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La Filosfera de Eucalyptus viminalis (Myrtaceae) IV: Estructura, dinámica y desarrollo de la comunidad fúngica - Sociedad Argentina de Botánica

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ISSN 373

-

580X

Bol.Soc. Argent. Bot. 28 (1-4):123-138. 1992

LA FILOSFERA DE EUCALYPTUS

V1MINALIS

(MYRTACEAE)

IV:

ESTRUCTURA,

DINAMICA Y

DESARROLLO DE LA COMUNIDAD

FUNGICA*

PorDANIELCABRAL' y MARTACOLLANTES2

Summary Phyllosphere of Eucalyptus viminalis IV:Structure, dynamic and development of the fungal community.Dataof frequency from the fungal community of the phyllosphere and subcommunities of the phylloplane and endophylle ofE. viminaliswere subjectedtocluster andcorrespondenceanalysisInorderto analyse their seasonal variations and the influence of the physiological conditions of the leaves. Community and subcommunitystructurewere studied using diversityindex, species strategiesandmycelial density measured with SEM. Statistic analysis showed that the phylloplane dependson climate changes; the endophylledependsonthe physiological conditions of the leaf; whereas the whole phyllosphere community was mainly influenced by climate. However, mycelialdensityof the phylloplane indicates that physiological conditions of the leaf is alsoanimportant factor in that microhabitat. Thestudyof strategies isasimple and fast technique resulting in conclusions similartothose obtained by multivariated analysis.

función do protección contra la infección de pató¬

genosactivos mediante efectos de antagonismo; permitir la reabsorciónde sustanciasorgánicasy

minerales de los lixiviados foliaresyparticiparen

la distribución denutrientesantesde la caída de la

hoja.Carroll yCarroll (1978) postulanquelos

en-dófitospodríanactuardisminuyendola

palatabili-dad de lostejidosparalosinsectosfitófagos.Desde entoncesseha acumulado información

que parece

indicar

que

losendófitos fúngicos,

que

presentan una ampliadistribuciónenelreinovegetal,confor¬

man

una asociación mutualista,cuyoefecto más destacado seríaelincrementodelas

defensas

de la

planta contra el ataque de herbívoros (Carroll, 1986, 1988;Clay,1986, 1988).

Lasasociacionesmás estudiadasenesteaspecto sonlas de los endófitos de lospastos.En

F'.arundi-Mflcea-Schreb. yLperenne L.se aislaronalcaloides delasplantas

y

deloscultivos de los endófitos,

que

parecen serlosresponsables,tanto de las enferme- • dades

que

afectan alganado,conocidascomo

fes-tucosisopie de festuca,y temblequeodelganado o ryegrass staggerrespectivamente,comode laresis¬ tenciade lasplantasa lasplagas(Porteretal., 1979;

Gallagher,1981).

En un trabajoprevio (Cabra!,.1985)seestudió la distribución de frecuencias de las especies más representativas de la filosfera deEucalyptusvimina¬

lis Labill.,enfunción de los cambios estacionalesy

los estados fisiológicosde lahoja.Los

objetivos

de

estetrabajo son:analizar losresultadosdefrecuen¬

cia de las especies de la comunidadfúngica

de

la

INTRODUCCION

El microhábitat de la hojarecibeel nombre de filosfera (Last, 1955),que en sentidoamplio(Ca¬ rrollet al.,1977) incluyeel entorno de la hoja,su

superficieofiloplano (Kerling,1958)y.lostejidos

internos,

que

nosotros denominaremos endofilo. Con los trabajos de Last (1955) y Ruinen (1956),

comienzael estudio sistematizado de losmicroor¬

ganismosno patógenosde lafilosfera.

Lafloramicrobiana delfiloplanoestáconstitui¬

daprincipalmente

por

bacterias,levadurasy hon¬

gosfilamentosos (Ruinen, 1961).Elcontrolbiológi¬ co natural de las enfermedadesvegetales en este microhábitatpareceestar relacionadoconla acción

antagónica delossaprófitos

para

conlos patóge¬

nos(Blakeman& Fokkema, 1982).

La mayoría de los organismos no patógenos

que

colonizan el endófilo pertenecenal

grupo

de loshongosfilamentosos,en particular

Ascomyce-tesy Deuteromycetes.Existen

pocos

registros de la presencia de bacterias o levaduras endofíticas (Jacobset al.,1985).Carroll et al. (1977) sugieren

que

la presencia de endófitos podría tener una

*Publicación número 36 delPRHIDEB (CONICET). Progra

deHongos queIntervienen en laDegradación Biológica.

1Departamentode CienciasBiológicas,FacultaddeCiencias

ExactasyNaturales, Universidad deBuenosAires, Ciudad Univer¬ sitaria (1428),BuenosAires,Argentina.

2CEVEG(CONICET).Serrano665. (1414),

BuenosAires, Ar¬ gentina.

(2)

Bol. Soc.Argent.Bol.28(1-4)(1992)

filosferaydelas subcomunidades delfiloplano y 370delCentrode

Cómputos

deAnálisisde

Siste-endófilo deunmodoglobal,esto es,conlaconsi- masdela UBA. deración dela totalidad de las especies asociadasa

cada

microhábitat,

enfunción de lasestacionesdel Diversidad

año

y

tipo dehoja; utilizar la densidaddemicelio comootroparámetro

para

evaluar las variaciones

en el filoplano,

y

estudiarladiversidadespecífica

y

encada matriz,secalculóelíndice dediversidad

la distribución de estrategias de las especies en deShanon-Wienner(Whittaker, 1975).Los resulta-dichos microhábitats,enfunción de losparámetros dosse representan gráficamente.

señalados.

