BOLETIN DE LASOCIEDAD ARGENTINA DE BOTANICA 24(3-4):343-354,Agosto,1986
EL
CICLO BIOLOGICO DE
PUCCINIA
HYDROCOTYLES
1Por EDGAR OEHRENS
B.2
SUMMARY
The macrocyclic and autoecious character of Puccinia hydrocotyles (Link) Cooke were determined by artificial innoculations with aeciospores. The geographical area wherethecomplete biologicalcycle of this rust proba¬ ble occurs,extendson both andean watersheds from Elqui river( Algarrobito) in Chile up to General Vintter lake in Argentina(Palena lake in Chile). It is supposed that the cycle also occurs in New Zealand but it is necessary to prove it.
Author’s measurements of different types of spores show small differen¬ ces.They arefrom one locàlity toanotheras wellas in those from different attacked host organs, buttheyaregenerally fellwithina similar range.
Surface of aeciosporesof P. hydrocotyles differs from that of the same spores of Uromyces americanus Speg. by thefollowing: theformer isevenly covered by small warts (Savile’stype1)and the latter presentstwo different areas:one half withsmall and even wartsand the otherhalf withcoarse warts that tend to be dehiscent (Savile’s type 3). Teliospores on attacked leaves collectedatCinco Saltos present awall with irregularthickness.
INTRODUCCION YREVISION BIBLIOGRAFICA
La biologíadePuccinia hydrocotyles (Link) Cooke ha tenidoen susantecedentes una controvertidaevolución,debidoa que:1)
esta
roya cosmopolita habitualmente ha sido coleccionada en la mayor
parte del mundo en su fase uredospórica; 2)la fase teleutospórica ha sido encontrada en una determinada
área
sudamericana, en Nue¬ va Zelandia y, ocasionalmente, enSudáfricayMéxico
y;3)aque la forma ecídica, asimismo escasa, ha sidoúltimamente
atribuida a otra roya, decarácter
heteroico, cualesUromyces americanus Speg. Los primeros antecedentes de un uredinal sobre Hydrocotyle se remontan a Bertero(1828), al señalar la presencia de Uredohy¬drocotyles Mont. en Chile, el cual, según Espinosa (1943) lo ha¬ bríacoleccionadoenRancagua sobre
H.
modesta Cham.et Schlecht.1 Resúmenes de las XX Jornadas Argentinas de Botánica, Salta, 16-20/IX/1985, pág.6.
2 Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional del Comahue,
Casilla 85, (8303) Cinco Saltos (RN); miembro de la Carrera del Investigador (CONICET).
344 BOLETINDELASOCIEDAD ARGENTINA DE BOTANICA24(3-4),1986
e H. ranunculoides L. Como U. hydrocotyles Bertero lo cita Gay (1852) sobre
H.
bonariensis Lam., coleccionado aparentemente en la isla Masatierra. En la sinonimia indicada por los Sydow (1904) paraesta
especie,señalan que Linkdescribió
a Caeoma hydrocoty¬ les Bertero in sched., lo cual permite establecer quese
trataría
del mismo material al cual alude Gay. Indicanademás
quesu
distribu¬ción sería:
Italia, Francia, Holanda, Gran Bretaña, Florida, Brasil, Argentina,Paraguay,Chile,Ecuadory Natal.En 1880, Cooke,en un material coleccionado por J. M. Wood en Inanda, región de Natal,
Sudáfrica,
éncuentra teleutosporas en¬ tremezcladascon
las uredosporas sobre una especieindeterminada de Hydrocotyle, con locual establece el binomio Puccinia hydroco¬ tyles (Mont.) Cooke. Muy posteriormente, Spegazzini (1887) lo indica comoU.
hydrocotylesMont.
asimismo sobre una especie indeterminada procedente de las riberas delrío
Negro, enmate¬
rial colecionado en IX-1883.Independientemente, Neger coleccio¬na
“ad lagunam Quillen (Argentiniae)” ecidios, uredo- y teleuto-soros en hojas de H. chamaeomorus Cham. et Schlecht., estable¬ ciendo por vez primera la presencia de ecidios, denominando al uredinal (Dietel et Neger,1900)Puccinia hydrocotyles Mont.,con
lo cual concuerdancon
Cooke, indicando además la presencia de los mismos sobre H. marchantioides Clos en lascercanías
del lago Villartica. Tres añosmás
tarde, en 11-1903, Spegazzini (1909 co¬ lecciona en lascercanías
del lagoPaz
(actual lago General Vintter en Argentina, lago Palena en Chile) ecidios sobreH.
