837
ENSAMBLAJES DE AVES EN UN PAISAJE MIXTO ALTO ANDINO
838 839
Claudia Bibiana Moreno Mojica3
840 841
Resúmen
842 843
Para identificar los efectos de la transformación y pérdida de las coberturas originales de los ecosistemas y poder 844
tomar acciones para la conservación de los remanentes naturales, es necesario caracterizar y entender como están 845
compuestas y estructuradas las comunidades biológicas. El presente estudio se llevó a cabo en la zona rural del 846
municipio de Málaga Santander, donde se evidencia un paisaje alto Andino intervenido. Se caracterizó la avifauna 847
en tres tipos de vegetación con el fin de determinar cómo varía la composición y estructura de las aves en dicha 848
vegetación. Se realizaron recorridos de observación y muestreo con redes, las aves fueron identificadas 849
taxonómicamente y sus abundancias fueron registradas. Las diferencias en cuanto a la composición y estructura de 850
los ensamblajes de aves fueron evaluadas mediante un PERMANOVA, la relación entre atributos de la vegetación y 851
la distribución de las especies de aves se identificó mediante un DistLM y visualizado con un dbRDA. Se encontró 852
que la estructura y composición de aves fue diferente en cada tipo de vegetación muestreado, por lo que, la 853
diversidad de los ensamblajes en la zona es consecuencia del complemento de las unidades del paisaje de la vereda. 854
Algunas características de la vegetación (diversidad, cobertura de copa, alturas) explicaron la variación en la 855
composición de los ensamblajes de aves, destacándose los pastos con la mayor riqueza de especies de aves, sin 856
embargo, el relicto de bosque presentó la mayor diversidad. Los cultivos por su parte evidenciaron baja riqueza y 857
diversidad. Los registros de especies características de hábitats conservados dan indicios de que el uso que se le ha 858
dado al terreno en la vereda el Alizal no ha ido en detrimento de la diversidad de aves y que existe disponibilidad de 859
recursos y hábitat para las especies. 860
861
Abstract
862 863
To identify the effects of transformation and loss of the original coverage of ecosystems and to be able to take 864
actions for the conservation of natural remnants, it is necessary to characterize and understand how biological 865
communities are composed and structured. The present study was conducted in the rural area of the municipality of 866
Málaga, Santander, where there is evidence of a high Andean intervened landscape. The avifauna was characterized 867
in three types of vegetation in order to determine the composition and structure of the birds in this vegetation. 868
Observation and sampling routes were conducted with mist nets, birds were taxonomically identified and their 869
abundance were recorded. Differences in the composition and structure of assemblages of birds were evaluated 870
using a PERMANOVA analysis, the relationship between attributes of the vegetation and the distribution of bird 871
species were identified through a DistLM and visualized with a dbRDA. It was found that the structure and 872
composition of birds were different in each vegetation type sampled, so the diversity of assemblages in the area is 873
the result of the complement of the landscape units. Some characteristics of the vegetation (diversity, Crown Heights 874
cover) explained the variation in the composition of assemblages of birds, highlighting the pastures with the greatest 875
richness of birds species, however, the remnant forest presented the greatest diversity. Crops showed lower richness 876
and diversity. Records of characteristic species of preserved habitats give indications that the use that has been 877
given to the land in the Alizal has not been detrimental to the diversity of birds and the availability of resources and 878
habitat for the species. 879 880 881 882 883 884 3[email protected]
Maestría en Conservación y Uso de la Biodiversidad. Facultad de estudios ambientales y rurales. Pontificia Universidad Javeriana.
