Análisis de comunidades de foraminíferos bentónicos como indicadores de calidad de agua (Foram index) en arrecifes del Caribe Colombiano

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(1)Análisis de comunidades de foraminíferos bentónicos como indicadores de calidad de agua (FORAM INDEX) en arrecifes del Caribe colombiano. Johanna Velásquez-Niño Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Los Andes. E mail: joh-vela@uniandes.edu.co. La crisis mundial con respecto a la eficiencia de APMs y el efecto sobre la resiliencia ecosistémica que tienen los impactos locales, ha destacado la importancia de conseguir indicadores que logren establecer las causas específicas que tiene un contaminante sobre los ecosistemas. Los foraminíferos bentónicos marinos son eucariotas unicelulares que habitan en sedimentos arenosos. Por su corto ciclo de vida y resistencia a otros factores como enfermedades específicas a corales y resistencia a disturbios físicos, los foraminíferos son considerados excelentes indicadores para cambios ambientales. Debido a que existen foraminíferos bentónicos simbióticos, oportunistas y “otros taxa pequeños”, y teniendo en cuenta que la simbiosis no se favorece bajo altas concentraciones de nutrientes, estos organismos logran reflejar, según la composición de comunidades, el grado de contaminación por nutrientes. Con base en esto, este estudio realizó un análisis de comunidades de foraminíferos bentónicos según el índice propuesto para calidad de agua (FORAM INDEX), con el fin de determinar las condiciones de los arrecifes dentro y fuera de Áreas Marinas Protegidas (AMPs) en Colombia. Se encontró que a excepción de cuatro estaciones, el resto presentaron índices que favorecían el crecimiento y la recuperación de los arrecifes. En general, las AMPs presentaron índices más bajos que fuera de éstas, resultado que fue destado en las localidades de Islas del Rosario e Isla Fuerte. De igual forma, se encontró que las estaciones más cercanas a la costa presentaron un índice más bajo con respecto a las estaciones más lejanas. Ambos resultados sugieren que posiblemente la mayor fuente de.

(2) contaminación proviene de actividades antropogénicas como el turismo y la agricultura. Adicionalmente, se logro establecer que la susceptibilidad de los foraminíferos simbióticos es determinante en la variación del índice. Finalmente, se encontraron diferentes resultados que soportaron muy bien la efectividad del índice: (1) Se observo una relación entre el índice y la concentración de nutrientes, coberturas coralinas y coberturas de algas registradas en otros estudios; (2) se encontró una relación entre el agrupamiento de las estaciones según la composición y abundancia de géneros, y el índice; finalmente, (3) se determino que el tipo de substrato del que era recogida la muestra no tuvo ninguna influencia sobre la composición de foraminíferos.. Palabras claves: Foraminíferos bentónicos, Isla Fuerte, Islas del Rosario, Parque Nacional Natural Tayrona, Áreas Marinas Protegidas, eutrofización, análisis de comunidades.. Introducción A pesar de que los arrecifes coralinos son los ecosistemas marinos más diversos y productivos, en la últimas décadas éstos han sido deteriorados por factores tanto globales (como calentamiento global y acidificación oceánica) (Hughes et al., 2003 [1]; Hoegh-Guldberg et al., 2007 [2]) como por impactos locales (como es el caso de la sobrepesca y contaminación del agua, entre otros) (e.g., Richmond, 1993 [3]; Jackson et al., 2001 [4]). Debido a esto, los impactos locales han llevado a que algunos arrecifes pierdan su capacidad de resiliencia, por lo que nunca logran recuperarse después de un fuerte disturbio [1,5,6,7,8]. En 1998 se estimo que cerca del 60% de los arrecifes del mundo se encontraban bajo diferentes tipos de impactos locales [9] y que ya el 16% de los arrecifes se estaban perdiendo [10]. En el año 2004 de éste.

(3) 16%, solo el 40% de los arrecifes se estaban recuperando [10]. Para este mismo año, se estimo que el 24% de los arrecifes se encontraban en alto riego, el 26% en riesgo medio y que solo el 50% en riesgo bajo [10]. Específicamente, el Mar Caribe parece ser una de las zonas más afectadas a nivel mundial, ya que la pérdida de corales a través del tiempo es cada vez más severa [11]. Con estas cifras tan alarmantes, nace la preocupación de entender como están respondiendo las estructuras tróficas de los arrecifes coralinos a los impactos locales producidos por el hombre, para de este modo establecer estrategias y planes de conservación (e.g., West, 2003 [5]; Bellwood et al., 2004 [12]).. Varios estudios coinciden que la fuente directa de contaminación proviene de los ríos y del aumento de poblaciones humanas aledañas a éstos, pues por procesos como la escorrentía, todos los desechos, sedimentos, y otras sustancias como nutrientes (provenientes de actividades como la agricultura), se descargan finalmente en el mar (e.g., Fabricius 2005 [13]; Restrepo et al., 2006 [14]). Hasta el momento se sabe que probablemente el factor más influyente en el cambio de la composición de comunidades bentónicas es la eutrofización [15]. Este patrón se da debido a que un aumento en la concentración de nutrientes, produce un cambio en la dominancia de organismos simbióticos, como los corales, por una dominancia de organismos que se ven beneficiados en su tasa de crecimiento, como las algas [15]. Estas condiciones de nutrificación desfavorecen la simbiosis por dos razones principales: atenuación de luz [15] y una relación negativa entre el aumento de nitrógeno disuelto y la estabilidad de la simbiosis (e.g., Dubinsky y Jokiel, 1994 [16])..

