Diversidad funcional y diversidad filogenética en los bosques secos del sur del Ecuador

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(1)DIVERSIDAD FUNCIONAL Y DIVERSIDAD FILOGENÉTICA EN LOS BOSQUES SECOS DEL SUR DEL ECUADOR.. TESIS DOCTORAL ELIZABETH GUSMÁN MONTALVÁN.

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(3) UNIVERSIDAD POLITÉCNICA DE MADRID. E.T.S.I. AGRONÓMICA, AGROALIMENTARIA Y DE BIOSISTEMAS DEPARTAMENTO DE BIOTECNOLOGÍA-BIOLOGÍA VEGETAL. TESIS DOCTORAL. DIVERSIDAD FUNCIONAL Y DIVERSIDAD FILOGENÉTICA EN LOS BOSQUES SECOS DEL SUR DEL ECUADOR.. Autor: Elizabeth del Carmen Gusmán Montalván1.. Directores:. Dr. Marcelino De la Cruz Rot2. Doctor en Ciencias Biológicas Dr. Adrián Escudero Alcantara2. Doctor en Ciencias Biológicas. 1. Departamento de Ciencias Naturales, Universidad Técnica Particular de Loja. Ecuador.. 2. Área de Biodiversidad y Conservación. Departamento de Biología y Geología, ESCET,. Universidad Rey Juan Carlos.. Madrid, 2015.

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(5) Marcelino de la Cruz Rot, y Adrián Escudero Alcántara, Profesores Titulares del Departamento de Biología y Geología de la Universidad Rey Juan Carlos. CERTIFICAN: Que los trabajos de investigación desarrollados en la memoria de la tesis doctoral “Diversidad funcional y Diversidad filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador”, son aptos para ser presentados por Elizabeth Gusmán Montalván ante el tribunal que en su día se consigne, para aspirar al Grado de Doctor por la Universidad Politécnica de Madrid.. Vo.Bo. Director de Tesis. VoBo Co-Director de Tesis. Dr. Marcelino de la Cruz Rot. Dr. Adrián Escudero Alcántara. I.

(6) II.

(7) Tribunal nombrado por el Mgfco. y Exmo. Sr. Rector de la Universidad Politécnica de Madrid, el día ………………. de ……………………………………………….2015.. Presidente: …………………………………………………………………………………… Secretario: …………………………………………………………………………………… Vocal: ………………………………………………………………………………………… Vocal: ………………………………………………………………………………………… Vocal: ………………………………………………………………………………………… Suplente: ……………………………………………………………………………………... Suplente: ……………………………………………………………………………………... Realizado el acto de defensa y lectura de Tesis el ……………………...de 2015 en la E.T.S.I. Ingenieros Agrónomos.. día………….……de. Calificación ………………………………………………………………………………….... …………………………….. EL PRESIDENTE. ……………………………….. LOS VOCALES ………………………………. EL SECRETARIO III.

(8) IV.

(9) A mis Padres y hermanos por ser la razón de mi vida.. V.

(10) VI.

(11) ÍNDICE. RESUMEN ........................................................................................................... 1 ABSTRACT....................................................................................................... 7 INTRODUCCIÓN GENERAL........................................................................ 11 2.1. REGLAS DE ENSAMBLAJE EN LA COMUNIDAD .........................13 2.2. OBJETIVOS ............................................................................................20 2.3. ÁREA DE ESTUDIO Y METODOLOGÍA GENERAL .......................23 CAPÍTULO 1..................................................................................................... 36 Environmental variation mediates habitat filtering and limiting similarity in a Dry Neotropical forest. ....................................................................................36 CAPÍTULO 2..................................................................................................... 66 Linking functional and phylogenetic diversities with assembly processes in a dry neo tropical forest ......................................................................................66 CAPÍTULO 3..................................................................................................... 95 ¿Actúan los mecanismos de ensamblaje a diferentes escalas espaciales en un Bosque Seco? ...................................................................................................95 CAPÍTULO 4................................................................................................... 121 Mechanisms of community assemblage at level taxonomic, functional and phylogenetic in a scale spatial......................................................................... 121 CONCLUSIONES GENERALES ................................................................. 147 AGRADECIMIENTOS .................................................................................. 153.

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(13) RESUMEN. Valle de Bursera graveolens (palo santo) en época lluviosa (Zapotillo-Ecuador). 1.

(14) 2.

(15) El concepto tradicional de reglas de ensamblaje refleja la idea de que las especies no coocurren al azar sino que están restringidos en su co-ocurrencia por la competencia interespecífica o por un filtrado ambiental. En está tesis abordé la importancia de los procesos que determinan el ensamble de la comunidad en la estructuración de los Bosques Secos en el Sur del Ecuador. Este estudio se realizó en la región biogeográfica Tumbesina, donde se encuentra la mayor concentración de bosques secos tropicales bien conservados del sur de Ecuador, y que constituyen una de las áreas de endemismo más importantes del mundo. El clima se caracteriza por una estación seca que va desde mayo a diciembre y una estación lluviosa de enero a abril, su temperatura anual varía entre 20°C y 26°C y una precipitación promedio anual entre 300 y 700 mm. Mi primer tema fue orientado a evaluar si la distribución de los rasgos funcionales a nivel comunitario es compatible con la existencia de un filtro ambiental (filtrado del hábitat) o con la existencia de un proceso de limitación de la semejanza funcional impuesta por la competencia inter-específica entre 58 especies de plantas leñosas repartidas en 109 parcelas (10x50m). Para ello, se analizó la distribución de los valores de cinco rasgos funcionales (altura máxima, densidad de la madera, área foliar específica, tamaño de la hoja y de masa de la semilla), resumida mediante varios estadísticos (rango, varianza, kurtosis y la desviación estándar de la distribución de distancias funcionales a la especies más próxima) y se comparó con la distribución esperada bajo un modelo nulo con ausencia de competencia. Los resultados obtenidos apoyan que tanto el filtrado ambiental como la limitación a la semejanza afectan el ensamble de las comunidades vegetales de los bosques secos Tumbesinos. Un segundo tema fue identificar si la diversidad funcional está condicionada por los gradientes ambientales, y en concreto si disminuye en los ambientes más estresantes a causa 3.