Introducción
885 886
El bosque alto andino colombiano constituye un objeto de conservación debido a la alta biodiversidad y endemismos 887
biológicos que se registran allí, junto con los servicios ecosistémicos que presta (Etter y van Wyngaarden 2000, 888
Rangel 2000, Ojeda et al., 2001). Uno de los aspectos que han contribuido mayormente al cambio de los patrones 889
naturales de diversidad de especies a lo largo de los gradientes altitudinales y topográficos en la cordillera de los 890
Andes, es la acelerada pérdida y transformación de cobertura vegetal original, como la situación de los bosques 891
montanos (Cavelier & Etter 1995, Etter et al., 2008, Osorno et al., 2015). En paisajes rurales donde a pesar de la 892
variedad de usos que se le da a la tierra, la cobertura original no ha sido completamente deforestada, ha permitido 893
mantener la biodiversidad de una forma sustancial (Petit et al., 1995) gracias a iniciativas con figuras político- 894
administrativas de conservación de la biodiversidad, como por ejemplo El santuario de Flora y Fauna de Iguaque y 895
el corredor de roble Guantiva-La Rusia (Córdoba & Echeverry-Galvis 2006, Avella & Cárdenas 2010) en una zona 896
alto andina de la cordillera oriental, donde se observa que cerca del 76% de grupos taxonómicos como las aves están 897
asociados exclusivamente con los bosques de roble y otros bosques mixtos de la zona. 898
899
Para identificar los efectos de la transformación y pérdida de la vegetación natural de los ecosistemas, y poder tomar 900
acciones para la conservación de los remanentes naturales, se ha buscado caracterizar y entender como están 901
compuestas y estructuradas las comunidades biológicas (Noss 1990, Villarreal et al., 2015). Estas evaluaciones han 902
aportado conocimiento sobre las especies y su sensibilidad a las transformaciones, así como determinar bajo qué 903
condiciones de uso, se favorece el mantenimiento de especies claves o de interés en la funcionalidad de los 904
ecosistemas (Newbold et al., 2013, Luck et al., 2013), en relación muchas veces a servicios ecosistémicos. Dentro de 905
los servicios y funciones principales asociados a las aves, se encuentran la dispersión de semillas, la polinización de 906
especies silvestres y de producción, así como el control de plaga por invertebrados y vertebrados no deseados en 907
sistemas de producción (Luck et al., 2013) 908
909
Las aves constituyen un grupo taxonómico numeroso y diverso en Colombia, que hace parte importante del estudio 910
y monitoreo de los ecosistemas ya que proporcionan de manera rápida y confiable una idea acerca de su estado de 911
conservación y funcionamiento (Lawton et al., 1998, Schulze et al., 2004), básicamente debido a que son sensibles a 912
las perturbaciones y cambios ecológicos (Lacher 2004, Schulze et al., 2004); y también, porque permiten obtener 913
inventarios representativos con menos tiempo, esfuerzo y perturbación, que con casi cualquier otro grupo debido a 914
que es posible identificar la mayoría de especies sin capturarlas (Stiles & Bohorquez 2000). 915
916
El análisis de las relaciones entre las aves y los hábitats aporta significativamente al entendimiento de los impactos 917
antrópicos sobre la diversidad (Martínez 2005, Sáenz et al., 2007, Melo et al., 2008). En la búsqueda de estrategias 918
más allá de las áreas de protección o preservación de especies, es importante identificar como diferentes tipos de 919
vegetación en el paisaje, son claves o no para la conservación de las aves (como grupo indicador) en los 920
ecosistemas; por lo cual el presente estudio buscó determinar de qué manera varía la composición y estructura de las 921
aves entre bosque nativo, pastos y cultivos, para una región especifica de alta transformación en la zona alto andina 922
del norte de la cordillera oriental (Etter 1993, Etter & van Wyngaarden 2000, Etter et al., 2006). 923
924
Materiales y métodos
925 926
1. Área de estudio: La vereda El Alizal, está ubicada en la zona rural del municipio de Málaga (6°45’N, 927
72°44’O), en el centroriente del departamento de Santander. La zona está clasificada dentro de la unidad climática 928
