Enemigos naturales de la cochinilla rosada del hibisco, Maconellicoccus hirsutus Green, en Nayarit y Jalisco, México
5.1. RESUMEN
El depredador Cryptolaemus montrouzieri Mulsant y los parasitoide Anagyrus kamali
Moursi y Gyranusoidea indica Shafee, Alam y Agarwal son los enemigos naturales más utilizados en programas de control biológico de la cochinilla rosada del hibisco (CRH), Maconellicoccus hirsutus Green, a nivel internacional; sin embargo es importante conocer el complejo de especies nativas que pueden contribuir a la regulación de CRH. Por tanto, en el presente estudio se identificaron los enemigos naturales nativos de la CRH en tres municipios del estado de Nayarit y tres de Jalisco, México; adicionalmente se estimó la abundancia de los parasitoides nativos e introducidos y los porcentajes de parasitismo. Las especies de depredadores más abundantes fueron Azia orbigera Mulsant, Hyperaspis wickhami Casey y
Ceraeochrysa sp. Los parasitoides nativos detectados fueron Acerophagus papayae
Noyes y Schauff y ocho especies de parasitoides secundarios, como Aprostocetus minutus Howard, Signiphora sp., Signiphora hyalinipennis Girault y Chartocerus sp. Los porcentajes de parasitismo variaron de 6.0 a 48.0% para Nayarit y 18.0 a 36.0% para Jalisco. A. kamali fue responsable de casi el 100% de CRH parasitada en Bahía de Banderas, Compostela, Acaponeta, Tomatlán y Cihuatlán. Mientras que G. indica
registró 60.0% de parasitismo en Puerto Vallarta. Los porcentajes de hiperparasitismo variaron de 11.7 a 49.0% en los dos estados.
5.2. INTRODUCCIÓN
La cochinilla rosada del hibisco (CRH), Maconellicoccus hirsutus Green (Hemiptera: Pseudococcidae), se distribuye en regiones tropicales y subtropicales del mundo (Sagarra y Peterkin, 1999). Afecta a más de 200 hospederos incluidos en 70 familias (Padilla, 2000; Meyerdirk et al., 2003) y ocasiona problemas económicos por
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el daño directo en las plantas y por su importancia cuarentenaria (Kairo et al., 2000; Cermeli et al., 2002). Los métodos de combate físicos y químicos tienen un éxito limitado en el control de la CRH (Cermeli et al., 2002; Persad y Khan, 2002). Sin embargo, en su hábitat nativo M. hirsutus es raramente una plaga y se mantiene en niveles bajos sin llegar al nivel de daño económico, debido a la presencia de enemigos naturales eficientes (Goolsby et al., 2002).
El complejo de enemigos naturales de M. hirsutus incluye al menos 30 especies de depredadores de 11 familias en los órdenes Hemiptera, Neuroptera, Lepidoptera, Diptera y Coleoptera. El grupo de parasitoides comprende más de 20 especies en seis familias de Hymenoptera (Kairo et al., 2000; Meyerdirk et al., 2003). Kairo et al. (2000) mencionan que las especies más importantes de parasitoides de
M. hirsutus son Anagyrus kamali Moursi, Gyranusoidea indica Shafee, Alam y Agarwal, Anagyrus dactylopii Howard, Anagyrus aegyptiacus Moursi, Leptomastix phenacocci Compere (Hymenoptera: Encyrtidae) y Allotropa sp. nr. mecridae Walker (Hymenoptera: Platygastridae); entre los depredadores destacan Cryptolaemus montrouzieri Mulsant, Scymnus coccivora Ayyar, Scymnus sp. nr. nubilis Mulsant,
Scymnus conformis Jordan y Brumus suturalis Fabricius (Coleoptera: Coccinellidae).