bonariensis, los cuales él describe bajo el binomio de Aecidium hydrocotyli-num, el cual, según los Sydow (1924) correspondería a la formaecídica
de P. hydrocotyles (Link) Cooke, binomio aclarado por ellos en 1904. Jackson(1931) indicalapresencia deAe. hydrocoty-linum sobre H. poeppigii DC. yotra
especie indeterminada en Te-muco y Valdiviaentre
el 1-XI y el 7-XII-1919.Conviene destacar queeste autor
señala que el material coleccionado en Chile noes
similar al material norteamericano asignado a Uromyces scirpi(Cast.) Burr., siendo probablemente la fase
ecídica
correspondiente aP.
hydrocotyles, cuyo ciclo biológicosería
desconocido. Poste¬ riormente, Espinosa (1943) indica la presencia deeste
uredinalen el altorío
Palena sobreH. chamaemorus ensusfasesuredo- y teleu-tospórica.Estas
mismasfasesson identificadaspor Lindquist (1951)en
doslocalidadesde los departamentos de Maipú y San Carlos de la provincia de Mendoza sobreH. bonariensis eH.
modesta colec¬ tados por A. Ruiz Leal. Finalmente,elautor.
(1961 y 1972)colec¬ cionasobreH.
poeppigiien Llifén
ysobreH. bonariensis en Algarro-bito,el18-XII-1960
y el14-IV-1971,respectivamente,tanto
uredo-como
teleutosporas.Porúltimo, Hennen,(com.pers.3-IV-1985)in-E.OEHRENS B., Ciclobiológico de Puccinia hydrocotyles 345
dica haber coleccionado dos especímenes con teleutosporas: uno procedente de Nuevo
León
/
México
yotro
de Guaruja/
SaoPaulo/
Brasil.Lindroth (1902) indica que,al revisar el material de Cooke,en¬
contró sólo
uredosoros yescasas
teleutosporas. LosSydow (1904) la indican como una especie autoica y macrocíclica, indicandosí
que el ciclo biológicode laespecie noestá aún
suficientementedi¬ lucidado, yaque en Europa sólo seconocería
la faseuredospórica, entanto
que la-ecídica sólo seconocería
deSudamérica. Esta
opi¬ nión asimismo es sostenida por Doidge (1927), quien indica, además, quese
habrían observado ecidios en Nueva Zelandia, lo cual,a suvez,
esconfirmado por Cunningham (1931).Por
otra
parte, Arthur (1934)reconoce
lascuatro
fases (0, I, II y III) deP.
hydrocotyles; sostiene, sin embargo,queel ciclo bio¬lógico
no está plenamente establecido, ya que en Norteamérica no se han encontrado ni espermogonios ni ecidios sobre especies de Hydrocotyle, a excepción de aquellos asociados conU.
scirpi, es¬ pecie a la cual Savile (1972) sinonimiza conU.
lineolatus (Desm.) Schroet. Sin embargo, posteriormente, Cummins (1935) diferen¬ ció Uromycesamericanus Speg.de U.scirpi,adjudicandolasformasecídicas
a la primera especie. Aeste
criterio sehanadherido poste¬ riormente varios autores,entre
otros,
Savile (1972), quien indica aH.
umbellata como hospedero alternante deU.
americanus, y Lindquist (1982).Este último, en1951señala que Ae.hydrocotylinum fue colec¬ cionado por Ruiz Leal el 7-XI-1937 en el departamento de Godoy . Cruz sobre H. bonariensis, asociado con picnios.«Afirma
además
que “tanto el tipo (= Aecidiolum hydrocotylinum Speg., in Anal. Soc. C. Argent. 12: 80.1881(forma pícnica)), como el mendoci-no yotro
que recogíen Magdalena(Bs. As.)presentan estafaz,conexclusión
de uredos y teleutosporos”. Agregaademás
que “cuan¬ do recogí el material de Magdalena la estaciónera
avanzada (mes de abril)no obstante ello, losejemplares parasitados porP. hydro¬ cotylessólo
presentabanuredosporos, sin vestigios de teleutosporos, confirmandoésto,
la posterior suposición de que el ecidio perte¬nece
aU.