de páramo bajo superhúmedo (Alcaldía de Málaga 2003), con una temperatura máxima de 11ºC y una mínima de 929
8ºC, y con un rango altitudinal de 2990 a 3400 m (Alcaldía de Málaga 2003). Se dan dos períodos lluviosos: abril a 930
mayo y septiembre a noviembre (Figura 1), con una precipitación promedio anual de 1628mm (Ideam, estación 931
24030950 Málaga2, Alcaldía de Málaga 2003). 932
933
La vegetación nativa se caracteriza por bosque alto-andino que ha sido intervenido por extracción selectiva, con 934
predominio del roble (Quercus humboldtiii) (Rangel et al., 1997). Esta cobertura se considera en Colombia, como 935
una de las formaciones vegetales con mayor transformación y fragmentación debido al impacto histórico de 936
asentamientos humanos (Armenteras & Villareal 2003, Etter et al., 2006). 937
Los relictos de bosque forman franjas que han sido alinderados como áreas de protección de acuíferos, flora y fauna 939
local (Alcaldía de Málaga 2003). Las pendientes en la zona, son en su mayoría son suaves a moderadamente 940
empinadas (terrazas estructurales denudacionales), menores de 25% lo cual favorecen el establecimiento de cultivos 941
(Alcaldía de Málaga 2003). Los principales usos del suelo en la vereda, consisten en huertos familiares con siembras 942
principalmente de maíz (Zea mays), papa (Solanum tuberosum), ajo (Allium sativum), arveja (Pisum sativum), haba 943
(Vicia faba) y frijol (Phaseolus vulgaris), y potreros dedicados al ganado lechero (Alcaldía de Málaga 2003, 944
Alcaldía de Málaga 2016). 945
946
947
Figura 1. Precipitación mensual, tomada de los registros de las cuatro estaciones meteorológicas más cercanas a la 948
zona de estudio. Datos proporcionados por el IDEAM desde el año 2006 hasta el 2016. 949
950
Por medio de imágenes satelitales (Google Earth), se identificaron de forma preliminar puntos de muestreo, que se 951
confirmaron posteriormente en visitas a la zona de estudio. Los criterios para la selección de las zonas de muestreo 952
del ensamblaje de aves fueron: 1) constituir unidades de paisaje diferenciables y 2) ser sitios de muestreo ubicados 953
en una altitud (2990-3300m) y pendientes similares. En la zona de estudio se determinaron tres tipos de vegetación 954
denominadas según la clasificación de Corine Landcover (Melo y Camacho 2005, Teh et al., 2010): (1) bosque 955
denso bajo, (2) pastos y (3) cultivos transitorios. Los tres tipos de vegetación identificados, fueron diferentes en 956
cuanto a su estructura y composición vegetal (C. Moreno sin publicar), con mayor diferenciación del relicto de 957
bosque denso con relación a las zonas de intervención antrópica, por estructura y composición (siendo los cultivos 958
transitorios el tipo de vegetación más similar al bosque), y una mayor similitud del bosque con pastos en relación a 959
la riqueza de especies (C. Moreno sin publicar). En los tipos de vegetación de bosque denso bajo y cultivos 960
transitorios la especie más importante según el Índice de Valor de Importancia Ampliado (IIA) fue el roble (Quercus 961
humboldtii), mientras que la más importante en pastos fue una especie de Piper (Piper sp), y el Alizo (Alnus 962
acuminata) (C. Moreno sin publicar). En cuanto al tipo de vegetación con mayor riqueza de especies, fueron los 963
pastos, con mayor densidad de plantas en el relicto de bosque denso bajo (C. Moreno sin publicar). 964
965
De cada uno de los tres tipos de vegetación (hábitat): (1) relictos de bosque de roble, vegetación denominada natural 966
y/o nativa, y otros dos tipos que hacen referencia al uso de suelo predominante en la región y se tratan de (2) 967
potreros dedicados a la ganadería y (3) cultivos de maíz y papa; se identificaron dos replicas. Cada una de las seis 968
unidades muestréales fue estudiada durante las dos temporadas climáticas (húmeda (septiembre-noviembre), y seca 969
(diciembre-febrero)), para considerar las variaciones ambientales que pueden influenciar el ensamblaje de aves de 970
forma temporal. Por lo tanto, se trabajó en un total de seis sitios en dos ocasiones (3 tipos de vegetación o hábitats x 971