Maconellicoccus hirsutus se detectó en febrero de 2004 en el municipio de Bahía de Banderas, Nayarit (SAF, 2004), afectando plantaciones de teca (Tectona grandis L.), guanábana (Annona muricata L.), guayaba (Psidium guajava L.) mango (Mangifera indica L.), yaca (Artocarpus heterophyllus Lam.), carambola (Averrhoa carambola L.), naranja (Citrus sinensis L.), diversas especies de maleza y árboles silvestres en áreas marginales. Por lo que la Dirección General de Sanidad Vegetal (DGSV-SENASICA-SAGARPA) a través del Comité Estatal de Sanidad Vegetal en Nayarit (CESAVENAY) y la Comisión Nacional Forestal (CONAFOR-SEMARNAT) iniciaron acciones de combate a través del control legal (cuarentena de la zona infestada), físico y mecánico (poda y quema de brotes infestado), químico (aplicación de insecticidas) y biológico (liberación de enemigos naturales exóticos) para contener las poblaciones de la CRH y evitar su diseminación. El control biológico se basó en liberaciones inundativas del depredador C. montrouzieri y el parasitoide A. kamali, así como de un número reducido de liberaciones del parasitoide G. indica. Hasta
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septiembre de 2007, la cantidad de organismos benéficos liberados por la campaña de combate de la CRH fue de 6,430,000 C. montrouzieri, 9,468,723 A. kamali y 81,600 G. indica (Programa de Control Biológico de la CRH, DGSV, comunicación personal).
A pesar de estas acciones, a finales del mismo año se encontró CRH en áreas marginales sobre arbustos o árboles de concha (Acacia macracantha Humbold y Bonpland ex), parota (Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb.), majahua (Hibiscus elatus Swartz), entre otros, y en plantaciones de guanábana en el municipio de Puerto Vallarta, Jalisco. Para mediados del 2005, se detectó en plantaciones de guanábana del municipio de Compostela, Nayarit. En el 2006 se detectaron brotes de
M. hirsutus en las zonas urbanas de los municipios Santiago Ixcuintla, Ruiz, Tuxpan, Rosamorada, Tecuala y Acaponeta, en Nayarit. En el 2007 se reportó en los municipios de Tomatlán y Cihuatlán, en Jalisco. Actualmente, además de los estados de Baja California, Nayarit y Jalisco, se reporta CRH en Oaxaca y Quintana Roo.
Los enemigos naturales introducidos, C. montrouzieri y A. kamali, lograron disminuir las poblaciones de M. hirsutus en la zona inicial de infestación y en otros municipios donde esta plaga se ha establecido. Sin embargo, resalta la falta de estudios que permitan conocer el complejo de enemigos naturales nativos que pueden contribuir al control permanente de la CRH o que pueden estar interactuando con los enemigos naturales introducidos. Por tanto, los objetivos del presente trabajo fueron identificar los enemigos naturales nativos de la CRH en los estados de Nayarit y Jalisco, estimar la abundancia de éstos y de los introducidos en diferentes hospederos de tres municipios de cada estado, así como conocer los porcentajes de parasitismo.
5.3. MATERIALES Y MÉTODO
5.3.1. Área de Estudio
El estudio se realizó en los municipios de Bahía de Banderas, Compostela y Acaponeta en Nayarit; Puerto Vallarta, Tomatlán y Cihuatlán en Jalisco.
109 5.3.2. Búsqueda de Enemigos Naturales
El primer periodo de colectas se realizó de agosto de 2004 a mayo de 2006 en los municipios de Bahía de Banderas y Puerto Vallarta.
