montó en alfileres entomológicos bajo los estándares de la Colección 191
Nacional de Insectos (CNIN) del IB-UNAM. Los organismos fueron identificados a 192
nivel de género y especie con apoyo de claves taxonómicas (Van Duzze, 1916; Mc 193
Atee, 1919; Brailovsky y Zurbia, 1979; Slater y Baranowski, 1990; Stonedahl et al., 194
1992; Thomas, 1992; Packauskas, 1994; Schuh y Slater, 1995; Froeschner, 1996; 195
Froeschner, 2001; Bierle et al., 2002; Shaefer, 2004; Brailovsky et al., 2007; 196
Hernández y Thomas, 2010; Fiuza-Ferreira y Thomas, 2011). Algunas 197
determinaciones se confirmaron mediante la comparación con ejemplares 198
depositados en la Colección Nacional de Insectos (CNIN IB-UNAM). 199
Los organismos de la familia Miridae fueron determinados en el Museo 200
Nacional de Historia Natural del Instituto Smithsoniano (Washington, D.C., E.U.A.) 201
con apoyo del Dr. Thomas J. Henry. Los organismos que no fueron identificados a 202
nivel de especie fueron clasificados como morfo-especies, cuyo mínimo de 203
determinación fue la tribu. Las morfo-especies se reconocieron con base en 204
diferencias morfológicas en la cabeza, tórax, segmentos abdominales, artejos, 205
pigóforo, parámeros, así como en la coloración, presencia o ausencia de espinas, 206
tubérculos y sedas. Para fines del análisis de la riqueza y diversidad, cada morfo-207
especie se consideró una especie distinta. 208
209
Disturbio. En cada parcela de bosque se determinó el disturbio como presencia 210
ausencia de extracción de madera, leña con la presencia de tocones, árboles con 211
ramas cortadas y secreción de resina, remanentes de cenizas o material 212
carbonizado y presencia de ramoneo de ganado bovino u ovino (Ramírez-Marcial 213
et al., 1998). Las variables de disturbio (extracción de madera, leña, basura, 214
incendios y extracción de suelo) se manejaron de forma categórica (presencia = 1, 215
ausencia = 0) para cada parcela de muestreo. Se construyó un índice de disturbio 216
humano IDiH = ∏ [f (di) +1], donde f es la frecuencia de di los diferentes tipos de
217
disturbio (d) (extracción de madera, extracción de leña, ramoneo, basura 218
inorgánica, extracción de suelo e incendios) en el parcela i. Cada tipo de disturbio 219
no es excluyente por lo que la probabilidad de disturbio en el sitio es igual al 220
producto de la frecuencia de los distintos disturbios en el sitio. La frecuencia del 221
disturbio d es el cociente del número de parcelas que presentaron este disturbio 222
entre el total de parcelas. 223
224
Riqueza de plantas y cobertura arbórea. La riqueza de plantas de cada bosque se 225
obtuvo mediante varios recorridos por toda el área de muestreo de heterópteros, 226
en donde se tomaron muestras botánicas de todas las plantas observadas. Los 227
ejemplares fueron determinados por el Sr. Miguel Martínez Ico del Herbario de 228
ECOSUR (ECO-SC-H). Esta información sirvió para obtener una descripción 229
general de la estructura de la vegetación de los bosques y de la composición de 230
hospederos potenciales para los heterópteros (Cuadro 1). 231
En cada parcela se determinó la cobertura del dosel mediante (tres 232
lecturas por parcela) con un densiómetro convexo (Forestry suppliers, Model C) y 233
la altitud se registró con un GPS (Garmin 12XL). 234
235
Análisis de la diversidad local. Para caracterizar la diversidad de especies de 236
heterópteros de cada bosque se utilizaron curvas de rarefacción/extrapolación 237
basadas en los tres primeros números de Hill: La riqueza de especies (Q0), el
238
exponente de entropía de Shannon (Diversidad de Shannon, especies típicas 239
ponderadas por la abundancia) (Q1) y el inverso del índice de concentración de
240
Simpson (Diversidad de Simpson, especies dominantes) (Q2). Las curvas
241
representan la acumulación de especies con relación al número de individuos 242
colectados, con un intervalo de confianza construido mediante un “bootstrap”. 243
Estos mismos números se obtuvieron considerando la cobertura del muestreo, lo 244
cual es la riqueza esperada en un esfuerzo de muestreo (número de individuos) 245
relativizado a la riqueza encontrada en todos los sitios, donde valores cercanos a 246
1 indican un muestreo completo (Chao et al., 2014). 247
Para cada sitio se hicieron curvas de rango-abundancia considerando la 248
abundancia relativa de cada especie (número de individuos en un área), lo que 249