(16) del filtrado ambiental, y si por el contrario aumenta en los ambientes más benignos donde la competencia se vuelve más importante, teniendo en cuenta las posibles modificaciones a este patrón general a causa de las interacciones de facilitación. Para abordar este estudio analizamos tanto las variaciones en la diversidad funcional (respecto a los de los cinco rasgos funcionales empleados en el primer capítulo de la tesis) como las variaciones de diversidad filogenética a lo largo de un gradiente de estrés climático en los bosques tumbesinos, y se contrastaron frente a las diversidades esperadas bajo un modelo de ensamblaje completamente aleatorio de la comunidad. Los análisis mostraron que tan sólo la diversidad de tamaños foliares siguió el patrón de variación esperado, disminuyendo a medida que aumentó el estrés abiótico mientras que ni el resto de rasgos funcionales ni la diversidad funcional multivariada ni la diversidad filogenética mostraron una variación significativa a lo largo del gradiente ambiental. Un tercer tema fue evaluar si los procesos que organizan la estructura funcional de la comunidad operan a diferentes escalas espaciales. Para ello cartografié todos los árboles y arbustos de más de 5 cm de diámetro en una parcela de 9 Ha de bosque seco y caractericé funcionalmente todas las especies. Dicha parcela fue dividida en subparcelas de diferente tamaño, obteniéndose subparcelas a seis escalas espaciales distintas. Los resultados muestran agregación de estrategias funcionales semejantes a escalas pequeñas, lo que sugiere la existencia bien de filtros ambientales actuando a escala fina o bien de procesos competitivos que igualan la estrategia óptima a dichas escalas. Finalmente con la misma información de la parcela permanente de 9 Ha. Nos propusimos evaluar el efecto y comportamiento de las especies respecto a la organización de la diversidad taxonómica, funcional y filogenética. Para ello utilicé tres funciones sumario espaciales: ISAR- para el nivel taxonómico, IFDAR para el nivel funcional y IPSVAR para 4.

(17) el nivel filogenética y las contrastamos frente a modelos nulos que describen la distribución espacial de las especies individuales. Los resultados mostraron que en todas las escalas espaciales consideradas para ISAR, IFDAR y IPSVAR, la mayoría de las especies se comportaron como neutras, es decir, que están rodeados por la riqueza de diversidad semejante a la esperada. Sin embargo, algunas especies aparecieron como acumuladoras de diversidad funcional y filogenética, lo que sugiere su implicación en procesos competitivos de limitación de la semejanza. Una pequeña proporción de las especies apareció como repelente de la diversidad funcional y filogenética, lo que sugiere su implicación en un proceso de filtrado de hábitat. En este estudio pone de relieve cómo el análisis de las dimensiones alternativas de la biodiversidad, como la diversidad funcional y filogenética, puede ayudarnos a entender la co-ocurrencia de especies en diversos ensambles de comunidad. Todos los resultados de este estudio aportan nuevas evidencias de los procesos de ensamblaje de la comunidad de los Bosques Estacionalmente secos y como las variables ambientales y la competencia juegan un papel importante en la estructuración de la comunidad.. 5.

(18) 6.

(19) ABSTRACT. The traditional concept of the rules assembly for species communities reflects the idea that species do not co-occur at random but are restricted in their co-occurrence by interspecific competition or an environmental filter. In this thesis, I addressed the importance of the se processes in the assembly of plant communities in the dry forests of southern Ecuador. This study was conducted in the biogeographic region of Tumbesina has the largest concentration of well-conserved tropical dry forests of southern Ecuador, and is recognized as one of the most important areas of endemism in the world. The climate is characterized by a dry season from May to December and a rainy season from January to April. The annual temperature varies between 20 ° C and 26 ° C and an average annual rainfall between 300 and 700 mm. I first assessed whether the distribution of functional traits at the level of the community is compatible with the existence of an environmental filter (imposed by habitat) or the existence of a limitation on functional similarity imposed by interspecific competition. This analysis was conducted for 58 species of woody plants spread over 109 plots of 10 x 50 m. Specifically, I compared the distribution of values of five functional traits (maximum height, wood density, specific leaf area, leaf size and mass of the seed), via selected statistical properties (range, variance, kurtosis and analyzed the standard deviation of the distribution of the closest functional species) distances and compared with a expected distribution under a null model of no competition. The results support that both environmental filtering and a limitation on trait similarity affect the assembly of plant communities in dry forests Tumbesina. 7.

(20) My second chapter evaluated whether variation in functional diversity is conditioned by environmental gradients. In particular, I tested whether it decreases in the most stressful environments because of environmental filters, or if, on the contrary, functional diversity is greater in more benign environments where competition becomes more important (notwithstanding possible changes to this general pattern due to facilitation). To address this theme I analyzed changes in both the functional diversity (maximum height, wood density, specific leaf area, leaf size and mass of the seed) and the phylogenetic diversity, along a gradient of climatic stress in Tumbes forests. The observed patterns of variation were contrasted against the diversity expected under a completely random null model of community assembly. Only the diversity of leaf sizes followed the hypothesis decreasing in as trait variation abiotic stress increased, while the other functional traits multivariate functional diversity and phylogenetic diversity no showed significant variation along the environmental gradient. The third theme assess whether the processes that organize the functional structure of the community operate at different spatial scales. To do this I mapped all the trees and shrubs of more than 5 cm in diameter within a plot of 9 hectares of dry forest and functionally classified each species. The plot was divided into subplots of different sizes, obtaining subplots of six different spatial scales. I found aggregation of similar functional strategies at small scales, which may indicate the existence of environmental filters or competitive processes that correspond to the optimal strategy for these fine scales. Finally, with the same information from the permanent plot of 9 ha, I evaluated the effect and behavior of individual species on the organization of the taxonomic, functional and phylogenetic diversity. The analysis comprised three spatial summary functions: ISAR- for taxonomic level analysis, IFDAR for functional level analysis, and IPSVAR for phylogenetic 8.

