UNIVERSIDAD DE CONCEPCIÓN
FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y OCEANOGRAFICAS DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA
DINÁMICA ESPACIO TEMPORAL DE UNA COMUNIDAD DE
ANFIBIOS EN EL CENTRO-SUR DE CHILE.
RELEVANCIA EN LAS INTERACCIONES SOCIALES DE P. thaul.
Por
HELEN GRACE DÍAZ PÁEZ
Tesis presentada a la ESCUELA DE GRADUADOS
DE LA UNIVERSIDAD DE CONCEPCIÓN
Para optar al grado de:
DOCTOR EN CIENCIAS BIOLÓGICAS, AREA ZOOLOGÍA
CONCEPCIÓN – CHILE 2003
Esta tesis ha sido desarrollada en el departamento de Zoología de la
Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas.
_______________________
Profesor
Guía Dr.
Juan
Carlos
Ortiz
Zapata
Ha sido aprobada por la siguiente Comisión Evaluadora
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Dr. Luis Parra
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Dr. Mario Penna
_______________________
Dr.
Pedro
Victoriano
Jefe de Programa
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Dulces, sonoras, roncas ranas, siempre quise ser rana un día, siempre amé la charca, las hojas delgadas como filamentos, en el mundo verde de los berros con las ranas dueñas del cielo
- Bestiario, Pablo Neruda
AGRADECIMIENTOS
Esta tesis ha sido un arduo y extenso parto. Salió a la luz en el año 2003, ayudada por grandes amigos, los que han participado en cada etapa de su elaboración. Los unos en la recolección de los datos, los otros brindando apoyo y fuerza, y los últimos con su paciencia y consejos. Por eso deseo agradecer a todas aquellas personas que han estado a mi lado en este camino.
Agradezco especialmente a los que estuvieron conmigo en el trabajo de terreno, soportando las largas horas en el agua, la lluvia, el frió y los incansables zancudos de Hualpén, gracias por eso a Daniel Pincheira, Julio Becerra, Alejandra Rodríguez, a Jorge Gallardo, quien pacientemente nos acompaño por un amor más hacia Jandy que hacia los anfibios. Gracias también a Rodrigo Sáez, quien con su cámara me acompaño permitiéndome obtener filmaciones extraordinarias. A José Castro por acompañarme y brindarme todo su apoyo, así como por escuchar mis locas elucubraciones acerca de los “sapitos”, a Isadora Castro, quien desde su primer latido supo de anfibios y terreno, gestándose a la par de esta tesis.
Agradezco también, a los integrantes del Departamento de Zoología, laborantes y docentes, a todos ellos gracias por su paciencia y por su ayuda en el momento preciso. A los docentes que han revisado el manuscrito, aportando en cada ocasión con comentarios, sugerencias y criticas, las que han quedado plasmadas en cada una de las versiones que dieron origen finalmente a esta tesis.
No puedo dejar de agradecer al director de esta tesis, el Dr. Ortiz, quien me acogió en su laboratorio, y me facilito tanto sus oficinas como el material de terreno patrocinando esta loca empresa, ni tampoco dejar de agradecer al Dr. Penna por su conocimiento e inspiración, lo que me llevo en muchas ocasiones a replantearme las interrogantes iniciales de este escrito. ¡Gracias profes por todo!
Y finalmente, y no por ello menos importante le entrego mi más profundo agradecimiento a mi familia, por su apoyo y paciencia. Porque aún sin comprender esta pasión por entender la vida de los anfibios, han estado siempre apoyándome, aquí a mi lado.
INDICE
Resumen ... 1
Abstract ... 3
Introducción general ... 5
Materiales y métodos ... 7
Capitulo 1: Partición de hábitat ... 15
Dieta de Pleurodema thaul ... 25
Solapamiento dietarios en tres anuros de humedal ... 44
Patrones de actividad de tres anuros de humedal ... 74
Capitulo 2:Biología poblacional ... 102
Parámetros poblacionales de Pleurodema thaul ...…... 108
Ciclo reproductivo de Pleurodema thaul ... 128
Antecedentes sobre la Biología poblacional de Batrachyla taeniata ... 157
Capitulo 3: Comportamiento Social ... 177
Patrones de espaciamiento en los coros de Pleurodema thaul ... 187
Fidelidad al sitio de Pleurodema thaul ... 223
RESUMEN
La ecología de comunidades se preocupa de los mecanismos que determinan las interacciones entre las especies. Numerosos estudios han demostrado que tanto los factores bíoticos como abióticos, se encuentran regulando estas interacciones. La presente tesis estudia la utilización del hábitat de humedal en la zona de Concepción, en forma alternada y sincrónica por las tres especies de anuros que en él habitan. Además, se estudian aspectos de la conducta social de P. thaul que son importantes para las relaciones de este anuro con las otras especies con las que comparte el hábitat.