aporta información relativa a la distribución de las especies sin pérdida de detalle 250
de cada una de las abundancias y se muestra de manera explícita (Rocchini y 251
Neteler, 2012). 252
253
Análisis de la diversidad β. Se realizó el Análisis de Correspondencia Canónico 254
(ACC) para evidenciar las diferencias entre comunidades de heterópteros por la 255
condición de disturbio, cobertura arbórea y la altitud (Ter-Braak y Verdonschot, 256
1995). El ACC es un método estadístico multivariado que supone que la 257
abundancia y riqueza de especies es uní-modal con respecto a combinaciones 258
lineales de variables ambientales, las cuales ordena a la riqueza en un gradiente 259
por su grado de correlación con la variación en la diversidad de especies (Ter-260
Braak, 2014). Los efectos significativos de las variables ambientales (bosque, 261
altitud, cobertura, y disturbio) se ponderan mediante la correlación de los score de 262
cada variable con respecto a los de la riqueza de especies. La diferencia en la 263
riqueza por sitio se analizó mediante un ANOVA sobre una matriz de distancias 264
sobre 500 permutaciones. Posteriormente se realizó una comparación múltiple de 265
las medias (Tukey HSD) con 95% de confianza (Oksanen et al 2015). Para estos 266
análisis los datos las especies y su abundancia se agruparon por transecto para 267
evitar el ruido estadístico debido a valores de cero registrados en algunas parcelas 268
de muestreo. De este modo la N por sitio fue 18. 269
Se usaron los índices de Sorensen, Morisita, y Morisita-Horn como 270
medidas de entropía entre sitios; los cuales se basan en el número efectivo de 271
especies (número de especies en la muestra (Q0), especies típicas (Q1) y especies
272
dominantes (Q2), respectivamente (Jost, 2006), así como medidas de diversidad β
273
que nos indican el número hipotético de comunidades a partir del conjunto de 274
datos disponibles (Jost et al., 2011). La diversidad β toma valores entre 1.0 y 2.0; 275
β = 1 indica una sola comunidad, valores de β > 1 indica comunidades distintas y 276
la diferencia de 1-β puede interpretarse como la proporción de especies que son 277
“volátiles” o en recambio constante (Jost et al., 2011). 278
Todos los análisis estadísticos de diversidad, tamaños y grupos tróficos 279
se realizaron en el programa R x64 v.3.0.0 con las rutinas BiodiversityR, MASS y 280
Vegan (Kindt, 2015; Ripley et al., 2015; Oksanen et al., 2015). Los análisis de 281
rarefacción/extrapolación se realizaron en la plataforma online iNEXT (Chao y 282
Jost, 2012; Colwell et al., 2012; Hsieh et al., 2013; Chao et al. 2014). 283
284
Distribución de tamaños corporales y grupos tróficos. Para las especies más 285
abundantes, se tomaron aleatoriamente cinco individuos de cada especie y se 286
midió la longitud del cuerpo (de la cabeza al último segmento abdominal) con un 287
microscopio esteroscópico (ZEIZZ, STEMI SV8) y se obtuvo un promedio de su 288
tamaño corporal. Posteriormente los organismos se distribuyeron en cinco 289
categorías de tamaño de acuerdo con Caballero et al., (2009): Categoría I, son 290
heterópteros cuya longitud del cuerpo fue ≤ 3.0 mm; Categoría II, su tamaño osciló 291
entre 3.1 y 4.5 mm; Categoría III, corresponde a organismos que midieron entre 292
4.6 y 7.0 mm; Categoría IV, corresponde a organismos entre 7.1 y 11 mm; y 293
Categoría V, heterópteros ≥ 11 mm. 294
La estructura trófica de Heteroptera se obtuvo mediante la consulta 295
bibliográfica de los hábitos alimenticios de los géneros y las especies obtenidas 296
(Slater y Baranowski, 1990; Thomas, 1992; Stonedahl et al., 1992; Packauskas, 297
1994; Schuh y Slater, 1995; Froeschner, 1996; Fauvel, 1999; Froeschner, 2001; 298
Bierle et al., 2002; Shaefer, 2004; Brailovsky et al., 2007; Hernández y Thomas, 299
2010; Fiuza-Ferreira y Thomas, 2011). La diferencia en la distribución de 300
categorías de tamaños de heterópteros entre bosques se analizó con la prueba de 301
Kruskal-Wallis, y CCA para probar si las diferencias entre las categorías de 302
tamaño de los heterópteros y los grupos tróficos difieren entre si y se relacionan 303
con los parámetros medioambientales medidos (altitud, cobertura del dosel, y 304
disturbios) para todos los CCA se realizaron ANOVA y pruebas de Tukey HSD. 305
Resultados 306
