FACULTAD DE BIOLOGÍA
IMPACTO DE PERROS Y GATOS DE VIDA LIBRE SOBRE LA COMUNIDAD DE MAMÍFEROS MEDIANOS EN ÁREAS NATURALES
PROTEGIDAS URBANAS DE X ALAPA, V ERACRUZ, M ÉXICO
TRABAJO DE EXPERIENCIA RECEPCIONAL QUE PRESENTA:
ISAC MELLA MÉNDEZ
DIRECTOR: DR. RAFAEL FLORES PEREDO INIFOR-UV
CODIRECTOR: M.C. GUILLERMO VÁZQUEZ DOMÍNGUEZ CIEco-UNAM
XALAPA, VER. AÑO 2015
UNIVERSIDAD VERACRUZANA
2 AGRADECIMIENTOS
Agradezco a la Universidad Veracruzana (UV) y al Instituto de Investigaciones Forestales (INIFOR-UV) por su apoyo durante mi proyecto de investigación, así como también a la Subdirección del Medio Ambiente del H. Ayuntamiento de Xalapa, a la Fundación-UV y al Patronato del Parque Ecológico Macuiltépetl por las facilidades prestadas para el desarrollo del proyecto. Este trabajo fue apoyado mediante una beca otorgada por el CONACyT.
A mis directores de Tesis (Rafa y Memo), por brindarme su conocimiento, confianza y equipo necesario para este proyecto, ya que sus consejos y correcciones fueron importantes durante todo el desarrollo del proyecto, además de que fuera del entorno laboral y científico, me ofrecieron su excelente amistad y me formaron como una mejor persona de diferentes maneras.
Agradezco a los miembros de mi comité tutorial (Dr. Luis Pacheco Cobos, M.C. Salvador Guzmán, Dr. Emilio Suárez Domínguez), así como a la Dra. Ibiza Martínez Serrano, por su tiempo y valiosas aportaciones para la conclusión de este trabajo.
A mis profesores de la Facultad de Biología, los cuales aportaron parte su conocimiento durante toda mi carrera, así como a mi tutora académica Leticia Garibay Pardo, por brindarme de su valioso tiempo para orientarme y apoyarme para tomar las mejores decisiones.
3 DEDICATORIA
A Dios, por haberme dado la sabiduría y fortaleza para alcanzar este triunfo.
A mis padres (Etelberto y Eva), por apoyarme durante toda mi carrera, y aunque en muchas ocasiones no había lo necesario para el hogar, siempre trataron de sacar fuerzas donde no las
había, dándome ejemplos dignos de superación y entrega.Mil palabras no bastarían para agradecerle su apoyo, su comprensión y sus consejos en los momentos justos y difíciles.
A mis hermanos (Misael y Belem) así como a todos mis familiares que en algún momento durante mi carrera se despojaron de algo suyo para brindármelo.
A mi novia Letty, pues aunque nos conocimos en un año donde tenía poco tiempo disponible, fuiste comprensiva y me apoyaste en todo momento, siendo una razón muy importante para
terminar este trabajo, gracias mi amor por ayudarme a hacer de este sueño una realidad.
A mis amigos y amigas de la facultad, que brindaron parte de su tiempo para compartir junto conmigo esta gran aventura de ser Universitario y Biólogo.
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Resumen
Los perros y gatos de vida libre son una seria amenaza para las poblaciones fauna silvestre nativa.
Se probó la hipótesis en la que la conectividad es un factor que influye sobre el efecto de la presencia de perros y gatos de vida libre sobre la estructura de la comunidad de mamíferos medianos (Mm) en áreas naturales protegidas de la ciudad de Xalapa, Veracruz, México. Las predicciones fueron que el impacto de perros y gatos sería menor en aquellas áreas ubicadas en la periferia de la ciudad y conectadas con manchones de vegetación, que en aquellas rodeadas por la matriz urbana. Se registraron 11 especies de Mm (8 urbanas, 11 periurbanas), 77 perros (20%
urbanas, 80% periurbanas) y 44 gatos (61% urbanas, 39% periurbanas). La riqueza, abundancia relativa y actividad de Mm fue la misma entre tipos de área protegida, pero la dominancia fue significativamente mayor en áreas periurbanas. La abundancia y actividad de perros fue significativamente mayor en áreas periurbanas, pero la riqueza de Mm sólo se correlacionó negativamente con la actividad de perros en áreas urbanas. La abundancia y actividad de gatos no fue distinta entre tipos de área y no se correlacionó con la diversidad de Mm. Los resultados indican que la conectividad puede disminuir el impacto negativo de la presencia de perros de vida libre sobre la comunidad de Mm de las áreas naturales protegidas urbanas.
Palabras clave: bosque mesófilo de montaña, cámaras trampa, conectividad, dominancia, mamíferos exóticos, matriz urbana, riqueza.
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Índice
Resumen ... 4
1. Introducción ... 7
2. Antecedentes ... 9
2.1 Los parques ecológicos urbanos y periurbanos como reservorios de biodiversidad ... 9
2.2 Impacto de perros y gatos de vida libre sobre la fauna nativa ... 12
2.3 Mamíferos ... 17
3. Justificación ... 18
4. Hipótesis ... 19
5 Objetivo general ... 19
5.1 Objetivos específicos ... 19
6. Materiales y métodos ... 20
6.1 Área de estudio ... 20
6.2 Selección de zonas de muestreo ... 20
6.3 Métodos y técnicas de investigación ... 22
6.4 Análisis estadístico ... 23
7. Resultados ... 25
7.1 Eficacia del muestreo de mamíferos medianos (Mm) ... 25
7.2 Cambios en la estructura de la comunidad de Mm en ANPs urbanas y periurbanas ... 31
7.3 Abundancia relativa y actividad de perros y gatos de vida libre en ANPs urbanas y periurbanas y su efecto sobre los Mm. ... 35
8. Discusión ... 37
8.1 Eficacia del fototrampeo de mamíferos medianos (Mm) ... 37
8.2 Estructura de las comunidades de mamíferos medianos (Mm) en ANPs urbanas y periurbanas ... 40
8.3 Impacto de perros y gatos de vida libre sobre mamíferos medianos (Mm) ... 41
9. Conclusiones ... 44
10. Recomendaciones ... 45
11. Literatura citada ... 50
6 12. Anexos ... 62
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1. Introducción
Los perros (Canis familiaris) y gatos (Felis catus) de vida libre son aquellos animales que no se encuentran limitados espacialmente y se desplazan sin restricción alguna por ambientes urbanos y naturales (Vanak y Gompper, 2009). Actualmente, son una de las mayores amenazas a nivel mundial para la sobrevivencia de fauna silvestre nativa, particularmente sobre vertebrados como reptiles, anfibios aves y mamíferos (Butler et al., 2004; Lenth et al., 2008). Los perros y gatos son muy adaptables y competitivos, oportunistas y sumamente prolíficos, por lo que su presencia es común en casi todos los ecosistemas terrestres del mundo (Nowak, 1991). Algunos estudios han evaluado el impacto de perros y gatos en reservas naturales de países como Brasil (Dirzo y Miranda, 1991), Israel (Perry y Dmi'el, 1995), África (Pain, 1997), Australia (AWC, 2012) y Estados Unidos (Loss et al., 2013), además de islas oceánicas (Medina et al., 2011);
documentado un efecto nocivo sobre organismos como mamíferos medianos en interacciones como la depredación, competencia y transmisión de enfermedades (Álvarez-Romero et al., 2008).
