Schistosomatidae gen et sp

Los digeneos de la familia Schistosomatidae Stiles & Hassall, 1898 son un grupo peculiar de trematodes cuyos adultos maduran en el sistema vascular sanguíneo de sus hospedadores definitivos (aves o mamíferos) y son generalmente dioicos (Khalil, 2002).

Los esquistosomátidos de aves son un grupo especializado de trematodes cuyos adultos habitan dentro del sistema circulatorio o tejidos nasales de las aves. Poseen ciclos de vida que involucran dos HI, un 1º HI (gasterópodo) en el cual se desarrollan los esporocistos y cercarias y un hospedador definitivo en el cual la cercaria penetra en forma activa atravesando el tegumento. Son importantes patógenos de aves y frecuentemente responsables de la dermatitis humana cercarial causada por la penetración activa de cercarias de especies de los géneros

Gigantobilharzia, Ornithobilharzia, Trichobilharzia y Austrobilharzia (Huffman & Fried, 2008).

La cercaria aquí descripta en S. lessonii de Puerto Deseado, presenta características similares a las del género Gigantobilharzia, siendo éste uno de los dos géneros con especies registradas en gasterópodos marinos (Horák et al., 2002). Hasta el momento, se describieron tres cercarias de este género (Tabla 15) y sólo

Gigantobilharzia huttoni (Leigh, 1953) utiliza un gasterópodo marino como 1º HI (Yamaguti, 1975). Varios adultos de éste género han sido halladas en aves Charadriiformes, Anseriiformes, Ciconiiformes y Passeriformes (Tabla 13.3 en Huffman & Fried, 2008). Es probable que la gaviota cocinera, L. dominicanus, actúe como hospedador definitivo de esta especie (Fig. 66). Otras gaviotas fueron reportadas en el mundo como hospedadores definitivos del género Gigantobilharzia, como Gigantobilharzia sp. en L. dominicanus en las costas de Sudáfrica (Appleton & Randall, 1986) y Gigantobilharzia acotylea Odhner, 1910 en Larus cachinnans Pallas (Laridae) en el noreste de España (Sanmartín et al., 2005).

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Figura 66. Ciclo de vida de Schistosomatidae gen. et sp. Los dibujos de hospedadores y los estadios larvales indicados con signo de interrogación no se conocen. Abreviaturas: HI- hospedador intermediario; HD- hospedador definitivo.

Tabla 15. Estadios larvales (en los 1º hospedadores intermediarios) del género Gigantobilharzia (Schistosomatidae) reportados en el mundo. Se incluye información de los ciclos de vida conocidos (2º hospedador intermediario y hospedador definitivo), la localidad y las referencias. Los hospedadores indicados entre corchetes fueron determinados a partir de infecciones experimentales.

Especie 1º Hosp. Intermediario Hosp.

Definitivo Localidad Referencias Gigantobilharzia sturniae (Tanabe, 1948) Segmentina nitidella (Müller) (Planorbidae)

desconocido Japón Komiya & Ito

(1952) Yamaguti (1975) Gigantobilharzia huronensis Najim, 1950 Physa gyrina Schumacher (Physidae) [pollitos y canarios]

Estados Unidos Yamaguti

(1975) Brant et al. (2011) Gigantobilharzia huttoni (Leigh, 1953) Haminoea antillarum guadalupensis (Sowerby) (Haminoeidae)

[pericos] Estados Unidos Yamaguti

(1975) Schistosomatidae gen. et sp. Siphonaria lessonii (Blainville) (Siphonariidae)

desconocido Playa Fracasso (Golfo San

José), Comodoro Rivadavia y Puerto Deseado, Argentina Alda & Martorelli (2009) Bagnato (2012) presente estudio

Capítulo 2. Ciclos de vida

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2.4. Discusión general y conclusiones

En el presente trabajo se lograron dilucidar dos ciclos de vida en forma completa, identificando los 1º y 2º HI y el hospedador definitivo y tres ciclos de vida en forma parcial, identificando el 2º HI o el hospedador definitivo, además del 1º HI. Las especies cuyos ciclos de vida fueron dilucidados en forma completa son Maritrema madrynense y Parorchis sp., y las especies cuyos ciclos de vida fueron dilucidados en forma parcial son Diphterostomum sp., Gymnophalloides nacellae y Renicolidae gen. et sp. 1 (ver Anexo VIII).

