Notas sobre la morfología del aparato reproductor de la quimera, Hydrolagus melanophasma
(Chondrichthyes, Holocephali), de la costa oeste de Baja California, México
Notes about the reproductive tract of the chimaera, Hydrolagus melanophasma
(Chondrichthyes, Holocephali), from the west coast of Baja California, Mexico
Juan Fernando Márquez-Farías y Raúl E. Lara-Mendoza Facultad de Ciencias del Mar. Universidad Autónoma de Sinaloa. Paseo Claussen S/N. Col. Los Pinos. Mazatlán, Sinaloa, 82000, México e-mail: fmarquez@uas.edu.mx
Márquez-Farías, J. F. y R. E. Lara-Mendoza. 2014. Notas sobre la morfología del aparato reproductor de la quimera, Hydrolagus melanophasma (Chondrichthyes, Holocephali), de la costa oeste de Baja California, México. Hidrobiológica 24 (2): 151-158.
RESUMEN
En este estudio se describe por vez primera la forma del aparato reproductor y se proporcionan datos merísticos relati-vos a la quimera Hydrolagus melanophasma a partir de tres ejemplares adultos capturados (dos hembras y un macho) en la costa occidental de Baja California, México. Los tres especímenes fueron adultos. Las dos hembras midieron 112.6 cm LT y 117 cm LT, pesaron 5555 g y 6620 g, respectivamente. Estas presentaron un par de ovarios y glándulas oviducales bien desarrolladas. Los ovocitos del ovario tuvieron un diámetro de 1.8-15.8 mm. El macho midió 105.6 cm LT, pesó 4640 g, y presentó claspers trífidos completamente desarrollados, alargados y calcificados, así como un tenáculo frontal erguido y calcificado de 30 mm.
Palabras clave: Chimaeridae, Hydrolagus, reproducción. ABTRACT
In this study we describe for the first time the reproductive tract morphology and we provide meristic data of the chi-mera Hydrolagus melanophasma from three specimens caught (two females and one male) on the west coast of Baja California. The three specimens were adults. The two females measured 112.6 cm TL and 117 cm TL, and weighed 5555 g and 6620 g, respectively. These had a pair of ovaries and oviducal gland well developed. Ovarian oocytes diameter ranged 1.8-15.8 mm. The size of male was 105.6 cm TL and weight of 4640 g, and presented triffid claspers fully devel-oped, elongated and calcified. Also it contained a frontal tenaculum calcified and erect of 30 mm long.
Keywords: Chimaeridae, Hydrolagus, reproduction. INTRODUCCIÓN
Las quimeras (Holocephali: Chimaeriformes) son peces cartila-ginosos que se dividen en tres familias: Callorhinchidae, Rhino-chimaeridae y Chimaeridae. Esta última incluye dos géneros, Chi-maera Linnaeus, 1758 e Hydrolagus Gill, 1862, los cuales incluyen 11 y 21 especies, respectivamente (Didier, 2008). Estos géneros se
distinguen por la presencia (Chimaera) o ausencia (Hydrolagus) de aleta anal. En el océano Pacífico oriental se han documentado seis especies de Hydrolagus, cuatro de ellas reportadas desde las islas Galápagos hacia el hemisferio sur, mientras que la qui-mera H. colliei Lay & Bennett, 1839 presenta una distribución más septentrional y ha sido ampliamente estudiada (Andrews & Quinn, 2012; Barnett et al., 2009). Recientemente se erigió a Hydrolagus
melanophasma James, Ebert, Long & Didier, 2009 como una nue-va especie (James et al., 2009), reportada para la costa occidental de la Península de Baja California, en el área cercana a Cabo San Lucas, en el interior del Golfo de California (James et al., 2009; de la Cruz-Agüero et al., 2012), en el Pacífico central de México (Rubio-Lozano et al., 2012) y en las aguas profundas frente a Val-divia, Chile (Bustamante et al., 2012). Esta especie, posiblemente ha pasado inadvertida en la pesca comercial debido a la profun-didad en la que habita y a la poca probabilidad de ser capturada incidentalmente en otras pesquerías de la región. No obstante que la pesca de elasmobranquios en México es muy intensa, par-ticularmente en la región del Golfo de California (Márquez-Farías, 2002; Bizzarro et al., 2009), la ocurrencia de quimeras es poco frecuente; sin embargo, no es rara en la pesca palangrera de bacalao negro (Anoplopoma fimbria Pallas, 1814) en la Península de Baja California, pero su presencia no había sido formalmente documentada. En el presente estudio, se reporta la ocurrencia de la quimera Hydrolagus melanophasma y se presenta información merística consistente con la previamente documentada, junto con la fenología del aparato reproductor de un macho y de dos hembras, con la finalidad de contribuir al conocimiento sobre la biología e historia natural de este antiguo grupo de peces poco conocidos. Las características biológicas de los condrictios re-presentan una desventaja para las especies que son explotadas comercialmente, inclusive algunas especies que son capturadas incidentalmente pueden ser en ocasiones fácilmente abatibles (Musick, 1999).