(4) Frente a este escenario, las Áreas Marinas Protegidas (AMPs) se han convertido en la herramienta de manejo más usada para conservar ecosistemas marinos. Sus objetivos se concentran principalmente en proteger especies, hábitats marinos y manejar sosteniblemente bienes y servicios socioeconómicos. Debido al rol ecológico de las AMPs y a la aparente perdida de arrecifes prístinos, estas áreas por medio de comparaciones entre AMPs y no AMPs, se han convertido en el mejor acercamiento para entender la respuesta de diferentes organismos a cambios ambientales [17]. En busca de conseguir mejorar la efectividad de las AMPs, se han establecido diferentes áreas de manejo como “las áreas de no captura” o reservas marinas [18], las cuales se definen según un patrón de zonación, dependiendo del potencial de los recursos biológicos (como lugares de desove) y socioecónomos (turismo, pesca, etc.) [19]. Sin embargo, el paradigma de las AMPs atraviesa por una crisis a nivel mundial debido a su baja eficiencia con respecto a sus objetivos iníciales de conservación. La eficiencia de las AMPs ha sido particularmente pobre en zonas que incluyen arrecifes coralinos donde áreas con y sin manejo presentan una disminución de la cobertura coralina, aumento en la abundancia algal y bajas tallas y densidades de peces (e.g., Camargo et al.,2009 [20]). Adicional a esto, se ha encontrado que el número y cubrimiento de AMPs no es un indicador honesto de conservación debido a que estudios recientes han mostrado que sólo el 2% de los arrecifes del mundo se encuentran bajo protección eficiente [21].. En Colombia, al igual que en el resto del mundo, la preocupación por los impactos negativos que causa la contaminación de agua, ha llevado a que se establezcan programas de monitoreo a grandes escalas. Por ejemplo, la “Red de Vigilancia para la Conservación y Protección de las Aguas Marinas y Costeras de Colombia” (REDCAM) establecido por el centro de investigación.

(5) INVEMAR, evalúa las fuentes, el tipo, el impacto y el riesgo de diferentes tipos de contaminantes derivados de actividades humanas. Según sus investigaciones y con ayuda del Departamento Nacional de Planeación, ellos determinaron, que por su alta densidad poblacional y nivel de urbanización, los departamentos de Bolívar, Magdalena, Guajira y Atlántico son los mayores generadores de residuos. Adicionalmente, otro estudio mostro que tanto el incremento en la densidad poblacional y la sobreexplotación de la tierra, han causado que el flujo de sedimentos en el rio Magdalena este aumentando considerablemente, causando efectos negativos sobre arrecifes que se encuentran bajo protección, como en la estación de Isla Grande que está ubicada en el Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo (PNN-CRSB) [14]. Debido a estos factores, y junto con los niveles de pobreza y los conflictos que se presentan entre las metas de conservación y el uso de los servicios que provee el mar, los objeticos primordiales del AMP en PNN-CRSB, en cuanto a variables biológicas, sociales y económicas, no se están alcanzando [20].. Con estos antecedentes, se puede concluir que la sinergia entre el cambio climático y las presiones antropogénicas en los arrecifes ocasionan graves disminuciones o pérdidas de la resiliencia, generando de este modo cambios indeseados en la estructura y función de los ecosistemas, los cuales a su vez comprometen la capacidad de generar bienes y servicios para la sociedad humana [22]. Por esta razón, se hace necesario diseñar y estandarizar indicadores biológicos de resiliencia que sean prácticos para determinar la efectividad del manejo de las AMPs, de tal manera que se logre anticipar y prevenir los cambios ecosistémicos indeseados. Sin embargo, surgen las preguntas: ¿Cómo conseguir un indicador que permita distinguir entre los.