2 réplicas x 2 temporadas). 972
973
2. Composición y estructura del ensamblaje de aves en la zona de estudio: El muestreo para 974
determinar la composición y la estructura del ensamblaje de aves, se realizó mediante el uso complementario de tres 975
metodologías: la captura con redes de niebla, recorridos de observación e identificación auditiva. 976
La captura de individuos se realizó mediante la instalación de seis (6) redes de niebla de 12m de largo por 2.5m de 977
alto, en cada zona de muestreo durante cuatro días, desde las 5:30 a las 11:00 y desde las 15:00 a las 18:00. En los 978 0 50 100 150 200 250 300
EN FEB MAR ABR MAY JUN JUL AGO SEP OCT NOV DIC
P rec ip itació n ( m m )
Est. 24030950 Málaga2 (2237 m) Est 24035400 Volcán, Cerrito (2841m) Est 24030270 San Andres (1702 m) Est 24030210 Cerrito (2440 m)
recorridos libres con puntos fijos de conteo (Reynolds et al., 1980) cada 25m, se identificaron los individuos 979
observados y/o escuchados durante lapsos de 8 minutos. Los recorridos realizados en cada tipo de vegetación fueron 980
repetidos en horarios diferentes (mañana y tarde) en un diseño aleatorizado (Villareal et al., 2015). Durante dichos 981
recorridos, cuando fue posible, se registró el estrato de la vegetación donde se avistaron los individuos, 982
comportamientos de forrajeo y tipo de alimento, construcción o presencia de nidos, presencia/ausencia de juveniles 983
(cuando fueron distinguibles fenotípicamente). En los casos en los que los individuos no fueron observados, pero si 984
escuchados, su canto se grabó para posterior identificación mediante comparación con la base de datos digital de 985
Xeno-Canto (http://www.xeno-canto.org/) (Figura 2). 986
987
988
989
Figura 2. Diagrama de muestreo para la toma de datos de aves y vegetación en los diferentes tipos de cobertura. 990
3. Análisis de Datos
991
3.1 Curva de acumulación de especies y esfuerzo de muestreo: Para determinar la representatividad 992
del muestreo de aves en cada tipo de vegetación, se construyó una curva de acumulación de especies donde el eje X 993
es el número de muestras tomadas (transectos de observación y cantos+ transectos de redes) y el eje Y es el número 994
acumulado de especies (Magurran and McGill 2011). Estas se compararon con valores esperados a partir de los 995
métodos no paramétricos CHAO 1(Chao 1984) y Bootstrap (Krebs 1989), mediante el programa EstimateS 8.20 996
(Colwell and Estimate 2009). 997
998
3.2 Análisis de composición y estructura:
999
Se compararon los patrones de abundancia y equitatividad de los ensambles entre los tipos de vegetación estudiados, 1000
mediante curvas rango-abundancia por cada tipo de vegetación (Magurran and McGill 2011), así como por índices 1001
de diversidad. El porcentaje de similitud en composición y estructura fue determinado usando el método SIMPER 1002
(Clarke 1993) con la matriz de distancias de Bray-Curtis, en el software Past 3.15 (Hammer et al., 2001). 1003
La estructura de la comunidad de aves en los tres tipos de vegetación, fue evaluada mediante la comparación de la 1004
similitud de Bray-Curtis entre sitios de muestreo en un análisis de varianza multivariado permutacional 1005
(PERMANOVA) (Anderson et al., 2008), con una suma parcial de cuadrados tipo III y 9999 permutaciones no 1006
restringidas de los datos. El diseño experimental del análisis tuvo como factores los tipos de vegetación muestreadas 1007
con tres niveles (bosque denso bajo, pastos y cultivos transitorios). El PERMANOVA se evalúa a partir de una 1008
prueba estadística de pseudo-F y su probabilidad permutada asociada (p-perm). Los factores con diferencias 1009
significativas, fueron identificados a partir de una comparación posterior por parejas con el estadístico t. Se realizó 1010
una ordenación multivariada, de la similitud en la estructura de ensamblajes de aves entre coberturas vegetales, con 1011
un análisis de coordenadas principales (PCoA). Se calculó la correlación de Pearson de cada especie de ave con los 1012
dos primeros ejes de ordenación y se visualizó como un vector cuya longitud muestra el grado de asociación con el 1013