MATERIAL Y MÉTODOS
Durante la pesca experimental de bacalao negro (Anoplopoma fimbria) que se llevó a cabo durante el verano y otoño del 2009 e invierno del 2010, frente a la costa occidental de Baja California (entre los 31º y los 33º N y los 117º y 118ºO) (Fig. 1), se recolecta-ron como fauna de acompañamiento dos hembras y un macho de Hydrolagus melanophasma. Los especímenes fueron capturados con palangre de fondo con anzuelos Mustad Kirby y Maruto de los números 9 y 11, los cuales fueron operados a una profundidad entre los 700 y los 1100 m.
Los organismos fueron congelados y enviados al Laborato-rio de Biología Pesquera de la Facultad de Ciencias del Mar de la Universidad Autónoma de Sinaloa, con sede en Mazatlán. A cada ejemplar se le realizaron 34 mediciones morfométricas con una cinta métrica (± 1 mm), de acuerdo con los criterios utili-zados para fines comparativos por Didier y Séret (2002) y Com-pagno et al. (1990). Las mediciones fueron reportadas como una proporción con respecto a la longitud del cuerpo (LC) para fines comparativos con otros estudios. Además, se extrajo el aparato reproductor de cada ejemplar para hacer su descripción y de-terminar su condición reproductiva. En las hembras se realizaron mediciones del largo y ancho de los ovarios, úteros, glándula ovi-ducal; también se contaron y midieron cada uno de los ovocitos
presentes en los ovarios. Se consideró que la hembra era madura si presentaba ensanchamiento de las paredes uterinas, los ovi-ductos y la glándula oviducal, así como la presencia de ovocitos amarillos (> 10 mm de diámetro) de acuerdo a lo reportado por Di Giácomo y Perier (1994). El estado de madurez de los machos fue determinado através de la observación del tamaño y grado de calcificación de los claspers y del tenáculo frontal. El macho es-tudiado se consideró maduro ya que contaba con claspers fuer-temente calcificados y presentaba dentículos sobre el tenáculo frontal.
Las mediciones realizadas fueron las siguientes: longitud del cuerpo (LC); longitud total (LT); longitud precaudal (LPC); longitud hocico-vientre (LHV); longitud del tronco (LTR); longitud cefálica (LCF); longitud preoral (POR); longitud prenarial (PRN); longitud
Figura 1. Sitios de ocurrencia de la quimera Hydrolagus me-lanophasma en el Océano Pacífico oriental. Triángulos va-cíos son los sitios de colecta documentados por James et al. (2009), el círculo negro es lo reportado por de la Cruz-Agüero et al. (2012), la cruz negra por Rubio-Lozano et al. (2012), los círculos vacíos son los documentados por Bustamante et al. (2012) y la estrella negra es lo reportado en este estudio.