americanus, ya que no ha habido formación de teleu¬ tosporos que puedan haber originado losecidios deP.
hydrocoty¬ les”. Finalmente, en su monografía sobre “Royas de la República Argentina y zonaslimítrofes” (1982) expresa que P. hydrocotyles seencuentra
en la zona central yEste
de Argentina,eñ Uruguay yen
Paraguay, exclusivamente al estado uredospórico y que en lo referente a la fase teleutospórica seencontraría
enla zona cordille¬ rana desde Mendoza hasta Santa Cruz. Indicaademás
queasignaen formaespeculativa la formaecídica
denominada porSpegazziniAe.346 BOLETINDELASOCIEDAD ARGENTINA DE BOTANICA 24(3-4),1986
hydrocotylinum a
U.
americanus, cuya fase uredo- y teleutospó-ricase
presentaría sobreScirpus olneyiGray, ya queambos hospe¬ deroscrecerían
vecinos.Termina indicando quela formaecídica
se
asemeja muchoala deU.
lineolatus(=U.
scirpi).Igualmente
otros
investigadores hacen referencia aeste
uredi-nal como presentandosólo uredosporas, p.ej. Bouriquet y Bassino (1965) para Madagascar, Hiratsuka y Kaneko (1968) para Japón y Henderson (1972) para Tanzaniaen Africa oriental.MATERIALY METODOS
Durante
este
trabajoenla FacultaddeCienciasAgrariasse
pudo ubicar en un pequeño antejardínen la calleDon Bosco enla ciudad de Cinco Saltos (RN), plantas deH.
bonariensis atacadas poresta
roya,las cuales,a partir de1981, presentaron regularmente duran¬te tres
temporadas seguidas, ecidios,uredo- y teleutosoros. Envista de noencontrar
en la vecindad ninguna Ciperácea que pudiera ser sospechosa de presentar uredo- y teleutosoros correspondientes a un presunto uredinal heteroico,se
decidió efectuar inoculaciones con ecidiosporas sobre hojas deH.
bonariensis. Posteriormente, el 9-IV-1985,se ubicó
un caso semejante en la ciudad de Cipolletti, enlacalleGeneralRoca.
Posteriormentea la fecha de
ubicación
eidentificación
del hos¬ pedero y del patógeno,se
efectuaron repetidas visitas al lugar de hallazgocon el objetode establecer lafrecuenciacon quese
presenr taban las diferentesfases deluredinal.Duranteel
mes
demarzode1984seextrajerondel lugaren que se presentaba el ataque de royatres
plantaspara inocularlas poste¬ riormente. Estas, porser
propias de lugarespantanosos,fuerontras¬
plantadas a vasos plásticossin orificio de desagüe,manteniéndolas
regadas enexceso
durante todo el tiempo necesario.Además,
du¬rante
losmeses
desde marzo a junio, a dichas plantas les fueronextraídas
todas aquellas hojas que mostrabanataque
de roya, por leve queéste
fuera; Para la inoculación,se seleccionó
unahojaple¬namente
desarrollada, peroaún
tierna de dos plantas;latercera
fue dejada en calidad de testigo. El día anterior alainoculación, con
24 horas de anticipación, se coleccionaron hojascon
ecidios, las cualesfueron mantenidas encámara húmeda
conel objeto de obte¬ ner ecidiosporas maduras, las cualessedepositabanpor gravedadso¬ bre un portaobjetos limpio ubicado debajo delos.
ecidios enla pla¬ ca Petriqueservía
decámara
húmeda.
Lasecidiosporas se inocula¬ron frotándolas en
ambas caras de la lámina foliar, procediéndóse posteriormente a asperjar agua destilada sobre la planta inocula¬ da,además
del interior de una bolsa de polietileno, con la cualse
mantuvo
posteriormenteherméticamente
encerrada la plantaino-E.OEHRÉNSB., Ciclobiológicode Puccinia hydrocotyles 347
culada durante 48 horas. A partir del séptimo
día
secomenzaron
aefectuar observacionesencuanto
a lapresencia desíntomas.
Paraconfirmar la identidad del patógeno, seextrajo y
se
herbo¬rizó
material del sitio de hallazgo paraefectuar mediciones de espo¬ras.