Paracada unode los estados delacomunidad

Densidad demicelioenelfiloplano

MATERIALY METODO

Se calculó mediante el usodefotografías con

microscopioelectrónicode barrido (MEB). Debido

a

las características de la técnica el análisis estuvo

restringidoalcomponente epifilodela comunidad dela filosfera. •

Las muestras dehojas secolectaron al

azar

se¬ gún su estadofisiológico (tipodehoja),

que

corres¬ ponden a losdetalladosanteriormente.

Se

realizó unmuestreo

por

estacióndel año,en la primera

,

semana de los mesesdeagosto

y

noviembre de

1981

y

enero

y

mayo

de 1982.Dicho muestreono se

realizósimultáneamenteconel análisisflorístico.

No obstante, se observaron mínimasdiferencias climáticas generalesentre ambos

muéstreos'

(ver

Fig.1

y

cfr.con Fig.1enCabral, 1985). Los datos

climáticosfueronobtenidos de la EstaciónExperi¬

mentalINTA SanPedro, Provincia de Buenos Ai-Ordenamientoy

clasificación

delos datos

En un trabajo previo(Cabral, 1985),seestudió la comunidadfúngicadela filosfera deE. viminalis

por

medio de dos técnicas de aislamiento: lavado seriado

y

esterilización superficial. A partirde los

datosde porcentaje de frecuenciaobtenidos

para

cadaespecie en lascuatro estacionesdelaño

y

en los diferentesestadosfisiológicos de la hoja en el

árbol (tipos dehoja:J, jóvenes; M, maduras;Sn, senescentes

y

Se,secas),se construyerondosmatri¬

ces de frecuencia de apariciónde las especies.Una correspondiente

a

losorganismosaislados

por

la¬

vado seriado, considerados epifilos (subcomuni¬ dad del filoplano),

y

la otra a los aislados

por

esterilización superficial, considerados endofilos

(subcomunidad del endofilo).Dichasmatriceses¬

tánincluidasen Cabral(1985),comoTablas1y2

respectivamente

y

constande15censos

por

35y18 variables(especies), respectivamente.

Para el análisis globalde la comunidadfúngica

delafilosfera,se construyó unatercera matriz

que

incluye la totalidad de las especies aisladas

por

ambastécnicas.Parasu elaboraciónseseleccionó

elvalor más altode frecuencia de cadaespecie

para

los valores correspondientesal mismo tipode hoja

y

estacióndelaño de lasdos matricesseñaladas anteriormente.Deeste modose pretendióobtener lafrecuencia

que

cada especiehubieratenido silos

organismosepifilos y endofilos hubieran podido seraislados de la mismasubmuestra. El tamaño final de la matrizesde 15censos

por

42 variables (Tabla 1).Comoen las dosmatricesanterioresse

indicanencada

censo

elnúmerototaldeespecies presentes ylafrecuencia

acumulada.

Enestecaso se agregó la estrategia con

que

cada especiefue asignada en Cabral (1985)

según

se detalla más

adelante.

Los

datos delastresmatricesse

agrupa¬

ron con elmétodoWPGM(SokalySneath, 1963) usando como medida de similitud el índice de

humedad

temperatura

% °C

95 24

90 22

85 \

-i

20

80

-

18

75 16

70 / 14

\

-

12 65

i

60

-

i 10

J A S

Ò

N D E F M A M J

Czekanowsky(Clifford y Stephenson,1979) y se Fig.

x

__

lemporalurJmodiamcnsual y humedadrelativa

ordenaronconel método de análisis de

correspon-

mcdia mensualagostode1981amayode1982.*mesde

dencia (Benzecri, 1976), procesados en una IBM muestreo.9

----

0 humedad, o

-

o temperatura.

(3)

D.CabralyM. Collantes,La

filosfera

deEucalyptusviminalis

res.

EI

signo+enlaFig.1indica losmeses en los presentandos tipos de estrategiasenfunción desu cuales se realizaron losmuéstreos.Sin embargo, ubicaciónen elsustrato.Estas se denominaron

epi-debidoa

que

estosse llevaron acabo durante la fila yendofila. Dada lascaracterísticas delas

es-primerasemanade cada mes,seconsidera

que

la tructuras vegetales,estas estrategias implican no comunidadesta másinfluida

por

las condiciones solo una ubicación diferente en el microhábitat,

que

prevalecieron en el mes previo.

En el laboratorio seextrajeron, al azar, 6hojas nutrición también diferente.

de lasmuestrasdecadatipo. Decadaunasecorta¬

ron,alazar, dos submuestras de 4

x

4mm,

que

se trescategorías deestrategiasen funciónde la fre-deshidrataronen una seriede etanol. Unadelas cuenciadeaparición y supermanenciaen los dife-submuestrasde cada hoja semontósobrelacara rentes tipos dehojas(Leben, 1965; Dickinson, 1976; adaxial,yla otra sobre la abaxial. De cadauna se Pugh, 1980).Segúnéstas,las especiesse denomina-tomó,al azar,una fotografía con MEB a1200au- ron: ruderales (Ru); residentes específicas(Re) y

mentos, sobre lacual se midiócon ayuda de un residentesinespecíficas(Ri).Una cuartacategoría

curvimetro,ellargototal (encm)de las hifasfoto- correspondiente alas especiessaprófitasprimarias

grafiadas sobre elfiloplano. Cuando éstasforma- (Sp), no se pudo adjudicar aninguna delas

entida-ban cordones en las depresiones estomáticas, el desaisladas.La asignacióndeestascategorías

para

largode cadahifaseestimómidiendo el perímetro cadaespecie

se

indicaen la Tabla1.

del estoma y contando el número de hifas

que

componíanel cordón.Paraconocerel áreafotogra- señaladascon eltipo de estrategiaepifila o endofi-fiada

y

el largo de

tas

hifasen lamisma unidad,se la, da

un

total de seisposiblesestrategiasde vida

para

las especies fúngicas de la filosfera de E.vimi¬

nalis..

sino una relación con el hospedante y untipode

EnCabral (1985)se asignóa las especies otras

La combinación de las tres últimas categorías

aplicóla siguientefórmula:

Paracada unadeellas se procedió a realizar la

=

tamañoen pm sumade losvaloresdefrecuencia correspondiente

a

las especies con igualcombinación de estrategias.