El gasterópodo Siphonaria lessonii de ambos sitios de estudio, actúa como 1º HI del digeneo M. madrynense, albergando esporocistos con cercarias y/ o metacercarias. Las cercarias pueden emergen al medio y penetrar en los crustáceos

Cyrtograpsus altimanus e Idotea baltica (2º HI), enquistar en el celoma y desarrollar a estadio metacercaria. Alternativamente, las metacercarias pueden desarrollarse dentro de los esporocistos en S. lessonii, actuando éste gasterópodo como 1º y 2º HI (ciclo abreviado). El hospedador definitivo de esta especie es la gaviota cocinera

Larus dominicanus, que se infecta cuando se alimenta de estos crustáceos o de los gasterópodos parasitados con metacercarias. Este ciclo de vida se dilucidó en Puerto Madryn, ya que en el intermareal de Puerto Deseado no se hallaron estos crustáceos. Es probable que M. madrynense utilice varias especies de crustáceos como 2º HI, según la disponibilidad en el área, al igual que la mayoría de las especies de Maritrema (ver ref. Tabla 10). Combes (2001) utilizó el termino de “filtros” para explicar los mecanismos responsables del espectro de hospedadores de una especie de digeno. El “filtro de encuentro”, que depende de la diversidad y el comportamiento de los hospedadores, se define como la probabilidad de contacto entre el parásito y el hospedador. El filtro de “compatibilidad”, que depende de los recursos y de los mecanismos de defensa del hospedador, se define como la probabilidad de que un parásito y un hospedador vivan juntos luego del encuentro. Para que exista una relación parásito-hospedador, ambos filtros deben estar abiertos y esto puede ocurrir en diferentes niveles. En el caso de los microfálidos, el filtro de compatibilidad se limita al subphylum Crustacea, ya que las cercarias pueden

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ingresar en isópodos, copépodos, cirripedios o crustáceos decápodos (ver ref. Tabla 10). Maritrema madryense se registró en varios sitios de la costa patagónica (Alda & Martorelli, 2009; Gilardoni et al., 2011; Bagnato 2012) y los segundos hospedadores intermediarios (C. altimanus e I. baltica) fueron hallados en Puerto Madryn. Es probable que el espectro de hospedadores intermediarios de esta especies varie de un sitio a otro, dependiendo de los crustáceos disponibles en el área, siendo entonces el filtro de encuentro el principal determinante en la transmisión de esta especie.

El gasterópodo Trophon geversianus de ambos sitios de estudio, actúa como 1º HI del digeneo Parorchis sp., albergando redias con cercarias. Las cercarias emergen al medio y enquistan sobre el sustrato o probablemente sobre valvas de moluscos. Los hospedadores finales de esta especie son la gaviota cocinera Larus dominicanus y el playero de rabadilla blanca Calidris fuscicollis, que se infectarían cuando se alimentan de moluscos con metacercarias en la valva o de metacercarias enquistadas en el sustrato. Si bien no se pudo establecer el lugar donde enquista la metacercaria, según los registro bibliográficos, podría enquistar en el opérculo o en la valva de T. geversianus, en la valva o manto de otro molusco o sobre el sustrato.