(21) level analysis, in each case the pattern of diversity was contrasted against null models that randomly reallocate describe the spatial distribution of individual species and their traits. For all spatial scales considering ISAR, IFDAR and IPSVAR, most species behaved as neutral, i.e. they are surrounded by the diversity of other traits similar to that expected under a null model. However, some species appeared as accumulator of functional and phylogenetic diversity, suggesting that they may play a role in competitive processes that limiting similarity. A small proportion of the species appeared as repellent of functional and phylogenetic diversity, suggesting their involvement in a process of habitat filtering. These analysis highlights that the analysis of alternative dimensions of biodiversity, such as functional and phylogenetic diversity, can help us understand the co-occurrence of species in the assembly of biotic communities. All results of this study provide further evidence of the processes of assembly of the community of the seasonally dry forests as environmental variables and competition play an important role in structuring the community.. 9.

(22) 10.

(23) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. INTRODUCCIÓN GENERAL. Valle de Bursera graveolens (palo santo) en época seca (Zapotillo-Ecuador). 11.

(24) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. 12.

(25) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. 2.1.. REGLAS DE ENSAMBLAJE EN LA COMUNIDAD. La identificación de los factores que determinan la distribución de las especies y los mecanismos que regulan su organización en ensambles de la comunidad son un objetivo central en la ecología vegetal (Crawley 1986), los científicos han buscado reglas o normas generales que expliquen la distribución de las especies en todas las regiones biogeográficas (Götzenberger et al 2012). La teoría de biogeografía de islas fue una de las primeras teorías ecológicas basadas en la idea de que el conjunto de especies en las comunidades están controladas por normas ecológicas (MacArthur and Wilson 1967). Sin embargo, el término "regla o norma de ensamblaje" fue presentado por primera vez por Jared Diamond (1975) que llegó a la conclusión de que las interacciones inter-específicas, y en particular la competencia, conducen a patrones de co-ocurrencia no aleatoria de las especies, desde entonces el concepto de estás normas de ensamblaje han sido un tema central en la ecología y se aplica a una variedad de fenómenos y organismos (Weiher and Keddy 1995). Según Keddy (1992) un enfoque dominante para estudiar el ensamble de la comunidad es el análisis de cómo los rasgos funcionales se distribuyen, generalmente los rasgos funcionales (o traits en inglés) son características morfológicas, fisiológicas y/o fenológicas medibles de un organismo, y son consideradas funcionales si tiene un impacto en el crecimiento, reproducción y supervivencia del individuo (Lavorel and Garnier 2002; Cornelissen et ál. 2003; McGill et al. 2006; Violle et al. 2007). Dentro de este enfoque se han propuesto dos mecanismos principales para explicar el papel de los rasgos funcionales de las plantas, primero Filtrado de hábitat- selecciona un conjunto de especies con rasgos funcionales similares este proceso de filtrado conduce a una escasa dispersión en los valores de los rasgos dentro de las comunidades, es decir, estos filtros abióticos llevan a una distribución de. 13.

(26) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. caracteres convergentes o de 'baja dispersión' (Weiher et al. 1995; Cornwell et al. 2006; Grime 2006). Segundo el Límite de similitud o diferenciación de nicho impide que las especies que coexisten sean ecológicamente demasiado similares y conduce a un exceso de dispersión de los valores de los rasgos dentro de las comunidades (MacArthur y Levin 1967; Weiher y Keddy 1.995; Grime 2006). Se espera que la competencia pueda crear una distribución divergente o 'sobre dispersión' de los valores del rasgo entre las especies localmente concurrentes (MacArthur and Levin 1967). De acuerdo con una está línea de razonamiento, se espera que los patrones más fuertes de filtrado en los rasgos funcionales se de en condiciones muy duras (por ejemplo frío o seco), debido a la fuerte filtrado abiótico (Weiher and Keddy 1995; Cornwell et al. 2006), mientras que la alta divergencia del rasgo se espera en los hábitats más competitivos y productivos de acuerdo a la hipótesis de limite de similitud (MacArthur and Levin 1967; Wilson and Stubbs 2012). Entre la gran cantidad de rasgos medibles sobre un individuo, los de interés para la ecología funcional deben cumplir al menos cuatro condiciones (Lavorel et al., 2007). Ellos deben: (i) tener alguna relación con la función de la planta; (ii) ser relativamente fáciles de observar y rápidos de cuantificar, (iii) ser medibles utilizando protocolos estandarizados; y (iv) tener una clasificación coherente (Garnier et al, 2001a; Cornelissen et al, 2003a; Mokany et al. 2008). La mayoría de los rasgos medidos en esta tesis están directamente relacionados con procesos en el crecimiento, funcionamiento de la planta (McGill et al 2006; Lavorel et al., 2007; Violle et al 2007) o de su entorno (Lavorel and Garnier 2002).. 14.