Los mamíferos medianos (Mm) desempeñan un importante rol ecológico en los ecosistemas al ser dispersores de semillas, polinizadores, reguladores de plagas agrícolas y presas de otros vertebrados silvestres carnívoros (Ceballos y Oliva, 2005), por lo cual, son considerados como indicadores de calidad de un hábitat (Tataruch y Kierford, 2003; Hermoso et al., 2008). El establecimiento de áreas naturales protegidas es una de las principales estrategias que se implementan para la conservación de la fauna silvestre, muchas de las cuales se encuentran en las ciudades, representadas por parques ecológicos urbanos y periurbanos (Cornelis y Hermy, 2004).
Sin embargo, la presencia de perros y gatos de vida libre en estos parques también es común, lo que puede tener efectos negativos severos para las poblaciones de fauna silvestre nativa, así como para el humano (Banks y Bryant, 2007; Lenth et al., 2008).
8 En el centro del estado de Veracruz, y particularmente en las áreas naturales protegidas urbanas (ANPu) de la ciudad de Xalapa, se ha registrado la depredación de Mm por perros y gatos de vida libre. Algunas de las especies de Mm reportadas son Bassariscus astutus (cacomixtle), Procyon lotor (mapache) y Sphiggurus mexicanus (puercoespín) (Aguilar, com.
pers.); las cuales están enlistadas en la NOM-059-SEMARNAT-2010. A pesar de esto, no existe un estudio que detalle el impacto de este tipo de fauna sobre la estructura de Mm. El objetivo de este trabajo fue evaluar el impacto de los perros y gatos de vida libre sobre la estructura de la comunidad de Mm en áreas naturales protegidas de la ciudad de Xalapa, Veracruz, México. Los resultados generados, permitirán describir la riqueza y conocer la estructura de la comunidad de mamíferos medianos que habitan en las ANPu de la Ciudad de Xalapa. De la misma manera esta información será útil para el diseño de políticas locales de conservación que consideren el control poblacional de perros y gatos de vida libre dentro y fuera de las ANPu de la Ciudad de Xalapa.
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2. Antecedentes
2.1 Los parques ecológicos urbanos y periurbanos como reservorios de biodiversidad
El rápido crecimiento de la población humana, está asociado con el desarrollo de infraestructura y por consiguiente con la expansión de poblados y ciudades, proceso conocido como urbanización (Sánchez-Rodríguez y Bonilla, 2007). Este proceso conlleva cambios no sólo demográficos, sino paisajísticos al transformar y afectar drásticamente al entorno natural y a la biodiversidad nativa (McKinney, 2008). Algunos elementos que conlleva el proceso de urbanización con efectos negativos sobre la fauna silvestre son el ruido (Kight y Swadle, 2011), contaminación lumínica (Lewanzik y Voigt, 2014), establecimiento de especies exóticas (Conole, 2011), la diseminación de enfermedades (Rubio et al., 2009), cambios en la estructura de la vegetación (White et al., 2005), contaminación de cuerpos de agua (Bustamante, 2010) y la fragmentación (Arroyave et al., 2006).
Las áreas naturales protegidas (ANP), son zonas donde los ambientes originales no han sido significativamente alterados por la actividad humana, que requieren ser preservadas o restauradas y están sujetas al régimen de la ley (LGEEPA, 2014). Es por esto que funcionan como un importante instrumento político encaminado al manejo integral de ecosistemas frágiles que resguarden especies principalmente bajo alguna categoría de protección ecológica (Dudley, 2008). En las ciudades, las ANP se encuentran representadas por: 1) parques ecológicos urbanos (Stephan, 2000), definidos como aquellos sitios de vegetación natural que se encuentran totalmente rodeados por zonas urbanas, no tienen interconexión con otros manchones de vegetación y se encuentran bajo constante presión antrópica; y por: 2) parques periurbanos definidos como aquellos sitios con vegetación natural que se localizan en los márgenes y a las orillas de la ciudad y están interconectados con manchones de vegetación nativa o de uso agrícola, por lo que tienen un menor grado de influencia urbana (Capitanachi y Amante, 1995;
Ballester y Morata, 2001; Canosa et al., 2003). Ambas desempeñan importantes funciones ecológicas como la purificación del aire, secuestro de carbono, disminución del ruido urbano, regulación de microclima y reservorios de biodiversidad nativa (Bolund y Hunhammar, 1999), mientras que en el ámbito social funcionan como sitios de recreación, salud mental e intercambio cultural (Lofland, 1998; Fainstein, 2005).
10 Recientemente, los parques urbanos y periurbanos han tomado gran importancia como sitios que fomentan y albergan una gran diversidad de especies animales y vegetales (Savard et al., 2000). Un estudio realizado en 15 parques urbanos y periurbanos en Flandes, Bélgica, reveló que contenían un 30% de todas las especies de plantas silvestres nativas del país, 50 % de aves, 40 % de mariposas y 60 % de anfibios (Cornelis y Hermy, 2004). Caso similar es el de las áreas verdes de la Ciudad de Estocolmo, Suecia; las cuales sirven como refugio de 20 especies de plantas vasculares, además de otros grupos como mamíferos, anfibios, reptiles y peces enlistados en la lista roja (Colding et al., 2003).
Particularmente para pequeños mamíferos, un estudio documentó la presencia de 4 especies de roedores nativos en parques urbanos de Oxford, Reino Unido (Dickman y Doncaster, 1987), similar a lo reportado en parques urbanos de Pensilvania cuya riqueza fue de 5 especies de pequeños mamíferos (Mahan y O'Connell, 2005). En la ciudad de Virginia, EUA, un total de 9 y 15 especies de mamíferos fueron registradas en sitios urbanos y periurbanos respectivamente (Chupp et al., 2013), mientras que en parques urbanos de Arkansas, EUA; se encontraron 19 de las 23 especies de mamíferos nativos de la región (Dickins et al., 1999).
En México existen 176 ANP de carácter federal, que cubren una superficie de 25.4 millones de hectáreas, el equivalente al 12.9% de la superficie terrestre del País (CONANP, 2014). No obstante también existen ANPs de carácter estatal y municipal, que se encuentran en zonas urbanas y periurbanas donde habita fauna nativa como mamíferos pequeños y medianos.
Por ejemplo, en la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel, D.F. se documenta la presencia de 180 especies de vertebrados, de los cuales 33 especies de 28 géneros, 15 familias y 6 órdenes corresponden a mamíferos con 6 especies bajo algún grado de protección (Hortelano et al., 2009).
Similarmente, el parque ecológico de Xochimilco reporta 139 especies de vertebrados, de los cuales 23 corresponden a mamíferos (GDF, 2007).
No obstante este tipo de información es muy escasa para áreas naturales protegidas urbanas y periurbanas de México, ya que los trabajos de investigación se realizan principalmente sobre reservas de grandes extensiones como lo son parques nacionales o reservas de la biósfera, y no se conoce con exactitud el número de especies faunísticas que resguardan los parques urbanos y periurbanos en México.
11 El Estado de Veracruz tiene 62 ANP de competencia federal y estatal, las cuales cubren el 14.6% del territorio veracruzano y se localizan principalmente en la zona centro del Estado (Vázquez-Torres et al., 2010). En conjunto estas ANP resguardan a 170 especies de mamíferos, lo que coloca a la entidad en el segundo lugar nacional en diversidad mastozoológica (Ceballos y Oliva, 2005). En la ciudad de Xalapa, Veracruz, existen 7 Áreas Naturales Protegidas urbanas y periurbanas con diferente tamaño y categoría de protección (Parques: Macuiltépetl, Natura, Francisco Javier Clavijero, Cerro de la Galaxia, Predio Barragán, Molinos de San Roque y El Haya) (Capitanachi y Amante, 1995; Vázquez-Torres et al., 2010). En total estas ANP cubren 312 hectáreas, equivalentes al 2.6% de la superficie de la Ciudad, en donde se pueden encontrar 27 especies de mamíferos (González-Romero y López-González, 1993). A pesar de que la mayoría de ANPs de Xalapa cuentan con un plan de manejo, estos no han sido mejorados desde su creación, por lo que es de suma importancia actualizar la información referente a la fauna en estos sitios (Gonzáles, 2001; Williams-Linera, et al., 2002).