eje. Finalmente se relacionó la estructura vegetal por cobertura vegetal con la estructura de aves con un PCoA. Estas 1014
rutinas fueron corridas en PRIMER v6.1.14 y PERMANOVA add on v1.0.4 (Anderson et al., 2008, Clarke & 1015
Gorley 2006). 1016
1017
3.3 Distribución de las aves según los tipos de vegetación: 1018
Se determinó la relación entre los ensamblajes de aves y la estructura de la vegetación a partir de modelos lineales 1019
basados en distancias (subrutina DistLM).La similitud de Bray-Curtis de aves entre unidades muestreales fue la 1020
variable de respuesta, como variables predictoras la estructura de la vegetación (Abundancia de las plantas, Altura 1021
promedio de las plantas, Área basal máxima, Cobertura de copa máxima, Cobertura de copa mínima, Riqueza de 1022
plantas, Índice Shannon, 1/Simpson) y en otro modelo las densidades de las especies de plantas como variables 1023
descriptoras. El R2 ajustado fue el método de selección de los mejores modelos ajustados. Posteriormente, la
1024
ordenación y visualización del mejor modelo mejor ajustado, se realizó mediante un análisis de redundancia basado 1025
en distancias (subrutina dbRDA) (Legendre & Anderson 1999). Estos análisis se realizaron con el software 1026
PRIMER v6.1.14 y PERMANOVA add on v1.0.4 (Anderson et al., 2008, Clarke 1993). 1027
1028
Resultados
1029 1030
4.1. Curva de acumulación de especies y esfuerzo de muestreo: A lo largo del muestreo se usaron 1031
96 redes por tipo de vegetación (16 transectos de 6 redes), con un total de 179 horas/red para cultivos transitorios y 1032
pastos, y 175 horas/red para bosque denso bajo. En cuanto a los recorridos de observación, se realizaron 32 1033
transectos por tipo de vegetación, con un esfuerzo de 83 horas en bosque, 79 horas huerto, 81.5 horas pastos. 1034
Se registraron, en total 3200 individuos de 89 especies de aves en 30 familias. El tipo de vegetación de pastos, 1035
presentó el mayor número de familias (27) y el 76.40% del total de especies (68 especies), seguido del relicto de 1036
bosque denso bajo con 22 familias y el 67.41% del total de las especies (60 especies) y finalmente los cultivos 1037
transitorios con 21 familias y el 63% del total de las especies (56 especies). En los pastos la familia Tyrannidae 1038
presentó la mayor riqueza de especies (8), seguida de Trochilidae, Thraupidae y Parulidae (las tres con 7 especies), 1039
en el relicto de bosque denso bajo se encontró que la familia con mayor riqueza fue Trochilidae (12 especies), 1040
seguida de Thraupidae (8), en cultivos transitorios la familia con mayor riqueza también fue Trochilidae (9) pero 1041
seguida de Tyrannidae (7). De acuerdo a los estimadores Chao1 y Bootstrap, para cada sitio muestreado se espera un 1042
número mayor de especies del registrado, con una representatividad que oscila entre el 89% y el 97 %, con un mejor 1043
muestreo en bosque denso bajo y cultivos transitorios (Tabla 1). 1044
1045
La aparición de especies representadas solo por uno (singletons) o dos (doubletons) individuos en la muestra 1046
presentó una tendencia a disminuir en los cultivos transitorios, lo que indica igualmente, mayor eficiencia de 1047
muestreo a medida que aumentan las muestras (Figura 3). En el bosque denso bajo, solo los singletons tienden a 1048
disminuir, y en pastos tanto singletons como doubletons se mantienen (Figura 3). 1049 1050 a) b) 0 10 20 30 40 50 60 70 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 E sp ec ies Muestras 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 E sp ec ies Muestras
c)
Figura 3. Curvas de acumulación de especies de aves presentes en los tres tipos de vegetación muestreados en la 1051
vereda El Alizal, Málaga, Santander. El panel a) representa el bosque denso bajo, el panel b) los pastos y el c) los 1052
cultivos transitorios. En todos los casos la línea azul clara hace referencia a las especies observadas, la negra 1053
describe el comportamiento del estimador Chao1, la gris describe la tendencia del estimador Bootstrap, la naranja 1054
muestra los singletons y la azul los doubletons. 1055