(27) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. Debido a los vínculos directos entre los rasgos y el funcionamiento de los organismos, la distribución de rasgos ofrecen una visión de gran alcance en cómo las comunidades se ensamblan y cómo influyen en los procesos de los ecosistemas (Cornwell y Ackerly 2009, Díaz et al. 2001). Dado que los rasgos fundamentales que determinan el ensamble de la comunidad y los procesos de los ecosistemas pueden ser compartidos entre las comunidades de todo el mundo (Díaz et al. 2004). Entre los más utilizados en los estudios del ensamble de comunidades tenemos la altura máxima, la densidad de la madera, tamaño de la hoja, área foliar específica y masa seca de la semilla. Desde una perspectiva basada en el rasgo, una comunidad puede estar caracterizada por la distribución de los rasgos funcionales de los individuos que la componen (Ackerly 2003). Debido a los vínculos directos entre los rasgos y el funcionamiento de los organismos, la distribución de caracteres ofrecen una visión a gran alcance en ¿cómo las comunidades se ensamblan y cómo influyen en los procesos de los ecosistemas? (Cornwell y Ackerly 2009, Díaz et al. 2001). Dado que los rasgos fundamentales que determinan el ensamble de la comunidad y procesos de los ecosistemas pueden ser compartidos entre las comunidades de todo el mundo (Díaz et al. 2004), el conocimiento obtenido a través de los enfoques basados en los rasgos puede ayudar a entender y (McGill et al. 2006), de mejor manera la ecología de las comunidades. Enfoques basados en el rasgo en ecología de comunidades vegetales han cobrado impulso en los últimos 15 años, y se han hecho muchos progresos como el desarrollo de listas de rasgos funcionales claves que definen aspectos independientes de las estrategias de las plantas (Weiher et al. 1999), la medición de los rasgos de un gran número de especies y la compilación de bases de datos de rasgos globales (Kattge et al. 2011), que documentan los cambios en la distribución de caracteres funcionales a través de gradientes ambientales en el 15.

(28) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. espacio y el tiempo (Fonseca et al. 2000; Wright et al. 2004; Garnier et al. 2004; Kraft et al. 2008). Aproximaciones actuales en Bosque Seco A pesar del interés de los estudios basados en los rasgos funcionales en la ecología, la mayoría de los estos hacen hincapié en los patrones de rasgos en los ecosistemas de bosques húmedos templados o tropicales. Existiendo pocos estudios relacionados con los patrones de diversidad con un enfoque en rasgos funcionales en los Bosques tropicales estacionalmente secos (BTES) u otros ecosistemas limitados por la disponibilidad agua (Chaturvedi et al. 2011, Hulshof et al 2013). La disponibilidad de agua sin lugar a dudas es uno de los factores limitantes más importantes en los BTES, siendo crítica para el establecimiento, supervivencia y desarrollo de las plantas (Ruthemberg 1980), condicionando tanto los gradientes espaciales (Balvanera et al. 2011, Espinosa et al. 2011), procesos ecológicos básicos y las interacciones bióticas que se establecen en cada bosque (Martínez-Yrizar et al. 1992; Mooney et al. 1993). Además de la disponibilidad absoluta, la estacionalidad y la variación interanual de la precipitación marcan la dinámica de las comunidades vegetales y la estructura florística en los estos bosques secos (Blain and Kellman 1991; Murphy and Lugo 1995; Sampaio 1995). El éxito de las especies en ocupar diferentes nichos dependerá de la capacidad para tolerar el estrés hídrico y competir por el agua durante la sequía (Engelbrecht and Kursar 2003). Mi investigación se oriento en identificar los procesos de ensamblaje de la comunidad basados en rasgos funcionales en los Bosques Secos del Sur del Ecuador, con el fin principal de Entender los diferentes procesos que intervienen en la estructuración de la comunidad de Bosque Seco y conocer como estos procesos influyen en la diversidad funcional y filogenética de estos bosques.. 16.

(29) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. El primer capítulo fue orientado a la teoría del ensamble de la comunidad que considera que la distribución de los valores de los rasgos funcionales dentro de una comunidad están condicionados por un “Filtrado” dado por las condiciones ambientales que restringe el rango de estrategias viables en una comunidad, y que puede también estar dado por un reparto de micro-sitios y recursos, que condiciona un limite, restringiendo la semejanza funcional de las especies coexistentes (Cornwell y Ackerly 2009). Nosotros nos hemos propuesto responder si la distribución de los valores de los rasgos funcionales en los Bosques Secos del Sur del Ecuador puede tomarse como evidencia de un rango limitado (filtrado por el hábitat) y/o de un espaciado regular (limite a la semejanza) predicho por la teoría del ensamblaje de las comunidades, mediante el empleo de modelos nulos e identificando cual es la variable ambiental predominante con la variación de los rasgos funcionales. En el segundo capítulo nos hemos centrado en el estudio de la relación entre la diversidad funcional y filogenética basado en la suposición razonable de que la diversificación evolutiva ha generado la diversificación de rasgos (Webb 2000). Especies relacionadas (es decir, un mismo género) son funcionalmente y ecológicamente más similares que especies alejadas (Webb 2002). Si el filtrado de hábitat es el proceso comunitario las especies deberían ser filogenéticamente mas relacionadas de lo esperado por azar (Webb et al. 2002; CavenderBares et al. 2004; Losos 2008). Sin embargo, si la divergencia del rasgo es debido a los procesos de limite de similitud entre las plantas, esto conduce a la predicción de una estructura filogenético más dispersas, es decir especies que interactúan deben ser menos relacionado filogenéticamente de lo esperado por azar (Webb et al 2002; Cavender-Bares et al. 2004; Kraft et al. 2007). Se espera que la importancia de estos procesos opuestos, filtrado de hábitat y el limitante de similitud, varíen a lo largo de gradientes ambientales, afectando el conjunto de la comunidad. (Freschet et al. 2011; Violle et al 2012).. 17.