En este periodo se realizaron visitas cada dos semanas a diferentes plantaciones de frutales como guanábana, carambolo, yaca, mango, ciruela, guayaba y naranja; forestales de teca y plantas silvestres como parotas, majaguas, conchas, entre otras, en áreas marginales, infestadas con la CRH. En cada sitio se colectaron los insectos depredadores que se observaron alimentándose de huevos, ninfas o adultos de CRH y se conservaron en frascos con alcohol al 70%; además se colectaron en bolsas de papel brotes y frutos con momias de CRH. El material se trasladó al Laboratorio de Reproducción de Organismos Benéficos de la Cochinilla Rosada ubicado en el pueblo de Valle de Banderas, Bahía de Banderas, Nayarit, donde con un microscopio estereoscópico se revisaron las momias de CRH, aquellas que no presentaban orificio de salida se colocaron en cápsulas de gelatina para esperar la posible emergencia de adultos parasitoides, los cuales se conservaron en frascos con alcohol al 70%.
Un segundo periodo de colectas se realizó en los meses de agosto y septiembre de 2007 en los seis municipios de Nayarit y Jalisco.
Durante este periodo se contó con el apoyo de los técnicos de la Campaña contra la Cochinilla Rosada en los estados de Nayarit y Jalisco para las colectas. Los sitios de colecta se seleccionaron de acuerdo a los registros de infestación más altos proporcionados por los técnicos. En cada sitio se colectaron brotes y frutos infestados con la CRH, los cuales se colocaron en bolsas de papel y fueron trasladados en una hielera al laboratorio.
El material se revisó con un microscopio estereoscópico. En cada muestra se colectaron 100 momias de CRH y se colocaron individualmente en cápsulas de gelatina, con el objeto de conocer el porcentaje de parasitismo de las diferentes especies de parasitoides. También se colectaron 100 ninfas de tercer instar y hembras, y se colocaron individualmente en cápsulas de gelatina para conocer el porcentaje de parasitismo. Las momias restantes se separaron y colocaron en las cápsulas, para conocer la diversidad de parasitoides en la región. En las muestras
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con poca presencia de momias y CRH se colectó todo el material presente, y siguiendo el procedimiento anterior se colocaron individualmente en las cápsulas de gelatina. Todos los parasitoides emergidos se conservaron en alcohol al 70%.
5.3.3. Identificación de los Enemigos Naturales
Los depredadores colectados fueron identificados por la M. en C. Guadalupe García Coapio de la Comisión Nacional Forestal (CONAFOR-SEMARNAT, México, D. F.), y los parasitoides por el Dr. Alejandro González Hernández de la Universidad Autónoma de Nuevo León (San Nicolás de los Garza, Nuevo León).
5.4. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
5.4.1. Depredadores
El grupo de depredadores nativos de M. hirsutus detectados en los estados de Nayarit y Jalisco está compuesto por catarinitas de la familia Coccinellidae, aunque también se observó la presencia de larvas depredadoras de las familias Syrphidae y Chrysopidae (Cuadro 5.1).
Cuadro 5.1. Especies de depredadores de la CRH, Maconellicoccus hirsutus, en los estados de Nayarit y Jalisco, colectados de agosto 2004 a septiembre 2007.
Orden Familia Especie
Coleoptera Diptera Neuroptera Coccinellidae Syrphidae Chrysopidae
Olla v-nigrum Mulsant
Cicloneda sanguinea sanguinea L. Brachiacanta decora Casey Scymnus huachuca Gordon Azya orbigera Mulsant Hyperaspis wickhami Casey Diomus sp.
Pseudodorus sp. Chrysoperla sp. Ceraeochrysa sp.
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Los coccinélidos constituyen el grupo más diverso e importante de depredadores nativos de la CRH en Nayarit y Jalisco. Las especies que contribuyeron a la regulación de las poblaciones de M. hirsutus, debido a su abundancia fueron Azia orbigera Mulsant e Hyperaspis wickhami Casey (Coleoptera: Coccinellidae), sin embargo también se observó una alta población de larvas de
Ceraeochrysa sp. (Neuroptera: Chrysopidae).