Descripción ambiental de los sitios. El disturbio (IDiH), medido simultáneamente 307
por la presencia de extracción de leña, tala, extracción de suelo, presencia de 308
basura inorgánica, ramoneo y fuego; fue de mayor magnitud en El Cerrito, seguido 309
en forma descendente por El Encuentro y el Huitepec (Cuadro 1). La menor altitud, 310
cobertura y riqueza de plantas se registró en Cerrito y la mayor en el Huitepec 311
(Cuadro 1). La tendencia de la riqueza de heterópteros fue mayor en El Encuentro 312
la menor en el Huitepec (Cuadro 1). 313
314
Diversidad local de heterópteros. Se colectaron en total 2238 individuos, 315
distribuidos en 19 familias (Cuadro 2), 78 géneros, 134 especies y morfo-especies 316
(Anexo 1). 317
Con base en los números de Hill (Q0, Q1, Q2), la riqueza en El Cerrito
318
fue de Q0 = 78 (Figura 1a). La extrapolación de colecta a 1910 individuos, estima
319
un total de 102 especies. Se obtuvieron 21 especies típicas (Q1) (Figura 1 b) y 11
320
especies dominantes (Q2) (Figura 1c). El análisis de cobertura mostró que el
321
esfuerzo de muestreo alcanzó 96.64% de la riqueza total heterópteros registrada. 322
Las especies más frecuentes en El Cerrito fueron de la familia Miridae. 323
La especie más abundante fue Macrolophus sp. 1, y en menor medida le siguen 324
Proba sp. 2, Tupiocoris sp. (Figura 1d), Pycnoderes sp., Dysdercus mimulus 325
Hussey, 1929. Las especies más escasas en El Cerrito fueron Homaemus sp., 326
Kleidocerys virescens Fabricius, 1794 y Villasitocoris incospicuus Herrich-Schäffer 327
1842, pertenecientes a las familias Escutelleridae, Lygaeidae y Coreidae. 328
En El Encuentro se colectaron 704 individuos pertenecientes a 20 329
familias (Cuadro 2) y 83 especies. Destaca Miridae con 326 individuos 330
pertenecientes a 26 especies y Reduviidae con 92 individuos en seis especies. El 331
número de Hill Q0 indica una riqueza de 83 especies para El Encuentro (Figura
332
1a). La extrapolación muestra que si se duplica el número de individuos 333
colectados a 1410 se incrementa la riqueza de 83 a 108 (Figura 1a). En El 334
Encuentro hubo 36 especies típicas (Q1) (Figura 1b). El número de especies
335
dominantes para este sitio fue de Q2 = 22 (Figura 1c). El esfuerzo de muestreo
336
realizado corresponde 96% de la riqueza total registrada. 337
Las especies más abundantes y frecuentes fueron Pselliopus karleane 338
Hussey, 1954, de la familia Reduviidae, la segunda especie más abundante fue 339
Macrolophus sp.1 de la familia Miridae, así como Proba sp. (Figura 1e), Tupiocoris 340
sp., Euschistus chiapus Rolston, 1974, Neortholomus sp., y Darmistus subvitattus 341
Stål, 1859. Las especies más escasas en El Encuentro fueron Galupha sp., Orius 342
sp. y Largus fumosus Stehlik, pertenecientes a las familias Thyreocoridae, 343
Anthocoridae y Largidae. 344
En el Huitepec se colectaron 568 individuos pertenecientes a 12 345
familias (Cuadro 2) y 62 especies. La familia Miridae fue la más abundante, con 346
439 individuos pertenecientes a 33 especies. El valor de Q0 para Huitepec fue de
347
62 (Figura 1a). Si se incrementa el número de individuos colectados a 1100 se 348
espera una riqueza de 62 a 87 especies (Figura 1a). El valor de Q1 para las
349
especies típicas en Huitepec fue 20 (Figura 1b), y el número de especies 350
dominantes para este sitio fue 12 (Figura 1c). El esfuerzo de muestreo tuvo 94% 351
de cobertura. 352
La composición de especies abundantes en Huitepec fueron: Paraproba 353
fasciata Distant 1884, como lo más abundantes, seguida por Paraproba mexicana 354
Barros de Carvalho 1987, y Falconia poetica Distant 1884 (Figura 1f). Otras 355
especies con abundancias intermedias fueron Monalocoris sp., Annona bimaculata 356
Distant 1884. Las especies más escasas en Huitepec, fueron Macrolophus sp. 2, 357
Proba sp. 3 y la Morforespecie 17 (tribu Tingini) pertenecientes a las familias 358
Miridae y Tingidae respectivamente. 359
360
Ajuste de la diversidad por “Rarefacción”. Al considerar la localidad con el número 361
menor de individuos colectados, Huitepec, la riqueza de heterópteros (Q0) fue de
362
64 para El Cerrito y Huitepec y 80 para El Encuentro (Figura 1a). Los valores de 363
Q1 disminuyeron una unidad, de 21 a 20 para El Cerrito; de 36 a 35 en El
364
Encuentro y para el Huitepec no se modificaron (Figura 1b). Igualmente, los 365
valores de Q2 no cambiaron (Figura 1c).
