DISCUSIÓN GENERAL

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La superficie cultivada con plantas genéticamente modificadas (GM) resistentes a insectos que expresan proteínas insecticidas de la bacteria Bacillus thuringiensis (plantas Bt) ha ido aumentando a lo largo de los años a nivel mundial debido a los beneficios, principalmente económicos, atribuidos a estas plantas, consiguiendo en aquellas áreas donde la presión de las plagas es alta, mayores rendimientos que con los cultivos convencionales y reducciones en los costes asociados al uso de insecticidas (James, 2013; Brookes, 2009, 2002). Sin embargo, en Europa la incorporación de cultivos GM a la agricultura ha generado un gran debate debido, entre otros motivos, a los posibles efectos que la liberación a gran escala que estas plantas puede producir sobre el medio ambiente. Actualmente, solo el maíz MON810 resistente a los taladros está autorizado para su siembra en la UE. Sin embargo, no todos los agricultores europeos pueden adoptar su cultivo. Nueve Estados miembros (Austria, Alemania, Bulgaria, Francia, Grecia, Hungría, Italia, Luxemburgo y Polonia) han recurrido a la cláusula de salvaguardia y a las medidas de emergencia contempladas en la Directiva 2001/18/CE (Comisión Europea, 2001b), prohibiendo este cultivo en sus territorios, aunque en Francia se anuló la prohibición en 2013 (Comisión Europea, 2013b). La baja aceptación mostrada por los Estados miembros contrasta con la situación en España, donde este cultivo ha sido ampliamente adoptado en las zonas maiceras que más sufren los daños de los taladros Ostrinia nubilalis y Sesamia nonagrioides. El bajo número de autorizaciones para el cultivo otorgadas hasta la fecha, así como el veto al cultivo, ilustra la posición de la UE sobre el uso de plantas GM. Con el fin de mejorar el proceso de autorización del cultivo de plantas transgénicas y garantizar la libertad de elección de los consumidores, agricultores y operadores, se ha elaborado la Directiva 2015/412 (Comisión Europea, 2015), que modifica la anterior Directiva 2001/18/CE. Esta modificación permite a los Estados miembros restringir o prohibir el cultivo de OMG en su territorio o en parte del mismo sin necesidad de adoptar medidas de salvaguardia, siempre que tales decisiones estén justificadas sobre la base de razones distintas a las de riesgos para la salud humana o animal y el medio ambiente. Con el fin de aportar nuevos datos que puedan ser utilizados por los Estados miembros para posicionarse acerca de la adopción de cultivos GM, los objetivos de esta Tesis estuvieron encaminados al estudio de posibles riesgos y beneficios que el cultivo de maíz Bt podría tener en España.

Uno de los riesgos sobre el medio ambiente identificados en el cultivo del maíz Bt son los posibles efectos sobre los artrópodos hacia los que no va dirigido el control con la toxina, y que coinciden espacial y temporalmente con el cultivo (artrópodos no-diana), ya que podrían estar expuestos a la toxina. Es importante realizar esta evaluación con

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artrópodos que desarrollen diferentes funciones en el ecosistema, para poder detectar tanto efectos directos producidos por la ingestión de la toxina de la planta o de sus residuos (herbívoros y detritívoros), o al alimentarse o parasitar presas o huéspedes que la hubieran ingerido (depredadores y parasitoides), así como efectos indirectos producidos por una disminución de la calidad o cantidad de las presas o huéspedes (EFSA, 2010a). Nuestro trabajo se centró en dos comunidades: los artrópodos de la parte aérea de la planta capturados con trampas amarillas adhesivas, que estuvieron principalmente compuestos por grupos fitófagos y parasitoides, y los microartrópodos edáficos, fundamentalmente formados por detritívoros. Se demostró que diversas especies pertenecientes a ambas comunidades estaban expuestas a la toxina Cry1Ab en condiciones de campo. Sin embargo, el nivel de exposición a la toxina así como el tiempo de exposición a la misma podría ser diferente dependiendo de su biología y de la función ecológica que desempeñen en el agroecosistema. Los herbívoros de la parte aérea de la planta que se alimentan de las células del mesófilo de las hojas fueron los grupos expuestos a los niveles más altos de toxina, aunque, la duración estaría limitada al periodo en el cual el cultivo de maíz está presente en el campo. En cambio, en los detritívoros del suelo que se alimentan principalmente de la materia orgánica en descomposición, se detectaron concentraciones de toxina inferiores, aunque la exposición de estos grupos puede prolongarse tras la cosecha del maíz ya que, según nuestro estudio, la toxina permanece en la materia orgánica acumulada en el suelo al menos tres meses después de la cosecha. A pesar de ello, no se detectaron efectos negativos del maíz Bt en estos grupos, indicando los resultados que el maíz Bt es compatible con las comunidades de herbívoros, parasitoides y detritívoros estudiados. Estos resultados confirman así los encontrados en otros estudios realizados con otros grupos funcionales como depredadores, así como en otras plagas secundarias (Albajes et al., 2012; Ortego el at., 2009; Farinós et al., 2008; de la Poza et al., 2005; Pons et al., 2005).