Trophon geversianus habita sobre bancos de mejillones o mejillines, de los cuales se alimenta (Andrade & Ríos, 2007). La gaviota cocinera se alimenta de T. geversianus y de varias especies de mitílidos (Yorio & Bertelloti, 2002) y, si bien no se registraron mitílidos en la dieta del playero de rabadilla blanca, se conoce que se alimenta de bivalvos, como la almeja Darina solenoides (Hernández et al., 2008) y se observó que se alimenta de mitílidos en el intermareal rocoso (L. Bala, comp. pers.). Este digeneo estaría actuando como un indicador de la dieta y del área de alimentación del playero de rabadilla blanca, ya que T. geversianus se localiza exclusivamante en los intermareales rocosos sobre mejillones. En este estudio se observó que la cercaria enquista poco después de su emergencia, lo que indicaría que la metacercaria se desarrolla en las cercanías sobre el sustrato o sobre valvas de mitílidos. Bajo este escenario, para que el ciclo pueda completarse, el playero de rabadilla blanca debe alimentarse en estas áreas. En este caso, es probable, que el filtro de compatibilidad sea amplio, ya que los adultos de esta especie se hallaron en aves Charadriiformes y

Capítulo 2. Ciclos de vida

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que una vez más, el espectro de hospedadores definitivos dependa del filtro de encuentro (aves alimentándose en el intermareal rocoso).

El gasterópodo Buccinanops globulosus de Puerto Madryn actúa como 1º HI del digeneo Diphterostomum sp., albergando esporocistos con cercarias y/o metacercarias. Las cercarias pueden emerger al medio y penetrar en un 2º HI que aún se desconoce, pero se sospecha que puede ser el bivalvo Tellina petitiana, poliquetos o erizos. Alternativamente, las metacercarias pueden desarrollarse dentro de los esporocistos en B. globulosus, actuando este gasterópodo como 1º y 2º HI (ciclo abreviado). El hospedador definitivo de esta especie es el turco Pinguipes brasilianus, que se infecta cuando se alimenta de estos invertebrados o de gasterópodos parasitados con metacercarias. Futuras disecciones de invertebrados que habitan el submareal somero arenososo de Puerto Madryn contribuirán a conocer el 2º HI para esta especie.

El gasterópodo Nacella (P.) magellanica de Puerto Deseado actúa como 2º HI del digeneo Gymnophalloides nacellae, albergando metacercarias en el espacio extrapaleal (entre el manto y la valva). El 1º HI de esta especie es el bivalvo

Gaimardia trapesina, que alberga esporocistos con cercarias. Las cercarias emergen al medio y penetran en N. (P.) magellanica, donde desarrollan a estadio metacercaria. El hospedador definitivo se desconoce, pero podría ser la gaviota cocinera L. dominicanus o el ostrero negro Haematopus ater, dado que estas aves predan sobre la lapa en otros sitios de la costa patagónica (Yorio & Bertellotti, 2002; Sapoznikow et al., 2008). Además, los gasterópodos N. (P.) magellanica son de gran tamaño y se adhieren fuertemente al sustrato, por lo que es una presa inaccesible para otras aves de la zona. Futuras disecciones de gaviotas cocinera y ostreros negros que se alimentan en el intermareal de Puerto Deseado permitirán establecer si estas aves actúan como hospedadores definitivos en el ciclo de vida.

El gasterópodo Trophon geversianus de ambos sitios de estudio, actúa como 1º HI del digeneo Renicolidae gen. etsp. 1, albergando esporocistos con cercarias. Las cercarias emergen al medio y penetran en el bivalvo Mytilus edulis (2º HI) y enquistan en la glándula digestiva. Otros bivalvos (Perumytilus purpuratus,

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metacercarias Renicolidae, también actuarían como 2º HI (Cremonte, 1999; datos no publicados). Nuevamente, la presencia de metacercarias en varias especies de bivalvos (filtro por compatibilidad amplio), indicaría que el 2º HI depende de la disponibilidad en el ambiente de bivalvos filtradores, ya que la cercaria penetraría pasivamente (filtro por encuentro). El hospedador definitivo de esta especie podría ser la gaviota cocinera L. dominicanus, en la cual recientemente se hallaron adultos de una especie de Renicolidae (datos no publicados). La gaviota cocinera se infectaría al alimentarse de bivalvos con metacercarias. Futuros estudios morfológicos de los adultos y estudios moleculares de las metacercarias y de los adultos contribuirán a completar el ciclo de vida de esta especie.