Estasse extrajeron desoros aislados,se montaron
en lactofe-nol,se
calentaron brevemente con un mechero y se midieron con objetivode inmersión Leitz100/130
y ocular Wild 10 x. Semidie¬ ron 25 esporas de cada tipo,seleccionándose
las maduras y recha¬ zando las juveniles. En el caso de las ecidiosporasse
midieron 25procedentesde ecidios ubicadosenel
envés
delashojas y 25de los mismosubicados enlospecíolos.RESULTADOS
Las visitas efectuadas al lugar de hallazgo dieron los siguientes resultados,resumidosenel Cuadro1:
CUADRO
1Observaciones Fecha Fasesdel uredinal
N°
83
07/07/81
96
02/09/81
97
02/09/81
99
15/09/81
100
15/09/81
108
14/10/81
192
08/10/82
300
19/07/84
01/10/84
335
31/10/84
329
20/03/85
II- III II- III 0-1
0-1
II- III 0-1
0-1
II- III
Para inoculación
02/10/84
Para inoculación
l°/H/84
0-10-1
II-(III)
De estos antecedentes
se
puede deducir, que en la localidad de CincoSaltos,P.
hydrocotylesformaespermogonios (0) yecidios(I) durante losmeses
de septiembre y octubre. Uredosoros(II)se
ob¬servan
ya desde mediadosdeenero
hasta mediados de septiembre, entanto
que los teleutosoros (III) comienzan a observarse desde mediados demarzo hastamediados de septiembre.Además, durante la primera quincena de ese mes es posible observar lascuatro
fases del hongo: espermogonios y ecidios en hojas nuevas; uredosoros y teleutosorosenhojas dela temporadaanterior.BOLETIN DELASOCIEDAD ARGENTINA DE BOTANICA24(34),1986 348
La
inoculación
efectuada el 2 de octubre de1984mostró
sín¬
tomas
al cabo de una semana en forma depequeñasmanchitas clo¬ róticas; los signos (uredosoros) se manifestaron recién el 15 de octubre.Con el objeto de obtener una mayordesarrollo de losure¬ dosoros, la hoja inoculada semantuvo
hasta el 26 de noviembre adherida a la planta, fecha en la cual fue amputada, seccionada entres
sectores
y los mismos herborizados. La segunda hoja, inocula¬ da el Iodenoviembremostró
reacciones semejantes, apareciendo los signos el 19 de noviembre, siendola hoja amputada, seccionada y herborizada el 11 de diciembre. Lasotras
hojasde las plantas, ade¬más
de las de aquella que sirvió de testigo, nomostraron
nisínto¬
masnisignos.A LPSya PURse remitiómaterial de
estas
investigaciones,con¬ sistente en hojas con espermogonios y ecidios deP.
hydrocotyles correspondientes a las primeras inoculaciones y unsector
delámina foliarconlos uredosoros resultantes de dichas inoculaciones.Las mediciones de las esporas dieron los siguientes resultados (Cuadro 2):
CUADRO2
Espora Medidas (en (Im) Observaciones
I 25,6 ±3,5(20,2-37,3) x19,5±1,9(14,9-24,0)
25,7±3,1(19,2-25,7)X19,4±2,2(14,9.-24,0)
31,5±2,1(27,7-37,3) X 26,2±1,8(22,4-29,8)
38,4±3,4(29,3-45,3) X 23,2±1,8(20,2-26,6)
De lámina foliar del N° 97 De pecíolo del N°97
De lámina foliar del N° 100 Idem I
II
III
Observada al microscopio, la superficie de las ecidiosporas pre¬
senta
pequeñas verrugas uniformemente distribuidas. Lasteleutos-poras son lisas, pero presentan un espesordesigual de la pared celu¬ laren
corte
óptico.DISCUSIONYCONCLUSIONES
Las visitas realizadas regularmente permitieron comprobar que las
cuatro
fases del uredinal presentes se interrelacionabanentre sí
almostrar
una secuencia regularensuaparición. Al nopoderse ubi¬ car un presunto hospederoalternantepara la formaecídica
presente y al obtenerse los resultados de las pruebas deinoculación
se puedeE. OEHRENS B., Ciclobiológicode Puccinia hydrocotyles 349
afirmar que
P.
hydrocotyleses
una royamacrocíclica
y autoica, confirmando lo observadopor Neger(Dietel y Neger, 1900), loafir¬ mado posteriormente por los Sydow (1924) y lo sugerido por Jack-son (1931) al discutir la presencia de Ae. hydrocotylinum enSu-damérica.