Tabla 1. Valores de estimadores de riqueza para el área de estudio. Chao 1 y Bootstrap corresponden a los valores 1056
de especies estimados, singletons son las especies que están representadas solamente por un único individuo en la 1057
muestra, doubletons el número de especies representadas por exactamente dos individuos en la muestra, y Sobs 1058
corresponde al número de especies observado con el estudio. 1059
PARÁMETROS OBSERVADOS Y ESTIMADOS Sobs Chao 1 Bootstrap Singletons Doubletons
Bosque denso 60 61.67 64.58 6 8
Pastos 68 76.25 75.22 12 7
Cultivos transitorios 56 57.2 59.61 4 4 1060
4.2. La estructura y composición del ensamblaje de aves: En los pastos se encuentra el 36.2% de la 1061
abundancia absoluta total de aves registradas, seguidos por los cultivos transitorios, en los cuales se registró el 1062
36.1% y por último el relicto de bosque denso bajo donde se registró el 27.7% del total de individuos ( 1063 ANEXOS 1064 1065 Anexo 1). 1066
Las curvas de rango - abundancia para la avifauna en cada tipo de vegetación, indican en todos los casos un patrón 1067
similar, donde hay un pequeño grupo de especies abundantes y un gran número de especies entre intermedias y raras 1068 (Figura 4, 1069 ANEXOS 1070 1071
Anexo 1). Sin embargo, la composición de especies en cada segmento de la curva difiere por tipo de vegetación. En 1072
el bosque, las especies más abundantes fueron Heliangelus amethysticollis (110 individuos) y Myioborus ornatus 1073
(58 individuos), mientras que en los cultivos transitorios las especies más abundantes fueron Zonotrichia capensis 1074
(158 individuos) y Turdus fuscater (103 individuos); y en los pastos T. fuscater (151 individuos) y Z. capensis (132 1075 individuos) (Figura 4). 1076 0 10 20 30 40 50 60 70 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 E sp ec ies Muestras
1077
Figura 4. Curvas de Rango abundancia de las especies de aves presentes en los tres tipos de vegetación muestreados 1078
en la vereda El Alizal, Málaga, Santander. Línea negra representa los bosques, la azul los pastos y la gris clara los 1079
cultivos transitorios. 1080
De acuerdo al índice de equidad basado en Simpson (1-D), la comunidad de aves en los cultivos transitorios tiene el 1081
valor más bajo con 0.941, seguida de los pastos 0.944, con el relicto de bosque con el mayor valor de 0.957. Con 1082
relación a la similitud entre tipos de vegetación por el método SIMPER basado en Bray-Curtis, se encontró que por 1083
las especies Z. capensis, T. fuscater, Zenaida auriculata, Sturnella magna e Icterus chrysater son las mayores 1084
contribuyentes a la disimilitud o diferenciación (68.3%) entre el relicto de bosque denso y los cultivos transitorios 1085
(SIMPER: 11.4, 7.06, 6.73, 6.72 y 6.67% respectivamente por cada especie). Mientras que la disimilitud promedio 1086
entre los bosque denso y pastos del 58.38%, está representado principalmente por la contribución de T. fuscater, Z. 1087
capensis y S. magna (SIMPER: 12.33, 10.96 y 8.91% respectivamente). Por otro lado, S. magna, Z. auriculata, 1088
Streptoprogne zonaris, T. fuscater y Z. capensis fueron las mayores contribuyentes a la diferenciación promedio de 1089
41.22% entre pastos y cultivos transitorios (SIMPER: 7.56, 7.23, 5.18, 5.07, 4.11% respectivamente). 1090
1091
La estructura y composición de la avifauna fue diferente entre los tipos de vegetación considerados en la zona de 1092
estudio según el análisis de PERMANOVA (PsF=11.49; p-perm=0.0001). De acuerdo al análisis de coordenadas 1093
principales (AcoP), se encontró que los dos primeros ejes explicaron el 77.56% de la variación de la estructura y 1094
composición de las aves (eje 1=58.71% y eje 2=18.85%), entre las unidades muestreadas (Figura 5). A lo largo del 1095
eje 1, se observa una segregación de la composición de especies de aves con el bosque hacia el margen izquierdo 1096
(Figura 5), y hacia el margen derecho las especies registradas en los tipos de vegetación más antropizados (pastos y 1097
cultivos transitorios). Especies como Scytalopus latrans (Sl) (Pco1=-0.80), Trogon personatus (Tp) (Pco1=-0.81),