Discusión

La diversidad de los quistes de dinoflagelados identificados en los sedimentos superficiales de la BTS no reflejó el 100% de la estructura de la comunidad de dinoflagelados en la columna de agua. En trabajos previos (Peña-Manjarrez et al., 2005) se ha registrado la presencia de 14 especies de quistes de dinoflagelados, 12 de esas especies se encontraron representadas por su afinidad biológica en la fase planctónica. En este trabajo se reporta un esquema diferente, se identificaron 30 especies de quistes de las cuales 16 son especies que no han sido reportadas previamente, dos de ellas no se encontraron representadas en la fase planctónica y nueve son especies que representan nuevos registros para la BTS.

De estos nueve registros de especies nuevas de quistes de reposo en los sedimentos, se encontraron las afinidades biológicas en la fase planctónica de cuatro especies que pertenecen a los géneros Alexandrium, Gymnodinium y Karenia. Éstas especies se han asociado con la producción de toxinas del tipo PSP y NSP en otras regiones (Fukuyo, 2003), por lo que no se descarta la posibilidad de eventos tóxicos en futuros florecimientos de dinoflagelados. Cinco de las nuevas especies corresponden a dinoflagelados heterótrofos, sugiriendo un posible cambio en la estructura trófica del fitoplancton en la BTS.

Las cinco especies restantes corresponden a dinoflagelados heterótrofos. El registro de estas nuevas especies de dinoflagelados presentes como quistes en los sedimentos y en la columna de agua puede estar asociada con uno o varios de los siguientes factores:

1) El incremento de las actividades en el cultivo de moluscos. Al importar semilla de otras regiones pudieron introducir especies exógenas.

2) El agua de lastre de embarcaciones, la cual al no ser debidamente regulada por las autoridades portuarias y de salud puede haber introducido especies exógenas.

3) La advección horizontal por corrientes que influyen de manera natural en la BTS pueden haber transportado algunas de las especies encontradas como nuevos registros.

4) Un monitoreo exahustivo como el de este trabajo, permitió su identificación.

Estas especies representan un riesgo potencial ante el posible desarrollo de FANs asociados a la producción de toxinas, que eventualmente pueden afectar al ecosistema y a la población humana que habita o visita la franja costera.

Otros cambios pueden presentarse en la estructura de la comunidad del fitoplancton tal como se ha documentado en otras regiones costeras donde la liberación de compuestos alelopáticos por especies como Alexandrium y Karenia afecta a las poblaciones naturales

de Scrippsiella induciendo la formación de quistes temporales o la lisis celular,

dependiendo del tiempo de exposición, o bien la exclusión de algunas otras especies de dinoflagelados de la comunidad (Fistarol et al., 2004).

La presencia de especies como Karenia sp. (cf. mikimotoi) y otras del complejo mikimotoi encontradas en este estudio, han sido asociadas a condiciones eutróficas en las costas de Japón y la región norte del mar de China (Smayda, 2005). Sobre las condiciones de eutroficación en la BTS se discute en el capítulo III de este trabajo.

La concentración promedio de los nutrientes en la BTS durante el estudio fue de 3.31 μM

para el DIN y 0.83 μM para el DIP (Figura 11). Sin embargo, antecediendo los

florecimientos y durante la primavera de cada año excepto para 2005, ambos nutrientes presentaron un incremento importante en sus concentraciones, especialmente los fosfatos que duplicaron su concentración promedio. Los pulsos de DIN fueron proporcionalmente menores que los de DIP, pero también superaron su concentración promedio. Aparentemente este incremento de nutrientes está asociado con los florecimientos que usualmente inician en primavera y continúan durante el verano, y conforme el florecimiento se desarrolla las concentraciones de nutrientes disminuyen.

Las concentraciones mínimas de nutrientes se registraron en el periodo comprendido desde agosto de 2004 hasta mayo de 2005, con un pequeño incremento respecto a las concentraciones promedio en marzo de 2005. Después de este periodo, en abril de 2005 se inició el florecimiento más intenso del que nunca antes se haya tenido registro para la BTS. Este florecimiento se desarrolló desde abril hasta septiembre con variaciones intermitentes en las abundancias celulares. En junio cuando el florecimiento se encontraba en una fase de decaimiento se presentó un incremento extraordinario de DIN alcanzando concentraciones de 7.6 µM en SM, mientras que el DIP permaneció con concentraciones menores de 0.67 µM.