Losresultadosse graficaron en formade barras de Los resultadosse

expresaron

en

mm

de micelio frecuencia en un diagrama o espectrode

estrate-por mm2

de hojay fueron tratadosestadísticamen- giaS/

para

cada tipo dehojayestación del año.En tecon unanálisis delavarianzadedosfactoresno

tamañoencm

x

10.000

1200 (aumento)

el mismográfico se incluyeelnúmerode especies

balanceados con el

programa

MGLH (SYS f AT)

que

contribuyen

a

cadaunadelas categorías. 1986,

y

se estudiaron los efectos simples(Winer,

1971).

Se

examinaronlas diferenciasentrecada

par

RESULTADOS

de medias

por

el método de mínima diferencia

significativa(m.s.d.).Las hojas

J

no seconsidera-

Clasificación

yordenamiento

ron enesteanálisis debido

a

que

en la

mayor

parte

deloscasos no se registrómicelio,locual podría Losresultados dela clasificación

y

ordenamien-interferiren el método estadístico. Alresto delos todelosdatosdefrecuencia de cada unade lastres datos se aplicólatransformación Y

=

V

x

+0,5

para

matricesanalizadas:subcómunidad del filoplano cumplimentar lassuposiciones del

análisis.

(componente epifilo);subcomunidad delendofilo (componenteendofilo);

y

comunidad dela filosfe¬

ra

(ambas subcomunidades), se grafican en las

Figs.2,3y4.EnlaFig.2A,semuestra elresultado

Mueller-Dombois (1984)

propone,

del mismo de la clasificación de loscensosdela subcomuni-modo

que

en losestudios de comunidades deplan- dad epifila encuatro diferentes tiposde hojas

y

tassuperiores,eluso de diagramas o espectrosde cuatro estacionesdelaño.Losdoscensoscon

ma-estrategias,

para

el análisis de la estructura delas

yor

similitud corresponden

a

las hojas

J

y Sede

comunidades fúngicas en función del nicho

que

otoño

que,

junto con lashojasM

y

Snde la misma

ocupan

lasespeciesintegrantes. Nosotrosadapta- estación conforman un

grupo

bien diferenciado,

mosdicha propuesta alestudio de la comunidad con similitudes

mayores que 85%.

Este

grupo

tiene

fúngicade la filosfera,con el objeto deanalizar los

gran

similitudcon losestados de la

subcomunidad

cambios

que

sufresu estructura en funciónde los fúngicasobrehojasM,Sn

y

Sedeinvierno,

a

los

tipos dehojayestacionesdelaño,entérminosde

que

seUneconvalores superiores

a 75%.

Conex¬

nicho. cepción de las hojas M de primavera,

que

está ,

Segúnlas técnicasde aislamientoutilizadasen relacionadocon el

grupo

señaladoanteriormente,

elestudio de la comunidad, las especiesfúngicas loscensos sobre losdiferentes tipos de hojas en Espectrosdeestrategias

(4)

Tabla l.~ Frecuencia del total deespeciesaisladasporambas técnicas.Esta tabla se confeccionó combinando las tablas 1y2 de Cabral (1985).Paracada especie, en cada censo, seeligiólafrecuenciamásalta obtenida en una de las dos técnicas de aislamiento.Ep: especie epifila;En:especieendofila; Ru: especie ruderal; R: especie

residente; i: especieinespecífica;e:especieespecífica

a.

n

>

£o

:

2.

Cfl

Estación Otoño Invierno Primavera Verano o

t-o

Estadios Ce

Estrategias J M Sn Se J M Sn Sc

J

M Sn Sc

I

M Sn Se

Especies

£

Ep R i Alternaríaalternata (Fr.) Keissler Nigrosporaoryzae(Berk.&Br.)Petch.

Ep R i Fusariumsp.

Ep R i Cladosporiumcladosporioides(Fresen.) de Vries

i Pseudodiplodia sp. Penicillium sp. #

Ep R i Epicoccumnigrum Link i Phomasp. PH1

i Microsphaeropsiscallista (H.Syd.) Pestalotiopsis oxyanthi(Thuen.)Stey. Ascomycete no identificado

- -

Curvularialunata (Wakker)Boedijn Ascochyta sp.

En R e Macrophomasmilacina (Berk.) Berlese &Vogl.

Ep Ru - - Phomasp. PH2

En R e CoccomycesmartiniaeHansf. Mycosphaerella sp.

Sphaeropsidales8 En R e Coniothyriumsp.

90 93,5 76,6 93,3 85 . 90 100 20 75 90 95 35 70 85 100

Ep Ru 3,3 5

3,3 6,6 6,6 6,6 5 10 5

93,3 93,3 93,3 96,6 3,3 10 r

65 80 65 20 40 5 40 20 10 15

Ep R

Ep Ru .

-3,3 5

A

6,6 6,6 5 5 5

56,6 33,3 36,6 66,6

3,3 6,6 6,6 13,3

10 10 10 6,6

40 45 65 20 45 35 20 5 5

Ep R

Ep R

10 5 15 10

25 15 5 50 10 10

3,3

Ep Ru 10 10 10 5 5 10

3,3

EP

Ru 3,3 5 25 5

Ru

Ep 6,6 3,3 5 5

EP

Ru 3,3 5 10 5

13,3 10 35 20 5 10 50 25 30 10 15 10

3,3 5 5

26,6 50 3,3 75 90 70 15 70 5 55 30 10

Ep Ru 25 10

Ep ‘ Ru 5

(5)

e Micelio estéril GRN

- -

Sphaeropsidales9

- -

Periconiasp.