(30) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. Con base en estos supuestos, una expectativa generalizada es que la diversidad funcional disminuye bajo fuerte estrés biótico y aumenta en los habitas más leves (por ejemplo Weither y Keddy 1995), y que filogenéticamente estén mas agrupado bajo fuerte estrés (por ejemplo Webb 2000). Aunque estos dos son uno de los principales procesos de la asamblea de la comunidad hay otros procesos que también puede afectar a la diversidad funcional de la comunidad y la estructura filogenética (Valiente-Banuet and Verdú 2007; Mayfield and Levine 2010; Weiher et al. 2011) Por un parte tenemos la facilitación a menudo permite la coexistencia de especies (Callaway et al. 2002; Brooker et al. 2008; Butterfield 2009) con diferentes rasgos funcionales (Callaway 2007) y / o filogenéticamente distantes (ValienteBanuet et al. 2006) aumento la diversidad funcional y la dispersión filogenético. Y por otra la competencia puede aumentar la similitud de los rasgos entre las especies ocasionando que pueden competir relativamente igual (Chesson 2000). Este proceso puede reducir la diversidad funcional (Chesson 2000; Spasojevic and Suding 2012) y aumentar la dispersión de las especies en la filogenia. Bajo estas premisas hemos explorado la diversidad de los bosques tropicales secos del sur de Ecuador a lo largo de un gradiente ambiental. Tenemos la intención de determinar si la facilitación modifica la respuesta esperada de ambos procesos mediante la adición de especies filogenéticamente distantes y funcionalmente a la comunidad a nivel de estrés. El tercer capítulo fue orientado a cuantificar la dispersión de los rasgo funcionales a lo largo de una escala espacial a nivel funcional y filogenético. Swenson and Enquist (2009) aplicaron ambos enfoques en un Bosque Seco Neotropical y encontraron que la combinación del estudio la diversidad funcional y filogenética y la escala espacial permite un mejor entendimiento en la estructuración de la comunidad (Kraft y Ackerly 2010). La flexibilidad del rasgo y los análisis filogenéticos para cuantificar patrones en múltiples escalas espaciales 18.

(31) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. los hace ideales para abordar la cuestión de la dependencia de la escala en la ecología de la comunidad (por ejemplo, Cavender-Bares et al. 2006; Swenson et al. 2006). Se ha documentado que la diversidad de especies es promovida y mantenido por los procesos ecológicos y evolutivos que operan en los rasgos de las especies a través del espacio y el tiempo. De modo semejante a lo que pretendemos con el capítulo 2, aplicaremos una aproximación conjunta (funcional y filogenética) al estudio de una parcela de Bosque Seco de 9 Ha en la que hemos cartografiado e identificado todos los individuos arbóreos y arbustivos. Esto nos permitirá conocer como actúan los procesos de ensamblaje de la comunidad a escala espacial fina y determinar que escalas espaciales resultan más importantes (Kraft y Ackerly 2010). En este enfoque utilizamos rasgos funcionales, individuales y en combinación (Westoby 1998; Westoby et al. 2002; Westoby and Wright 2006) cuantificamos la relación entre la dispersión del rasgo frente a la riqueza de especies en diversas escalas espaciales. En nuestro últimos capítulos nos proponemos analizar la estructuración de la comunidad bajo tres dimensiones taxonómica, funcional y filogenética en una parcela de Bosque Seco de 9 hectáreas, con un enfoque espacialmente explícito. Recientemente, los ecologistas han pasado de la medición de la diversidad como la riqueza de especies y la uniformidad, a la utilización de rasgos funcionales y la filogenia de la especies para estimar la similitud ecológica de las especies con el fin de probar las hipótesis del ensamble de la comunidad (Swenson 2013). Se han desarrollado análisis estadístico novedosos para el estudio de la diversidad vegetal, mediante el uso de patrones espaciales, como es el uso del ISAR (Su relación individual de especies-área) propuesto por Wiegand et al. (2007), donde calcula la riqueza de especies en los barrios locales alrededor de los individuos de una especie clave dentro de una comunidad. Como consecuencia de ello una especie en particular pueden ser identificada como 19.

(32) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. acumulador o repelente de diversidad, o como neutral. A pesar del claro impacto del enfoque desarrollado por Wiegand et al. 2007, es limitado, ya que trata a todas las especies ecológicamente idéntico y evolutivamente independiente (CO Webb et al. 2002, Yang et al. 2013). Así, un objetivo clave en la ecología de la comunidad ha sido ampliar el enfoque multi-escala de Wiegand et al. 2007) donde se incluya a otros ejes de la biodiversidad, como el funcional (DF) y filogenético (PD). porque están convencidos de que pueden ser mejores predictores de la productividad y de la estabilidad de la comunidad (Tilman et al. 1997, Cadotte et al. 2009; Flynn et al. 2011; Helmus and Ives 2012). El objetivo de este capitulo fue evaluar el comportamiento de las especies en las tres dimensiones en el caso de la diversidad taxonómica usamos ISAR, IFDAR para el nivel funcional y IPSVAR para la diversidad filogenética Nosotros probamos estos patrones en la parcela de 9 Ha de un bosque seco neotropical ubicado en la Reserva Ecológica Arenillas (REA), este ecosistema es especialmente interesante porque se somete periódicamente a un fuerte estrés abiótico, lo que ha llevado a las especies desarrollan patrones y adaptaciones morfofuncionales. Algunos estudios han demostrado que en este ecosistema, la facilitación es más fuerte en condiciones de estrés y se reduce cuando las condiciones mejoran (por ejemplo, Espinosa et al. 2014, 2011). 2.2.. -. OBJETIVOS. Está tesis ha sido estructurada en cuatro capítulos que cubren aspectos como: la estructura de la comunidad dado por las reglas de ensamblaje, la diversidad funcional y filogenética medida por un gradiente de estrés, la relación dispersión funcional y filogenética medida por la riqueza de especie a diferentes tamaños de escala espacial y finalmente la diversidad de la comunidad en tres dimensiones (taxonómica, funcional y filogenética) mediante un enfoque espacial. 20.