Los valores obtenidos para el índice de eutroficación por nutrientes (IEN) en las diferentes localidades dentro de la BTS se presentan en la Tabla III. En el caso de los DIN, todas las

localidades presentaron condiciones mesotróficas con valores de 3 ≤ IEN ≤ 5. Para las localidades AG y SZ que son influenciadas por descargas de aguas residuales domésticas se obtuvieron los valores más altos del IEN (> 5) para DIN y DIP, mientras que para las localidades como SM y PB que tienen mayor influencia oceánica se obtuvieron los valores mas bajos de mesotrofía. Para los fosfatos, 50% de las localidades (SZ, PI, AG, FA, ML y PB) presentaron condiciones mesotróficas, cinco de ellas ubicadas en la parte media de la franjacostera de la BTS, lo cual sugiere la influencia de agua proveniente de las descargas urbanas, en tanto que el valor alto de fosfatos en PB puede estar asociado a los residuos de los cultivos de atún en esa área. El restante 50% presentó condiciones oligotróficas para el

DIP con valores de IEN ≤ 3. No se registraron valores de IEN > 5, lo cual indica que la

BTS aun no alcanza condiciones de eutroficación. Sin embargo, algunas áreas como SZ, PI y AG tuvieron valores de DIN cercanos a la eutroficación.

De acuerdo con los resultados del índice de eutroficación se infiere que debido a las características predominantemente mesotroficas para el DIN y el DIP en la mayoría de las localidades dentro de la BTS, no se presentaron condiciones de limitación por nutrientes para el crecimiento de los dinoflagelados.

Los promedios de la proporción DIN:DIP en todas las localidades se ubicaron entre 4.0 y 9.67, indicando que en la franja costera los fosfatos siempre se encuentran en concentraciones mayores a las esperadas de acuerdo a las proporciones de Redfield descritas para océano abierto (C:N:P=106:16:1).

La presencia de varias fuentes que aportan agua con elevadas cargas de DIN y DIP hacia el sistema tales como la planta de tratamiento de aguas de la ciudad de Ensenada, el aporte de Tabla III. Índice de Eutroficación (IEN), (Karydis et al., 1983) en las diferentes localidades dentro de la BTS. Los valores > 5 representantan condiciones eutróficas. Las

condiciones mesotróficas tienen valores de 5 ≤ IEN ≥ 3. Los valores de IEN < 3

corresponderían a condiciones oligotróficas.

Localidad RB AG PI SM SZ LR MC PE FA ML BE PB

IENDNN _{3.45 4.19 3.53 3.39 3.84 3.39 3.49 3.57 3.67 3.54 3.47 3.15}

los arroyos San Carlos, El Gallo, Ensenada y San Miguel durante la época de lluvias, los residuos de materia orgánica provenientes de los ranchos atuneros y los cultivos de moluscos, así como la advección horizontal de agua de surgencias en áreas cercanas a la BTS, en conjunto contribuyen a mantener altas concentraciones de DIN y DIP en la BTS. En consecuencia, no hay limitación de nutrientes para el desarrollo de los florecimientos y en un ciclo anual la BTS puede considerarse como un sistema “autótrófo” debido a que la asimilación de nutrientes asociada a la producción de materia orgánica está relacionada con el desarrollo de intensos florecimientos recurrentes de dinoflagelados.

Las abundancias de los quistes de reposo de L. polyedrum y S. trochoidea en la BTS también mostraron una variabilidad estacional durante el periodo de estudio, pero L. polyedrum registró valores con un orden de magnitud mayor que S. trochoidea lo cual es proporcional a sus abundancias en la fase planctónica.

La producción más alta de quistes de reposo se registró durante y después de los florecimientos de primavera-verano, cuando la densidad de células vegetativas fue mayor en la columna de agua. También se observó que una vez que se inicia la producción de quistes de reposo, ésta se mantiene durante el desarrollo de todo el florecimiento incluyendo las etapas en las cuales la comunidad de dinoflagelados se mantiene con un número de células máximo, y su posterior decaimiento.