366 367
Diversidad β: Semejanza. Los índices de Sorensen, Morisita y Morisita-Horn se 368
presentan de forma porcentual, estos índices se basan en riqueza efectiva (Q0),
369
especies típicas (Q1) y dominantes (Q2). Asimismo, se obtuvieron valores de β
370
considerando estos tres estimadores de la riqueza de especies. El Cerrito y El 371
Encuentro, tuvieron 37% de similitud (índice de Sorensen) y se obtuvo una β = 372
1.46 con base en la riqueza efectiva. Los valores de β para especies típicas (Q1)
373
indican que entre El Cerrito y El Encuentro se comparte 65% (índicie de similitud 374
de Morisita) con una β = 1.21, 60% de similitud de especies dominantes (índice de 375
Morisita-Horn) y una β = 1.25 (Figura 2). 376
El Cerrito y el Huitepec, con base en la riqueza efectiva, tienen seis 377
especies compartidas, 28% de semejanza y una β = 1.56. La similitud 378
considerando especies típicas es de 25% de con un valor de β = 1.60. En cuanto a 379
especies dominantes tuvieron una similitud de 39% y una β = 1.44. 380
El Encuentro y Huitepec comparten 14 especies, lo que equivale a 36% de 381
semejanza de especies efectivas, y una β = 1.47. Entre estos bosques se 382
comparte 20% de especies típicas y 37% de especies dominantes, con una 383
β=1.67 para especies típicas y β=1.46 con base en las especies dominantes. 384
Los tres sitios comparten 25 especies con un 33% de semejanza y se 385
obtuvo una β = 1.81, lo que indica que la presencia de dos comunidades de 386
heterópteros. La similitud con base en especies típicas entre todos los bosques 387
fue 38% de especies tipicas, con β=1.67 para típicas. La similitud considerando 388
especies dominantes es 44% y una β = 1.46 (Figura 2). 389
390
Diversidad β: Disimilitud. Se observaron diferencias significativas en la riqueza de 391
especies de heterópteros en los tres bosques (Fg.l., 2/17 = 5.16, P = 0.008), estas 392
diferencias se observaron entre El Cerrito y El Encuentro (P = 0.031), El Cerrito y 393
Huitepec (P = 0.01), pero no entre El Encuentro y Huitepec (P = 0.92). 394
El análisis de componentes canónicos mostró una relación altamente 395
significativa entre la diversidad y el conjunto de las variables explicativas (altitud, 396
cobertura y disturbio; Fg.l., 5/17 = 1.74, P = 0.002). Los dos primeros componentes 397
canónicos reunieron significativamente el 3.42 % de la variación de la abundancia 398
ponderada de las especies, y 61 % de la variación de la distribución de las 399
especies con respecto a las variables ambientales (CCA1, Fg.l.,1/17 = 3.30, P = 400
0.001; CCA2, Fg.l.,1/17 = 2.08, P = 0.006). La altitud se correlaciona positivamente y 401
significativamente con el primer componente canónico (CCA1) (Fg.l.,1/17 = 2.76, P = 402
0.001) y negativamente con el segundo (CCA2); la cobertura arbórea se relacionó 403
de la misma manera con CCA1 y CCA2, pero en menor intensidad que se expresa 404
por longitud de la línea terminada en flecha en la Figura 3a. El disturbio se 405
relaciona de forma negativa con el primer eje (CCA1) (Figura 3a). 406
Las especies que están cerca de la línea del gradiente de cada variable 407
ambiental son las que tienen una mayor correlación con esta variable (se indican 408
con el símbolo + en la Figura 3a). Las Morfo-especies 6, 8, 13 (Tribu Mirini), 409
Podisus maculiventris subsp. 2 y Podisus sagitta Fabricius 1794, se relacionan 410
notablemente con la Altitud y sólo se registraron en el Huitepec con un solo 411
individuo. La Morfo-especie 4 (Tribu Hyalodini) y Colimacoris sp. 2, también se 412
relacionan con la Altitud y se encontraron en el Huitepec y El Encuentro. A. 413
bimaculata, Arhyssus parvicornis Signoret 1859, y Podisus maculiventris subsp. 1 414
se relacionan con la altitud y se encontraron en los tres sitios. El disturbio y la 415
cobertura no tuvieron una relación significativa con los dos ejes del CCA (disturbio: 416
F1, 17 = 1.18, P = 0.356; cobertura: F1, 17 = 1.24, P = 0.320), sin embargo se puede
417
identificar que Ozophora sp., Nabis sp. y Phytocoris sp. 3, se relacionan 418
positivamente con la cobertura, en tanto que Stenodema vicinum Provancher 419
1872, Froeschneria sp., Phytocoris sp. 1, Orius sp. 1 Rinacloa mysteriosus Schuh 420
and Schwartz 1985, y Sinea diadema Fabricius 1776, se encuentran en mayor 421
medida asociados a disturbios antropogénicos. 422
423
Diversidad de tamaños corporales. Todas las clases de tamaño de los organismos 424