preorbital (POB); longitud del ojo (LO); altura del ojo (AO); longitud a la segunda aleta dorsal (PD2); longitud a la primera aleta dorsal (PD1); base de la primera aleta dorsal (B1D); longitud de la prime-ra espina dorsal (AED); altuprime-ra máxima de la primeprime-ra aleta dorsal (A1D); base de la segunda aleta dorsal (B2D); máxima altura de la segunda aleta dorsal (A2D); espacio interdorsal (EID); margen del dorso de la aleta caudal (MDC); máxima altura de la parte dorsal de la aleta caudal (ADC); longitud total de la aleta caudal (LAC); margen ventral de la aleta caudal (MVC); altura de la parte ven-tral de la aleta caudal (AVC); altura del pedúnculo caudal (APC); margen anterior de la aleta pectoral (P1A); margen anterior de la aleta pélvica (P2A); espacio de la aleta pectoral a la pélvica (P2P); espacio de la aleta pélvica a la caudal (EPC); longitud de la prime-ra aleta dorsal a la pectoprime-ral (D1P1); longitud de la primeprime-ra aleta dorsal a la pélvica (D1P2); longitud de la segunda aleta dorsal a la pectoral (D2P1); longitud de la segunda aleta dorsal a la pélvica (D2P2) y longitud del clasper (CL).
RESULTADOS
Con base en la observación de tres especímenes y en la reciente información generada sobre esta especie se confirmó la deter-minación de las quimeras como Hydrolagus melanophasma (Fig. 2). Las características del rostro y los detalles de las líneas de
canales laterales de la cabeza son particulares de la especie (Fig. 3). En este arreglo destaca la separación de los canales preoper-cular (POP) y oral (O) y del canal infraorbital (IO), a su vez, el canal oral se ramifica hacia la parte anterior de la cabeza para dar lugar al canal angular (AN) y al mandibular (M); el canal AN recorre la parte superior de la mandíbula, mientras que el canal M recorre la parte inferior de la misma sin volver a ramificarse. El canal POP es discontinuo y no forma alguna otra ramificación, pero el canal infraorbital que le dio origen también recorre por la parte superior cefálica, formando primero el canal occipital (OC) que se divide en la parte superior en el canal supratemporal (ST) y en el canal suborbital (SO), que recorre por la parte superior de la órbita. El largo corporal de los especímenes y sus proporciones son mos-trados en la Tabla 1.
El espécimen macho midió 105.6 cm LT y peso 4640 g, el cual se considero como un organismo adulto debido a la presencia de un par de claspers trífidos totalmente calcificados, alargados y rígidos, con una longitud promedio de 94 mm (Fig. 2B). Además, se observó la presencia de un tentáculo frontal fuertemente de-sarrollado y calcificado, característico de los machos, que midió 30 mm.
El aparato reproductor del macho en la parte interna presen-tó un par de testículos (uno a cada lado), los cuales estuvieron
Figura 2A-B. A) Espécimen macho de Quimera (Hydrolagus melanophasma) capturado en Baja California, México. B) La foto inferior indica los claspers. Escala 20 cm. Foto por J. F. Márquez-Fa-rías.
B
A
constituidos por un solo lóbulo de forma semiesférica que midió 7.9 cm de diámetro y cubiertos por el órgano epigonal perceptible sobre el polo de maduración de los testículos, estos estuvieron localizados en la cavidad peritoneal donde se suspendieron de la pared dorsal por medio del mesorquio (Fig. 4). Los testículos se encontraron inmediatamente interconectados con unos delgados vasos eferentes (11.1 cm de largo promedio), que a su vez bajan y se comunican con el epidídimo (17.2 cm de largo y 3.3 cm de ancho) para enviar espermatozoides maduros a los vasos defe-rentes que se comunicarán con los claspers.