Las abundancias de quistes de reposo en los sedimentos superficiales sugieren que cada año al final de los florecimientos se presenta un enquistamiento masivo de las células planctónicas. Un proceso similar se ha reportado para S. trochoidea en cultivos de laboratorio (Wang et al., 2006) y en campo (Joyce y Pitcher, 2004).

Una vez que los quistes de reposo se forman en la columna de agua, su velocidad de asentamiento es controlada por sus características físicas, especialmente; tamaño, densidad

y forma. Los quistes de S. trochoidea tienen una densidad de 1.32 g cm-3, mientras que los

de Gonyaulax tamarensis (un Gonyaulacoideo como L. polyedrum) una densidad de 1.24 g

cm-3. Como la densidad promedio del agua de mar en la BTS es 1.026 g cm-3 (García

Córdova et al., 2005) y sus velocidades de asentamiento estimadas son 0.013 cm s-1 y 0.015

pueden alcanzar profundidades de 11 a 13 m d-1 y dependiendo de la profundidad de cada localidad alcanzarían los sedimentos superficiales entre 1 a 3 días, y permanecer ahí hasta que sean resuspendidos por algún proceso mecánico.

Nuestras observaciones muestran que una vez que los quistes de ambas especies se han asentado en los sedimentos superficiales, se presenta una disminución de sus abundancias en todas las localidades. La máxima disminución se registró en la localidad SM donde cuatro meses después del fin del florecimiento no se encontró ningún quiste. En las otras localidades (PI, AG y RB), la disminución de los quistes de reposo fue <90%.

Esta disminución sugiere que después de su sedimentación en el fondo de la BTS, los quistes de reposo son transportados del sitio donde fueron producidos hacia otras áreas donde se espera que la circulación sea de menor intensidad para favorecer un ambiente de depositación. Dentro de la BTS alguno o varios de los siguientes mecanismos pueden estar involucrados en el transporte de los quistes:

1) La mezcla vertical es suficiente para remover los quistes del fondo, incluso durante la primavera-verano; 2) El flujo de marea transporta a las partículas finas cerca de la costa; 3) Los quistes son resuspendidos en la columna de agua y quedan expuestos a la advección horizontal.

La mayor abundancia de quistes encontrados en RB estuvo asociada con la fracción de tamaño de los sedimentos en esa localidad (31 a 125 µm), que incluye el tamaño promedio

de los quistes de reposo de L. polyedrum (58 μm) y S. trochoidea (46 μm). Por otro lado,

las altas cantidades de quistes de reposo encontradas en PI y AG durante la primavera de cada año pueden estar relacionadas tanto con la fracción de arcillas finas y lodos con tamaños de 15 a 31 µm, y lo somero de esas localidades (10 m y 12 m respectivamente). Estas observaciones concuerdan con los resultados reportados por Hoorn (1997) quien determinó que las abundancias de palinomorfos, incluyendo a los dinoflagelados marinos, son ligeramente mayores en las muestras de lodos y menores en las muestras areno-lodosas. Debido a que PI y AG son las localidades más cercanas entre sí con características hidrológicas similares, se espera que sus abundancias de quistes de reposo sean

comparables. Sin embargo, en PI las abundancias de S. trochoidea fueron menores. Una

posible explicación a esto es la presencia de especies químicas reductoras como el H2S, lo

cual aunado a la ausencia de organismos bentónicos sugiere la existencia de condiciones anóxicas con bajas concentraciones de azufre y altas de amonio, con valores de pH tan bajos como 4.5 (Carreón-Martínez et al., 2002). Este ambiente representa un intemperismo químico para los quistes de S. trochoidea, cuyas paredes calcáreas son sensibles a la disolución en los ácidos producidos en sedimentos anóxicos, lo cual ha sido reportado para otras áreas del océano mundial por Godhe et al. (2001). Esto coincide con lo observado por

Montresor et al., (1994) quienes reportaron alta frecuencia de quistes calcáreos en

sedimentos caracterizados por fracciones de arena, limo y arcilla, pero muy raramente en lodos negros con alto contenido de materia orgánica.