estuvieron presentes en los tres sitios, aunque no estuvieron en la misma 425
proporción. El número de especies que constituyó cada uno de las clases de 426
tamaños fue variable entre sitios (Cuadro 3). La distribución de las clases de 427
tamaño fue significativamente diferente entre sitios (Kruskal-Wallis, H 4, 90 = 34.55,
428
P < 0.0001). 429
La clase de tamaño más abundante en todos los sitios fue el grupo II 430
(tamaño 3.1 y 4.5 mm), cuya abundancia destaca claramente con respecto a las 431
otras clases en El Cerrito y en el Huitepec (Cuadro 3). En todos los sitios se 432
observó, (excluyendo al tamaño más pequeño grupo I (≤ 3.0 mm)), una 433
disminución paulatina de la abundancia conforme se incrementa el tamaño de los 434
heterópteros en todos los sitios, sin embargo el cambio es más pronunciado en El 435
Cerrito (Cuadro 3). 436
El CCA realizado para este conjunto de datos mostró una alta 437
correlación de bosque, cobertura altitud y disturbio con la variación en el tamaño 438
corporal (F5, 12 = 3.17, P = 0.003). Los primeros dos componentes canónicos
439
reunieron 3.61 % de la variación de las abundancias ponderadas de las categorías 440
de tamaño, y 91% en la distribución de las categorías de tamaño asociadas a las 441
variables ambientales (CCA1: F1, 17 = 11.90, P = 0.001; CCA2: F1, 17 = 3.73, P =
442
0.030). Este análisis reveló diferencias significativas en el tamaño del cuerpo de 443
heterópteros entre los bosques (F2, 12 = 5.93, P = 0.001) (Figura 3b), donde El
444
Encuentro tiene un mayor número de especies grandes (categoría V), El Cerrito y 445
Huitepec tienen especies de tamaños pequeños (categorías I, II, y III). Las otras 446
categorías de tamaño no se relacionaron con ningún parámetro ambiental (Figura 447
3b). 448
449
Diversidad de grupos tróficos. Se reconocieron cuatro grupos tróficos de 450
heterópteros: fitófagos, zoófagos, granívoros y zoofitófagos. El grupo más 451
abundante en todos los sitios fue el de los fitófagos (Cuadro 3). En El Cerrito se 452
registraron 50 especies fitófagas, 46 en El Encuentro y 38 en el Huitepec. 453
Excluyendo a los fitófagos se observa un patrón de abundancia similar en los 454
zoófagos, granívoros y zoofitófagos en El Encuentro y Huitepec, lo que contrasta 455
con la distribución heterogénea de la abundancia de los grupos tróficos en El 456
Cerrito (Cuadro 3). Hubo diferencias significativas en la distribución de la 457
abundancia de los grupos tróficos entre sitios (H 3, 72 = 31.01, P < 0.0001). El CCA
458
realizado para los grupos tróficos fue significativo CCA (F5, 12 = 8.46, P = 0.001).
459
Los tres primeros componentes reunieron un 3 % de la variación en las 460
abundancias ponderadas de los grupos tróficos, y 92 % en la variación de la 461
distribución de los grupos tróficos relacionados con las variables ambientales, 462
CCA1 (F1, 17 = 27.26, P = 0.001), CCA2 (F1, 17 = 18.48, P = 0.001), CCA3 (F1, 17 =
463
3.6, P = 0.021). El CCA mostró diferencias significativas en los grupos tróficos 464
relacionados con los sitios (F2, 12 = 12.56, P = 0.001), con la cobertura de dosel (F1,
465
12 = 4.89, P = 0.024), y con la altitud (F2, 12 = 12.04, P = 0.001), pero con el
466
disturbio no tuvieron una relación significativa (Figura 3c). 467
Discusión 468
Diversidad α, β. Los bosques del Cerrito, Encuentro y Huitepec presentaron 469
diferencias en la estructura y composición de la vegetación, en el grado de altitud, 470
cobertura, y disturbio. La altitud se relacionó significativamente con la diversidad 471
de heterópteros, particularmente en Huitepec y Encuentro. La cobertura arbórea y 472
el disturbio no tuvieron una relación directa significativa con la diversidad de 473
heterópteros en los tres bosques. Las comunidades de heterópteros de los 474
bosques estuvo dominada por la familia Miridae, para la cual se considera que hay 475
dos especies nuevas Macrolophus sp. 1 y Morfo-especie 4 (Tribu Hyalodini). 476
Las especies de la familia Miridae constituyeron la mayor parte de la 477
comunidad de heterópteros en los tres sitios de estudio. Este resultado se debe, 478
probablemente, a que es la familia más grande de Heteroptera constituye 25% de 479
los Heterópteros a nivel mundial (Henry y Wheeler, 1988; Wheeler 2001; Henry, 480
2009). Los míridos son organismos capaces de repoblar en poco tiempo sitios 481
alterados o defaunados ya que la mayoría tiene alta capacidad de dispersión, son 482