Para el resto de las especies descriptas en este estudio no se lograron avances en el conocimiento de sus ciclos de vida; sin embargo, se hallaron algunos estadios larvales en invertebrados de los sitios de estudio, lo cual podría contribuir en el futuro a dilucidar los ciclos de vida de algunas de las especies. Entre ellos, se hallaron metacercarias de la familia Hemiuridae en el ctenóforo Mnemiopsis leydi y metacercarias de la familia Lepocreadiidae en los bivalvos G. trapesina (Ituarte et al., 2001, 2005). Futuros estudios moleculares de estas metacercarias contribuirán a establecer si se corresponden con alguno de los digeneos descriptos. Por otro lado, se han registrado en la costa patagónica 26 digeneos de la familia Hemiuridae y dos digeneos de la familia Lepocreadiidae parasitando peces (Szidat, 1950; Gosztonyi, 1979; Suriano & Sutton; 1980; Sardella et al., 1998; Timi et al., 1999; MacKenzie, 2003; Timi, 2003; Sardella & Timi, 2004; Carballo, 2006; Braicovich & Timi, 2008; Braicovich et al., 2009; Timi & Lanfranchi, 2009). Futuras disecciones de peces y estudios morfológicos y moleculares de los adultos contribuirán a conocer si se corresponden con alguno de los digeneos descriptos.

De las 13 especies descriptas en el presente trabajo, cinco utilizan peces y ocho utilizan aves como hospedadores definitivos. A pesar de que la información sobre las comunidades de parásitos en ecosistemas intermareales a gran escala es escasa, otros trabajos registran una mayor proporción de digeneos finalizando sus ciclos de vida en aves. Por ejemplo, un relevamiento de la comunidad de macroparásitos en moluscos que habitan pozas de marea en el Mar de Wadden,

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reporta 17 especies de digeneos que utilizan aves como hospedadores definitivos y tres especies que utilizan peces (Thieltges et al., 2006). Además, un estudio realizado en seis especies de gasterópodos que habitan varios intermareales en el Sudoeste de Islandia, reportó 18 especies de digeneos que utilizan aves como hospedadores definitivos y sólo una especie de digeneo que utiliza peces (Galaktionov & Skirnisson, 2000).

Si bien en los sitios de estudio de Puerto Madryn y Puerto Deseado se registró un alto porcentaje de digeneos que finalizan su ciclo de vida en aves (62%), la proporción de digeneos que finalizan su ciclo de vida en peces es más alta que la esperada para un ecosistema intermareal. Esto podría deberse a la existencia de varios peces de arrecife que habitan las zonas intermareales inferiores en forma permanente, como por ejemplo el diablillo Helcogrammoides cunninghami (Smitt) (Tripterygiidae), juveniles del pez gallo Callorhynchus callorhynchus (Linnaeus) (Callorhinchidae) y varias especies de nototénidos y zoárcidos, o bien, que utilizan el área transitoriamente durante la pleamar para alimentarse, como por ejemplo el róbalo Eleginops maclovinus, el turco Pinguipes brasilianus, la vieja Bovichtus argentinus MacDonagh (Bovichtidae), los pejerreyes Odontesthes smitti y Odontesthes nigricans y lo cornalitos Odontesthes incisa (Jenyns) (Atherinidae) (Di Giacomo & Perier, 1996; Dyer, 2003; Irigoyen & Galván, 2009). Los peces pequeños como el diablillo y los juveniles de róbalos, pejerreyes y cornalitos, así como otros invertebrados pelágicos como los ctenóforos, medusas y copépodos actuarían como 2º HI, permitiendo que los adultos de estas especies de digeneos maduren en peces que habitan a mayores profundidades. Los sitios de estudio, Punta Cuevas en Puerto Madryn y la desembocadura de la Ría Deseado en Puerto Deseado, son áreas con un bajo hidrodinamismo, de aguas calmas, poca pendiente y con gran amplitud de marea (máxima aproximada de 6 m) (Bastida et al., 1992, Servicio de Hidrografía Naval). Las condiciones de estos ambientes intermareales rocosos favorecen que una gran variedad de peces se acerquen a alimentarse durante la pleamar y que una gran diversidad de aves se alimente más tiempo durante la bajamar.