(6) efectos del cambio climático y los de índole antropogénico? y ¿Cómo podría este indicador adelantarse en el tiempo para prevenir el deterioro de los arrecifes?. Debido a que su deterioro está sujeto a muchos factores (enfermedades, disturbios físicos, calentamiento global, contaminación del agua, etc.), los corales no logran ser un indicador especifico para un determinado impacto [23]. Por su parte, los foraminíferos bentónicos marinos, cumplen con ciertas cualidades principalmente fisiológicas y morfológicas, que los convierten en excelentes indicadores de calidad de agua. Estos pequeños protozoos se caracterizan por tener forámenes por dónde salen pseudópodos para alimentarse, y una testa con una o más cámaras que les permite alcanzar tamaños usualmente entre 0.1 y 1.0 mm [24]. Estas testas se vuelven fundamentales en diferentes tipos de estudios como por ejemplo: paleontológicos debido al gran registro fósil que tienen (e.g., Renema et al., 2008 [25]) y ambientales, por su relación entre la deformación de éstas testas y la concentración de metales pesados [26]. Adicionalmente, y lo que a este estudio le interesa, los foraminíferos tienen características, que a diferencia de los corales, los hacen indicadores muy buenos para contaminación por nutrientes [23]. El fundamento de esto nace de la existencia de foraminíferos bentónicos simbióticos (con diferentes tipos de microalgas), oportunistas y “otros taxa pequeños heterotróficos”, los cuales varían su composición dentro de las comunidades según la disponibilidad de nutrientes (al igual que los corales y algas) [23]. La ventaja de los foraminíferos simbióticos sobre sus análogos (corales), es que presentan resistencia a enfermedades especificas de corales, y debido a que su ciclo de vida es muy corto, tienen la capacidad de responder más rápido a cambios ambientales [27]. Es decir, que debido a que tanto los corales y foraminíferos simbióticos tienen los mismos requerimientos ecológicos frente a la disponibilidad de nutrientes, y a la independencia que tienen los.

(7) foraminíferos a responder frente a otros factores que llevan al deterioro de los arrecifes, este grupo logra establecer potencialmente si el ecosistema está siendo afectado por impactos de tipo antropogénico o global [27].. Hallock et al., 2003 [23], con base en 30 años de investigación, propone el “FORAM (Foraminifera in Reef Assessment and Monitoring) INDEX (FI)”. Este índice consiste en una medida eficiente [28,29,30] que determina el efecto de la concentración de nutrientes sobre la capacidad de recuperación y resiliencia de los arrecifes [23]. La base fundamental de este índice, es que al igual que los corales, se ha visto que en arrecifes sanos y con bajas concentraciones de nutrientes, dominan los foraminíferos simbióticos [31], mientras que cuando las condiciones cambian, al igual que las algas y otros organismos, empiezan a proliferar “otros taxa pequeños” de foraminíferos herbívoros y detritívoros (e.g., Cockey et al., 1996 [27]). En condiciones más extremas, en donde elevados niveles de nutrientes llevan al aumento desproporcionado de materia orgánica y que a la vez produce una disminución en la concentración de oxigeno disuelto disponible, las comunidades bentónicas continúan cambiando, incluyendo la dominancia de foraminíferos oportunistas capacitados para sobrevivir episodios de anoxia (e.g., Alve, 1995 [32], Kahio, 1994 [33]). Con base en esto, se propuso la siguiente ecuación por la cual se obtiene el inidice [23]:. FI= (10 x Ps) + (Po) + (Ps). Donde,.

(8) Ps es la proporción de foraminíferos simbióticos, Po es la proporción de foraminíferos oportunistas y Ps es la proporción de “otros taxa pequeños”.. Como bien lo explican Carnahan et al., 2009 [29] y Hallock et al., 2003 [23] en sus estudios, esta ecuación es interpretada según los cambios en las comunidades bentónicas de foraminíferos y las diferencias en las tasas de crecimiento de cada grupo funcional. Es decir, que si el 100% de los foraminíferos pertenecieran a “otros taxa pequeños” el FI=2 y que a medida que aumentara el número de foraminíferos simbióticos u oportunistas el índice subiría o bajaría respectivamente. Por lo tanto, si se presentara esta situación, las concentraciones de nutrientes serian lo suficientemente altas como para que los foraminíferos simbióticos no pudieran crecer, pero no lo suficientes como para bajar las concentraciones de oxigeno disuelto considerablemente y hacer que los foraminíferos oportunistas dominaran en el sedimento. Por lo tanto, un FI<2 va a indicar que por las altas concentraciones de nutrientes, los organismos como los corales hermatípicos no van a poder crecer ni recuperarse después de un disturbio. Además, teniendo en cuenta que para los organismos calcificadores mixotróficos (corales con zooxantelas y foraminíferos simbióticos), los requerimientos respiratorios son mayores, (ciclo de vida más largo y tasa de crecimiento menor), se le da un peso mayor a los foraminíferos simbióticos en la ecuación (multiplicado por 10). Debido a esto, se predice que si el sedimento tiene entre 25-30% de foraminíferos simbióticos, las condiciones del arrecife van a ser lo suficientemente buenas para que estos organismos puedan crecer y recuperarse (F>4).. Con la relación que existe entre este contaminante y el ensamblaje de comunidades de foraminíferos bentónicos, se ha logrado establecer algo que antes no se había podido hacer:.