Para hacer una estimación de la cantidad de quistes disponibles para iniciar un nuevo florecimiento, se consideró una viabilidad promedio del 50% para los quistes de L.

polyedrum (Lewis et al., 1999), densidades de 1.7 g cm-3 y 0.5 g cm-3 para un sedimento

seco y para un sedimento lodoso con alto contenido respectivamente (Harris et al., 2000). Además, nuestras mediciones de laboratorio indicaron que un metro cuadrado de los dos primeros centímetros de sedimento superficial en la BTS posee un peso seco que varía entre 10 kg y 34 kg. En tanto que, las abundancias mínimas de quistes de reposo para L.

polyedrum fueron de 15 quistes gr-1 en los sedimentos arenosos de SM y de 147 quistes gr-1

en los sedimentos de limo de AG. Entonces estas localidades proporcionaran 0.12x106 y

1.617x106 quistes de reposo m-2 respectivamente. Por otro lado, para los quistes de reposo

de S. trochoidea se ha estimado una viabilidad de 40-50% en aguas naturales (Wang et al.,

2007), lo que representa entre 0.081x106 y 0.99x106 células germinales m-2 en SM y AG

respectivamente. Estas cantidades son lo suficientemente altas para iniciar un nuevo florecimiento en las aguas superficiales de la franja costera de la BTS.

El MDS con un valor de Stress = 0.07 muestra que los quistes de reposo en los sedimentos superficiales de la BTS pueden separarse en tres grupos, caracterizados por presentar diferentes patrones en sus distribuciones espacial y temporal, en estrecha relación con los diferentes ambientes sedimentarios. El primero de estos grupos está representado por la

localidad SM, que es la más dinámica y presenta las menores abundancias de quistes de reposo. La segunda y con abundancias intermedias de quistes de reposo está representada por PI y AG. La tercera corresponde a RB la cual puede ser el semillero principal para el inicio de los florecimientos en la BTS.

Los resultados del ANOSIM (r = 0.236, p < 0.001), confirman las diferencias entre grupos. La mayor similitud en el patrón de distribución para las abundancias de quistes de reposo se encontró para el tercer grupo, AG y PI, con un valor de r = 0.516, mientras que el valor mínimo de similitud se encontró para las localidades SM y RB. Esto se puede asociar con la distribución granulométrica de la BTS descrita por Emery et al. (1957) y Barrera-Gaona (1998), i. e. arenas gruesas a finas con ø = 1 a 3 en SM, arenas finas a limos gruesos con ø = 4 a 5 en RB, y la fracción limo-arcillosa con ɸ<5 en AG y PI.

La homogeneidad de varianza entre RB, PI y SM, junto con la heterocedasticidad encontrada en SM, confirma que las abundancias de quistes de reposo están fuertemente controladas por factores físicos. Lo cual sugiere que hay una clasificación por tamaños de las partículas orgánicas de acuerdo al ambiente sedimentario de la BTS como lo describió Walton (1955).

El MRA revela que el 48% de la varianza de la producción de quistes de reposo de L. polyedrum estuvo influenciada por los efectos combinados de la temperatura superficial del

agua, la concentración de fosfatos y las abundancias de quistes temporales (r2=0.48,

p<0.001, α=0.05), estos resultados coinciden con los experimentos de laboratorio de

Figueroa y Bravo (2005) quienes encontraron que el enquistamiento en algunas especies de dinoflagelados puede ser inducido debido al estrés por insuficiencia de nutrientes.

Se ha demostrado previamente que L. polyedrum es una especie que domina la comunidad del fitoplancton de la BTS, y que la fuerte estacionalidad en las abundancias de sus quistes de reposo está asociada con la temperatura superficial del agua en la bahía (Peña-Manjarrez et al., 2005). La temperatura superficial de la BTS presenta fuerte estacionalidad, con valores máximos de 24.5°C durante verano. De acuerdo con nuestras observaciones, los florecimientos de dinoflagelados en la BTS usualmente inician cuando la temperatura

superficial se encuentra entre 17°C y 22.5°C, sugiriendo que este intervalo de temperatura controla el desarrollo de los florecimientos de L. polyedrum dentro de la BTS.

Otras posibilidades que deben considerarse son algunas características fisiológicas como; asimilación de nutrientes, eficiencia fotoquímica, tasa de crecimiento y respuestas alelopáticas. Éstas deben investigarse para conocer su papel tanto en los procesos de enquistamiento de los dinoflagelados, como en la ecología de este grupo del fitoplancton.