12 2.2 Impacto de perros y gatos de vida libre sobre la fauna nativa
A nivel mundial, los perros y gatos han constituido los animales con mayor interacción con los seres humanos, ya que han son utilizados como animales de compañía, trabajo, vigilancia, e incluso como alimento (Nowak, 1991; Clutton-Brock, 1999). Esto ha propiciado que en el mundo existan alrededor de 400 razas de perros y 500 millones de individuos, superando en cantidad a todos los otros cánidos (Brickner, 2002). En cuanto a los gatos, existen más de 30 razas y aproximadamente 600 millones de individuos distribuídos en todos los continentes (O’Brien y Johnson, 2007). Muchos de estos individuos no están sujetos a las barreras de contención de un hogar, desplazándose y reproduciéndose de manera libre por áreas naturales y urbanas donde encuentran recursos como refugio y alimento, por lo que se definen como organismos de vida libre (Green y Gipson, 1994; Loss et al., 2013).
Los gatos y perros de vida libre pueden ser agrupados en tres categorías en función de dónde y cómo viven. A) Los animales domésticos, son aquellos que pertenecen a un humano o que cuentan con un hogar, a éstos se les suministra alimento refugio y cuidado, sin embargo algunos pueden afectar a la fauna silvestre al acceder y transitar por zonas naturales cuando son liberados o no existen barreras que limiten su movimiento (Brickner, 2002); B) Los animales callejeros son aquellos que se encuentran en las ciudades y sus alrededores y dependen de manera parcial e indirecta de los humanos pero no son propiedad de ellos y C) los animales ferales que viven y se reproducen en la naturaleza y subsisten de la cacería de presas y la recolección de residuos, por lo que ninguna de sus necesidades se satisface intencionalmente por el hombre (BGEA, 1999; Brickner, 2002; Brickner, 2003).
El perro (Canis familiaris), es considerado como el primer mamífero domesticado por el hombre y con el cual ha coexistido en varios periodos y culturas alrededor del mundo (Larsona et al., 2012), presenta una gran variedad de formas y tamaños derivados del proceso de domesticación. Entre sus hábitos, destaca que son gregarios y aunque pueden ser activos en cualquier momento del día, prefieren hábitos crepusculares y nocturnos (Nowak, 1991). El periodo de gestación de las hembras es de 63 días aproximadamente y el tamaño de sus camadas varía entre 3 a 10 crías, presentando dos ciclos estrales por año con una duración de 12 días (Nowak, 1991). Las densidades de las manadas varían dependiendo de sus áreas de actividad, en
13 zonas urbanas se han registrado hasta 150 individuos/km² (Álvarez-Romero et al., 2008), realizando desplazamientos de entre 8-30 km y abarcando áreas de hasta 927 hectáreas (Meek, 1999). Por otro lado, los gatos poseen buen sentido del olfato, oído y vista nocturna, siendo así eficaces cazadores (Nowak, 1991; Álvarez-Romero et al., 2008). Entre sus características, destacan su alto éxito reproductivo al ser las hembras poliéstricas, ésto es, que entran en estado estral inmediatamente después de perder una camada conformada por 1 a 8 crías; se pueden aparear con más de un macho en la misma temporada y engendrar 2 a 4 camadas por año (Nowak, 1991; Kopack, 2001). En vida libre pueden vivir de 4 a 5 años en comparación con los domésticos que viven entre 15 y 17 años (Ogan y Jurek, 1997). Por lo regular son solitarios a excepción de la temporada de celo y pueden desplazarse de 30 a 40 hectáreas, siendo su distribución dependiente de la disponibilidad de recursos como refugio y alimento. Así los gatos de zonas rurales pueden desplazarse más que los gatos de áreas urbanas (Ogan y Jurek, 1997), a excepción de las hembras, que permanecen cerca del lugar donde nacieron (Álvarez-Romero et al., 2008). Se ha estimado que un gato adulto puede consumir por día 9.5% de su peso corporal (Howard, 1957), y una hembra con crías en desarrollo hasta el 20% de su propio peso (Scott, 1976). Los gatos se encuentran fuertemente asociados a poblaciones humanas, ejerciendo su área de impacto hasta 5 km2 alrededor de cada núcleo poblacional y es un competidor potencial con otros carnívoros nativos del país como los felinos (Álvarez-Romero et al., 2008).
En la naturaleza, dos de los principales elementos que condicionan la actividad de un organismo son el refugio y la presencia de alimento (Begon et al., 2009). Este hecho ha propiciado que perros y gatos de vida libre merodeen áreas urbanas como basureros, mercados, establecimientos de comida y parques en la búsqueda de espacio, comida o presas, estableciéndose en algunos casos de manera prolongada, convirtiéndose así en residentes lo cual incrementa sus poblaciones en los lugares donde se albergan (Witmer et al., 2005; Vanak y Gompper, 2009). Como se ha documentado, tanto perros como gatos son altamente oportunistas en el uso de hábitats y prolíficos en descendencia. Por ello su presencia ha generado efectos negativos sobre la biodiversidad. Entre ellos destaca el desplazamiento de organismos nativos como los marsupiales (Godsell, 1982; Sime, 1999), la muerte de animales endémicos y protegidos como aves (Barnett y Rudd, 1983; Loss et al., 2013) y la dispersión de enfermedades como parvovirus y toxoplasmosis a mamíferos principalmente (Williams et al., 1988;
14 Fredebaugh et al., 2011), así como la generación de conductas de miedo en la fauna nativa (Hawkins et al., 1999; Lenth et al., 2008).
Por ejemplo, un estudio en la Reserva de Santa Genebra, Brasil, consideró a los perros ferales como el principal factor que causó el desplazamiento y extirpación del agutí común (Cuniculus paca), temazate (Mazama americana) y agutí de Azara (Dasyprocta azarae) (Dirzo y Miranda, 1991), así como en Australia y Nueva Zelanda señalan a los gatos como los principales agentes que desplazaron a los marsupiales cuoles (Dasyurus viverrinus.), al competir por las mismas presas como aves y mamíferos (Godsell, 1982; Serena y Soderquist, 1989).
En Israel, los perros ferales han matado y causado la disminución de gacelas de montaña (Gazella gazella) en gran parte del territorio (Perry y Dmi'el, 1995), mientras que en Nueva Zelanda son el principal factor que amenaza las poblaciones de Kiwi (Apteryx australis mantelli) propensos a un 70% de ataques por perros (Pierce y Sporle, 1997). Similarmente un estudio en Colorado, EUA, reportó que dos perros causaron la muerte de 12 alces (Alces americanus) en un solo día (WR, 1998), y en Australia al menos cuatro canguros arborícolas (Dendrolagus lumholzi) murieron a causa de los ataques de perros (Newell, 1999). Respecto a la muerte de organismos por gatos, un estudio en el sureste de Michigan, EUA; documentó que consumieron en promedio 1.4 aves cada uno por semana, donde más de 23 especies silvestres fueron exterminadas, entre ellas 2 especies de interés para la conservación (Sialia sialis y Archilochus colubris) (Lepczyk et al., 2004). Similarmente, un estudio realizado en EUA estimó que los gatos podrían ser responsables de la muerte de hasta 3.7 billones de aves y 20.7 billones de mamíferos por año, estando implicados en la extinción de 33 especies de aves (Loss et al., 2013). En Australia un estudió documentó que un solo gato feral fue responsable de la reducción del número de wallabies de roca (Petrogale xanthopus xanthopus) (BGEA, 1999). Similarmente Read y Bowen (2001) estimaron que en el sur de este país la depredación anual por los gatos causa el exterminio de aproximadamente de 700 reptiles, 150 aves y 50 mamíferos nativos por kilómetro cuadrado, mientras que cifras recientes señalan que existen 18 millones de gatos residentes en ese país, los cuales matan cada día 75 millones de animales nativos (AWC, 2012).