(9) determinar la respuesta y capacidad de resiliencia a corto y largo plazo de los arrecifes en cuanto a la concentración de nutrientes. La razón de esto, es que cuando se presentaban eventos de nutrificación (la concentración de nutrientes no es suficiente para que haya una disminución de oxigeno disuelto) no se podían hacer mediciones confiables de la concentración de nutrientes, debido a que diferentes organismos tienen la capacidad de incorporar y utilizar estos nutrientes disponibles (e.g., Twilley et al., 1985 [34]). Finalmente hay tres atributos más que hacen que este índice sea un excelente indicador: (1) sirve a cualquier profundidad que no supere los 20m [23,28]; (2) se ha comprobado que la composición del sedimento (tamaño de grano) no lo afecta [15,30,35,36], y (3) al parecer tiene un rango de aplicación geográfico muy alto [23,28].. Por lo tanto y debido a la baja eficiencia de las AMPs y el gran deterioro de los arrecifes del Caribe, el presente proyecto pretende realizar un análisis de comunidades y calcular el índice de los foraminíferos bentónicos en arrecifes de Colombia, contribuyendo en la manera de medir la efectividad de manejo de los arrecifes coralinos y así definir de manera más precisa los correctivos necesarios hacia nuevas y efectivas estrategias de conservación.. Metodología. Áreas de estudio y muestreo. Se realizaron muestreos de sedimento arenosos en tres localidades del mar Caribe de Colombia: Isla Fuerte (IF) (departamento de Bolívar), Islas del Rosario (PNN-CRSB) (departamento de Bolívar) y Parque Natural Nacional Tayrona (PNNT) (departamento de Magdalena). Para IF se.

(10) evaluaron cinco estaciones que comprendían áreas marinas no protegidas (No AMPs), para PNN-CRSB cuatro estaciones dentro de áreas marinas protegidas (AMPs), y para PNNT tres No AMPs y dos AMPs (Figura 1). A cada estación se le calculo su distancia a la costa por medio de Google Earth y se categorizaron entre cerca, media y lejos. Por medio SCUBA y snorkel, y con ayuda de bolsas y cucharas de plástico previamente marcadas, se colectaron 4 muestras de sedimento por estación. Para cada muestra se registro el tipo de substrato (alga o coral) del que era colectada. Una vez en tierra, las muestras fueron puestas en viales plásticos de orina (38 ml) y posteriormente fijadas con alcohol absoluto.. Figura1. Áreas y estaciones de estudio. dentro de un AMP.. Conteo y FORAM INDEX. Representa las estaciones que se encuentran.

(11) Cada vez que una muestra iba a ser contada se ponía a secar a temperatura ambiente y posteriormente se pesaban 2 g (el conteo se realizaba de a 1 g por separado). Esta cantidad era colocada en cajas de preti de 90 mm de diámetro y por medio de un estereoscopio Leica EZ4 se llevaba a cabo el conteo de individuos de foraminíferos según el género al que pertenecían [23]. Cada género nuevo era identificado y fotografiado, para posteriormente categorizarlos según el grupo funcional (simbiótico, oportunista y otros taxa pequeños) [23]. Después y según lo propuesto por Hallock et al., 2003, se obtuvieron las proporciones para cada grupo funcional por estación, para finalmente obtener el FORAM INDEX. Adicionalmente, se determino si existía algún patrón similar entre el FORAM INDEX y la concentración de nitratos y ortofosfatos medidos por el REDCAM en 2008.. Análisis estadísticos. Con los programas SPSS Statistics 17.0 y Statistix 8.0, se realizaron diferentes tipos de análisis estadísticos. Para identificar si existían diferencias entre los índices calculados para cada estación por localidad, según la distancia a la costa y entre AMPs y No AMPs, se realizo un análisis con el método de Kruskal-Wallis (K-W) y un alfa de 0.05, después de realizar el test de normalidad de Shapiro-Wilk el cual detecto diferencias significativas entre las varianzas de las muestras (P=0.0000). En caso de encontrar diferencias significativas en alguno de los resultados de K-W, se realizo un análisis de múltiples comparaciones por pares, para saber entre cuales variables estaban las diferencias. El mismo análisis fue realizado con el fin de identificar como influía el cambio de composición de cada grupo funcional tanto entre como dentro de cada localidad y según el tipo de substrato del que era recogida la muestra. Es decir, que a partir de los conteos.