En la familia Coccinellidae se ubican los depredadores más importantes de los piojos harinosos, donde destaca C. montrouzieri, que se ha utilizado en programas de control biológico de pseudocóccidos en diferentes regiones del mundo (Barttlet, 1978). Mani (1989) y Meyerdirk et al. (2003) reportan más de 17 especies de coccinélidos depredadores de M. hirsutus en la India y Egipto. Sin embargo, el número de especies reportadas en el continente Americano es bajo, debido tal vez a que se han realizado pocos estudios sobre los enemigos naturales nativos, o al poco tiempo que tiene esta plaga de estar presente. Kairo et al. (1996) y Morais, (1998) mencionan que en Trinidad se encontró a Cycloneda sanguinea L., alimentándose de CRH; por su parte Michaud y Evans, (2000) reportan a Cycloneda sanguinea limbifer
Casey, Coelophora inaequalis (F.), Diomus sp., Scymnus sp., Zilus eleutherae Casey (Coleoptera: Coccinellidae) en Puerto Rico; y en Venezuela Gómez (2007) reporta a
Scymnus sp. en poblaciones de CRH.
En África, los coccinélidos nativos desempeñaron un papel importante en el control del piojo harinoso de la yuca Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Hemiptera: Pseudococcidae), introducido a principios de la década de 1970 (Fabres y Matile-Ferrero, 1980; Biassangama et al., 1989; Obame y Békon, 2005), y del piojo harinoso del mango Rastrococcus invadens Williams (Hemiptera: Pseudococcidae), introducido en la década de 1980 (Matokot et al., 1992; Pitan et al., 2000). Las especies de Hyperaspis Chrevrolat y Exochomus Redtenbacher fueron las más abundantes (Gutiérrez et al., 1988); Exochomus flaviventris Mader (Coleoptera: Coccinellidae) afectó la dinámica poblacional de las dos especies de pseudocóccidos (Iziquel y Le Rü, 1989; Motokot et al., 1992). En Brasil, Bento et al. (2000) reportan a los depredadores Hyperaspis sp., Nephus sp., y Diomus sp. atacando poblaciones
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del piojo harinoso Phenacoccus herreni Cox y Williams (Hemiptera: Pseudococcidae).
Los depredadores nativos de las familias Syrphidae y Chrysopidae pueden desempeñar un papel limitado en la regulación de las poblaciones de M. hirsutus, sin embargo, el tener una fuente de alimentación alterna a sus presas habituales puede ayudar a incrementar sus poblaciones y ocasionar un mayor impacto en la regulación de sus presas naturales. Chrysoperla sp. se encontró alimentándose de CRH en Trinidad (Kairo et al., 1996) y Venezuela (Gómez, 2007).
Mani (1989) y Meyerdirk et al. (2003) reportan tres especies de crisópidos y cuatro especies de moscas de las familias Drosophilidae y Cecidomyiidae depredando a la CRH en la India, Egipto y Nueva Guinea. En Australia, Goolsby et al. (2002) encontraron a Cacoxenus perspicaz (Diptera: Drosophilidae) y
Metaeomera sp. (Lepidoptera: Noctuidae). Kairo et al. (1996) y Morais (1998) reportan a los depredadores Polistes lanio Fabricius y Polistes versicolor Olivier (Hymenoptera: Vespidae) atacando a la CRH en Trinidad.
En África, se encontró depredadores nativos de las familias Syrphidae y Chrysopidae, entre otras, alimentándose de los piojos harinosos P. manihoti (Fabres y Matile-Ferrero, 1980; Biassangama et al., 1989) y R. invadens (Matokot et al., 1992; Pitan et al., 2000).
En los programas de control biológico de piojos harinosos en África se reporta un mayor complejo de depredadores de P. manihoti comparado con R. invadens. Esto puede relacionarse con el tiempo de introducción de las dos especies y por lo tanto con el tiempo de interacción de los depredadores nativos con ellas. Algo similar podría ocurrir con la CRH en México, donde los depredadores nativos tienen poco tiempo de contacto con la plaga, por lo que en algunos años es de esperarse que el complejo de depredadores nativos asociados a la CRH se incremente. En este sentido sería importante realizar estudios detallados sobre los enemigos naturales de la CRH y conocer su potencial en la regulación de las poblaciones, asimismo, estudiar los enemigos nativos en otros estados de la República Mexicana donde la CRH tiene poco tiempo de haber ingresado.