Las interacciones de los anfibios de Hualpén están reguladas por el hábitat y las variaciones climáticas, donde diferencias en microhábitat se ven reflejadas en la dieta y el solapamiento dietario de las tres especies. Mientras que la actividad esta reguladas por variables meteorológicas, entre las cuales las precipitaciones y las temperaturas son las variables que explican de mejor forma la abundancia y actividad temporal de los anuros que conforman este ensamble.
Dentro de este contexto, destacan las interacciones sociales de P. thaul, anfibio cuya conducta en “lek” lo hace de gran relevancia para el estudio social. Durante el período reproductivo, los machos de P. thaul permanecen cantando en el agua de pozas o pantanos y forman coros compuestos por 3 a 8 machos adultos, con una distribución espacial de tipo contagioso / regular. Cada macho se ubica preferentemente a una distancia de 400 a 600cm de su vecino más cercano y no se observa relación entre las distancias individuales y el tamaño corporal.
Los machos de P. thaul presentan una considerable fidelidad al sitio reproductivo. Un 36.92% retorna al menos una vez al sitio, con una permanencia
promedio de 4 días. La medida de la fidelidad es equivalente a una distancia radial de 1.70m. El tamaño de los machos que presentan fidelidad es superior al de los machos que no presentan esta conducta.
Los resultados muestran que la permanencia o fidelidad al sitio le significa a los machos un costo energético, donde el 46.9% de los machos con fidelidad al sitio presentan perdida de masa, en tanto que el 31.5% no muestran cambios y un 18.5% ganan masa..
Cabe destacar que los resultados de este estudio aportan datos al conocimiento y descripción de la biología tanto de poblaciones como comunitaria. Pese al amplio rango de distribución que presentan estas especies su situación es vulnerable, existiendo escasos estudios que aporten antecedentes que contribuyan a reconocer su estado real de conservación.
ABSTRACT
The ecology of communities studied the mechanisms that determine the interactions among the species. Numerous studies have demonstrated that factors bíotics and abiotics, influences on species regulating these interactions. The present thesis studies the use of a wetland in Concepción – Chile. We studied the habitat uses alternate and synchronous for three anuran that inhabit this wetland, and in particular we studied aspects by the social behavior of P. thaul necessary for their relationships with the other anurans that living in this habitat, too.
The interactions of the amphibians in Hualpén are regulated by the habitat and the climatic variations, where differ in microhabitat are reflected in the diet and the overlap of the three species. While the activity this regulated by meteorological variables, which precipitations and temperatures are the variables that explain in a better way the abundance and temporary activity of the three anurans species that conform this assembles.
In this context, we highlight the social interactions of P. thaul. This amphibian has behavior in "Lek", and this makes their studies of great relevance for understand the social behavior in this area. During reproductive period, the males of P. thaul remain singing from the water of ponds or swamps, they forming chorus composed for 3 to 8 mature males, with a space distribution of type contagious/regular. Each male was located preferably at a distance from 400 to 600cm of his nearest neighbor, and we not observed relationship between the nearest neighbors distances and the body size.
The males of P. thaul presented a strong site fidelity, and 36.92% returns at least once to the breeding site, with a permanency average of 4 days. The measure of the site
fidelity was equivalent at a radial distance of 1.70m. The size of the males that present site fidelity was superior that those males that don't present this behavior.
The results a strong energetic cost for males that had attendance or site fidelity, 46.9% of the males that return to the breeding site shows a lost of mass, 31.5% doesn't show changes, and 18.5% they gain mass.
This study contribute data to the knowledge and description of populational and ecological biology, for three anurans which are in a vulnerable situation, even when they has wide range distribucional, due a scarce of studies that contribute antecedents that help to recognize their real state of conservation.