fitófagas o depredadoras generalistas, lo que les permite explotar una amplia 483
gama de recursos e incrementar su población rápidamente (Becker, 1975, Aldritch, 484
1988); pueden reproducirse casi todo el año y con explosiones demográficas hacia 485
finales de la época lluviosa (Sedivy y Fric, 1999). Estas cualidades biológicas de lo 486
míridos contribuyó a que ciertas especies dominaran en número de individuos en 487
los bosques. Las especies de míridos raras (bajo número de individuos), por 488
ejemplo: Calocorisca sp. 3, Creontiades sp., Deraeocoris sp., Derophthalma sp., 489
Phytocoris sp. 7, Proba sp. 5, Proba sp. 6, Proba sp. 8 y Rhinacloa mysteriosus 490
Schuh and Schwartz 1985, pueden ser utilizadas como indicadoras de los cambios 491
en la diversidad de heterópteros en los bosques (Henry, 2009). 492
La baja riqueza y la mayor abundancia de heterópteros se encontró en 493
el bosque del Cerrito, el cual tuvo la menor riqueza de árboles y arbustos, la 494
menor cobertura de dosel, el mayor disturbio y el menor intervalo de altitud; este 495
patrón, menor diversidad de heterópteros en sitio con mayor disturbios, se ha 496
observado en estudios previos (Fauvel, 1999; Acosta et al., 2011; Gerlach et al., 497
2013). A pesar de que el análisis de CCA no detectó un efecto significativo del 498
disturbio y la cobertura de dosel sobre la diversidad de heterópteros, no se 499
desacarta que influyan en la determinación de la comunidad éstos, ya que podrían 500
tener un efecto conjunto con otros factores ambientales no considerados, como la 501
humedad, precipitación entre otros (Schaefer y Panizzi, 2000; Zurbrügg y Frank, 502
2006). Las familias Anthocoridae, Berytidae, y Nabidae son altamente sensibles a 503
la humedad local, a mayor humedad más individuos (Fauvel 1999). La baja 504
diversidad del Cerrito puede también deberse a que está inmerso en una zona 505
urbana, lo que reduce la probabilidad de llegada y establecimiento de especies de 506
heterópteros (Manta et al., 2002; Acosta et al., 2011). 507
La mayor diversidad de heterópteros se observó en El Encuentro, que 508
tiene una posición intermedia con respecto al Huitepec y al Cerrito en atributos 509
tales como la riqueza de árboles, arbustos, hierbas, altitud y grado de disturbio, Su 510
bosque está dominado por especies de Quercus spp, los cuales promueven la 511
presencia de una diversidad importante de artrópodos (Tovar-Sánchez y Oyama, 512
2006a, 2006b). Este sitio tuvo un número comparativamente alto de especies 513
raras de heterópteros, destacan la presencia de Phytocoris spp y Proba spp, que 514
son géneros especialistas de Quercus sp. y Pinus sp (Henry 2009). La diversidad 515
del Encuentro concuerda con la hipótesis del disturbio intermedio, la cual señala 516
que en las áreas donde hay niveles bajos a moderados de disturbio se produce la 517
máxima diversidad tanto para animales como para plantas, a la vez que se da una 518
sucesión secundaria que promueve una mayor diversidad vegetal y animal. 519
Cuando los agentes causantes de mortalidad actúan con intensidades 520
intermedias, evitan que las especies más competitivas excluyan a las demás, 521
permitiéndoles permanecer en la comunidad. Si la intensidad del disturbio fuera 522
baja las especies más competitivas no serían inhibidas; si fuera alta ninguna de 523
las especies podría compensar la gran mortalidad causada por el disturbio 524
(Connell 1978, Lubchenco 1978, Brown 1997). En bosques de montaña se ha 525
observado que la abundancia de heterópteros aumenta si el disturbio por tala, 526
extracción de leña, extracción de suelo e incendios incrementa hasta cierto punto, 527
esta tendencia se le atribuye a que en estos ambientes los recursos primarios 528
pueden fluir a niveles tróficos superiores con relativa rapidez (Lange et al., 2011). 529
El Huitepec es el sitio con el menor nivel de disturbio, prácticamente es 530
nulo. Este sitio se caracterizó por tener pocas especies típicas de heterópteros y 531
un alto número de especies dominantes (52 %). La baja riqueza y abundancia de 532
heterópteros contrasta con la alta riqueza de árboles, arbustos y hierbas; que 533
podrían indicar un sitio complejo y con alta calidad ambiental para albergar una 534
mayor diversidad (Mathieu et al., 2005). Una relación lineal entre la diversidad de 535
plantas y la diversidad de heterópteros se ha registrado cuando se trata de 536