Con base en la distención del útero y la condición del ovario, consideramos que las dos hembras examinadas correspondieron a organismos adultos, cuyas longitudes fueron 112.6 y 117 cm LT, y presentaron pesos totales de 5555 y 6620 g, respectivamente. Los aparatos reproductores de estas hembras consistieron en un par de ovarios de color amarillento que en promedio midie-ron 66 mm de largo y 53 mm de ancho, presentando en promedio 47 ovocitos en desarrollo (previtelogénicos) con diámetros de 1.8 a 15.8 mm (media= 4.9 mm) (Fig. 5). Por medio del oviducto superior adelgazado, cada ovario se conectó a su respectiva glándula oviducal (largo= 4.7 cm y ancho= 3.3 cm) bien definida y ubicada en la parte central del oviducto. Ambos oviductos se ensancharon hasta diferenciarse claramente cada uno en un
úte-ro (largo = 14.7 cm y ancho = 1.5 cm). En la parte más distal del aparato reproductor, los úteros convergen hasta terminar en la cloaca.
DISCUSIÓN
En México, el estudio de la biología de las quimeras es muy esca-so, solo se han documentado nuevos registros con algunos datos merísticos y descripciones morfológicas para las cuatro especies que se han capturado en las aguas mexicanas Harriota raleighia-na Goode & Bean, 1895, Hydrolagus macrophthalmus de Buen, 1959, Hydrolagus colliei (Lai & Bennett, 1839) e Hydrolagus me-lanophasma James, Ebert, Long & Didier, 2009 (Castro-Aguirre et al., 2005; Castro-Aguirre et al., 2007; James et al., 2009; González-Acosta et al., 2010; Ruiz-Campos et al., 2010); esta última especie también ha sido caracterizada molecularmente a través de genes mitocondriales (de la Cruz-Agüero et al., 2012).
Para la determinación de H. melanophasma fue necesario observar diferentes características morfológicas, tales como las describen James et al. (2009), que consiste en presentar una coloración muy oscura, grandes ojos, espina de la primera ale-ta dorsal ligeramente curveada, aserrada en la parte posterior del margen y más grande que la altura de la aleta, los claspers
Figura 3. Canales de la línea lateral de la cabeza de la quimera Hydrolagus melanophasma, indicando los canales preopercular (POP), oral (O), infraorbital (IO), angular (AN), mandibular (M), ótico (OT), suborbital (SO), occipital (OC) y supratemporal (ST).
trífidos y un arreglo peculiar en la disposición de la línea lateral con los canales laterales de la cabeza. La forma y distribución de esos canales laterales en la cabeza tienen un alto valor taxonó-mico a varios niveles y han sido descritos para varias especies,
atribuyéndoles la función de mecanorecepción como es el caso de en la línea lateral, lo cual pudiera servir para facilitar la loca-lización de sus presas en ambientes de baja iluminación (Lisney, 2010).