T

-

Cladosporiumherbarum (Pers.)

Link exS.F.Gray

e Zoellneria eucalypti(Berk.) Dennis

-

-

Phomasp. PH 3

Colletotrichumgloeosporioides (Penz.) Sacc.

-

-

.

Sphaeropsidales4 Leptosphaeria sp.

- -

Phomasp.PH4

Sphaeropsidales 7 Sphaeropsidales6 Arthriniumsp. Pleospora sp. Sphaeropsidales1 Sordariasp.

Drechslera dematioidea(Bubák&Wróbl.) Subram.

Aureobasidiumpullulans(DeBary) Arnaud

Pseudoseptoriasp. Chrysosporiumsp.

Ascomycete no identificado (Nectriaceae) Sphaeropsidales2

En R 23,3 10 5 40 20 5 35 10 10 10 10 5

Ep Ru 5 5

Ep Ru 5

Ep Ru

5 5

En R 3,3 30 56,6 10 15 5

En Ru 5 5

Ep Ru

5 5 5

Ep Ru 5 15

Ep Ru 10

Ep Ru 10

Ep Ru 5

Ep R\i 5

Ep Ru 5

Ep Ru 10

P

Q

Ep Ru 5

r

Ep Ru 5

v:

En Ru 2

n

3,3

5=

En Ru

í

3,3 5

r

En Ru 3,3

4.

5

En Ru 5

3

15

En Ru

S-5 5

En Ru 5

«í-"S.

y.

16 16

NúmerototaldeEspecies 10 14 16 14 14 14 14 11 14 5 8 11 16

I-|

(6)

Bol.Soc.Argent. Bot. 28(1-4) (1992)

A

30 40 50

Q

60-2

70-iñ

80- 90-100'

©©©©•••eeeooooe

J Sc M Sn M Sn Sc M Sn Sc Sn Sc J M J

I

B

©J

Sn Se

©

Sn

0

Se

O

Se

© ©M

Se

©

Sn

O

Sn

M0

#M

n

OM

O

J

0

J

I

c

Sn Sn Se Se

Sn

O

Sn'

M

©M

m

j JOVENES

M MADURAS Sn SENESCENTES Se SECAS

O

VERANO

©

PRIMAVERA

©

OTONO

INVIERNO

QM

OJ

e

J

Fig. 2.—Análisismullivariadode los 15 censoscorrespondientesala subcomunidadepifila.A:Dendrogramaproducido por W.P.G.M. B: Ordenamiento según los ejpsIy II porAN.FA.CO. C:Ordenamientosegúnlos ejesIy III porAN.FA.CO.

(7)

D. CabralyM. Collantes, hi

filosfera

de Eucalyptus viminalis

10 A

1 20

30

3 40 dt 50 2

¡75 60

t

m

70

80

'-ÉÊÂ.

ÚÊÂ.

90

100

©•©oooeooeo*©

Sc Sc Sc Sc J

M Sn Sn Sn M M Sn M J

I

OSc

B ©Sc

*

U

OSc

n

M

©Sn OM

Sc

OJ ©M ©Sn

©M

OSn ©J 4

Sc

I

O

c

©Sc

OSc

Sc

m

M ôSn

O J OM

Sn ©M

©Sn ©J

O Sn 0M

Fig. 3.-- Análisis multivariado de los 14 censoscorrespondientes ala subcomuni-dad endofila.A:Dcndrograma producidoporW.P.G.M.B: Ordenamientosegún losejes Iy II por AN.FA.CO.C:Ordenamientosegúnlos ejesIy III por AN.FA.CO.

r

(8)

Bol.Soc.Argent. Bot. 28 (1-4) (1992)

verano y primavera, sediferencian notoriamente enlas Figs. 3 By3 C, corroboran lo observado

por

delresto. Mientrasloscensos de lasubcomunidad clasificación.

sobre hojas Sn y Se se unen en función de las Elanálisis globaldela comunidad de la Biosfera

estaciones delañoen primera instancia

y

poste- semuestraenlaFig.4 A-B.En ambosanálisisse

riormenteentre sí, loscensos enlashojas

J

y

Mde

.

observa la formación de tres

grupos

correspon-ambasestacionesse diferenciannotoriamente del dientes

a

loscensos de la comunidad en otoño, restosinser tampocosimilares entre sí. invierno

y

verano. Enla primavera, la afinidad de

Elordenamiento de los mismos datos corrobora las comunidadesfúngicas en losdiferentes tipos de loobservado enel análisisanterior.Losporcentajes hojas es errático. Mientras en algunos casos se de absorcióndelavarianzade lostres ordenamien- unen a los censosde otoñoeinvierno,enotrosse

tossemuestranen la Tabla2.Tantoen losdatos unenal

grupo

decensosdeverano. La similitudde provenientes de lamatrizde especies consideradas los censos de hojas

J

de verano y primavera es epifilas(subcomunidad delfiloplano) como enlos similaralobservado en elanálisis de las subcomu-de lasendofilas (subcomunidad del endofilo),los nldades

por

separado.

cincoprimeros ejes absorbenunporcentaje deva¬

rianzacercanooigual

a

80%.