113 5.4.2. Parasitoides
El grupo de parasitoides nativos asociados con M. hirsutus en los estados de Nayarit y Jalisco está compuesto por individuos de las familias Encyrtidae, Eulophidae, Aphelinidae y Signiphoridae (Cuadro 5.2). También se colectaron los parasitoides exóticos A. kamali y G. indica, introducidos para el combate de la CRH.
Cuadro 5.2. Especies de parasitoides asociados con la CRH, Maconellicoccus hirsutus, en Nayarit y Jalisco.
Orden Familia Especie
Hymenoptera Encyrtidae
Eulophidae Signiphoridae
Aphelinidae
Acerophagus papayae Noyes y Schauff Prochiloneurus nr. dactylopii Howard Prochiloneurus nr. modestus Timberlake Cheiloneurus sp.
Aprostocetus minutus Howard Signiphora hyalinipennis Girault Signiphora sp.
Chartocerus sp.
Marrieta nr. mexicana Howard
El mayor número de especies parasitoides de la CRH detectados pertenecen a la familia Encyrtidae, sin embargo sólo se encontró un parasitoide primario, las otras especies se reportan como parasitoides secundarios o hiperparasitoides. En la familia Signiphoridae se ubicaron tres especies; mientras que de las familias Eulophidae y Aphelinidae se encontró una especie de cada una, todas se reportan como parasitoides secundarios.
5.4.2.1. Encyrtidae
El parasitoide Acerophagus papayae Noyes y Schauff (Hymenoptera: Encyrtidae) fue colectado en los municipios de Bahía de Banderas y Acaponeta, en Nayarit. Rosen (1969) menciona que todas las especies del género Acerophagus E. Smith son parasitoides primarios de piojos harinosos, y en Puerto Rico Michaud y Evans (2000) reportan la presencia de Acerophagus nubilipennis Dozier (Hymenoptera: Encyrtidae) asociado a la CRH.
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Acerophagus papayae fue colectado por investigadores mexicanos (González- Hernández et al., 1999) y personal del USDA (United Status Department of Agriculture) en México en 1999, parasitando al piojo harinoso del papayo Paracoccus marginatus Williams y Granara de Willink (Hemiptera: Pseudococcidae) (Walker et al., 2003), y se ha empleado en programas de control biológico de este piojo harinoso en algunos países como República Dominicana, República de Palau, entre otros (Muniappan et al., 2006).
Las especies de los géneros Prochiloneurus Silvestri y Cheiloneurus
Westwood son parasitoides secundarios de encirtidos que atacan piojos harinosos.
Prochiloneurus sp. y Cheiloneurus inimicus Compere (Hymenoptera: Encyrtidae) se han encontrado en Venezuela (Gómez, 2007) y Puerto Rico (Michaud y Evans, 2000), respectivamente, asociados con la CRH. La especie Prochiloneurus nr.
dactylopii Howard (Hymenoptera: Encyrtidae) encontrada en Nayarit y Jalisco, fue reportada por Muniappan et al. (2006) en la República de Palau, con niveles bajos de hiperparasitismo sobre los parasitoides Anagyrus loecki Noyes, Pseudleptomastix mexicana Noyes y Schauff y A. papayae, introducidos para el combate de P. marginatus; así como por Ceballos y Martínez (2004) en Cuba asociado a piojos harinosos del café.