A pesar de que una mayoría de estudios científicos no hayan aportado datos que sugieran la necesidad de abandonar esta biotecnología, es obligatorio continuar con el seguimiento de los efectos del maíz Bt MON810 mientras que su cultivo siga autorizado (Comisión Europea, 2001b). Este seguimiento es especialmente importante en regiones con una alta tasa de adopción del cultivo, para descartar posible efectos acumulativos debidos a la exposición continuada a la toxina de artrópodos no-diana y así poder identificar la posible aparición de efectos adversos no previstos en el proceso de evaluación de riesgos. Los trabajos llevados a cabo en condiciones de campo a lo largo

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de todo el cultivo son de gran relevancia para las evaluaciones de riesgo, ya que pueden aportar información acerca de cuáles son las especies más abundantes en el agroecosistema, así como su papel en el cultivo, y las relaciones tróficas entre los diferentes grupos. A partir de los datos de campo obtenidos y teniendo en cuenta los criterios de selección considerados por la EFSA para la búsqueda de especies representativas (EFSA, 2010a), en este estudio se proponen a diversos artrópodos no- diana como especies indicadoras de los posibles efectos del maíz GM resistente a insectos: el herbívoro Zyginidia scutellaris, el parasitoide Anagrus spp., y los detritívoros del suelo ácaros y colémbolos. La abundancia de estos grupos en el cultivo se ha mostrado útil para detectar posibles efectos del maíz Bt, su captura e identificación es relativamente asequible y en algunos casos se ha demostrado su exposición a la toxina. Además son grupos cosmopolitas, habiendo sido citados frecuentemente en diversos países europeos (Rauschen, 2008b; Hesami et al., 2004; Coleman et al., 2004) (Tabla

4.1). Estos taxones, además de ser utilizados en las evaluaciones de riesgo ambiental del

maíz Bt MON810, podrían ser útiles en las evaluaciones de nuevos eventos de maíz GM en Europa.

Tabla 4.1. Taxones propuestos para ser utilizados en las evaluaciones de riesgos del maíz GM en la UE a partir de los resultados obtenidos en la Tesis Doctoral.

Taxón Grupo funcional Nicho que ocupan Exposición a la toxina Cry1Ab Abundancia en el maíz Presencia en Europa Dificultad de captura y procesado Dificultad de identificación Capacidad para detectar diferencias Z. scutellaris Herbívoro Parte aérea

de la planta Sí (Directa) Alta Sí Baja Baja Alta

Anagrus spp. Parasitoide Parte aérea de la planta No demostrada (Improbable)

Alta Sí Baja Alta Alta

Ácaros

edáficos Detritívoros Suelo

No demostrada

(Probable)