En el análisis dela Diversidad

comunidad total, este porcentaje es levemente

menor (74,48%). Segúnlosejes Iy II (Fig.2 B)se Lavariaciónde los índices dediversidadenlos observa un ordenamientode loscensosde la sub- diferentestipos de hojasen lascuatroestaciones

comunidadepifila a lolargo delejeII,

que

puede del año,

para

la comunidad de la Biosfera

y

las

correlacionarse

con lasestacionesdelaño.Loscen- subcomunidadesdelfiloplano

y

endofilo,se grafi-sosde otoñoeinviernose

agrupan

en el extremo can

en

laFig.5.

positivodel ejeII. Enel negativose

agrupan

lasSn En el filoplano (Fig.5 A),los.valores másaltos

y

Sde primavera y verano. Como en elánálisis de

diversidad

corresponden a todos los tipos de

anterior,las

J

de primavera y verano ylasM de hojas en elinvierno, mientras

que

los másbajos se verano sesegregandelresto.ElejeIIImuestra

que

registranen verano. Enel otoño el comportamien-loscensosdehojas Sny Mdeinviernose

separan

to esintermedioentre ambasestaciones, y enla primavera la diversidadenlashojasJyMalcanzan Losresultados de clasificación

y

ordenamiento algunosde los valores más altos,en tanto

que

en

de loscensosdela subcomunidad fúngicadelen- lasSe

y

Snlos valoresseencuentran entre

los

más

dofilosemuestranenlaFig.3.Eneldendrograma, bajos. Las hojas Se en todas lasestacionesdel año

lassimilitudesentre loscensosson menores

que

las presentan índicesdediversidad similares.

encontradasentreloscensos en el filoplano (Fig. 3 Enelendofilo (Fig.5 B),la diversidad

aumenta,

A).Seobservan dos

grupos,

uno formado

por

los bruscamente desde las hojas

J

a

lasM,semantiene

censos enlashojas M

y

Sn>

y

otro

por

losperlene- casi constante,otieneuna pequeñadisminuciónen

cientes

a

las hojas Se. Este último es un

grupo

lasSn,

y

aumenta levementeen las Se. La

excep-homogéneo

y muy

diferenciadodel resto, formado ción la constituye el otoño,donde losíndices de

exclusivamente

por

la totalidad deloscensosde diversidadaumentan notablemente hacia lashojas hojas Se. Como en el filoplano, los

censos

sobre Snysufrenunabrusca caídaen las hojas secas. hojas

J

guarda

poca

oninguna similitud entre sí

y

El análisisde los índices dediversidad en la

.conelresto de lasentidades. El censodehojas

J

de Biosfera(Fig.5 C)

muestra

tendencias similaresa primavera nomostróla presencia deningún hon- las observadasenelfiloplano.Lashojas Se sonlas

go.

Elordenamiento de los datos

que

semuestran

que

presentan los índices mássemejantes.

Densidad de micelioenelfiloplano

netamente de los de otoño.

Tabla2.-- Porcentajes acumuladosde absorción de la varianzade las tres matrices analizadas (análisis de

correspondencia)

EnlaFig.6se representanlosvaloresmedios de

densidadde micelioenelfiloplano, en los diferen¬

tes tipos dehojas

y

enlascuatroestacionesdelaño.

Enla Fig.7se presentan algunos ejemplosde las

fotografíasobtenidascon MEB.

Del análisisde varianzasurge

que

losfactores (tipodehoja

y

estacióndelaño) interactuan (Tabla

Ejes

2 3 5

1 4

Epifilo Endofilo Filosfera

36.343 51.831 62.441 71.943 ‘ 79.621

37.143 53.402 64.249 73.210 80.952 3),

por

lo

que

solo pueden estudiarse losefectos 27.320

_

44.207 55.897 66.101 74.486 simples. La comparaciónde medias' (Tabla 4)

indi--

_

ca

que

para

cada tipodehoja,ladensidad de

(9)

D.CabralyM.Collantes,

Lafilosfem

deEucalyptus vimmalis

A

10

20

30

O

AO

3

50

60

i

n

70

A

80

90

100

0

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O

O

O

O

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M

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0

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J

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M

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Sc

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m©M

n

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O

Sn

0

0

J

Fig.4.--Análisismullivariadode los15censoscorrespondientesalacomunidadde lafilosfera(labia1). A: Dendrogra-maproducido por W.P.G.M. B: Ordenamientosegúnlosejes IyII.

(10)

Bol.Soc.Argent. Bot. 28(1-4) (1992)

4 4

A

B

3 3

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Verano

Primavera

_____

Otoño

_

Invierno

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x

c

¿i 3

rr.>5

X

J: jóvenes M: Maduras

Sn: Senescentes Se: Secas

•••**

2

1?

Sn Se

M J

Fig.5.- Valores de diversidadenlascuatro estacionesdelañoyestadiosde lahoja, según índicede Shannon-Wiener.A: subcomunidaddelfiloplano;B: subcomunidad del endofilo; C: comunidad de la Biosfera. V: verano; P:primavera; O: otoño;I:invierno.

lioenelfiloplano es significativamente

mayor

en (verano),o no presenta la tendencia mencionada loscensosdelinvierno,

aunque

enelcasode lasSn (primavera).

elcenso de primavera nodifiereestadísticamente'

del deinvierno.En lashojasSe loscensosde pri- la cara adaxialyabaxial de la hoja.Poresa razón

mavera y verano no difieren y presentan menor los datosse presentansindiscriminar.La

superfi-densidad de micelio

que

las deotoñoeinvierno, que son significativamentediferentes entresíyde lasanteriores.