(12) totales por estación de simbióticos, oportunistas y “otros taxa pequeños”, se observo si los cambios de composición eran significativamente diferentes para las localidades y para los dos tipos de substrato. Adicionalmente, para establecer la influencia del índice sobre el cambio en la composición de otras comunidades bentónicas, se realizo una regresión lineal entre el FI y las coberturas de corales y el FI y las coberturas de algas, halladas por un grupo de investigación de la universidad Jorge Tadeo Lozano, Colombia.. Análisis de comunidades. Finalmente, con el programa PRIMER 6.0 se obtuvo el índice de diversidad de Shannon para cada estación, se realizo un análisis de similaridad con el método de Bray-Curtis y se estableció el porcentaje de contribución de género con SIMPER, para establecer posibles relaciones entre la agrupación de las estaciones según la composición y abundancia de géneros y el FORAM INDEX.. Resultados. Conteo y FORAM INDEX. Debido a que se realizaron conteos de 1 g por muestra y que por cada una de éstas se contaban 2 g, se obtuvo un total de 112 conteos, 3353 individuos y 33 géneros identificados. Los resultados del FI por estaciones para cada localidad y AMPs y No AMPs, se encuentran representados en la Figura 2. Todas las estaciones presentaron un FI>2, lo que indica que todos los arrecifes se.

(13) encuentran en la capacidad de crecer. Sin embargo, se encontró que a diferencia de todas las estaciones fuera de AMPs que tuvieron un FI > 4, dos estaciones dentro de AMPs en PNNT (Chengue y Cangrejo Moró) y dos estaciones de PNN-CRSB (Punta Brava y Boya Spawning) presentaron un FI <4, lo cual indica que si se presentara algún tipo de mortalidad masiva por factores independientes a la eutroficación, los arrecifes probablemente no estarían en la capacidad de recuperase.. Figura 2. FORAM INDEX por estaciones en las tres localidades muestreadas. B=Bajo Burbujas, P=Planchón, FL=Fondo Loco, BB= Bajo Bushnell, CI= Canal del Inglés, M= Morro, PV= Punta Venado, PBT=Punta Betín, C=Bahía Chengue, C= Cangrejo Moró, IG= Isla Gloria, CR= Caño Ratón, PB= Punta Brava, BS= Boya Spawning.. Debido a que pocas estaciones evaluadas en este estudio coincidían con estaciones evaluadas por la REDCAM, no se pudo realizar una regresión lineal entre el FI y la concentración de nutrientes. Sin embargo, por medio de un histograma (Figura 3), se encontró que en las.

(14) estaciones de Bolívar (las cuales coincidían con una estación de PNN-CRSB de este estudio), presentaron concentraciones muy elevadas de nutrientes, mientras que en Magdalena (donde coincidían tres estaciones de PNNT), mostraron concentraciones más bajas. Teniendo en cuenta esto, y que en general el FI fue más bajo para las estaciones de PNN-CRSB que para el PNNT (Figura2), se puede considerar que efectivamente existe una relación entre el índice y la concentración de nutrientes. Además, para las cuatro estaciones que compartían ambos estudios, se encontró que para tres estaciones (Morro, Punta Betín y Caño Ratón) el FI>4 y que la concentración de nutrientes fue muy baja, mientras que para una estación (Chengue) el 2<FI<4 y que la concentración de nutrientes fue la mayor con respecto a las otras tres estaciones.. Figura 3. Concentración de nitratos y ortofosfatos en estaciones del departamento de Bolívar y Magdalena. C=Chengue, PBT= Punta Betín, CR= Caño Ratón.. Análisis estadísticos y nutrientes.

(15) Al comparar los incides de cada estación por localidad (Figura 4a), se encontraron diferencias significativas entre IF e PNN-CRSB (F=7.95, P=0.0073), las cuales comprendían justamente las dos localidades en donde todas las estaciones son No AMPs y AMPs respectivamente. Esto coincidió muy bien cuando se realizo el análisis entre AMPs y No AMPs (Figura 4b), pues entre ambas áreas se encontraron diferencias significativas con respecto al FI (F=19.6, P=0.0008)), y donde sorpresivamente los FI resultaron ser mayores para las No AMPs. a.. b.. Figura 4. Análisis con Kruskal-Wallis entre el FORAM INDEX por estación, entre localidades (a) y AMPs y No AMPs (b).. Con las distancias a la costa, cuatro estaciones de PNN, tres de PNN-CRSB y una de IF se agruparon en “cerca”, una PNNT y dos de IF en “media”, y dos de IF y una de PNN-CRSB en “lejos”. Al comparar estos índices (Figura 5), se encontraron diferencias entre las estaciones lejanas y cercanas a la costa (F=9.25, P=0.0044), en donde las lejanas resultaron tener mejor FI..

(16) Figura 5. Análisis con Kruskal-Wallis entre el FORAM INDEX por estación según su distancia a la costa.. Se realizaron seis análisis para determinar si existían diferencias en el cambio de la composición de las comunidades de foraminíferos según el grupo funcional dentro y entre las localidades. En la Figura 6 se representan las únicas diferencias que se encontraron, los otros gráficos no se muestran. Se encontró que el número de individuos simbióticos contados en las estacione de IF son significativamente diferentes de los individuos oportunistas dentro de la misma localidad (F=20.4, P=0.0001) (Figura 6a), y de los individuos simbióticos contados en PNN-CRSB y PNNT (F=12.4, P=0.0015) (Figura 6b). De la misma forma, se realizaron cinco análisis para determinar cómo variaba la composición en el grupo funcional en cada uno de los substratos. No se encontraron diferencias de ningún tipo entre los factores de cada variable (P<0.05) (los resultados no se muestran), lo que indica que el tipo de substrato no está afectando en la composición de foraminíferos y por lo mismo en el muestreo realizado..