Los perros y gatos son también vectores de diversas enfermedades generadas por bacterias, virus y parásitos transmisibles a la fauna nativa y al ser humano como la rabia,
15 toxoplasmosis, moquillo canino y parvovirus (Robertson et al., 2000; Asano et al., 2004). Por ejemplo, en Nigeria se analizaron 160 tractos gastrointestinales de perros, donde el 93% resultó contener nemátodos, céstodos o ambos (Umar, 2009). De igual forma en África, se documentó que el moquillo canino mató a cerca de 1000 leones (Panthera leo) (Pain, 1997), mientras que en Tasmania fue un factor de importancia que causó la extinción del lobo marsupial (Thylacinus cynocephalus) (Mooney y Rounsevell, 2008). En 1985 las últimas poblaciones del hurón de patas negro (Mustela nigripes) de América del Norte se redujeron de un estimado de 58 individuos a 16 en once años, lo cual se atribuyó al moquillo canino (Williams et al., 1988), y en 1990-1991 la rabia dispersada por perros ferales mató más de la mitad de los lobos etíopes en el Parque Nacional del monte Bale, así como también fue la responsable de la muerte de perros salvajes africanos (Lycaon pictus) en la reserva de Masai Mara en Kenia, 1989, y en Serengueti en 1990 (Pain, 1997).
Similarmente, los gatos también pueden transmitir hasta 21 tipos de enfermedades zoonóticas y muchas más hacia la fauna silvestre (Roberto, 1995). En Illinois, EUA, un tercio de los gatos que habitaban una reserva natural infectados de Toxoplasma gondii, contagió a un número significativo de mamíferos medianos silvestres como mapaches (Procyon lotor), tlacuaches (Didelphis spp.), ardillas (Sciurus spp.), marmotas (Marmota monax) y conejos (Sylvilagus spp.) (Fredebaugh et al., 2011).
En sitios urbanos como los parques ecológicos, la presencia de perros y gatos puede generar conductas de miedo y alterar significativamente las poblaciones de fauna nativa como aves y mamíferos, debido a que éstos animales pueden percibirlos como una fuerte amenaza y optan por evitar su contacto (Banks y Bryant, 2007; Cooper et al., 2008). En un parque urbano de San Francisco se encontró que en sitios con mayor presencia de gatos disminuía la presencia de roedores endémicos y aves, mientras que en sitios libres de gatos era mayor su presencia (Hawkins et al., 1999). Cerca de California, EUA, más del 80% de hogares con gatos domésticos encontraron animales nativos muertos en sus casas a causa de este depredador en sitios periurbanos, estimando un total de 840 roedores, 525 aves y 595 lagartijas cada año (Crooks y Soule, 1999). Con respecto a los perros, un estudio en parques de Colorado, EUA documento un efecto potencial de estos organismos sobre la abundancia y actividad de mamíferos medianos nativos (Lenth et al., 2008), lo cual sugiere que la presencia de gatos y perros puede disminuir
16 drásticamente las poblaciones de animales nativos demeritando la aptitud de estos sitios para el resguardo y conservación de poblaciones animales.
Para territorio mexicano, se ha documentado que los perros están presentes en por lo menos 31 áreas naturales protegidas de carácter federal (CONANP, 2014b), donde en algunos casos se han encontrado mayores rastros de perros (huellas) que de mamíferos medianos silvestres (Weber, 2010). Por ejemplo, en isla Cedros de Baja California Sur, los perros constituyen los únicos mamíferos predadores y su presencia desde hace 15 años ha disminuído las poblaciones de mamíferos grandes y medianos como el conejo matorralero (Sylvilagus bachmani cerrosensis) y el venado bura (Odocoileus hemionus cerrosensis) al constituir el 85.4%
de su alimentación (Mellink, 1993; García y Gallo, 2012), para áreas urbanas como la reserva de pedregal de San Ángel, DF, existe un gran número de perros que generan conflicto con la mastofauna nativa, además de que son portadores de enfermedades zoonóticas de fácil transmisión a la población humana (Cruz-Reyes, 2009). Asímismo los gatos en la isla Cedros, Baja California Sur, han impactado considerablemente a poblaciones de aves como la pardela mexicana (Puffinus opisthomelas), alcita de Cassin (Ptychoramphys aleuticus) y mérgulo de Xantus (Endomychura hypoleuca) (McChesney y Tershy, 1998), y con respecto a mamíferos ha perjudicado principalmente a roedores endémicos como Chaetodipus anthonyi, Peromyscus interparietalis, Peromyscus guardia, Neotoma bryanti, N. anthonyi y N. martinensis, y reducido considerablemente la población del conejo Sylvilagus bachmani cerrosensis (Ceballos, 1999;
Álvarez-Romero et al., 2008).
Gatos y perros pueden así tener efectos negativos potenciales sobre la riqueza de especies nativas por sus hábitos oportunistas e instintos predadores. En el parque ecológico urbano Adolfo Ruiz Cortines de Veracruz, México, fue realizado un programa de esterilización de gatos ferales motivado por la alta abundancia de estos organismos (Cortés-Aguilar, 2010), sin embargo aún son pocos los estudios en México que señalen su impacto sobre la fauna nativa que habita en ANPs como lo son los parques urbanos y periurbanos, al dimensionar un efecto similar sobre las reservas de mayor extensión, particularmente sobre grupos faunísticos como aves (colibríes, palomas, aves terrestres), reptiles y anfibios (salamandras, serpientes, lagartijas) y mamíferos silvestres de talla pequeña (roedores, musarañas) y mediana (conejos, mapaches, zorras, zorrillos, armadillos, etc;) (Brickner, 2002; Brickner, 2003; Butler et al., 2004).
17 2.3 Mamíferos
Los mamíferos constituyen uno de los grupos faunísticos con mayor importancia a nivel mundial, al agrupar cerca de 5000 especies distribuídas en todos los continentes y océanos del mundo, además de muchas islas oceánicas (Nowak, 1991; Vaughan et al., 2000). En México, existen alrededor de 550 especies, de las cuales, el 31 % son endémicas (170 spp.), siendo el orden de los roedores el más diverso (45%), seguido por los murciélagos, carnívoros y cetáceos (Ceballos y Arroyo, 2012). A nivel nacional el estado de Veracruz ocupa el segundo lugar en diversidad mastozoológica con 170 especies que representan el 32% de la diversidad nacional (Ceballos y Oliva, 2005).