Comparandola densidadde micelio enlos

dife¬

rentes tipos de hojas de cada estación del año,

vemos

que

en el muestreo de otoñola densidad aumentasignificativamente conla edad de lahoja. En el inviernola tendencia es similarsi bien las

hojas My Sn no difieren estadísticamente.En las otras dosestaciones la densidad en los distintos tipos dehojas, o bien nodifiere estadísticamente

Noseobservarondiferenciasde densidad entre

Tabla3.-Análisis de varianza de la densidad de micelio fúngicoenelfiloplanodeE.vimimilis

Fuente GL F P

Tipodehoja Estación Tipox Estación

2 17.6560

23.4410 5.707

0.0000 0.0000 0.0000 3

6

..ÿ

(11)

D. CabralyM. Collanlcs,La

filosfera

deEucalyptusviminalis

gia,

para

losdiferentes tipos dehoja

y

estaciones del año..

Losvalores más altoscorresponden, en térmi¬

nos generales, al componenteRi de lacomunidad, seguido

por

elRe. Con

pocas

excepciones,losor¬

ganismosconestrategiaRu contribuyen con bajos

valores defrecuenciaalaestructuradelacomuni¬ dadensusdiferentes estados.

LosRey Ri se correspondenexactamenteconla estrategiasendofilay epifila,respectivamente,

por

talrazóneneste

esquema

de estrategiasnoexiste ningúncomponente conlas combinaciones:epífito Re o endofitoRi. Los Ru están representados en ambas estrategias,

aunque

con preeminencia de

epifilos.Debidoaestacorrespondencia,lasvaria¬ cionesestacionalesy conel tipo dehoja se corres¬ ponden conlos análisis previosde lasdos subco¬

munidades. Enotoño e invierno sealcanzan los <N£

E

s

E

I

K

I

2

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5

10

S

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,*o

§

6

§

4 UJ

°

2

..

v

\

\

P

Sn Se

M J

valores más altosdefrecuenciadelosorganismos pertenecientesa las diferentes combinaciones de estrategia de vida. Peromientrasenotoñoelau¬

mentogeneral

está

dado

por

los valoresalcanza¬

dos

por

losorganismosconestrategia Rio epifilos, eninviernodisminuyen, pero aumentanlos valo¬

resalcanzados

por

losReoendofilos.

Lasvariaciones en función deltipo dehoja

pre¬

lisa.La

mayor

concentraciónde micelioselocaliza

Wan

como característica más sobresaliente el

enlas áreasentre nervaduras (cfr. Eigs. 7 A, ByC

conD),muchas vecesconcentradoenlasdepresio¬ nes delborde de losestomas(Fig.7C).

Fig. 6.-- Valores medios de densidad de micelio en el filoplanomedidospormedio defotografíascon M.E.B.,en las 4 estacionesdelañoy tiposdehoja.

cié de lahoja es glabra

y

su cutícula prácticamente

aumentodeReenlashojas madurasysenescentes,

y

el bruscoaumento de los Ri en las hojassecas,

acompañado

por

unadisminución de losRe.

Las hojas jóvenes presentan marcadas diferen¬

ciasensuestructura enfunciónde lasestrategias de vida,en lastres estacionesanalizadas.Mientras*

en primavera seregistrael

mayor

valor deRu de todo el análisis,en verano yotoñoesmínimo.

Por

otra parte, ep esta última estación es donde se

registranlos valoresmásaltos de Ri.

Análisisde los

espectros

deestrategia

En

los diagramas de la Fig. 8

se

representa la estructuradela comunidaden

términos

de

estrate-Tabla 4.--Comparación demediasdedensidadde

miceliofúngicoenelfiloplanodeE. viminalis. Las líneas DISCUSION unenlasestaciones del año o tipo dehojacuyasmedias

nodifierenestadísticamente.Están ordenadosde izquierdaaderecha enfunciónde los valores crecientes

dedensidad de micelio desus medias.(P <0,005)

Laclasificacióny ordenamiento dedatosseuti¬

liza ampliamente

en

estudiosfitosociológicos

pero

se aplica en menor medida en descripcionesde

comunidades

fúngicas. Los trabajos de López,

1983, 1988

y

Blumenfeld,1986,son algunosejem¬

plosdesu aplicación en micosociología realizados ennuestropaís.Los resultados de laaplicaciónde estastécnicasa losdatos de frecuencia de especies

presentado enestetrabajo, confirmanlas observa¬ ciones

a

nivel poblacjonal deltrabajo previo (Ca¬ bral, 1985). La subcomunidaddel filoplano sufre

variacionesdesuestructura enconcordanciacon

losfactoresclimáticos,entanto

que

lasubcomuni¬

dad del endofiloes másdependientedel tipo de

hoja. No obstante; el estudio de la densidad de

micelio.indica

que

esteúltimo factortambiéntiene Tipodehoja

Madura Senescente Seca

O V I

V O

_p

I

p V

o

I

Estación del año Invierno

Primavera Verano Otoño

M Sn Se

Se M Sn

Se

M Sn

M Sn Se

(12)

Bol.Soc.Argén!. Bol. 28(1-4) (1992)

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5ÿ r- w.

Fig.7.--FotografíasconMEBde lasuperficiede lahoja.A:hojamadura,cara adaxial,120ÜX. B:hojasenescente, cara adáxial, 1200X.C:hojaseca,cara abaxial,1200X. Las hifas sedisponenpreferentementeenladepresióndel estoma.D: hojasenescente, cara adaxial sobre venaprincipal.

importanciaenla estructuraydesarrollo dela sub- cercon detalley profundidad el funcionamiento de la comunidad.

Por lo señalado anteriormente podemos con¬

tra unadependenciacasiexclusiva delosfactores cluir que, la elección de un análisisglobal o por

climáticos.Esdecir,

que

enunanálisisglobalde la separado de las subcomunidades

que

integran la comunidad queda enmascarada la dependencia filosfera, dependerá de los objetivos del trabajo

del tipo de hoja

que

tiene la subcomunidad del

que

se encare.Pero

que,

en cualquieradelos casos,

endofilo. Por lo tanto,se justifica el análisis

por

esnecesarioconfrontar los resultadosObtenidos a separadode ambas comunidadessi séquierecono- partir de diferentes técnicasy de la medición de comunidad delfiloplano.