Alcorresponder
estos
ecidiosdelalocalidad deCinco Saltosob¬ servados durantetres
temporadasentre
losmeses
de septiembre y octubre al Ae. hydrocotylinum Speg. del lago Paz (actual lago Ge¬ neral Vintter en Argentina y lago Palena en Chile) y al procedente de Godoy Cruz coleccionado por Ruiz Leal (Lindquist, 1951),habría
que sumarles los coleccionados por Holway (Jackson, 1931)en
el sur de Chile durante noviembre y comienzos de diciembre. En todaesta
zonaademás
se han observado la presencia de teleu-tosporas de P. hydrocotyles (Algarrobito, Maipú, Arroyo Llaucha,Llifén
y Alto Palena), tal como se indica en la Fig:1yse
detalla enlaintroducción.
Un comentario especial merece Aecidiolum hydrocotylis Speg. coleccionado en Parque de Palermo en Septiembre de1880 (Spe-gazzini, 1881). Los Sydow (1904), citando a Lipdroth (1902),in¬ dican quese
trata
probablemente de Darlucafilum
(Biv.) Cast.,en
tanto
que Lindquist (1951),citándolo
como Aecidiolum hydroco¬ tylinum Speg., lo señala como la forma pícnica y lo menciona acontinuación
como el tipo de Aecidium hydrocotylinum, el cual, comose
indicó anteriormente, fue coleccionado en lascercanías
del lago General Vintter. Este aspecto
merece ser
aclaradoenelfu¬turo.
Si en realidad constituyen picnios, podría eventualmentetratarse
de loscorrespondientes aU.
americanus,que_
coleccionara Lindquist (1951) en abril en lalocalidadde Magdalena,a orillasdelrío
deLa Plata.Lasuperficie de las ecidiosporas permitediferenciar los ecidios deP. hydrocotyles de losde U. americanus, yaque las
característi¬
cas observadas corresponden al tipo 1 de'Savile
(1973), entanto
queU.
americanus presenta el tipo3deeste autor,
el cualsecarac¬ teriza por presentar en la superficie de las ecidiosporas dos zonas bien diferenciadas: una mitad con verrugas pequeñas y uniformes y laotra
mitad con inclusióndeverrugasgrandesquetiendena des¬prenderse
(Savile,1972,Fig. 5).En
cuanto
a las mediciones obtenidas, las de las ecidiosporas tienden a semejarse a las medidas obtenidas por Lindquist (1951) paraAe. hydrocotylinum en todos susvalores,a excepción del an¬ chomínimo.
Lo mismo puede indicarse para compararlas conlas ecidiosporas deU.
americanus, cuyas medidas indica Savile(1972). Evidentemente, eneste caso,
las medidas noson decisivas para di¬ ferenciar lasecidiosporas de ambas especies;sí,
en cambio, sirve la350 BOLETIN DE LA SOCIEDAD ARGENTINA DE BOTANICA 24(3-4),1986
esculturación de lasuperficie delas mismas.
Las
medidas de uredos-poras son muy semejantesalasobtenidassobre el mismo hospedero en la localidad chilena de Algarrobito (Oehrens y González,1972),manifestándose sí
una tendencia general aser
mayoresque las da¬ das porotros autores
(Cuadro 3). Lasmedidas correspondientes a las longitudesmáximas
de las teleutosporas asimismoson mayores. Al compararentre sí
las cifras indicadas para las medidas de los di¬ ferentes tipos de esporas y células peridiales (Cp) indicados en el Cuadro-3, es necesario indicar la coincidencia queexisteentre
las dadas por Lindroth (1902), con las de losSydow (1904), Doidge (1927) y Gáumann (1959). Lasdadas por Cunningham (1931),po¬ siblementede materialneozelandés,
ylasde Arthur (1934) difieren de las primeras. Al parecer, en general, las medidas deesporasdeP.