En mamíferos los tamaños corporales pueden ser muy diversos, donde la mayoría (66%) de las especies terrestres se considera de tamaño pequeño (hasta 100 gr). Alrededor de 27% de las especies representadas por marsupiales, primates, carnívoros, xenartros, roedores y lagomorfos representan tamaños medianos (entre 101 gr y 10 kg) y sólo el 7% de las especies de carnívoros, perisodáctilos y artiodáctilos son considerados de tamaño grande llegando a pesar por encima de los 10 kg (Arita y Figueroa, 1999). Algunos mamíferos medianos como los lobos, coyotes y felinos son mesodepredadores, siendo su papel en la estructura trófica primordial al regular las poblaciones de pequeños mamíferos, otros como los marsupiales y roedores están involucrados con eventos de dispersión de semillas o regulación de las comunidades vegetales vía herbivoría (Ceballos y Oliva, 2005). Sin embargo, fenómenos como la fragmentación y perturbación del hábitat, la contaminación y la introducción de especies exóticas, amenazan su existencia (Vaughan et al., 2000), aunado a características intrínsecas de ciertas especies, como sus diferentes formas de locomoción (terrestres, arborícolas, escansoriales y fosoriales) y sus gremios alimenticios (carnívoros, omnívoros, frugívoros, insectívoros y herbívoros) (Ceballos y Oliva, 2005). Este hecho genera que diversas especies demanden hábitats donde la estructura vegetal y horizontal de la vegetación sea diversa y heterogénea, y más aún cuando interacciones específicas entre especies animales con especies vegetales dan la pauta a la presencia de especies bioindicadoras de calidad de un hábitat como lo son los mamíferos medianos (Tataruch y Kierford, 2003; Hermoso de Mendoza et al., 2008).
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3. Justificación
El incremento en la abundancia de perros y gatos de vida libre es un problema latente en diversos países incluído México, al generar efectos potenciales sobre la fauna silvestre nativa, sus funciones ecológicas y dinámica poblacional. Sin embargo, aún son pocos los estudios realizados en parques urbanos y periurbanos que documenten este tipo de impactos. Con base en una investigación realizada en Enero del 2014 en motores de búsqueda como ISI Web of Science, Scopus y Google académico con palabras clave como “dogs”, “cats” “feral”, “free living”, “free ranging” y “urban park” solamente se encontraron 11 artículos que evalúan el impacto de perros y gatos sobre la fauna en sitios urbanos y periurbanos (Crooks y Soule, 1999; Hawkins et al., 1999; Kays y DeWan 2004; Baker et al., 2005; Galetti y Sazima, 2006; Banks y Bryant, 2007;
Campos et al., 2007; Cooper et al., 2008; Lenth et al., 2008; Marks y Duncan, 2009; Martínez et al., 2013). En los parques ubicados en la ciudad de Xalapa y sus alrededores se ha registrado un incremento de perros y gatos, que han ocasionado la muerte de especies de Mm enlistados en la NOM-059-SEMARNAT 2010 como cacomixtle (Bassariscus astutus) y puercoespín (Sphiggurus mexicanus) (Aguilar, com. pers.). Algunos de estos parques, se encuentran totalmente inmersos y aislados por una matriz urbana, lo cual limita el desplazamiento de los Mm que en ellas habitan hacia sitios más seguros, lo cual a mediano plazo podría provocar la desaparición o extinción local de especies y con ello sus funciones ecológicas en los ecosistemas que habitan (Luna y García, 1998; Arboleda, 2003). Faltan estudios que documenten el impacto de perros y gatos sobre la diversidad de mamíferos silvestres nativos en ANPs, siendo la información generada por este tipo de investigaciones potencialmente útil para la puesta en marcha de planes de manejo o en su caso para el control y erradicación de animales considerados perjudiciales para la biodiversidad.
19
4. Hipótesis
Debido a la ubicación en la ciudad y a que se conectan con corredores de vegetación, el impacto de perros y gatos de vida libre sobre la comunidad de mamíferos medianos será menor en ANPs periurbanas que en las urbanas.
5 Objetivo general
Evaluar el impacto de perros y gatos de vida libre sobre la comunidad de mamíferos medianos (Mm) en dos Áreas Naturales Protegidas urbanas y tres periurbanas de Xalapa, Veracruz, México.
5.1 Objetivos específicos
Describir la comunidad de Mm presentes en áreas naturales protegidas urbanas y periurbanas de Xalapa, Veracruz, México.
Comparar la estructura (riqueza, abundancia relativa y actividad) de Mm entre ANPs urbanas y periurbanas.
Comparar la abundancia relativa y actividad de perros y gatos de vida libre entre ANPs urbanas y periurbanas.
20
6. Materiales y métodos
6.1 Área de estudio
Las áreas de estudio corresponden a cinco parques ecológicos urbanos y periurbanos, ubicados en la ciudad de Xalapa, Veracruz-México, la cual se localiza en la region montañosa central del Estado de Veracruz (Figura 1). Se ubica entre las coordenadas 19° 31´ 55” N a 96° 54´ y 33” O, y su rango altitudinal varía entre los 1220 m.s.n.m. a 1557 m.s.n.m. (García, 1993). Su clima es del tipo C(fm) (García, 1981), caracterizado por ser templado con temperatura media de 18°C y con una precipitación media anual de 1500 mm (Pereyra et al., 2000). El tipo de vegetación dominante es bosque mesófilo de montaña, el cual ocupa menos del 1% del territorio nacional, compuesto por especies arbóreas como la marangola (Clethra mexicana) haya (Platanus mexicana), encino (Quercus spp.), liquidámbar (Liquidambar macrophylla), pipinque (Carpinus caroliniana) y magnolia (Magnolia spp.), y con vegetación arbustiva como zarzamora (Mimosa albida), orozuz (Lantana camara), pesma (Pteridium aquilinum) y cola de venado (Andropogon bicornis), (Rzedowski, 1983; Castillo-Campos, 1991). Los tipos de suelos que presentan los parques son principalmente phaeozem, regosol, andosol y luvisol (INEGI, 2009).
6.2 Selección de zonas de muestreo
Debido al valor del equipo utilizado para el estudio, se seleccionaron cinco ANPs en las que existiera relativa vigilancia, las cuales se agruparon en categoría urbana y periurbana siguiendo los criterios de Capitanachi y Amante (1995) (Tabla 1). Las ANPs se encuentran separadas entre sí por una distancia promedio de 3.22 km, la mayor distancia entre éstas fue de 4.90 km (Parque Natura-Parque El Haya), y la menor de 0.25 km (Parque Francisco Javier Clavijero- Parque El Haya). La suma de la superficie de todas las ANPs seleccionadas es de 2.07 Km2, lo que equivale al 1.75% de la superficie total de la ciudad de Xalapa (118.4 km2) (INEGI, 2010). Aunque el Campus para la Cultura, las Artes y el Deporte de la Universidad Veracruzana (CCAD) no está decretado oficialmente como ANP, características como su ubicación, cerco perimetral, conservación de parches de vegetación original, reforestación, mantenimiento de áreas verdes, cuerpos de agua y actividad antropogénica de bajo impacto; permite que esta zona sirva como hábitat para especies de Mm, por lo que se incluyó en la categoría de ANP periurbana.
21 j
Figura 1. Ubicación de los cinco parques urbanos y periurbanos seleccionados en el estudio. (Parques urbanos) 1:
Parque ecológico Macuiltépetl; 2: Parque ecológico Natura. (Parques periurbanos) 3: Campus para la Cultura, las Artes y el Deporte; 4: Parque ecológico El Haya, 5: Parque ecológico Francisco Javier Clavijero.
22 Tabla 1. Características particulares de las Áreas Naturales Protegidas urbanas y periurbanas de la ciudad de Xalapa, Veracruz, México, seleccionadas en este estudio.