Tabla 1. Medidas de la quimera Hydrolagus melanophasma capturada en la costa occidental de Baja California, México. Los datos son proporciones con respecto a la longitud corporal (LC) y son comparados con estudios previos (ver texto para nomenclatura). ND = datos no disponibles.
Presente estudio James et al.
(2009) Bustamante et al. (2012) Rubio-Lozano et al. (2012) de la Cruz-Agüero et al. (2012)
Mediciones Macho Hembra Macho Macho Hembra Macho Macho Hembra
LC (mm) 695 766 577 - 631 705 733 - 918 542 623 662 LT 151.9 152.7 160.5 - 155.6 166.7 162.9 - 138.9 165.1 150.1 151.4 LPC 125.5 123.4 126.9 - 121.9 127.7 130.6 - 121.8 120.8 124.3 126.9 LHV 61.6 57.8 60.1 - 56.9 64.7 73.1 - 56.1 ND 62.1 63.4 LTR 34.5 34.9 37.3 - 35.5 31.9 34.7 - 35.1 33.2 34.3 39.3 LCF 27.1 23.0 29.5 - 25 27.7 30.6 - 21.8 24 27.6 24.8 POR 10.8 10.7 10.6 - 11.5 14.5 13.4 - 8.3 12.5 10.8 10.6 PRN 7.3 6.4 7.1 - 8.2 11.2 11.9 - 7.1 ND 6 9.8 POB 9.5 8.4 13.7 - 13.2 11.8 14.2 - 10.5 10.5 13 14.5 LO 6.5 5.2 6.5 - 6.5 5.4 7.1 - 5.7 5.9 5.5 6.2 AO 3.9 4.8 4.1 - 4.4 4.4 4.6 - 3.7 5 3.7 4.1 PD2 41.7 44.4 47.8 - 47.4 44.3 48.3 - 53.4 46.1 45.7 48.6 PD1 25.9 26.1 27.4 - 27.7 29.1 27.3 - 26.7 23.1 11.7 22.7 B1D 15.8 17.0 15.3 - 13.9 20.9 18.4 - 16.9 24.9 12.4 14 AED 24.6 26.1 25.9 - 25.9 28.5 29.9 - 17.6 30.4 28.9 16.6* A1D 19.0 22.2 19.5 - 19 24.5 25.2 - 18.1 22.1 21 20.4 B2D 80.6 82.2 81.1 - 77.3 ND ND 77.5 77.7 78.9 A2D 4.5 5.2 4 - 4.1 4.5 4.8 - 5.8 5.9 4 4.5 EID 3.6 2.6 6.4 - 9 3 10.6 - 5.4 8.7 3.2 3.9 MDC 20.1 21.0 23.1 - 20.5 20.1 22.5 - 18.5 22.5 16.5 15.6 ADC 2.4 2.5 2 - 3.3 3 2.9 - 2.4 ND 1.9 2.9 LAC 25.3 32.8 33.3 - 34.5 40.7 31.1 - 30.5 41.5 24.9 23.9 MVC 27.2 24.4 28.8 - 26 34.2 39 - 43.6 28.6 23 18.6 AVC 2 2.1 2.4 - 2.9 2.7 2.5 - 2.8 ND 2.6 2.6 APC 2.2 2.0 2.4 - 2.4 3.8 2.9 - 2.4 ND 2.2 2.6 P1A 37.4 37.9 40.9 - 38.5 41.3 41.5 - 32 42.4 37.6 40.3 P2A 17.8 18.3 21 - 19.5 ND ND 19.4 18 19.5 P2P 34.5 32.6 29.8 - 32.2 36 40.2 - 38.6 ND 31.6 28.1 EPC 59.0 58.3 57.9 - 60.1 58.2 50.2 - 51.2 ND 58.7 56.3 D1P1 18.0 17.2 19.6 - 16.4 21 22.1 - 19.2 ND 20.4 22.4 D1P2 43.9 45.7 39.5 - 42.5 46.1 48.4 - 41 ND 41.1 46.1 D2P1 29.5 28.7 25.6 - 26.6 ND ND ND 25.7 29 D2P2 27.3 24.2 20.3 - 24.6 30.5 31.2 - 27.2 ND 25.7 27.9 CL 13.5 ND 15 - 13.7 ND ND 16.6 18.8 ND * Espina rota
Según lo reportado por James et al. (2009), Bustamante et al. (2012) y en el presente estudio, la distribución batimétrica de Hydrolagus melanophasma ocurre entre los 30.5 a 1720 m, con mayor frecuencia entre los 800 y 1200 m, aunque recientemen-te de la Cruz-Agüero et al. (2012) y Rubio-Lozano et al. (2012) re-colectaron organismos muertos en la superficie del mar. Estas observaciones y lo reportado previamente para esta especie en otras latitudes, hace suponer que la distribución de la misma abarca desde la costa sur de California, E.U. hasta las costas de Valdivia, Chile en el Pacífico oriental.