Por otro lado, Meyerdirk et al. (1988) reportan a Prochiloneurus sp. en momias de Nipaecoccus viridis Newstead (Hemiptera: Pseudococcidae) parasitadas por
Anagyrus indicus Shafee, Alam & Agarwal (Hymenoptera: Encyrtidae) en el valle del río Jordan. En Hawai se encontró a los piojos harinosos Dysmicoccus brevipes
Cockerell y Dysmicoccus neobrevipes Beardsley (Hemiptera: Pseudococcidae) parasitadas por Anagyrus ananatis Gahan (Hymenoptera: Encyrtidae) hiperparasitado por Prochilloneurus sp. (Gónzalez-Hernández et al., 1999b), y en Brasil se obtuvo a Prochiloneurus sp de momias de P. herreni parasitadas por
Apoanagyrus (=Epidinocarsis) diversicornis Howard, Aenasius vexans Kerrich y
Acerophagus coccois Smith (Hymenoptera: Encyrtidae) (Bento et al., 2000).
En África los hiperparasitoides Prochiloneurus aegyptiacus Merced,
Prochiloneurus pulchellus Silvestre y Cheiloneurus cyanonotus Waterston (Hymenoptera: Encyrtidae) afectan las poblaciones de los parasitoides primarios
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Gyranusoidea tebygi Noyes (Hymenoptera: Encyrtidae) (Agricola y Fischer, 1991; Matokot et al., 1992) y Epidinocarsis lopezi De Santis (Hymenoptera: Encyrtidae) (Iziquel y Le Rü, 1989; Biassangama et al., 1989), que fueron introducidos para el combate de R. invadens y P. manihoti, respectivamente. Además, E. lopezi también es hiperparasitado por Prochiloneurus bolivari Mercet (Hymenoptera: Encyrtidae) (Iziquel y Le Rü, 1989; Obame y Békon, 2005).
5.4.2.2. Eulophidae
Aprostocetus minutus Howard (Hymenoptera: Eulophidae) es un parasitoide secundario ampliamente distribuido. Ataca parasitoides de las familias Encyrtidae y Aphelinidae que parasitan cóccidos y pseudocóccidos; algunas veces se ha reportado atacando individuos de Aphidiinae y Pteromalidae que parasitan áfidos (Burks, 1943; LaSalle, 1993).
En el programa de combate de la CRH en Puerto Rico, A. minutus se encontró después de la liberación de los parasitoides A. kamali y G. indica (Michaud y Evans (2000).
5.4.2.3. Signiphoridae
Las especies del género Chartocerus Motschulsky son comúnmente parasitoides secundarios de las familias Encyrtidae y Aphelinidae (y quizás otras familias) que atacan Pseudococcidae, Coccidae, Psyllidae y Aphididae; mientras que dentro del género Signiphora Ashmead se encuentran especies hiperparasitoides y otras que son consideradas parasitoides primarios de Pseudococcidae, Coccidae, Psyllidae, Diaspididae, Asterolecaniidae, Tachinidae y Drosophilidae (Woolley, 1988).
Signiphora hyalinipennis Girault (Hymenoptera: Signiphoridae) se ubica dentro del grupo Bifasciata, del cual se conoce poco acerca de su biología (Woolley, 1988).
Signiphora sp. se presentó en Venezuela asociada con la CRH en plantas de
Hibiscus sp., junto con los parasitoides A. kamali y Allotropa sp. (Gómez, 2007).
Chartocerus sp., fue reportado en Brasil después de la introducción de A. diversicornis, A. vexans y A. coccois en el programa de control biológico de P.
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herreni (Bento et al., 2000); y en California atacando al parasitoide A. kamali (Roltsch
et al., 2006).
Las especies Chartocerus hyalipennis Hayat y Chartocerus subaeneus Forster (Hymenoptera: Signiphoridae) atacan a los parasitoides G. tebygi y E. lopezi en África (Biassangama et al., 1989; Matokot et al., 1992; Pitan et al., 2000). Además, Walton y Pringle (2004) reportan la presencia de C. subaeneus asociado con enemigos naturales del piojo harinoso Planococcus ficus Signoret (Hemiptera: Pseudococcidae).