Nombre de las ANPs Localización Superficie Altitud
m.s.n.m. Categoría Parque ecológico
Macuiltépetl (PEM)
19°32′54″ N
96°55′15″ O 0.32 km2 1580 Urbana
Parque ecológico Natura (PN)
19°30'52" N
96°53'21" O 1.04 km2 1274 Urbana
Parque ecológico El Haya (EH)
19°51´71” N
96°94´24” O 0.16 km2 1420 Periurbana
Parque ecológico Francisco Javier Clavijero (FJC)
19°29 ′0″ N
97°9′0″ O 0.22 km2 1280 Periurbana
Campus para la cultura, las Artes y el Deporte (CCAD)
19°30'41" N
96°54'58" O 0.33 km2 1352 Periurbana
6.3 Métodos y técnicas de investigación
El presente estudio se realizó utilizando la técnica de fototrampeo, durante el periodo Marzo- Agosto 2014. Se colocaron de manera aleatoria 6 cámaras trampa (Moultrie ® Game Spy M990i) en 12 estaciones de fototrampeo seleccionadas previamente en cada parque con base en dos criterios: 1) presencia de rastros notables como senderos activos, huellas y excretas de perros, gatos o mamíferos medianos silvestres y, 2) que las estaciones cubrieran la mayor heterogeneidad vegetal y espacial de cada ANP, ubicándolas en diferentes tipos de asociaciones vegetales como cafetal, acahual, bosque de pino, vegetación secundaria, etc; mismas que fueron geo- referenciados con un GPS marca Garmin® modelo etrex legend. Las cámaras fueron colocadas en troncos de árboles a una altura promedio de 50 cm desde el nivel del suelo. Con el fin de estimular el paso de los animales frente al objetivo de la cámara y aumentar la probabilidad de detección, todas las estaciones fueron cebadas a una distancia promedio de 3 metros frente a la cámara con una mezcla de sardina, atún, salsa de tomate y pollo podrido (Orjuela y Jiménez, 2004).
23 El registro de datos por cámaras trampa se realizó durante 2 días consecutivos en cada parque (48 horas continuas) durante 2 veces al mes, alternando aleatoriamente su posición en cada visita. En total se realizó un esfuerzo de muestreo de 720/días-trampa y 144/días- trampa/ANP.
Después de compilar y depurar las imágenes obtenidas durante el muestreo, se agruparon en una base de datos con la siguiente información: especie, día, mes, estación de fototrampeo, ANP y categoría de ANP. Para la correcta identificación de las especies se utilizaron las guías de Ceballos y Oliva (2005), Reid (2009) y Aranda (2012). Para reducir el sesgo en la estimación de la abundancia relativa de las especies, sólo se consideraron como registros fotográficos independientes los siguientes casos: 1) fotografías de diferentes individuos tomadas dentro de un lapso de 24 horas, 2) fotografías de individuos de la misma especie separadas por más de 24 horas (este criterio fue aplicado cuando no era distinguible si una serie de fotografías correspondían al mismo individuo, de modo que las fotografías tomadas dentro del mismo periodo de 24 horas se consideraron como un sólo registro) y 3), en las fotografías en que se observó más de un individuo, el número de registros independientes fue igual al número de individuos observados en la misma (Yasuda, 2004; Gallina y López-González 2011; Monroy- Vilchis et al., 2011).
6.4 Análisis estadístico
Se realizó la prueba de normalidad de Shapiro Wilks a los datos obtenidos (conteo de individuos por especie) (Queen y Keough, 2002) con el software SPSS®. Para la identificación de la riqueza de especies se elaboró un listado de especies, mismo que se evaluó en función del esfuerzo de muestreo mediante estimadores no paramétricos (Chao 1 y Chao 2) ajustados a curvas de acumulación de especies (Magurran, 2003) mediante el programa Estimates®.
Para determinar la diferencia entre las comunidades de Mm, se construyeron curvas de rarefacción y se compararon con intervalos de confianza al 84% (Magurran y McGill, 2011;
MacGregor-Fors y Payton, 2013). Para probar si la composición de especies de Mm era distinta entre tipos de ANP, construímos curvas de rango-abundancia y utilizamos un análisis de
24 covarianza (ANCOVA) para probar si la pendiente de ambas curvas es distinta una de otra (Gotelly y Ellison, 2004) utilizando el software Estimates® y Excel®.
Para determinar si existían diferencias entre la abundancia relativa y la actividad (número de registros/noches) de Mm, perros y gatos de vida libre entre ANP urbanas y periurbanas se utilizó una prueba paramétrica (t de Student) (Gotelly y Ellison, 2004).
El efecto de la presencia de perros y gatos de vida libre sobre la comunidad de Mm dentro de las ANP urbanas y periurbanas lo evaluamos mediante una correlación de Spearman (Queen y Keough, 2002; Gotelly y Ellison, 2004), utilizando como eje X la abundancia e índice de actividad de perros o gatos; y como eje Y la riqueza, índice de actividad y abundancia relativa de Mms. Para esta prueba se utilizó el programa JMP 9.0.
25
7. Resultados
7.1 Eficacia del muestreo de mamíferos medianos (Mm)
El esfuerzo total de muestreo total de muestreo fue de 720/días-trampa, 144/días-trampa/ANP. Se capturaron 11 especies de Mm (510 individuos) pertenecientes a 4 órdenes y 9 familias (Tabla 2) (Figura 2). Los órdenes más diversos fueron Rodentia y Carnívora, con cuatro especies respectivamente. La especie más abundante fue el tlacuache (Didelphis marsupialis) con 228 individuos (44.7%) y las especies menos representadas fueron Dasyprocta mexicana y Mustela frenata con 1 individuo cada una. También se registró la especie Cratogeomys hispidus, pero fue excluída del análisis estadístico porque no fue registrada con la técnica utilizada. Sólo el cacomixtle (Bassariscus astutus) se reporta como amenazada (A) de acuerdo a la NOM-059- SEMARNAT 2010.
En ANPs urbanas se registraron un total de 8 especies y 170 individuos, mientras que en ANPs periurbanas se obtuvo un total de 11 especies y 340 individuos (Tabla 2). De acuerdo con los estimadores no paramétricos, el inventario total de Mm y de las ANP urbanas alcanzó un nivel aceptable de completitud (>90%), no así en las ANP periurbanas, donde la proporción de la asíntota estimada fue menor al (<90%) (Tabla 3) (Figura 3).
26 Figura 2. Especies registradas mediante cámaras trampa en Áreas Naturales Protegidas urbanas y periurbanas de Xalapa, Veracruz, México. a) Didelphis marsupialis, b) Philander opossum, c) Dasypus novemcinctus, d) Urocyon cinereoargenteus, e) Mustela frenata, f) Bassariscus astutus.
a b c
d e f
27 Figura 2 (continuación). Especies registradas mediante cámaras trampa en Áreas Naturales Protegidas urbanas y periurbanas de Xalapa, Veracruz, México.
g) Procyon lotor, h) Sciurus aureogaster, i) Dasyprocta mexicana, j) Sylvilagus floridanus, k) Felis catus, l) Canis familiaris.
g h i
j k l
28 Tabla 2. Listado de los mamíferos medianos registrados con cámaras trampa en ANPs urbanas y periurbanas de Xalapa, Veracruz, México. Arreglo
taxonómico de acuerdo a Ceballos y Oliva (2005).
Orden Familia Especie n AR% Urbanas Periurbanas
Didelphimorphia
Didelphidae
Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758 228 51.47 85 143 Philander oposum Linnaeus, 1758 38 8.58 2 36 Cingulata
Dasypodidae
Dasypus novemcinctus Linnaeus, 1758 68 15.35 18 50 Carnivora
Canidae
Urocyon cinereoargenteus Schreber, 1775 54 12.19 9 45 Mustelidae
Mustela frenata Lichtenstein, 1831 1 0.23 0 1 Procyonidae
Bassariscus astutus Lichtenstein, 1830 68 15.35 37 22
Procyon lotor Linnaeus, 1758 14 3.16 1 22
Rodentia
Sciuridae
Sciurus aureogaster Cuvier,1829 31 7.00 13 18 Geomydae
*Orthogeomys hispidus Le Conte, 1852 1 0.23 0 1 Dasyproctidae
Dasyprocta mexicana Saussure, 1860 1 0.23 0 1 Sciuridae
Sylvilagus floridanus Allen, 1890 31 7.00 13 18
Especies 11 8 11
Individuos 510 100 179 340
* Especie excluída del análisis estadístico debido a que no fue capturada con el método estandarizado.