La descripción morfológica del sistema reproductor de peces holocéfalos ha sido poco abordada, algunos estudios han revisa-do el caso Chimaera monstrosa Linnaeus, 1758 y Callorhynchus antarcticus Lay & Bennett, 1839 (Leigh-Sharpe, 1922; Legendre, 1944), Hydrolagus colliei (Cox, 1963) y Callorhynchus callorhyn-chus (Linnaeus, 1758) (Di Giácomo & Perier, 1994). Las especies de holocéfalos vivientes han sido reportadas generalmente con ausencia de cloaca (Grasse, 1958), lo cual ha sido corroborado por Malagrino et al. (1981), quienes mencionaron que las hembras de Chimaera phantasma Jordan & Snyder, 1900 carecen de cloa-ca, lo cual es una característica del grupo. Esto contrasta con el caso de los elasmobranquios, en los cuales el ducto genital de las hembras termina en una cloaca. Stanley (1963) notó la presencia de una cloaca en machos y hembras recién nacidas de H. colliei,
la cual se pierde conforme el organismo crece. En contraste, Ca-llorhynchus caCa-llorhynchus tiene una cloaca con un receptáculo seminal donde los espermatóforos son almacenados.
Se consideró que 97% de los ovocitos de las dos hembras recolectadas estaban inmaduros debido a su tamaño y su colo-ración, el resto (3%) correspondieron a ovocitos parcialmente maduros (11.3 mm de diámetro promedio). Para otras quimeras, el comienzo de la madurez de los ovocitos se presenta a diferentes tamaños, para Hydrolagus colliei se ha considerado que la mayo-ría de los ovocitos están maduros cuando alcanzan un diámetro mayor a los 6 mm (Stanley, 1961; Barnett et al., 2009), mientras que para Callorhinchus callorhynchus los ovocitos se consideran maduros cuando miden más de 10 mm de diámetro y presentan una coloración amarilla (Alarcón et al., 2011). En la misma masa ovárica de un ejemplar se observó un ovocito en aparente reab-sorción, lo cual ha sido comúnmente observado en otras espe-cies de quimeras (Barnett, 2008).
Para el caso de H. melanophasma no se observaron huevos en el interior del útero. En quimeras capturadas en su ambiente natural no se han observado huevos desarrollados, solo existen reportes para Hydrolagus colliei que de 36 huevos contenidos en el útero y posteriormente depositados, solo 10% estaban desarro-llados y fértiles bajo condiciones de cautiverio (Kamuela, 2008).
B
A
Figura 4. A) Aparato reproductor de un macho de la quimera Hydrolagus melanophasma indicando los testículos (T), los ductos deferentes (DD) y la conexión con la cloaca (C). B) Detalle de los testículos y la manera en que están postrados sobre los vestigios del órgano epigonal. La barra representa una escala de 10 cm.
De acuerdo con lo anteriormente expuesto y al igual que en las otras especies de quimeras, H. melanophasma puede considerar-se como una especie ovípara, que produce huevos que encapsu-lan en su interior embriones individuales (Dean, 1906).
El estado actual del conocimiento de los holocéfalos de México se ha concentrado únicamente en saber que especies son las que se encuentran dentro de nuestros mares, por ello, existe un desconocimiento profundo sobre los aspectos funda-mentales de estos peces, como lo son su biología, biogeografía y dinámica poblacional. Por lo que la reciente descripción de H. melanophasma, en conjunto con el reporte de algunos datos me-rísticos y la caracterización del aparato reproductor de hembras y machos, aumentará el conocimiento biológico sobre las quime-ras de México. Se espera que este reporte sirva como guía para
futuras investigaciones que sitúen a este grupo de peces como un objetivo principal, debido a su situación ancestral en la rama evolutiva de los peces actuales.
AGRADECIMIENTOS
Expresamos nuestro agradecimiento a Osiris Chávez por propor-cionar los especímenes. Raúl Lara fue apoyado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología durante el desarrollo del pre-sente estudio.
REFERENCIAS
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maturi-ty and natural mortalimaturi-ty of the cockfish Callorhinchus callorhynchus Figura 5. A) Aparato reproductor de una hembra de quimera Hydrolagus melano-phasma indicando el ostium (Os), el oviducto superior (Osu), los óvulos en el ovario (Ov), la región del itsmus (RI), la glándula oviducal (GO), el útero (U) y la conexión con la cloaca (C). B) Detalle de los ovarios conteniendo ovocitos en desarrollo; la flecha señala un óvulo en aparente reabsorción (Or). La barra representa una escala de 10 cm. Foto por J. F. Márquez-Farías.
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