El análisis de la comunidad de la filosfera

(13)

P RIM AVER A

290 VERANO 290

250 250

210 210

170 •170

vr:

130 -130

90 90

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N° 8 0 4 3 0 5 1 0 4 4 0 5 N° 1 0 2 2 0 1 2 0 4 6 0 4

Taxon 2 0 2 4 0 o

U 2 4 0 2 3 Taxon 0 2 0 1 4 '0 4 0 2 0

Z E I

E E I E I E I : E I E I Z

R ud. Rud~residentes

MADURAS

Rud. Rud. Rud. R üd‘residentes Rud. Rud.

Z3 * residentes residentes residentes residentes resi dentes residentes n

u JOVENES SENESCENTES SECAS JOVENES MADURAS

SENESCENTES SECAS > tx

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290 INVIERNO

u> 290

11

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Endofi Ios

250 O

250

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210 Epifilos

r

210

170 Rud.:Ruderales

E :Específicos

I : Inespecificos

170

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3 6 4 0 7 2 O 7 N 6 O 6 4 O 5 O O 4

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I E I E I E I E E I E I

Rud.residentes Rud.residentes Rud.residentes Rud.residentes Rud.residentes Rud. Rud. Rud. E I i residentes residentes residentes

s

J O<tKE S MADURAS SENESCENTES SECAS JOVENES MADURAS SENESCENTES SECAS

t

I-F¡g.8.—Espectrosde estrategia de la comunidad de la filosfera, en las 4 estaciones delañoytipos dehoja.La altura de las barras indica lasumatoriade frecuencias de

(14)

i-Bol. Soc. Argent. Bot. 28 (1-4) (1992)

parámetros diferentes, de manera de obtener un cuadro real de la comunidad.

Como ya

lohicierannotarGourbier(1975, 1976)

enAbies alba; Latch&McKenzie (1977)en Loliuin

y

Mishra & Dickinson (1981)enIlexaquifoliutn,las

variacionesobservadasen la comunidad fúngica

de la filosfera de£.viminalis,con excepciónde las

hojas J, sonprincipalmentecuantitativas.Esdecir,

que

no seevidencialadesapariciónoreemplazode especiessinouna disminuciónoaumento desus

frecuenciasenfunción de losparámetrosanaliza¬ dos.

Esbaja enel endofilo,e irregular enelfiloplanode lashojasjóvenes, enconcordanciaconlos resulta¬ dos de los análisismullivariados.

Elaumentode losíndicesde diversidaden las hojas Sc del endofilo

y

su similitud en valores mediosenelfiloplano, podrían ser explicadaste¬ niendoencuenta los cambios

que

se producen en elsustrato desde lasenescencia

a

lamuerte.Cuan¬

do sobrevienela muerte de lostejidos,la hoja se transforma enun sustrato homogéneo,donde

ya

nojueganingúnpapel laresistenciadelaplanta

a

la colonizacióninterna

por

los hongos. Comocon¬

secuenciase produce uncambio sustancialenlas

poblaciones fúngicas,

y

elestablecimiento de un

nuevo

equilibrio.

En

éste no intervienen nuevos

organismos, sino

que

se produce un reordena¬

mientodejosexistentes.LosRiy algunas veceslos Ru delepifilo,colonizanrápidamenteelinteriorde la hoja, disminuyendola frecuenciade losRedel endofilo,

pero

sin

que

lleguen adesaparecer.Ello

explicaríael aumento del número de especiesen

lashojas secas deestasubcomunidad,ahora trans¬ formadaenunasola.

En el epifilo, la colonización de la hoja en su

totalidad,favorece alosRi

que,

en

las épocas favo- .

rabies

para

sudesarrollo,comoel otoño

e

invierno,

rápidamente, desplaza alosRudeesehábitat.En lasestacionesmenosfavorables,como el verano

y

la primavera,ese desarrollo no estan marcadoy

losRu

permanecen.

Ello explicaría la homogenei¬

dad de los valores de ladiversidadenlashojas Se

de lasdiferentesestacionesdel año.

Ladiversidad analizadaen lacomunidad total de la filosfera,se encuentra influida

por

los datos

del filoplano y muestra un patrón similar al de éste,

enmascarando

nuevamente lo

que

ocurre en

el endofilo.La comparaciónde los diferentesméto¬

dos

para

elestudiode la comunidad de lafilosfera, noslleva

a

las siguientesconclusiones.

El

análisis de las variaciones estacionales en los diferentes

tipos dehoja en el filoplano, en

términos

defre¬ cuencia,debeser complementado

por

unestudio directo,comoel de densidad de micelio,

para

obte¬

ner una visióncompletadelo

que

ocurre en ese

hábitat. Debería realizarse una complementáción

similarenel endofilo, perolas técnicas conocidas hasta el presente, son difíciles de aplicar y

poco

confiables.Porotra parte,el estudio de los

espec¬

trosdeestrategias propuestos

por

Mueller-Dom-bois(1981), constituyeuna formasencillay rápida

de analizar la comunidad fúngica, con resultados

similaresalosobtenidos

por

las técnicas mássofis¬ ticadasdeanálisismultivariados, y conel aporte

de datos sobre el papel

que

juega cada especie.