29 Figura 3. Curvas de acumulación de especies de Mm presentes en ANPs urbanas y periurbanas de Xalapa, Veracruz, México.
0 2 4 6 8 10 12
1 11 21 31 41 51 61 71 81 91 101 111
Riqueza de especies (n)
Total Urbanas Periurbanas
Días de muestreo
30 Tabla 3. Evaluación de las especies registradas y estimadas de mamíferos medianos en Áreas Naturales Protegidas urbanas y periurbanas de Xalapa, Veracruz, México.
Tipo de ANP Riqueza observada Spp. únicas Spp. compartidas Chao1 Chao2 Promedio % asíntota
Urbanas 8 0 8 8.5 8.99 8.745 91
Periurbanas 10 2 8 11.99 11.98 11.985 83
Total 10 11 10.99 10.995 91
31 7.2 Cambios en la estructura de la comunidad de Mm en ANPs urbanas y periurbanas Las curvas de rarefacción por especies presentes en ANPs urbanas y periurbanas muestran que los intervalos de confianza al 84% se traslapan en el punto de corte (180 individuos), por lo que la riqueza de especies entre sitios no es distinta (Figura 4).
Las curvas de rango abundancia indican que de manera general, existen nueve especies dominantes (incluyendo perros y gatos) y tres especies raras (Sylvilagus floridanus, Dasyprocta mexicana y Mustela frenata), siendo el tlacuache (Didelphis marsupialis) la especie con mayor dominancia (Figura 5).
El modelo de ANCOVA con el que se comparó la dominancia de especies entre tipos de ANPs fue significativo (F 1, 15 = 142.29, p < 0.0001), registrando mayor número de especies dominantes en las ANPs periurbanas a comparación de las urbanas (t = 5.3, p < 0.0001). Además, las especies Urocyon cinereoargenteus, Procyon lotor y Philander opossum perdieron su dominancia en las ANPs urbanas (Figura 6).
32 Figura 4. Curva de rarefacción que presenta la riqueza de especies de mamíferos medianos para una muestra estándar de 170 individuos en ANPs urbanas y periurbanas de Xalapa, Veracruz, México. Se observa que hay superposición de los intervalos de confianza al 84% en el punto en que la muestra mayor (ANPs periurbanas) se iguala a la menor (ANPs urbanas). Las líneas negritas representan a los sitios y las líneas punteadas a los intervalos de confianza.
Periurbanas
Urbanas
0 2 4 6 8 10 12 14
0 50 100 150 200 250 300 350 400
Especies (n)
Número de individuos
33 Figura 5. Curva general de rango abundancia de mamíferos medianos en ANPs urbanas y periurbanas de Xalapa, Veracruz, México. Cada punto representa a una especie. Dm: Didelphis marsupialis, Cf: Canis familiaris, Ba: Bassariscus astutus, Dn: Dasypus novemcinctus, Uc: Urocyon cinereoargenteus, Fc: Felis catus, Po: Philander opossum, Sa: Sciurus aureogaster, Pl: Procyon lotor, Sf: Sylvilagus floridanus, Dmx: Dasyprocta mexicana, Mf: Mustela frenata.
0 0.5 1 1.5 2 2.5
Dm Cf Ba Dn Uc Fc Po Sa Pl Sf Dmx Mf
Abundancia (n)
34 Figura 6. Curvas de rango abundancia de mamíferos medianos en ANPs urbanas y periurbanas de Xalapa, Veracruz, México. Cada punto representa a una especie. Dm: Didelphis marsupialis, Ba: Bassariscus astutus, Fc: Felis catus, Dn: Dasypus novemcinctus, Cf: Canis familiaris, Sa: Sciurus aureogaster, Uc:
Urocyon cinereoargenteus, Sf: Sylvilagus floridanus, Po: Philander opossum, Pl: Procyon lotor, Dmx: Dasyprocta mexicana, Mf: Mustela frenata.
0.000 0.200 0.400 0.600 0.800 1.000 1.200 1.400 1.600 1.800 2.000
Dm Ba Fc Dn Cf Sa Uc Sf Po Pl
Abundancia de Mm (log)
0.000 0.500 1.000 1.500 2.000 2.500
Dm Cf Uc Po Dn Ba Sa Fc Pl Sf Dmx Mf
Urbanas Periurbanas
35 Con respecto la abundancia riqueza, abundancia relativa y actividad de mamíferos medianos, no se encontró diferencias entre tipos de ANP urbanas y periurbanas (Tabla 4).
Tabla 4. Cambios en la actividad (media ± DE) de mamíferos medianos en ANPs urbanas y periurbanas de Xalapa, Veracruz, México.
Total Urbanas Periurbanas t p
Riqueza de Mm 2.91 ± 1.62 2.6 ± 1.63 3.10 ± 1.65 1.12 0.26
Abundancia de Mm 8.50 ± 6.32 7.08 ± 5.43 9.44 ± 6.76 1.34 0.18
Actividad Mm 0.70 ± 0.46 0.61 ± 0.40 0.76 ± 0.50 1.28 0.2
7.3 Abundancia relativa y actividad de perros y gatos de vida libre en ANPs urbanas y periurbanas y su efecto sobre los Mm.
Se registraron diferencias significativas entre la abundancia relativa (p = 0.04) y actividad (p = 0.04) de perros entre categorías de ANP, siendo mayor en ambos casos en las periurbanas que en las urbanas.
La correlación de Spearman muestra que la abundancia relativa de perros no tuvo un efecto negativo sobre la riqueza de Mm en ANPs urbanas (r = -0.37, p = 0.07) y periurbanas (r = -0.02, p = 0.88), tampoco tuvo efecto sobre su abundancia relativa (ANPs urbanas r = -0.23, p = 0.27) (periurbanas r = 0.05, p = 0.75) y actividad de Mm (urbanas r = 0.32, p = 0.13) y periurbanas (r = -0.036, p = 0.08). Sin embargo, la actividad de perros en ANPs urbanas si tuvo un efecto sobre la riqueza de Mm (r = -0.41, p = 0.04) pero no en las periurbanas (r = -0.05, p = 0.77). La abundancia de Mm no estuvo asociada con la actividad de perros en ANP urbanas (r = - 0.028, p = 0.18) y periurbanas (r = 0.02, p = 0.92), así como tampoco afectó a la actividad de Mm en ANPs urbanas (r = -0.036, p = 0.08) y periurbanas (r = -0.02, p = 0.93).
36 Para el caso de los gatos, no hubo diferencias entre su abundancia relativa (p = 0.61) y actividad (p = 0.32) entre tipos de ANP. La correlación de Spearman muestra que su abundancia relativa en ANPs urbanas no tuvo un efecto negativo sobre la riqueza (r = -0.17, p= 0.44), abundancia relativa (r = -0.06, p= 0.44) y actividad de Mm (r = 0.13, p= 0.49), así como tampoco tuvo efecto sobre los mismos valores de Mm en ANPs periurbanas (riqueza r = 0.09, p=
0.57), (abundancia relativa r = 0.16, p= 0.33), (actividad r = 0.05, p= 0.75). La actividad de gatos en ANPs urbanas tampoco tuvo un efecto sobre la riqueza (r = -0.17, p = 0.44) abundancia relativa (r = -0.05, p = 0.82) y actividad (r = -0.18, p = 0.4) de Mm, así como tampoco tuvo efecto sobre los mismos valores de Mm en ANPs periurbanas (r = 0.01, p = 0.55) (r = 0.16, p = 0.32), (r = 0.06, p = 0.72).