heterópteros sésiles o especializados, que dependen totalmente de la distribución 537
de sus hospederos (Torma y Császár, 2012). Es posible que debido a la 538
complejidad y heterogeneidad ambiental del Huitepec, sea promotor de diversidad, 539
pero su registro requiere de un mayor esfuerzo de colecta. 540
La altitud se relacionó significativamente con la diversidad de 541
heterópteros, y esto fue notable para el Huitepec en donde el intervalo de altitud 542
fue el mayor. La altitud con frecuencia se asocia a la diversidad, aunque el efecto 543
no se refiere a la altitud por sí misma, sino a factores abióticos asociados a ella, 544
como la temperatura, humedad, radiación, vegetación, entre otros, que son los 545
que determinan la distribución de diversos grupos de insectos (Fauvel, 1999; 546
Zurbrügg yFrank, 2006; Balam-Ballote y León-Cortés, 2010; Ulyshen, 2011; 547
Torma y Császár, 2012). 548
Entre El Cerrito y El Encuentro hay una tasa de recambio de 0.46, un 549
valor semejante se observó entre Encuentro y Huitepec, lo que indica un proceso 550
de diferenciación de la comunidad de heterópteros. Los bosques más 551
diferenciados fueron El Cerrito y Huitepec. La composición de la vegetación puede 552
también contribuir a la diferenciación entre estas dos comunidades, en particular si 553
se considera que el Huitepec y El Encuentro forman parte de una misma cordillera 554
montañosa con una historia geológica y de sucesión ecológica de la vegetación 555
similar, mientras que el bosque del Cerrito se creo recientemente en el año de 556
1973 con árboles favorecidos por una elección de especies dirigida para forestar 557
como lo son pinos, cipreses y eucaliptos, la baja diversidad de plantas influye de 558
manera negativa en la diversidad de Heterópteros, ya que no promueve la llegada 559
de hemipteros especialistas y la diversidad se limita hacia grupos de generalistas. 560
Por otra parte, los heterópteros tienen una gran capacidad para 561
colonizar e incluso pueden ser mejores colonizadores que las especies de 562
Coleóptera (el orden más rico en especies de la clase Insecta) (Becker, 1992), 563
aspecto que contribuye a generar similitud entre los sitios. 564
565
Gremios tróficos. La alta riqueza de especies en El Encuentro coincide con la 566
observación de que también es el sitio que tuvo la mayor abundancia de los 567
distintos gremios tróficos, que en una comunidad son tan diversos como las 568
especies. Esto quizás refleja la disponibilidad de alimento, así como hábitat de las 569
especies promovidos por la vegetación (Thiollay, 1992). El gremio de los fitófagos 570
tuvo el mayor número de especies en todos los bosques, mientras que el grupo de 571
zoófagos fue el más abundante (número de individuos) en Encuentro. Los 572
zoofitófagos, pertenecientes solo a tres especies, sobresalieron en número de 573
individuos en El Cerrito. 574
Se ha observado que los herbívoros y los zoófagos de heterópteros 575
están en la misma proporción tanto en las islas (Canarias, Galápagos, 576
Mediterráneo, Madeira) como en áreas continentales (noroeste de África, 577
Península Ibérica, Continente Americano) (Becker, 1992). En los bosques 578
estudiados de Chiapas sobresale la dominancia de los fitófagos tanto en número 579
de especies como en abundancia, que se puede explicar porque el recurso para 580
los fitófagos está disponible tanto en variedad (especies) como posiblemente en 581
abundancia en los tres bosques. A su vez, lo fitófagos pueden ser una fuente 582
importante de alimento de los zoófagos. 583
Las dos especies dominantes en El Cerrito son zoofitófagas pertenecen 584
a la familia Miridae, Macrolophus sp. (Nueva especie) y Tupiocoris sp. 1. Estas 585
especies son de gran importancia en el control de poblaciones de otros insectos 586
como áfidos (Aphididae), mosquita blanca (Aleyrodidae) y larvas de Heliothis zea 587
Boddie, entre otros (Dionyssios y Dionyssios, 2000; Lykouressis, et al., 2008; 588
Pérez-Hedo y Urbaneja, 2014). Tupiocoris se encuentra distribuido a lo largo de 589
varios países del sur de América y se considera un género con amplio espectro de 590
alimentación que generalmente se encuentra en solanáceas y cucurbitáceas, ya 591
sea alimentándose de huevecillos de otros insectos (áfidos, trips, polillas y 592
mosquita blanca) o de los fluidos vegetales (López, et al., 2012; Burla, et al., 593