INTRODUCCIÓN
Durante las últimas dos décadas, los ecólogos conductuales han intentado conocer los factores que forman la evolución de los sistemas de apareamiento, y han dado énfasis a las variables ecológicas como modeladores evolutivos de éstos sistemas (Rubenstein & Wrangham, 1986, Murphy, 1992). Las características del hábitat y su relación con los vertebrados que en él se encuentran, ha sido tema recurrente dentro de este tipo de estudios (Johnson, 1980; Morrison et al., 1992; Block & Brenan, 1993 fide Block & Morrison, 1998). El hábitat influye sobre los animales en sus requerimientos de espacio, alimentación, reproducción, y en las interacciones sociales producidas durante los diferentes estados de vida (Simberloff, 1988).
Los estudios en anfibios han determinado que los taxa sintópicos tienden a particionar los recursos reproductivos en forma espacial y/o temporal para evitar (Crump, 1971; Donnelly & Guyer, 1994; Maiorana, 1976) o regular la competencia intra e interespecífica (Drewry & Rand, 1983; Gerhardt & Schwartz, 1995; Hairston, 1980a, 1980b; Nishikawa, 1990). De esta manera, segregan tanto sus sitios de llamada, como los sitios de oviposturas (Crump, 1974; Duellman, 1978; Duellman & Crump, 1974; Duellman & Pyles, 1983).
La declinación de las poblaciones de anfibios (Alford & Richard, 1999; Anónimo, 1999; Blaustein & Wake, 1995; Rámirez et al., 1998) y el fracaso de muchos proyectos de conservación y relocalización de herpetozoos, han contribuido a reconocer la importancia de la selección de micro y macrohábitat por parte de estos vertebrados (Block & Morrison, 1998). Se sabe que muchos de estos proyectos, al menos en parte no han llegado a buen fin, porque sólo consideraban los factores
biológicos generales de las especies (v.gr. tamaño poblacional y tasa de supervivencia), dejando de lado las preferencias de hábitat (Beebee, 1983; Dodd, 1988), las que aportan antecedentes necesarios para el apropiado manejo y la conservación de éstas (Block & Morrison, 1998; Soulé, 1983).
La perdida de los sitios reproductivos se ha constituido en uno de los principales factores que influyen en la declinación de las poblaciones de anfibios (Beebee, 1983; Cooke & Fergunson, 1976). Las áreas más afectadas son las de humedales, en donde se reproducen la mayor parte de las especies de anuros y de salamandras (Anónimo, 1999; Barinaga, 1990; Blaustein & Wake, 1995; Crump et al., 1992; Phillips, 1990; Wake, 1991; Wyman, 1990). En Estados Unidos se ha demostrado en forma reciente, una considerable perdida de los humedales de pequeño tamaño (0.2 a 2.0ha.) lo que ha afectado a muchas especies de anfibios (Annong & Stevens, 1989, fide Richler & Azous, 1995).
En Chile las áreas de humedal son constantemente eliminadas, sin que exista una clara preocupación por el problema (Ibarra-Vidal, 1989). Los estudios batracológicos en su mayoría han estado orientados a esclarecer situaciones taxonómicas (Díaz-Páez & Ortiz, 1996), y sólo unos pocos han considerado la coexistencia y preferencias de hábitats, aún cuando en forma meramente descriptiva (Diaz & Valencia, 1985; Diaz et al., 1987; Penna & Veloso, 1990).
La presente propuesta de investigación está en el ámbito de la ecología de comunidades y poblaciones, y propone determinar la forma en que anfibios del sur de Chile utilizan los hábitat de humedal, con detalles acerca del rol espacial y las características individuales sobre la estructura social en una de las especies, Pleurodema
hábitat de tres especies de anuros de hábitat de humedal (Batrachyla taeniata,
Caudiverbera caudiverbera y Pleurodema thaul); (2) Describir la biología poblacional
de estas especies; (3) Estudiar las conductas asociadas a los coros de P. thaul en las agregaciones de esta área.