(17) a.. b.. Figura 6. Análisis con Kruskal-Wallis entre el conteo de individuos según el grupo funcional en IF (a) y según el conteo de individuos simbióticos para cada localidad (b).. Adicionalmente, se realizo una regresión lineal del FI contra la cobertura de corales y algas, para once estaciones de PNN-CRSB y PNNT que coincidían con los estudios de la universidad Jorge Tadeo Lozano (Figura 7). Aunque se encontró una tendencia positiva entre el FI y la cobertura coralina (Figura 7a) y una negativa con la cobertura de algas (Figura 7b), no se puedo establecer un efecto del FI sobre el cambio de la composición de comunidades en ambos organismos (P=0.5615 para corales, P=0.4975 para algas). a.. b.. Figura 7. Regresión lineal del FI contra cobertura coralina (a) y cobertura de algas (b) para 11 estaciones de PNN-CRSB y PNNT..

(18) Análisis de comunidades. El índice de diversidad de Shannon se encuentra detallado para cada estación en la Tabla 1. Una estación de IF fue la única que presento un índice menor a 1, mientras que una estación de PNNT y dos de PNN-CRSB arrojaron un índice mayor a 2. Estos valores resultaron ser inversos a lo encontrado para el FI (Figura2).. Tabla1. Para cada estación: Número de géneros (S), Número de individuos (N) e Índice de Shannon (H`(log)). En rojo los índices<1 y en azul los índices>2. Localidad IF. PNNT. PNN-CRSB. Estació n B P FL BB CI. S 18 20 22 21 18. N 577 551 527 478 241. H`(loge) 0.44744 1.0439 1.145 1.1831 1.3183. M PV PBT C CM IG CR PB BS. 15 13 16 12 10 15 10 17 18. 110 139 72 44 23 100 106 295 96. 1.6479 1.45 2.2874 1.9193 1.7476 2.0608 1.7556 1.8771 2.088. Por medio del análisis de clasificación con el método de Bray-Curtis se encontraron cuatro grupos según el porcentaje de similaridad (Figura 8), los cuales resultaron estar muy bien relacionados con respecto a los FI. El Grupo A conformó todas las estaciones con los FI más.

(19) altos de IF (FI>8). Dentro del Grupo B se agrupo la estación con el FI más bajo de IF y las estaciones con el FI más altos de PNNT (7<FI<7.3). El Grupo C lo conformaron dos estaciones de PNNT con un FI muy parecido (4.05 y 3.77). Y el Grupo D abarco todas las estaciones de PNN-CRSB con un rango del FI más amplio (2.4 a 5.03). La estación Cangrejo Moró (CM) no se agrupo dentro de ninguno de los grupos, y fue la estación con el FI más bajo (2.34). Esta estación fue además la más cercana a la costa y representaba un arrecife muy pequeño y deteriorado. Debido a que se encontró una agrupación en donde la similaridad entre las estaciones disminuía a medida que bajaba el FI, se determino por medio del análisis de SIMPER el género que mas contribuía a la formación de cada grupo, para de este modo establecer si también existía una relación con el grupo funcional dominante para cada grupo. Para el Grupo A se encontró que el género Amphistegina contribuyo en un 87.55% sobre el porcentaje de similaridad. Este género hace parte de los organismos simbióticos y mostro ser muy representativo en las muestras de IF. En el Grupo B nuevamente Amphistegina fue el que presento mayor porcentaje de contribución pero con un porcentaje menor (69.99%). Para el Grupo C, donde el índice es mucho más bajo con respecto al Grupo A y B, se encontró que los géneros que mas porcentaje de contribución tuvieron fueron los catalogados como “otro taxa pequeño” de los géneros Rosalina (32.25%), Triloculina (26.47%) y Quinqueloculina (14.71%). Y finalmente para el Grupo D, se encontró que el género de mayor aporte fue “otro taxa pequeño” llamado Planorbulina (25.58%), seguido por Quinqueloculina (24.89)..

(20) Figura 8. Análisis de similaridad con el método de Bray-Curtis según el conteo de géneros por estación.. Discusión. Ningún sitio de muestreo tenía características evidentes de eutrofización (por ejemplo afloramientos de algas), lo cual indicaba que a pesar de que podrían existir eventos de nutrificación, las concentraciones de nutrientes no eran suficientes para que existiera una proliferación de plantas acuáticas. Debido a esto, es posible que no se hayan encontrado FI<2 (Figura 2), ya que la ausencia de acumulación de materia orgánica hace que no haya un decaimiento en las concentraciones de oxigeno disuelto, y por lo mismo la dominancia de organismos resistentes a estas condiciones (e.g., Alve, 1995 [32], Kahio, 1994 [33]) (y los determinantes de que el FI sea menor a 2 [29]), no se presentan..