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Los ciclos de vida de los digeneos que finalizan en aves están promovidos por una gran diversidad de aves marinas costeras que nidifican en el supralitoral como cormoranes, láridos, anátidos y aquellas aves que son endémicas de los humedales o migratorias como los playeros, chorlitos, cauquenes, el macá Podiceps gallardoi Rumboll (Podicipedidae) y cuatro especies de pato vapor (Tachyeres spp.) (Gandini & Frere, 1998; Coconier, 2006). Las aves que suelen alimentarse en los intermareales costeros son el biguá Phalacrocorax brasilianus (Gmelin), el cormorán imperial Phalacrocorax atriceps (King), el cormorán roquero Phalacrocorax magellanicus (Gmelin) (Phalacrocoracidae), el ostrero común Haematopus palliatus

Temminck, el ostrero austral Haematopus leucopodus Garnot, el ostrero negro

Haematopus ater, el chorlito doble collar Charadrius falklandicus Latham (Charadriidae), la gaviota cocinera L. dominicanus, la gaviota capucho café Larus maculipennis Lichtenstein, la gaviota gris Leucophaeus scoresbii Traill (Laridae), el gaviotín sudamericano Sterna hirundinacea Lesson (Sternidae), el chorlito ceniciento

Pluvianellus socialis Gray (Pluvianellidae), el playero blanco Calidris alba (Pallas), el playero rojizo Calidris canutus rufa, el playero de rabadilla blanca Calidris fuscicollis, el playerito trinador Numenius phaeopus (Linnaeus), la becasa de mar Limosa haemastica (Linnaeus) (Scolopacidae), el macá grande Podicipes major, el pato crestón

Speculanas specularis King y el pato vapor pico amarillo Tachyeres patachonicus (King) (Anatidae) (Gandini & Frere, 1998; Sapoznikow et al., 2008;A.Morgenthaler & A. Millones, com. pers.).

De las ocho especies de digeneos larvales descriptas en este estudio, dos finalizan su ciclo de vida en la gaviota cocinera (M. madrynense y Parorchis sp.). También se sospecha que cinco especies de digeneos utilizarían a L. dominicanus

como hospedador definitivo. Esta hipótesis se basa, en el caso de los digeneos G. nacellae y Notocotylidae gen. et sp., en que el gasterópodo N. (P.) magellanica

constituye parte de la dieta de L. dominicanus (Yorio & Bertellotti, 2002), en el caso de Renicolidae gen. et sp.1 y Renicolidae gen. et sp. 2 en que se hallaron adultos de esta familia en el riñón de la gaviota (datos no publicados) y en el caso de Schistosomatidae gen. et sp., en que otras gaviotas fueron registradas como hospedadores definitivos de especies del género Gigantobilharzia, género al cual

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pertenecería la larva descripta (Appleton & Randall, 1986; Sanmartín et al., 2005). La gaviota cocinera es una especie oportunista y generalista, con una amplia dieta constituida principalmente por invertebrados marinos y peces (Bertellotti & Yorio, 1999). Además, es una especie muy abundante y de amplia distribución en la República Argentina (Yorio et al., 1998). Estas características convierten a la gaviota cocinera en un hospedador definitivo ampliamente explotado por los digeneos.