MATERIALES Y METODOS
El estudio consideró 3 especies de anfibios que habitan un humedal del centro – sur de Chile. El trabajo de campo consistió de observaciones naturalísticas realizadas desde junio de 1997 a diciembre del 2001. Se determinó un periodo de observaciones preliminares de tres meses para escoger el área de estudio y las metodologías adecuadas al sitio.
El área de colecta correspondió a los sectores de humedales presentes en el Centro de Biología Terrestre del Departamento de Botánica de la Universidad de Concepción ubicado en el sector de Hualpén (Talcahuano) (Fig. 1). Las características del hábitat en que se encuentren los individuos fueron anotadas siguiendo las pautas de Inger (1994) y Díaz & Valencia (1985). Para la observación de la influencia de los factores abióticos se tomaron los datos de temperatura del aire y del agua, los que fueron complementados con los de precipitación, presión barométrica, humedad relativa y temperaturas máximas y mínimas obtenidos por la estación Meteorológica “Defao” de la Universidad de Concepción y la Estación Metereológica del Aeropuerto Carriel Sur.
Los métodos variaron de acuerdo a los objetivos y actividades a desarrollar. Para las mediciones comunitarias se visito el área quincenalmente, prolongándose por tres
periodos reproductivos. Para las muestras se procedió a marcar el sitio en cuadriculas de 15 x 15m. (sensu Heyer et al., 1994; Aichinger, 1987), eligiendo al azar dos cuadrantes distanciados en un mínimo de 200m. Los sitios de actividad de cada una de las especies se caracterizaron vegetacional y espacialmente evaluando la actividad vocal y tomando muestras de los individuos para el análisis poblacional y de dieta (capitulo 1). Las muestras de contenido estomacal se obtuvieron mediante la técnica de "Stomach-Flushing" (Beebee, 1996; Legler & Sullivan, 1979; Leclerc & Courtois, 1993).
Para las mediciones poblacionales se procedió a capturar manualmente los especímenes, indicando el sitio y ubicación de la captura para la realización de los mapas de distribución. Posteriormente se procedió a sexarlos, pesarlos mediante una balanza digital de 0.1g de precisión, y medir los tamaños corporales desde el hocico a la cloaca con un Vernier digital de sensibilidad 0.01mm. Todos los especímenes fueron marcados por medio de la amputación de ortejos "toe-clipping" (Martof, 1953), para luego ser liberados en el sitio de colecta (Donnelly et al., 1994) (capitulo 2).
El estudio de conducta social se llevo a cabo en P. thaul, mediante visitas al área de estudio con una duración de 4 días consecutivos cada mes. Se realizó el seguimiento de los individuos en forma espacial y temporal a través de los cuadrantes establecidos previamente (capitulo 1). Se midieron la permanencia o fidelidad al sitio, las distancias mínimas entre machos cantores y distancias entre machos cantores y machos satélites. Para lo cual se marco la ubicación espacial de cada individuo al interior de los cuadrantes mediante boyas flotantes y cintas fluorescentes (capitulo 3).
A fin de relacionar los parámetros acústicos con la conducta social dentro de la agregación reproductiva de P. thaul se procedió a grabar 3 a 5 minutos de los cantos de advertencia por medio de una grabadora manual Marantz Modelo PMD 430 con
micrófono condensador Shure Prologue Modelo 16L-LC. Para los registros de las intensidades de las emisiones, se ubicó frente al macho vocalizante un decibelímetro Sharp. Todas las mediciones fueron realizadas a 50 cm del individuo (Solis, 1994) (capitulo 3).
Los resultados fueron analizados mediante test estadísticos utilizando el software SPSS/PC+ (Dytham, 1999).
Figura 1: (a) Localización geográfica del humedal de Hualpén, Talcahuano, Chile (36º47’S, 73º02’O; 10m.s.n.m); (b) Detalle del área de estudio, con los cuadrantes demarcados por las líneas horizontales A, B, C, D, E, F, G, y líneas verticales desde los números 1 –11.
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INTRODUCCIÓN
Los estudios de estructura de comunidades de anfibios, realizados en las últimas tres décadas, fueron hechos en su mayor parte en ranas adultas de ecosistemas tropicales (Inger, 1969; Inger & Colwell, 1977; Duellman, 1988, 1989, 1990; Sredl & Collins, 1992; Toft, 1980, 1981, 1985; Toft & Duellman, 1979).