(33) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. El objetivo principal es: -. Identificar los procesos de ensamblaje de la comunidad basados en rasgos funcionales en los Bosques Secos del Sur del Ecuador, un tipo de ecosistema de gran diversidad.. Los objetivos específicos son: - Evaluar si la distribución de los rasgos funcionales a nivel comunitario es compatible con la existencia del filtrado del hábitat o el límite de similitud en un bosque neotropical seco. Se considera que la distribución de los valores que pueden tomar los rasgos funcionales dentro de una comunidad está condicionada por dos tipos principales de procesos de ensamblaje. En primer lugar un “Filtrado por el hábitat” que restringe el rango de estrategias viables en una comunidad .En segundo lugar el reparto de micro-sitios y recursos, que condiciona un limite que restringe la semejanza funcional de las especies coexistentes. La magnitud de ambos procesos puede depender de las condiciones de una localidad y puede cambiar a lo largo de un gradiente abiótico. - Identificar si existe vinculación de la diversidades funcional y filogenética con los procesos de ensamblaje en bosque seco a través de un gradiente de estrés . Hoy en día, algunas investigaciones en ecología implican además de los métodos basados en el estudio de los rasgos funcionales otras aproximaciones como el estudio de la diversidad funcional y filogenética en los proceso de la estructuran las comunidades, ya que proporcionan mayor información de los diferentes procesos que se realizan en la estructuración de la comunidad. -. Cuantificar la dispersión funcional y filogenética a lo largo de una escala espacial. 21.

(34) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. Es ampliamente reconocido que los patrones y procesos ecológicos son espacialmente estructurado y dependiente de la escala, la comprensión de cómo se organiza la diversidad en el espacio es un foco importante en la ecología de la comunidad. Análisis previos han demostrado la utilizando de procesos estocásticos, filtros abióticos y bióticos, para cuantificar la co-ocurrencia de las especies en el ensamble de las comunidades. Con fin de obtener una visión más profunda de los mecanismos que promueven el ensamble de comunidades, nosotros evaluamos si el rol de los rasgos funcionales de las plantas en la estructura de la comunidad es dependiente de la escala espacial a la cual se evalúa. - Analizar el conjunto de mecanismos de la comunidad a escala espacial local; mediante un enfoque taxonómico, funcional y filogenética Los ecologistas han pasado de medir la diversidad de especies solo con la riqueza y la uniformidad, a la utilización de medidas que reflejan diferencias ecológicas como el uso de la diversidad funcional y filogenética de las especies, debido a evidencias que apuntaban a considerar los rasgos funcionales como mejores predictores de la diversidad. Nosotros proponemos analizar la estructuración de la comunidad en una parcela de 9 Ha. de Bosque Seco, a nivel taxonómico, funcional y filogenético, para conocer si en una comunidad hay especies que favorecen la acumulación al o repulsión de la diversidad funcional, y a qué escala espacial se ejercen estos procesos.. 22.

(35) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. 2.3.. ÁREA DE ESTUDIO Y METODOLOGÍA GENERAL. Área de estudio La presente tesis se llevó a cabo en los bosques estacionalmente secos del suroccidente de Ecuador, ubicados en la región Pacífico Ecuatorial (Espinosa et al. 2012). Estos bosques forman parte de la región biogeográfica Tumbesina, que abarca territorios del suroeste de Ecuador y noroeste de Perú, en un rango altitudinal que va desde el nivel del mar hasta los 2000 m s.n.m., aproximadamente (Best and Kessler 1995; Espinosa et al. 2011). Estos bosques son muy ricos en especies y refugio de una extraordinaria diversidad de endemismos de muy diferentes grupos taxonómicos (Best and Kessler 1995). La región Tumbesina abarca una gran variedad de climas, como resultado de la posición geográfica y la topografía variada (Best y Kessler 1995). La precipitación es el factor climático más variable, y por ende, el más importante para la definición de la vegetación a lo largo de la región (Best y Kessler 1995). Esta región es reconocida como un centro de endemismo para diferentes taxones (Best y Kessler 1995), así como por ser uno de los hotspots más amenazados del mundo (Dinerstein et al. 1995, Espinosa et al. 2012). El clima se caracteriza por una estación seca que va de mayo a noviembre y una estación lluviosa que se extiende desde diciembre a abril (Aguirre and Kvist 2005). Para toda esta zona se estima una temperatura promedio anual entre 20° y 26°C y una precipitación promedio anual entre 300 y 700 mm (Aguirre y Kvist 2005). En el capítulo 1 y 2 del presente trabajo abarcó la vegetación leñosa de toda el área de bosques secos de la región suroccidente de Ecuador, en la provincia de Loja (cantones Zapotillo, Macará, Celica; 120-2640 m s.n.m.) en uno de los remanentes más grandes y mejor conservados de los bosques secos Tumbesinos (Aguirre y Kvist 2005), entre las latitudes 3°3’11’’ y 4°37’28’’ S, y entre las longitudes 79°14’37’’ y 80°25’46’’ O. Se registra una. 23.

(36) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. temperatura media anual en la región de unos 24°C (rango: 10-33°C) y con una precipitación media anual de 500 mm / año (Espinosa et al 20011). Los capítulos 3 y 4 se desarrollaron dentro de la Reserva Ecológica Arenillas (REA), localizada en el extremo sur del Ecuador, provincia de El Oro, entre las ciudades de Arenillas y Huaquillas, y cubre un área de 131,7 Km2 (Decreto Ejecutivo No. 787) (03° 34’ 15,44’’S; 80° 08’ 46,15’’E, altitud 30 m). La REA fue incluida dentro del Patrimonio de Áreas Naturales del Estado (PANE) en el año 2001 y ha estado protegida de actividades de extracción por aproximadamente 60 años (BirdLife International 2013). Su clima se caracteriza por una estación de lluvias de cuatro meses con una precipitación media anual de 515 mm a partir de enero a abril y de 152 mm durante la estación seca. La temperatura media es de 25.2°C tienen una variación máxima de 3.4 º C entre los meses más fríos y más cálidos. Metodología general Para realizar los capítulos 1y 2 utilizamos las 109 parcelas (10x50m) previamente establecidas en el sur del Ecuador en el área de estudio. Estas parcelas estuvieron establecidas en 48 parches de bosque seco con un diseño estratificado, tratando de cubrir el rango total de condiciones físicas del área (Espinosa et al. 2011). Para cumplir con los objetivos planteados en los capítulos 3 y 4, se estableció una parcela permanente de 9 ha en la Reserva Ecológica Arenillas (REA). Esta parcela se ubicó en una de las zonas mejor conservadas de la REA, que posee una formación vegetal de transición entre bosque tropical seco y matorral seco de tierras bajas. Todas las plantas leñosas con DAP >5 cm han sido inventariadas y georeferenciadas desde el año 2009.. 24.