Ocho de las 13 especies descriptas en el presente trabajo poseen ciclos de vida con dos HI y un hospedador definitivo (ciclos triexenos). Los ciclos de vida triexenos son los más frecuentes entre los digeneos (Galaktionov & Dobrovolskij, 2003). Dichos parásitos poseen estructuras especializadas para emerger al medio ambiente y penetrar en forma activa en un 2º HI (Ginetsinkaya, 1988). Los digeneos microfálidos (Maritrema sp. 1 y M. madrynense) poseen cola, estilete conspicuo cubierto con una capa refractiva y glándulas de penetración repletas de material de secreción (Galaktionov & Skirnisson, 2007). Las cercarias de las familias Renicolidae (Renicolidae gen. et sp. 1 y Renicolidae gen. et sp. 2) y Philophthalmidae (Parorchis

sp.) poseen glándulas cistógenas bien desarrolladas para enquistarse en el 2º HI (bivalvo o pez) o en el sustrato (Prévot & Bartoli, 1978). Las cercarias cistóforas (Hemiuroidea fam. gen. et sp.) poseen un quiste caudal en el cual la cercaria se protege al emerger al medio y filamentos caudales, los cuales les permiten moverse en la columna de agua y atraer a los 2º HI (medusas, ctenóforos, quetognatos, copépodos, peces) (Køie, 1979). Las cercarias lepocreadides (Lepocreadiidae gen. et sp. 1 y Lepocreadiidae gen. et sp. 2) poseen grandes colas provistas de setas para desplazarse en la columna de agua, imitando el movimiento de un poliqueto y manchas oculares fotoreceptoras que le permiten hallar a los 2º HI (ctenóforos, medusas, quetognatos, gasterópodos, bivalvos, peces, anélidos y renacuajos) (Stunkard, 1979b; Bartoli, 1983).

El movimiento y las características de las cercarias pueden reflejar adaptaciones comportamentales para incrementar la probabilidad de encontrar un determinado espectro de hospedadores (Ginetsinkaya, 1988; Combes, 2001). Según Ginetsinkaya (1988) exiten tres tipos principales de adaptaciones. La primera consiste en el movimiento activo y continuo, estrategia que utilizan muchas

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especies de xifidocercarias con cola, como son las cercarias microfálides y renicolides. Las cercarias se agrupan cerca de la superficie o cerca del fondo (dependiendo de su taxismo) e ingresan a un invertebrado por filtración o por vía trófica. En este estudio, se observó que tanto las cercarias microfálides como las renicólides emergen del gasterópodo hospedador en forma masiva y se mueven rápidamente de manera continua en la columna de agua; luego de un tiempo continúan su movimiento cerca del fondo. Las cercarias renicólides ingresarían a los mitílidos u otros bivalvos pasivamente por filtración y las cercarias microfálides ingresarían a los crustáceos a través de las corrientes respiratorias. En muchos casos, las cercarias alternan períodos de movimiento activo con períodos de descanso (Gintesinkaya, 1988). Este tipo de movimiento es típico de las furcocercarias que presentan rápidos movimientos en espiral hacia arriba y luego se dejan caer. En el presente estudio, este tipo de movimiento se observó también en las cercarias lepocreádides. Es probable que durante los períodos de movimiento, con sus grandes colas cubiertas de setas, atraigan a los invertebrados planctónicos y/o bentónicos e ingresen por vía trófica o por filtración. El segundo tipo de adaptación es el deslizamiento pasivo de las cercarias en el agua, que comúnmente desarrollan las especies que utilizan como 2º HI a organismos planctónicos. Por ejemplo, las cercarias Hemiuroidea resguardan su cuerpo en un quiste esférico o aplanado provisto con largos filamentos caudales que le permite flotar en la columna de agua durante el tiempo en que viven y ser presa para copépodos y otros organismos planctónicos. En este estudio, no se observó este tipo de movimiento, ya que no se obtuvieron emisiones de cercarias hemiuride. Las emisiones podrían haber fallado porque las condiciones de laboratorio no fueron las adecuadas o bien, porque podría tratarse de una especie progenética. En este caso, la progenesis es poco probable ya que no se observaron metacercarias ni adultos en el gasterópodo pese a que se examinó una cantidad considerable de especímenes (n= 1.236). El tercer tipo de adaptación consiste en la habilidad de la cercaria de adoptar una pose determinada. Por ejemplo, las cercarias de la familia Schistosomatidae se adhieren con la ventosa ventral a un alga o a la superficie del agua y permanecen inmóviles hasta la llegada de un vertebrado (frecuentemente un

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