Algunos trabajos cuantificaban la estructura de las comunidades, considerando los períodos reproductivos (Crump, 1971; 1974; Duellman, 1978, 1988, 1989), pero se realizaron pocos estudios acerca del uso de los hábitats y sus recursos. Para aquellos trabajos que abordaban este problema (Crump, 1974; Inger, 1969; Inger & Colwell, 1977; Heyer, 1973), la organización comunitaria dependia de los recursos relacionados con la reproducción, como sitios de llamada y de oviposición (Crump, 1971; Maiorana, 1976), sin considerar otras características del hábitat.
Los estudios de comunidades no restringidos a los periodos reproductivos, han otorgado mayor preponderancia a los factores abióticos y a las características del hábitat (Aichinger, 1987; Dunson & Travis,1991; Gascon, 1991). Duellman (1990) atribuye igual importancia a ambos tipos de factores, como determinantes de la organización comunitaria, y en la actualidad se considera que diversas características del hábitat, incluidas la disponibilidad de alimento y tiempo de actividad son importantes para la estructura de comunidades animales (Hurlbert, 1978; Lizama et al., 1990; Toft, 1985).
Una herramienta útil en el estudio de las comunidades es el concepto de nicho, término por el cual las poblaciones de cada especie se especializan dentro de una comunidad. Para cada especie, la principal ventaja es el grado de protección frente a la competencia, limitando los recursos utilizados, ya sea en el espacio o en el tiempo, y
diferenciándose de las otras especies con las que forman la comunidad (Whittaker, 1975). El nicho es un concepto ecológico multidimensional o de hipervolumen, que representa todas las condiciones necesarias para que la especie pueda mantener una población viable (Begon, 1997). Los estudios ecológicos han determinado que con tan sólo los ejes de dieta, actividad y hábitat, se logra describir el nicho de la mayor parte de las especies (Hurlbert, 1978; Pianka, 1973).
En estudios de comunidades animales el hábitat es la dimensión que segrega más claramente a las distintas especies (Lizama et al., 1990; Schoener, 1974). Esta separación considera la selección de microhábitat (Block & Morrison, 1998; Toft, 1985) relegando a un segundo plano a los recursos actividad y dieta (Toft, 1985). La segregación de microhábitat minimizaría la competencia interespecifica (Krzysik, 1979) mediante dos modalidades: (1) formando grupos discretos de individuos monoespecíficos aislados de los heteroespecificos; (2) compartiendo individuos heteroespecíficos el mismo hábitat reproductivo, pero con diferencias en el microhábitat (ejemplo: altura de las perchas o tipos de vegetación) (Gerhardt & Schwartz, 1995).
Sin embargo, la segregación también se cuantifica en los otros componentes del nicho (dieta y períodos de actividad) (Toft, 1985). El curso temporal de actividad de los anfibios, se ve afectado por las variaciones climáticas, en precipitaciones, presión barométrica, humedad relativa y temperatura (Murphy, 1992). Las fluctuaciones anuales en precipitación, generalmente afectan el hidroperíodo de la poza, pudiendo correlacionarse con el número de individuos que cantan (Cardoso & Haddad, 1992) y se reproducen en este tipo de ambiente (Pechmann et al., 1991 fide Moreira & Barreto, 1997). La temperatura se correlaciona con el número de machos que vocalizan durante una estación (Fukuyama & Kusano, 1992; Moreira & Barreto, 1997).
Diversos estudios reconocen la importancia de la dieta en la segregación de especies en una comunidad. Algunos anuros reducen el consumo de alimento durante la época de reproducción (Duellman & Trueb, 1986; Larsen, 1992) experimentando una perdida importante del peso corporal durante estos períodos (Arak, 1983a y 1983b; Robertson, 1986). Otros anuros en tanto, consumen grandes cantidades de invertebrados durante el periodo reproductivo (Whittaker et al., 1977).
Los hábitos alimenticios proporcionan información acerca de la historia de vida y patrones conductuales de los anuros (Wells, 1978). Las modificaciones del hábitat afectan las dietas y la estructura de las poblaciones (Anderson et al., 1999; Beebee, 1996; Krzysik, 1979; Toft, 1981), por lo que la comparación de las dietas de las diversas especies que se reproducen y se alimentan en el mismo humedal, podrían definir el rol de estas especies en las interacciones ecológicas (Wells, 1978; Murphy, 1992).