2014). D. mimulus se registró en los tres bosques, se considera una plaga 594
importante del algodón, y es propia de zonas tropicales a nivel mundial, y su 595
presencia en bosques como Huitepec se debe a cultivos de hortalizas aledaños a 596
la reserva (Fuseini y Kumar 1975). En El Encuentro la especie más abundante fue 597
P. karleane, que es de gran importancia debido a que depredadora voraz 598
principalmente de Tetranychus urticae Koch, 1836; la cual es una plaga importante 599
del cultivo de berenjena, calabacín, frijol, entre otros (Landeros-Flores, et al. 600
2014). E. chiapus fue otra especie de heteróptero dominante en El Encuentro, esta 601
es una especie polífaga, se alimenta de pastos, árboles y arbustos frutales 602
(McPherson y McPherson 2000) la presencia de estas especies se asocian a los 603
cultivos cercanos de San Nicolás y pequeñas hortalizas familiares.En el Huitepec 604
las especies abundantes fueron: P. fasciata, P. mexicana, A. bimaculata, F. 605
poética y Monalocoris sp 2., todas ellas son fitófagas (Wheeler 2001). 606
La altitud y la cobertura de dosel tuvieron una relación significativa con 607
el grupo de los fitófagos, la cual es claro en el Huitepec y coincide con el hecho de 608
que se colectaron pocos individuos, por ejemplo Thyanta sp., Colimacoris sp 1, F. 609
poetica, Monalocoris sp. 2, Proba sp 4, 7, 9; y Falconia Intermedia Distant 1893. 610
Este resultado sugiere que la distribución de los grupos tróficos puede estar 611
relacionado con la disponibilidad y abundancia de su recurso alimenticio principal. 612
Los zoofitófagos se relacionaron con disturbio y se encontraron 613
mayormente en El Cerrito y El Encuentro con especies como Macrolophus sp 1, sp 614
2 y Tupiocoris sp. La presencia de los granívoros y los zoófagos presentes en El 615
Encuentro no se asoció a la altitud ni a la cobertura de los bosques. 616
617
Diversidad de tamaños. Las categorías de tamaño pequeño fueron las más 618
abundantes. La distribución de tamaños entre sitios difiere significativamente. En 619
El Encuentro se observó el mayor número de individuos grandes, le sigue El 620
Cerrito y el Huitepec. El Encuentro tiene un nivel intermedio de disturbio, con 621
respecto a los otros bosques, lo que puede sugerir que la probable transferencia 622
de energía rápida que se asume sucede en áreas con cierto grado de disturbio 623
(Lange et al., 2011). En El Cerrito la categoría IV (entre 7.1 y 11 mm) se relacionó 624
con el grado de disturbio en los análisis CCA. La categoría estuvo ampliamente 625
representada por numerosos individuos de D. mimulus y D. subvittatus. 626
Se ha postulado que los insectos pequeños, como los estafilínidos, son 627
más susceptibles a los efectos de la fragmentación y perturbación (Caballero et 628
al., 2009), sin embargo, el presente estudio sugiere que los heterópteros 629
pequeños pueden persistir en ambientes perturbados y que los organismos 630
grandes disminuyen durante la sucesión ecológica de la vegetación. Es posible 631
que conforme la vegetación incrementa en diversidad el ambiente para los 632
heterópteros puede ser más heterogéneo y compleja, de modo que la búsqueda 633
del recurso (presas) puede tener un costo energético mayor con un efecto 634
negativo en su reproducción y supervivencia (Torma y Császár, 2012). Algunas 635
especies como Nabis sp.y Orius sp. son depredadoras y generalistas y se 636
encontraron en todos los bosques. 637
En conclusión, la diversidad de heterópteros fue mayor en El Encuentro, 638
le sigue El Cerrito y finalmente el Huitepec. En este último bosque, las curvas de 639
extrapolación indican que un mayor esfuerzo de muestreo puede superar la 640
riqueza de los bosques del Cerrito y Encuentro, los cuales tuvieron más disturbio 641
que el Huitepec. Todos los grupos tróficos estuvieron presentes en los tres 642
bosques, sin embargo difieren en su abundancia. Los zoófagos y granívoros 643
destacaron en El Encuentro, los zoofitófagos en El Cerrito y fitófagos en el 644
Huitepec. Todos los tamaños corporales se encontraron en los tres bosques, pero 645
igual que en los grupos tróficos los bosques difieren en la abundancia de 646
heterópteros. Las especies grandes fueron más numerosas en El Encuentro, los 647
más pequeños en el Huitepec. Sólo la altitud se correlacionó con la diversidad de 648
heterópteros y fitófagos. La altitud y la cobertura se asociaron con la diversidad de 649