(21) En cuanto a las cuatro estaciones de AMPs (dos de PNNT y dos de PNN-CRSB) que presentaron un FI<4 (Figura 2), sería importante evaluar las posibles causas que están llevando a que los arrecifes se encuentren bajo estrés por altas concentraciones de nutrientes, ya que esto está provocando que a pesar de que la población de organismos simbióticos tiene la capacidad de crecer, esta tasa no es suficiente para que el arrecife tenga posibilidades de recuperarse después de un evento de mortalidad masiva como por blanqueamiento [23,29]. Según los resultados donde los FI entre las localidades de IF e PNN-CRSB (Figura 4a), AMPs y No AMPs (Figura 4b), y estaciones cercanas y lejanas a la costa (Figura 5), resultaron ser diferentes (P<0.005), se podría atribuir que las mayores causas de contaminación pueden estar relacionadas con diferentes fuentes: 1). Descargas de ríos con altos sedimentos, debido a que se ha encontrado que el aporte de nutrientes de ríos como el Magdalena afecta a los arrecifes más expuestos en PNN-CRSB [14]. En el caso de este estudio se sabe que la estación de “Boya Spawning” recibe gran cantidad de sedimentos descargados por este rio por medio del canal del Dique y sus descargas en la Bahía de Barbacoas, lo cual explica su FI tan bajo (2.42). 2). El aumento de densidades poblacionales es una fuente determinante sobre el incremento en las concentraciones de contaminantes, por lo que el aporte de contaminación por las altas actividades turísticas junto con sus altas densidades poblacionales en PNN-CRSB (que representa toda una AMP), puede estar llevando a que los esfuerzos en conservación en esta área no sean eficientes. Esto explicaría muy bien los resultados encontrados en la Figura 4a y 4b, ya que las diferencias poblacionales y turísticas de PNN-CRSB (AMP) e IF (No AMP) son considerablemente diferentes. 3). Con relación al punto 2, se estima que por causa del incremento en la urbanización (y densidad poblacional), los desechos producidos desde la costa son de gran aporte para que se desarrollen eventos de eutrofización, por lo que la cercanía de los arrecifes se vuelve definitivo en cuanto a.

(22) su nivel de impacto. Es por esto que probablemente se haya encontrado diferencias significativas entre las estaciones lejanas (FI mayores) y las estaciones cercanas (Figura 5). Todo lo mencionado anteriormente, coincide muy bien con los resultados en dónde se encontró que en general las concentraciones de nutrientes en estaciones del Bolívar (incluye PNN-CRSB) son mucho mayores con respecto a estaciones del Magdalena (incluye estaciones de PNNT) (Figura 3).. Con base en los resultados en la Figura 6, se puede observar como los organismos simbióticos son los determinantes sobre el FI, ya que se encontró que en condiciones buenas de nutrientes su dominancia dentro de una misma localidad (IF) fue determinante sobre el resto de los grupos funcionales (Figura 6a). Además, a medida que las condiciones empiezan a ser desfavorables, la dominancia de estos organismos simbióticos empieza a disminuir principalmente por causa de su mortalidad (Figura 6b) y no por la proliferación de “otros taxa pequeños” (no se encontraron diferencias entre este grupo funcional según la localidad, P>0.05).. Este estudio logro establecer que además de la profundidad [23] y el tamaño del grano (e.g., Daniels. 2005 [30]), el tipo de substrato del que es colectada la muestra no tienen una influencia sobre la composición de foraminíferos, por lo que el FI no se va a ver afectado por estas variables.. La tendencia positiva entre la relación de los FI y las coberturas coralinas (Figura 7a) y negativa entre los FI y las coberturas de algas (Figura 7b) dio como se esperaba, pues bajos niveles de nutrientes (altos FI) benefician el crecimiento y dominancia de corales, mientras que niveles.

(23) altos de nutrientes (bajo FI) producen el mismo efecto sobre las algas [15]. Sin embargo, al realizar la regresión lineal no se encontró una relación causa/efecto en ninguno de los dos casos, lo cual se podría explicar a la variedad de factores (como blanqueamiento, disturbios, entre otros), que influyen en la variación de cobertura de estos dos tipos de organismos [23].. Al igual que en otros estudios (e.g., Barbosa et al., 2009 [37]) se encontró que paradójicamente los índices de diversidad de foraminíferos bentónicos disminuyen a medida que mejoran las condiciones en cuanto a nutrientes (Tabla1). Este es el caso de las estaciones de IF las cuales en general presentaron menor índice de Shannon y mayor FI con respecto a PNN-CRSB y PNNT. Actualmente se conocen más especies de foraminíferos de “otros taxa pequeños” que de foraminíferos simbióticos, por lo que probablemente en condiciones donde la simbiosis no se beneficia, la dominancia de estos taxa heterotróficos va hacer que la diversidad aumente.. El análisis de similaridad mostro una relación clave de cómo la composición y abundancia de foraminíferos son determinantes en el FI (Figura 8), ya que precisamente estos dos factores son el fundamento de este índice y serian equivalentes al grupo funcional y sus proporciones. Con respecto a lo arrojado con el método de SIMPER se encontró que además de una variación en la composición en el grupo funcional de los foraminíferos, existen géneros claves que responden mejor a los cambios de nutrientes. En la estaciones con mejor FI (Grupo A y Grupo B), se encontró una dominancia clara del genero simbiótico Amphistegina, el cual a medida que los FI iban disminuyendo su porcentaje de contribución también lo hacía. Cockey et al., 1996 [27] encontraron el mismo patrón con el mismo género, por lo que su susceptibilidad a cambios ambientales hace que este género pueda ser considerado con un muy buen indicador de.