Alta Sí Alta Media Alta

Colémbolos

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La entrada de micotoxinas a la cadena alimentaria supone un grave riesgo para la salud humana y animal. El Sistema de Alerta Rápida para Alimentos y Piensos (RASFF, por sus siglas en inglés) desde el comienzo de la toma de datos en 2003 hasta la actualidad ha notificado 167 casos de alertas y 77 casos de rechazo en la frontera de la UE de alimentos o piensos elaborados a base de maíz por presenten un grave riesgo debido a las concentraciones de micotoxinas que presentaban (RASFF, 2015). Estas alertas y rechazos estuvieron debidas solo a cinco micotoxinas, entre las cuales destacan las fumonisinas, que fueron responsables de 62 alertas y 4 rechazos. Uno de los posibles beneficios atribuidos al cultivo de maíz Bt es la menor presencia de algunas micotoxinas que en los cultivos convencionales, debido al limitado daño por insectos que presenta el transgénico (Ostry et al., 2010). Los estudios realizados hasta el momento en campos europeos sobre este posible beneficio son escasos (Folcher et al., 2008; Bakan et al., 2002; Magg et al., 2002) debido, entre otros motivos, a la prohibición del maíz Bt en algunos países de la Unión. Por ello, en esta Tesis decidimos analizar si el maíz Bt presenta un menor contenido en micotoxinas al prevenir el daño de los taladros y, por tanto, dificultar la entrada de los hongos productores de las mismas. En este sentido, los campos de maíz españoles se pueden considerar un contexto adecuado para este estudio, ya que la siembra continuada de maíz es una práctica común en las distintas regiones agroclimáticas, las dos plagas diana del maíz MON810 en Europa están presentes y además el clima mediterráneo es propicio para el desarrollo de los muchos de los hongos productores de micotoxinas.

De nuestros resultados se deduce que las mazorcas dañadas por las plagas de taladro O. nubilalis y S. nonagrioides son particularmente propensas a sufrir infecciones por hongos del género Fusarium productores de fumonisinas, y por tanto, a estar contaminado con estos metabolitos. En las mazorcas dañadas, el valor medio de concentración de fumonisinas superó los 4.000 µg/kg, que es el contenido máximo permitido en la UE para el maíz no elaborado destinado al consumo humano. A partir de estos resultados se podría considerar que en zonas de maíz no-Bt con altos niveles de infestación de las plagas podría existir un mayor riesgo de encontrar concentraciones de fumonisinas elevadas, poniendo en peligro la producción. En el caso de las mazorcas de maíz Bt, la media de la concentración de fumonisinas no superó estos niveles máximos permitidos. Además, este tipo de maíz también fue una herramienta eficaz para el control de la contaminación de las mazorcas con los hongos fitopatógenos de la sección Liseola. Estos hongos pueden alterar de forma evidente la materia prima, estimándose pérdidas de entre un 10 y un 30% en el rendimiento del cultivo de maíz (Logrieco et al., 2002). En

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el maíz Bt las infecciones con estos hongos fueron menos frecuentes y asintomáticas, no viéndose afectada la calidad del grano. Estudios recientes han sugerido que las altas temperaturas y la sequía que se prevén que sucedan en un escenario de cambio climático podría dar lugar a la aparición más frecuente de fumonisinas en los países mediterráneos (Hoerling et al., 2012; Miraglia et al., 2009). Estas condiciones podrían favorecer la proliferación de F. verticillioides, uno de los principales productores de las mismas y muy relacionado con la presencia de taladros, frente a otras especies de Fusarium frecuentes en los cereales, como F. graminearum, con menor tolerancia al estrés térmico e hídrico (Magan et al., 2011; Marín et al., 2010b) y, como hemos comprobado en esta Tesis, menos dependiente del daño producido por los taladros para contaminar la mazorca. La adopción del maíz Bt en este nuevo escenario podría suponer una alternativa eficaz para evitar la entrada de fumonisinas a la cadena alimentaria. Además, la prevención constituye la mejor manera de minimizar la contaminación fúngica y producción de micotoxinas. Por tanto, el uso de maíz Bt podría incorporarse dentro de las buenas prácticas agrícolas (BPA) al minimizar los daños producidos por sus principales plagas, lo cual supone una opción de cultivo atractiva frente al maíz convencional en zonas de alta infestación, al favorecer la producción y la calidad de la cosecha.

Se puede concluir que, hasta el momento, no existen evidencias que confirmen que el maíz Bt (MON810) supone un riesgo para los artrópodos no-diana del agroecosistema. El conocimiento generado en esta Tesis puede tener una aplicación en el desarrollo de evaluaciones de riesgo, exigidas para las plantas GM que incorporen nuevos eventos, y en los programas de seguimiento de los efectos del maíz Bt en Europa. Además, este tipo de maíz ha demostrado ser adecuado en la prevención de la contaminación de las mazorcas con hongos micotoxígenos y micotoxinas, al limitar el daño de los taladros, por lo que su cultivo podría ser beneficioso para evitar la entrada de micotoxinas en la cadena alimentaria.

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De los resultados obtenidos en la presente Tesis Doctoral se pueden extraer las siguientes conclusiones:

1. Distintos artrópodos no-diana de la parte aérea de la planta, como los cicadélidos