(37) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. Para colectar los rasgos funcionales dentro de nuestra investigación, tomamos en cuenta los mas importantes en la literatura y seguimos los protocolos establecidos por Cornelissen et al (2003) y Pérez-Harguindeguy et al. (2013). La Altura máxima de la planta como se la conoce en varios estudios, se asocia con el vigor competitivo, la fecundidad, y la tolerancia frente a condiciones de estrés. Altura de la planta es la distancia más corta entre el límite superior de los principales tejidos fotosintéticos (excluyendo inflorescencias) en una planta y el nivel del suelo, expresada en metros (PérezHarguindeguy et al. 2013). En el caso de Densidad de la madera está estrechamente vinculado al soporte mecánico, el transporte de agua y la capacidad de almacenamiento. En consecuencia la densidad de la madera juega un papel central en las estrategias de historia de vida de las especies. Las especies con un baja densidad cuenta con altas tasas de crecimiento de diámetro y altura (Poorter 2008, Chave et al. 2009) mientras que las especies con una alta densidad de la madera tiene tasas de crecimiento lento, pero sobreviven mejor a la sequía (Alvarez and Kitajima 2007, Poorter and Markesteijn 2008). El Tamaño de la hoja es importante para el equilibrio de la energía y el funcionamiento hidráulico, hojas más pequeñas por lo general se encuentran en hábitats más secos y más expuestas (Ackerly et al. 2002; Cornwell and Ackerly 2009). Se conoce como tamaño de la hoja, al área de la superficie proyectada de un solo lado (envés) correspondiente a una sola hoja, expresada en mm2 (Cornelissen et al. 2003). El tamaño de la hoja es importante para el equilibrio de la energía y el funcionamiento hidráulico de la planta (Cornwell and Ackerly 2009). En el caso del Área foliar específica está definida como el área superficial de captura de luz por unidad de biomasa seca, refleja un compromiso entre la captura y conservación de los recursos (Poorter et al. 2009) tiene una fuerte relación positiva con la concentración de nutrientes en la hoja, conductancia en los estomas, la tasa de fotosíntesis, el uso eficiente del 25.

(38) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. agua (Hoffmann et al., 2005), longevidad de la hoja, tasa relativa de crecimiento, densidad de la madera, y la capacidad competitiva (Reich et al. 1997). Área foliar específica se cree que variará con la fenología de la hoja, especies caducifolias tienen mayor área foliar específica, especies de hoja perenne tienen valores más bajos de Área foliar específica (Reich et al. 1997). Finalmente la Masa seca de la semilla esta relacionada con todos los aspectos de la ecología de las plantas, incluyendo la dispersión, establecimiento de plántulas y la persistencia en el ecosistema (Westoby, 1998; Weiher et al.1999).. 26.

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(46) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. Wright, I. J., Reich, P. B., Westoby, M., Ackerly, D. D., Baruch, Z., Bongers, F., ... and Villar, R. (2004). The worldwide leaf economics spectrum. Nature,428(6985), 821-827. Yang, J., Swenson, N. G., Cao, M., Chuyong, G. B., Ewango, C. E., Howe, R., ... and Lin, L. (2013). A phylogenetic perspective on the individual species-area relationship in temperate and tropical tree communities.. 34.


(48) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. CAPÍTULO 1. Environmental variation mediates habitat filtering and limiting similarity in a Dry Neotropical forest.. 36.


(50) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. Abstract According to Community Assembly Theory (sensu Diamond) abiotic constraints and biotic interactions combine to form assembly rules that determine which species from the local pool will coexist. Although, this theory has generally been studied with data on taxonomic diversity, it may be more informative to consider the functional traits of species. Two main mechanisms have been proposed to explain the role of functional traits in the assembly of plant communities; a habitat filter that restricts the range of viable strategies and second, a partitioning of resources limits the similarity of traits amongst coexisting species. We compare the distribution of values for five traits (maximum height, wood density, specific leaf area, leaf size and seed mass) in 58 woody plant species from 109 dry forest plots. Specifically, we examined the within-community mean, range, variance, kurtosis and the standard deviation of this distribution of neighbor distances (sdND). The range and variance of maximum height, specific leaf area and seed mass were smaller than would be expected from a lottery model of community assembly in most plots. We also found evidence of limiting similarity for leaf size in the kurtosis, and seed mass in sdND. These results support the existence of both habitat filtering and a limiting similarity affect in assembly of plant communities of Tumbesian dry forests. Habitat filtering is evident along the precipitation gradient with functional trait configurations in drier sites of high specific leaf size, high wood density, high maximum height, and low seed mass. We also confirmed that the climate gradient modifies the strength of the limiting similarity with a shortage of the allowed functional strategies and an increase of the effects of competition (a more even distribution of trait values), for most traits, as the conditions become harder (i.e., drier).. 38.