(24) eutrofización. En las dos estaciones que tenían índices parecidos en PNNT (Grupo C), se encontró un porcentaje de contribución mayor por el género Rosalina, mientras que para todas las estaciones de PNN-CRSB (Grupo D) (con los índices más bajos), fue el género Planorbulina el que mayor porcentaje de contribución tubo. Teniendo en cuenta que tanto Rosalina como Planorbulina son generos que pertenecen al grupo funcional de “otros taxa pequenos”, se puede concluir que tanto las concentraciones de nutrientes como la localidad afectan la dominancia de cierto grupo funcional y ciertos géneros, los cuales se están viendo favorecidos bajo diferentes condiciones ambientales.. Conclusiones. Los impactos antropogénicos están siendo determinantes sobre la baja eficiencia de las AMPs con respecto a sus objetivos en conservación. Urbanización, agricultura y densidad poblacional están llevando a que los arrecifes pierdan su capacidad de responder a efectos globales. Por esto, arrecifes localizados en AMPs como en PNN-CRSB, los cuales se ven también afectados por actividades turística, no logran presentar condiciones tan buenas como en arrecifes en No AMPs como en IF.. El FI resultó ser un indicador muy bueno de calidad de agua, pues análisis estadísticos y de comunidades soportaron muy bien lo encontrado para cada localidad. Además de lo ya estipulado (profundidad y grano de arena), el substrato al que pertenece la muestra tampoco tuvo ningún efecto sobre la composición de foraminíferos bentónicos y el FI, por lo que su aplicación como indicador de eutrofización se considera muy pertinente..

(25) Agradecimientos. Especial agradecimiento al profesor y director del laboratorio de Biología Molecular Marina BIOMMAR (Departamento de Ciencias Biológicas-Facultad de Ciencias, Universidad de los Andes), Juan Armando Sánchez por dirigir este estudio. A la profesora Pamella Hallock de la Universidad del Sur de Florida, por su colaboración en la identificación morfológica de los organismos de estudio. A los estudiantes de maestría de la Universidad de los Andes Dairo Escobar y Juliana López, por sus aportes y conocimientos en conservación. Al profesor y estudiante de doctorado de la Universidad de los Andes Patrick Alain Venail, por su ayuda en los análisis estadísticos. Y en general a la Universidad de Los Andes en donde se llevó a cabo este proyecto.. Referencias. 1. Hughes TP, Baird AH, Bellwood DR, Card M, Connolly SR, et al. (2003) Climate Change, Human Impacts, and the Resilience of Coral Reefs. Science 301. 2. Hoegh-Guldberg O, P. J. Mumby, A. J. Hooten, R. S. Steneck, P. Greenfield, E. Gomez, C. D. Harvell, P. F. Sale, A. J. Edwards, K. Caldeira, N. Knowlton, C. M. Eakin, R. IglesiasPrieto, N. Muthiga, R. H. Bradbury, A. Dubi, and M. E. Hatziolos (2007) Coral Reefs Under Rapid Climate Change and Ocean Acidification. Science 318: 1737 - 1742. 3. Richmond RH (1993) Coral Reefs: Present Problems and Future Concerns Resulting from Anthropogenic Disturbance. Integrative and comparative biology 33: 524-536. 4. Jackson JBC, Kirby MX, Berger WH, Bjorndal KA, Botsford LW, et al. (2001) Historical Overfishing and the Recent Collapse of Coastal Ecosystems. Science 293: 628-638. 5. West JM, R.V S (2003) Resistance and Resilience to Coral Bleaching: Implications for Coral Reef Conservation and Management. Conservation Biology 17: 956–967. 6. Nyström M, Folke C, Moberg F (2000) Coral reef disturbance and resilience in a humandominated environment. Trends in Ecology & Evolution 15: 413-417. 7. Buddemeier RW, Kleypas JA, Aronson R (2004) Coral reefs and global climate change: potential contributions of climate change to stresses on coral reef ecosystems. Pew Center on Global Climate Change, Arlington, USA..

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