5.4.2.4. Aphelinidae
Las especies del género Marrieta Motschulsky se reportan, en su mayoría, como parasitoides secundarios de hemípteros de importancia económica, incluyendo las familias Diaspididae y Coccidae, entre otras (Hayat, 1986; Myartseva et al., 2001).
Marrieta mexicana Howard (Hymenoptera: Aphelinidae) es un parasitoide secundario que ataca encírtidos que parasitan escamas y algunos géneros de piojos harinosos como Puto Signoret y Pseudococcus Westwood (Hayat, 1986; Myartseva
et al., 2001). Sin embargo, Bernal et al. (2001) reportan a M. mexicana como un parasitoide de Coccus pseudomagnoliarum (Kuwana) (Hemiptera: Coccidae).
Las especies Marrieta javensis Howard y Marrieta leopardina Motsch (Hymenoptera: Aphelinidae) atacan a los parasitoides G. tebygi y E. lopezi en África (Iziquel y Le Rü, 1989; Biassangama et al., 1989; Agricola y Fischer, 1991). Por su parte, Roltsch et al. (2006) señalan que Marrieta sp. es el hiperparasitoide principal de A. kamali en California.
5.4.3. Distribución y Abundancia de los Parasitoides
En Nayarit y Jalisco se detectaron ocho especies de parasitoides asociados con la CRH, además de los parasitoides exóticos introducidos.
En los municipios de Bahía de Banderas, Compostela, Acaponeta, Nayarit, y Tomatlán y Cihuatlán, Jalisco, el parasitoide A. kamali, liberado por la campaña para
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el combate de la CRH, fue el más abundante; en cambio en Puerto Vallarta, Jalisco, se encontró una mayor población de G. indica en los dos periodos de muestreo.
La presencia de G. indica en poblaciones mayores en Puerto Vallarta con respecto al parasitoide A. kamali, y su menor densidad en los otros municipios de Nayarit donde se ha liberado, puede estar relacionada con las zonas donde se realizaron las colectas y su contacto con los insecticidas. En la mayoría de los sitios de colecta en Nayarit las poblaciones de CRH y sus parasitoides están expuestas al contacto con insecticidas, aplicados directamente para el combate de M. hirsutus o por contacto accidental cuando se realizan las aplicaciones aéreas por la campaña de moscas de la fruta; en cambio, en Puerto Vallarta la superficie plantada con mango es menor, por lo que se reduce la aplicación de productos químicos y por consiguiente los organismos benéficos tienen menor contacto con ellos, además, la mayoría de las colectas se realizaron en plantaciones de guanábana y en una reserva ecológica donde no se aplican productos químicos.
Los parasitoides secundarios P. nr. dactylopii, P. nr. modestus, Cheiloneurus
sp., A. minutus, S. hyalinipennis, Signiphora sp., y Chartocerus sp., se presentaron en Bahía de Banderas (en los dos periodos de colecta), Puerto Vallarta (en el primer periodo) y Cihuatlán. El parasitoide primario A. papayae se encontró en material colectado en Bahía de Banderas y Acaponeta, mientras que el hiperparasitoide M. nr
mexicana se detectó en Cihuatlán.
Aprostocetus minutus fue el parasitoide secundario más abundante en Bahía de Banderas en el primer período (2004-2006) con 26.7% (Figura 5.1), y en el segundo período (agosto-septiembre 2007) se registró una mayor densidad de S. hyalinipennis y Signiphora sp., con 6.1% (Figura 5.2). En Puerto Vallarta la población de Chartocerus sp. fue la más alta con 20.2% en el primer período (Figura 5.3), mientras que en el segundo ya no se registró, y las especies S. hyalinipennis y
Signiphora sp. incrementaron sus densidades en 22.4% (Figura 5.4). En Cihuatlán el parasitoide A. minutus fue el más abundante con 27.6% (Figura 5.5).
En Compostela se presentaron los hiperparasitoides P. nr. dactylopii, P. nr.