(51) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. Introduction Detection of patterns in the ecosystems and inference of their causal processes were basic topics in the development of community ecology [1,2]. One of the most impacting theoretical contributions in this context was formulated by Diamond [3] as the Community Assembly Theory. In a very synthetic way it points out that coexistence is possible due to differences in resource use among species. According to this theory, the combined effect of abiotic constraints (environmental conditions) and biotic interactions conform certain assembly rules determining which species from the local pool will coexist at fine spatial and time scales in the realized assemblages. Tests for this theory have traditionally focused on the taxonomic identity and diversity, but a complementary and more informative approach is to consider the functional features of species (functional traits) inhabiting these communities [4]. Plant functional traits, i.e., any morphological, physiological or phenological feature that affects plant growth, reproduction or survival, constitute a direct link between plant fitness and the environment and are useful for answering relevant questions in ecology [5]. Indeed, plant functional traits offer the best available approach for achieve a general predictive understanding of communities [6] and investigate ecosystem functioning [7]. Two main mechanisms have been proposed to explain the role of plant functional traits in the construction of realized assemblages: i) habitat filtering, which implies that the environment selects (i.e., "filters") the range of suitable trait values within a community and, ii) limiting similarity, which means that only species differing in their traits and therefore having different resource requirements can thrive together, avoiding or minimizing inter–specific competition [4]. Thus it is reasonable to test whether variation in the traits of coexisting species is larger than expected by chance, with trait divergence being interpreted as evidence of limiting similarity [8]. On the contrary, if habitat filtering were operating we would expect 39.

(52) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. a convergence of species trait values, i.e. less variation at the community level than expected by chance [4]. Although the prevalence of these two mechanisms in natural communities is far from being known, it has been hypothesized that the prevailing assembly mechanism in realized assemblages could shift along environmental gradients from limiting similarity (and functional divergence) at more productive and milder sites to habitat filtering (and convergence) at the more stressful conditions [9]. In fact, the effect of environmental gradients on the strength and direction of plant-plant interactions has been extensively documented and has confirmed these expectations in many cases [10,11,12,13]. The shifts in trait values across sites along and environmental gradient is usually related to species turnover, and could be assessed by comparing community trait means [14,15]. Keeping this in mind, we have evaluated the role of habitat filtering and limiting similarity on the assembly of neotropical Tumbesian dry forests, one of the less studied tropical forest ecosystems in the world, despite evidences of extreme threats and forest losses are accumulating quickly [16]. Understanding the mechanisms that determine community assembly in these forests is critical for their proper management and conservation [17] and also to complete the knowledge about the prevalence of these functional mechanisms in tropical dry forests [18]. In previous works we found that both the composition and the structure of Tumbesian forests greatly shift as climatic conditions (mainly annual precipitation) change along its distribution area [19]. Our main objective here is to test whether the paradigm about the prevalence of these assembly mechanisms remains valid in the Tumbesian forest, with e.g., limiting similarity prevailing in the wetter and milder places occupied by the Tumbesian forest, close to montane forests, and habitat filtering prevailing in the harsh full areas in contact with the 40.

(53) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. dry shrublands [20]. More specifically we intended to answer the following questions: (1) Is there any evidence for a restricted distribution (habitat filtering) or even spacing (limitation of similarity) of trait values in the Tumbesian forests? (2) Does the relative importance of habitat similarity or habitat filtering with respect to different traits change across the climatic gradient? Methods Natural history of the Tumbesian dry forests Tumbesian dry forests extend on a narrow fringe territory comprising 87,000 km2 along the Pacific coast from the southwestern tip of Ecuador, to the northwestern of Peru [21]. Our study area covers nearly 2000 km2 in the province of Loja (Zapotillo, Macará and Celica districts) in the southernmost tip of Ecuador, covering an altitude range from 120 to 2,600 m. This territory encompasses one of the largest and best conserved remnants of the Tumbesian dry forests in Ecuador [22,19]. We surveyed only well-conserved stands without evidences of recent anthropogenic perturbations. All survey and collection was authorized under the scientific investigation permit numbered 18-2012-IC-FLO-DPL-MA, issued by the Ecuadorian Government Ministry of Environment. Average annual temperature in the region is ca 24 ºC (range: 10–33 ºC). Mean annual precipitation is ca 500 mm/yr (range: 270–1284 mm/yr). These forests are very rich in tree and shrub species [19] and are dominated by Bursera graveolens, Acacia macracantha and Capparis scabrida. It is also the habitat of several endangered species including Juglans neotropica, Siparuna eggersii [23,24]. Field data We placed 109 rectangular plots (10 x 50 m) on 48 homogeneous forest stands following a stratified sampling design based on the available preliminary landscape maps in the territory. 41.

(54) Diversidad funcional y filogenética en los Bosques Secos del Sur del Ecuador. In each plot we counted the number of individuals of all standing perennial species see details [19]. From the Worldclim database [25], we annotated for each plot the value of the mean annual precipitation, as this variable has been shown to be one the main predictor of species turnover and is correlated to the variation of community composition and structure in the area [19]. Plant functional trait selection and measurements We selected a set of plant functional traits, which are known for being tightly related to important processes in trees and shrubs [26]. Leaf size (LS) plays a particularly important role in carbon assimilation, water relations and energy balance [27]. Plant growth and survival are strongly connected to specific leaf area (SLA, leaf area per unit mass). This trait represents an "economic" axis of variation that ranges from species typical of resource-rich habitats, which have a rapid tissue turnover and high metabolic rates and whose attributes enhance the rapid acquisition of photosynthetic carbon (high SLA), to species tolerating resource-limited habitats which tend to show opposite attributes [28]. SLA and LS decrease along gradients of declining moisture and/or nutrient availability [27,29,30,31,32,33,34,35]. LS is important for energy balance and hydraulic functioning, with smaller leaves generally found in drier and more exposed habitats [36]. WD is related to water efficiency and transport [36]. Although the variation of this trait is considered to be orthogonal to the leaf economic one [37], it is also related to growth and survival. Low WD is usually a surrogate of high stem growth rates [38], whereas high WD are related to low growth rates and to the development of thick cell walls [39], which makes stems more resistant to breakage [40] and to fungi and pathogen attacks [41]. Hmax is related to access to light [42,43]. Higher plants intercept on average more light and therefore have potentially faster growth rates [44]. SM is a crucial feature for dispersion and regeneration and is related to the competition-colonization 42.