hydrocotyles son bastante dispares, probablemente motivadas por diferenciasclimáticas
o del hospedero comprometido.Las observacionesefectuadas en CincoSaltos ylos antecedentes suministrados por la literatura, permiten establecer
que
las ecidios-poras deP. hydrocotylesse
presentan enelárea
sudamericanaentre
septiembre y febrero,entanto
que lasuredo- y teleutosporasse
pre¬sentan
ya a partir de diciembre las primeras y de marzolas segun¬ das, persistiendo hasta mediados de septiembre. La presencia de ecidios en lazona
de Magdalena, aseguraindirectamente quepuedetratarse
deotra
especie de roya, posiblemente de U.americanus,la cual formaría sus ecidios sobre Hydrocotyle y su fasedicariótica
sobre Scirpus olneyi.Eneste
uredinal, elheteroicismonosería
obli¬ gatorio,yaqueconvivecon P. hydrocotylesenelárea
mendocina.DEDICATORIA
Dedico
este
trabajo al colega.y amigo, destacado investigador y hombre de bien, Prof, em., Ing. Agr.Juan C.Lindquist, delInstitu¬to
deBotánica
“Spegazzini” de la Universidad Nacional de La Plata,Fig. 1
—
Probable áreageográficadel ciclocompletodePuccinia hydrocotyles yubicación de localidades mencionadas en eltexto(1-17).1:Algarrobito (Oeh¬rens y González, 1972); 2: Choapa (Arthur, 1918);3, 4 y 7:Maipú,Godoy Cruz y Arroyo Llaucha (Lindquist, 1951); 5: Masatierra (Gay, 1852);6.: Ran-cagua (Espinosa,1943);8:Temuco (Jackson, 1931); 9 y 10: Cinco Saltos y Ci-polletti (presentepublicación); 11 y 12:lagos Villarrica y Quillén (Dietel y Neger,1900);13: riberas río Negro (Spegazzini, 1887); 14: Valdivia (Jackson, 1931); 15: Llifén (Oehrens, 1961); 16: alto río.Patena (Espinosa,1943) y 17:lagoPaz(Spegazzini, 1909).
351 E. OEHRENSB„Ciclobiológicod'ePuccinia hydrocotyles
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352 BOLIiTINDFLASOCILDADARGLNTINADÍ,BOTANICA24(34),1986
CUADRO 3
Autor(año) Esporas Medidas(en/im) Observaciones . Cooke (1880) III 30,0x20,0 (=0.03x0.02mm)
Lindroth(1902) Cp 22-32x16-26
19-26 (diám.)
24-34x20-27
30-42X18-28
I
II III
Sydow (1904) Cp 22-32X16-26 19-26(diám.)
24-34 X20-27 30-44X18-28 I
II III
Spegazzini (1909) Cp 25-40x20-30 20 (diám.)
DeAe. hydrocotylinum I
Doidge (1927) I 19-28 (diám.)
24-34x20-28 30-44X18-28 II
III
Cunningham (1931) I 23(20-25)x18(14-20)
27(23-30)X22(20-24) 37(32-44)X22(20-26) II
III
Arthur(1934) I 20-25X16-20 24-32X19-28
30-42x19-26
II III
Lindquist (1951) I 22-25X18-24 DeAe. hydrocotylinum
22-32X16-26
19-26 (diám.) 24-34X20-27 30-42x18-28 Gáumann(1959) Cp
I
II III
Oehrens (1961) II 28(diám.)
42,6X24,5 III
Oehrens (1972) II 30,3(25,8-36,8)X
24,6(20,2-29,4) 41,6(35,0-53,4)X
23,2(20,2-25,8)
III
Savile (1972) I 19-25,5(-27)x (16-) 18-22(-24,5)
17,5-24,5x14-21
De U.americanus
I De U.lineolatus ssp.
nearcticus
DeU. I.ssp. lineolatus
I 18-21x14,5-19 LeónGallegos y
Cummins(1981)
II 24-32x19-28
30-42 X19-26
III
Lindquist (1982) * I 22-25x18-24 26-34x18-28 36-41x22-26
De U.americanus
De P.hydrocotyles
Idem. II
E. OEHRENSB.,Ciclobiológicode Pucciniahydrocotyles 353
en honor a sus 86 años cumplidos el 9 de febrero de 1985, con guien desde hace cercade 25años hemantenidounacordial, amis¬
tosa
y fructíferarelación.
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