37
8. Discusión
8.1 Eficacia del fototrampeo de mamíferos medianos (Mm)
Registramos 11 especies de Mm con 720 días/trampa y un nivel de completitud del 91% en ANPs urbanas y periurbanas de Xalapa, Veracruz, México. De acuerdo con estos datos, nuestros estimadores señalan la posibilidad de agregar 2 especies más al inventario, por lo que se considera que el esfuerzo de muestreo fue suficiente para registrar una buena proporción de la riqueza de Mms en estos sitios. Como referencia, la riqueza de Mms descrita para el BMM en el centro del estado de Veracruz corresponde a 23 especies (Gallina et al., 2011), por lo que la ausencia de la 12 especies sin registrar en nuestro estudio pudo deberse a las características particulares de los parques, como son superficie reducida (0.4 km2 promedio), perturbación humana y a los requerimientos específicas de algunas especies. No obstante, registramos el 48%
de esta riqueza regional y el 21% de la riqueza nacional (51 especies) presentes en este tipo de vegetación (Tabla 4) (González-Ruiz et al., 2014), lo cual destaca la importancia de los parques urbanos y periurbanos como reservorios de Mm. Otros inventarios realizados en parques urbanos y periurbanos con el mismo tipo de vegetación reportan datos similares a estos, como el realizado en el parque ecológico de Huitepec, Chiapas, donde se registró el 88% (11 especies) de la riqueza total de Mm reportada para la región, equivalente al 20% de la riqueza del Estado (Naranjo y Espinoza 2001). El mismo patrón fue reportado para el parque Omiltemi en Chilpancingo, Guerrero cuya extensión alberga 11 especies de Mms que corresponden al 16% de riqueza local y al 7.4% de riqueza estatal (Flores-Villela, 1994).
Cabe señalar que inventarios previos en algunos de estos parques registraron una riqueza menor (Tabla 5). Por ejemplo, Aguilar (1995) registró 5 especies de Mm en el parque urbano Macuiltépetl, sin mencionar la metodología utilizada ni la duración del muestreo. También en el parque periurbano el Haya, Arboleda (2003) registró 6 especies de Mm mediante huellas, excretas y trampas Tomahawk en dos años de muestreo. Otro estudio realizado cercano a nuestras áreas de estudio fue el de González-Romero y López-González (1993), donde registraron 10 especies de Mm en la zona comprendida de Xalapa-Coatepec durante 2 años de muestreo, y Gutiérrez-López (2005) registró 7 especies de Mm en la Reserva periurbana de la Martinica- Banderilla durante 14 meses con trampas Tomahawk y comunicación personal. Sin embargo,
38 nuestra riqueza encontrada (11 spp.) es mayor a la registrada por estos autores. Esta diferencia pudo deberse a que el fototrampeo es una técnica que se ha señalado como una buena alternativa para el registro de Mm, ya que a comparación de las metodologías mencionadas anteriormente, puede obtener una mayor cantidad de registros con el mismo esfuerzo de muestreo (Silveira et al., 2003; Tobler, 2008; Carvalho et al., 2013). Además, esta técnica ha sido descrita como una mejor alternativa para el registro de Mm en sitios escarpados y con mucha vegetación como el BMM (Roberts et al., 2006; Monroy-Vilchis et al., 2011).
Tabla 5. Riqueza comparativa de mamíferos medianos con otros estudios en la zona.
Mm en BMM de México
González- Romero y López- González
(1993) Xalapa-
Coatepec
Aguilar
(1996) Macuiltépetl
Arboleda (2003) El Haya
Gutiérrez- López (2005) Martinica
Gallina et al.
(2011) Centro de
Veracruz
Mella-
Méndez
(2015) ANPs
Xalapa
Tlacuatzin canescens Caluromys derbianus
Didelphis marsupialis x x x x x x
Didelphis virginiana x x
Philander oposum x x x
Dasypus novemcinctus x x x x x x
Tamandua mexicana x
Alouatta pigra Ateles geoffroyi
Urocyon cinereoargenteus x x x x x x
Puma yagouaroundi x
Leopardus pardalis
Leopardus wiedii x
Lynx rufus Eira barbara
Galictis vittata x
Mustela frenata x x x
Conepatus leuconotus Conepatus semistriatus
Mephitis macroura x
Spilogale putorius
Potos flavus x
Bassariscus astutus x x x x
39
Bassariscus sumichrasti x
Nasua narica x
Procyon lotor x x x
Glaucomys volans Sciurus alleni
Sciurus aureogaster x x x x x x
Sciurus colliaei
Sciurus deppei x
Sciurus nayaritensis Sciurus oculatus Sciurus yucatanensis Otospermophilus variegatus Cratogeomys fumosus Cratogeomys merriami Cratogeomys perotensis Orthogeomys grandis
Orthogeomys hispidus x x x x
Orthogeomys lanius Pappogeomys bulleri Thomomys umbrinus
Sphiggurus mexicanus x
Cuniculus paca x
Dasyprocta mexicana x x
Dasyprocta punctata Sylvilagus brasiliensis Sylvilagus cunicularius
Sylvilagus floridanus x x x x x x
Sylvilagus insonus
Mm: Mamíferos medianos BMM: Bosque mesófilo de montaña
40 8.2 Estructura de las comunidades de mamíferos medianos (Mm) en ANPs urbanas y
periurbanas
De manera general, la especie con mayor dominancia fue el tlacuache (Didelphis marsupialis), la cual es una especie generalista y de amplia distribución, que se puede adaptar muy bien a los ambientes perturbados y pueden cambiar de hábitos alimenticios con relativa facilidad, dependiendo de la disponibilidad de recursos (Sunquist et al., 1987; Cabello, 2006), por lo que en otros estudios también ha sido la especie mejor representada (Alfaro-Espinoza, 2006; García- Burgos, 2007).
Se registraron 3 especies raras (Sylvilagus floridanus, Dasyprocta mexicana y Mustela frenata). En el caso del conejo (Sylvilagus floridanus), puede deberse a la estructura en la vegetación de los parques, ya que, de acuerdo a la bibliografía, son organismos que prefieren campos de cultivo y pastizales (Bock et al., 2006). Otra especie con poca detección fue la comadreja (Mustela frenata), posiblemente por sus hábitos cautelosos, ya que es una especie que prefiere forrajear en zonas con mayor densidad de arbustos y plantas para ocultarse de sus depredadores (González, 1997), por lo que otros estudios tampoco han podido registrar su presencia con 10,000 días/trampa (Towns et al., 2013) y varios autores la consideran una especie rara (Cruz-Espinoza et al., 2010; Zúñiga-García, 2012). Asímismo el agutí (Dasyprocta mexicana) solamente contó con un registro, probablemente porque es una especie por lo regular solitaria, altamente sensible a la perturbación y presenta gran presión en la región debido a la cacería furtiva (Coates-Estrada y Estrada, 1986; Tlapaya y Gallina, 2010), por lo que su presencia puede estar restringida también en estos sitios.
La estructura de mamíferos en ANPs urbanas y periurbanas es distinta (t = 5.3, p <
0.0001), ya que las especies Urocyon cinereoargenteus, Philander oposum y Procyon lotor pierden dominancia en las ANPs urbanas. En el caso particular de Urocyon cinereoargenteus se puede deber a que es una especie que por lo regular requiere de grandes extensiones para desplazarse en búsqueda de alimento y refugio (Servín et al., 2014), por lo que la falta de conectividad y la limitada extensión en las ANPs urbanas pudo ser un factor que influya en el poco registro de esta especie. Para el caso del mapache (Procyon lotor) y tlacuache cuatro ojos (Philander oposum) también perdieron dominancia en ANPs urbanas, ya que aunque estas