Estasventajas lotransforman en una herramienta

Por el contrario en las hojas

J

se evidencian

marcadas diferencias tantocuantitativascomo cua¬ litativas. Porejemplo,mientrasenlaprimavera las especies ruderales epifilas presentan los valores másaltos delanálisis,enotoñóy verano suinci¬

denciaesmínima.Comoelresto de laspoblaciones biológicas, laspoblacionesmicrobianasestablecen

relacionesinterpoblacionales

que

conducen al esta¬ blecimientodeunaestructura establey definidade

la comunidad. Dado

que

en las hojas jóvenes la

colonizaciónesreciente,éstasrelacionesson inci¬

pienteso estánausentes,yla proporción con

que

cada

grupo

contribuye

a la

comunidad dependerá

decomo éste esinfluido

por

las condicionesam¬ bientales.Enotoño,lascondiciones sonfavorables

alasespecies

residentes

inespecíficas más frecuen¬

tesdel filoplano (Cabral, 1985), y

su

comporta¬

mientoes similar alde las especies ruderales,con una rápida colonización y ocupación del hábitat.

En

primavera, estascondiciones

ya

no son tanfa¬ vorables

para

este

grupo, pero

puedenserlo

para

un

gran

númerode especiescon estrategias Ru

que

hacen rápida ocupacióndel hábitat,

por

lo menos

hasta

que

las especies residentes lasdesplacen a medida

que

lahojamadura.

La diversidadde organismosenelfiloplano se veinfluida

por

losfactores climáticos,con máxi¬

mos eninvierno

y

mínimosenverano.A medida

que

avanzan los diferentesestadosfisiológicosde

la hoja, la diversidad

parece

menos dependientede

laestacióndelaño,con una marcada tendenciaa '

estabilizarseen losvalores medios.Peromientras

en invierno

y

primavera los valoresmásaltosse presentan enlashojas

J

yM,disminuyendo enlas

Sn

y

Se,enotoñoeinvierno el comportamientoes opuesto.Esto hace

que

lashojas Semuestreníndi¬

ces

muy

similares.

En

el endofilola diversidadmuestrauna

mayor

dependencia deltipo de hoja,aumentando desde

las

J

alasSeenla

mayor

partede las estaciones,

con excepcióndel otoño.

Enambas subcomunidades

permanece

relativa¬

menteestableenlashojas maduras

y

senescentes.

(15)

D. CabralyM. Collantes,La jilosferadeEucalyptusvhnhmlis

particularmenteútilparaelestudio deeste tipo de comunidades.

A diferenciadelo

que

ocurre enotrosvegetales

(Pugh y Buckley,1971;Breeze yDix,1981),no se

encontrarondiferenciasencuantoa los valores de densidad de micelio en el filoplano de lascaras

adaxialyabaxial de lashojas. Esteresultadopodría

estar relacionado con la semejanza morfológica

entre ambassuperficiesfoliares.Enotros casos,la presencia de rugosidades, verrugas, tricomas u otras estructuras enalgunadelas dos caras,gene¬

ralmentela abaxial,

parece

serunode los factores

queincidesobre la

mayor

densidad de micelioen

esa caradelahoja(LastyWarren, 1972; Dickinson, 1976;Bakeret al.,1979).Otro factor podría ser la

posicióndela hoja.EnE. viminalis éstase dispone enforma lateral en lugar de dorsiventral,

por

lo tanto las dos caras no presentan diferencias en

cuantoa la incidencia dealgunos delosfactores climáticos más importantesparael desarrollo del miceliocomo la lluvia, rocío, temperatura eirra¬

diación solarentre otros.

Latécnica deMEB nospermitió también obser¬

varlas características de la distribución del micelio sobre la superficie de la hoja. Pesante (1963), Friend (1965), Dickinson(1967)y Pugh y Buckley

(1971), señalanquelamayorconcentración deor¬

ganismosepifilos seencuentrasobrelas nervadu¬ rasprincipalesde la hoja. En nuestroestudio,el micelio estáprácticamenteausenteen lasnervadu¬

ras y selocalizaenlas áreas entre nervaduras,en

coincidenciacon lasobservaciones de Baker

et

al. (1979).

Las condiciones de alta humedad relativay tempe¬

raturasbenignasdelinviernoyotoño,

parecen

ser

las másapropiadaspara el desarrollo de los hon¬

gos

dela Biosfera deE. viminalis.

AGRADECIMIENTOS

El primer autor quiere expresarsuprofundoagradeci¬ mientoalDr.J.E.Wrightporsu constanteeincansable apoyoy guía,pero, sobre todo,por sucapacidadpor trans¬ mitir su propioentusiasmoporla micología.A la firma FIELASIOS.A. yen particularalosings. Agr.W. BarretyJ.

Spinetlo porfacilitarnos el acceso a lasplantacionesdonde se realizaron los muéstreos.Al Director de la Estación Experimentaldel INTA de San Pedro,Ing. Ag.M. Lozada, por facilitarnos los datosmeteorológicos.A la Lie. Beatriz Gonzalez,I'CEyN,UBA,porla realización del análisis de varianza.

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Lacomunidadfúngicade laBiosferadeE. vimi¬ nalisse veafectadaporambosfactores analizados, estación del año y tipo de hoja. El invierno se presenta como la estación másfavorable

para

el desarrollofúngico dondeseregistran los valores másaltos defrecuencia acumulada, densidadydi¬ versidad. El

.verano

comoel más desfavorable,con una marcada tendenciaa la disminución deesos

valores.Las especies delfiloplano sonlas

que

más

contribuyen aesta tendencia,en tantoquelas del endofilosufrencambiosmenores.

Entérminosgenerales losvalores de frecuencia

y densidad de micelioaumentan en función del tipo dehoja,desde lashojasjóvenes alasmuertas

enel árbol.Ladiversidad, sinembargo,sufreuna

disminución eneste último tipo de hoja. A estos cambioscontribuyen enmayormedidaloshongos

del endofilo.

Es evidente una relación estrecha con los facto¬

resclimáticos

que

imperan en el área de estudio.

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