En Chile, los estudios sobre comunidades de anfibios son escasos, estando restringidos al ámbito acústico. Las especies de comunidades del sur de Chile se han dividido, de acuerdo a las preferencias de hábitat elegidos por los machos que vocalizan, en tres tipos: terrestres superficiales, terrestres en cavidades y acuáticos (Penna & Veloso, 1990). Estos estudios, junto a los de Díaz et al. (1987) y Díaz & Valencia (1985) han proporcionado antecedentes descriptivos que permiten reconocer diferencias en la elección de microhábitat.
En los hábitats de humedal de la zona de Concepción son características las comunidades de anuros formadas por Batrachyla taeniata, Pleurodema thaul y
Caudiverbera caudiverbera (obs. Pers.). Estudios previos muestran que B. taeniata
utiliza el hábitat del humedal al inicio de la temporada de lluvias (otoño) vocalizando oculta entre los pastizales, mientras que P. thaul y C. caudiverbera se encuentran
durante las temporadas de invierno y primavera (Formas, 1979), segregandose espacialmente en áreas de distinta profundidad del agua (Díaz-Páez & Ortiz, 1998). Sin embargo, falta evaluar las interacciones entre estas especies, y la importancia selectiva de la segregación y/o sobreposición espacial, temporal y dietaria.
Para resolver esta interrogante se ha determinado la dinámica de substitución en el espacio y en el tiempo de las tres especies de anuros (Batrachyla taeniata,
Caudiverbera caudiverbera y Pleurodema thaul) en un hábitat de humedal de la VIII
Región en Chile, confrontando las siguientes hipótesis:
H1: La coexistencia de las tres especies de anfibios en el hábitat de humedal, está determinada por una segregación del nicho en los ejes espacial, temporal y dietario, marcada por preferencias de microhábitat en cada especie.
H2: La coexistencia de las tres especies de anfibios en el hábitat de humedal, esta determinada por una segregación temporal, influida por las condiciones metereológicas en la zona.
Los resultados son entregados en forma separada, en un primer lugar se analiza el eje dietario del nicho a través de la descripción de la dieta de P. thaul, y su posterior comparación con la dieta de las otras dos especies (B. taeniata y C. caudiverbera). Mientras que el análisis de los ejes temporal y espacial se desarrolla mediante la comparación de los periodos de actividad y la selección de microhábitat que realizan cada una de las especies contempladas en el estudio.
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HÁBITOS ALIMENTARIOS DE PLEURODEMA THAUL EN CONCEPCIÓN, CHILE.
Feeding habits of Pleurodema thaul in Concepción, Chile.
HELEN DÍAZ-PÁEZ & JUAN CARLOS ORTIZ
Departamento de Zoología, Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas, Universidad de Concepción, Casilla 160-C, Concepción, Chile
RESUMEN
Se analizó la dieta de una población del sapito de cuatro ojos (Pleurodema thaul) de la localidad de Hualpén (Talcahuano, Chile). El estudio se realiza durante los periodos reproductivos (junio-diciembre) que comprenden los años 2000 y 2001. Estos anuros destinan una menor importancia al consumo de presas durante la época reproductiva, por lo que presentan una baja frecuencia de ocurrencia (50.63%). La dieta de P. thaul está compuesta fundamentalmente de artrópodos (IRI = 0.92), con un consumo de menor importancia de vegetales (IRI = 0.035). Se determinó una alta diversidad de ítems de presa (37 taxa). Los ítems alimentarios dípteros y arácnidos son los más comunes. No se detectan relaciones entre el tamaño de las presas y el tamaño de los anuros.
ABSTRACT
We examined the diet for four eyes toads (Pleurodema thaul) in Hualpén (Talcahuano, Chile). The study was carried out during the breeding season (June - December) in 2000 and 2001. These anurans consume fewer preys during the breeding season, and they present a low occurrence frequency (50.63%). The results show the P. thaul diet, compound for arthropods (IRI = 0.92), with a consumption less importance of vegetables (IRI = 0.035). We determined a high diversity of prey, with 37 taxa of invertebrates. The alimentary items dipteral and arachnids are the most common. No relationships occurred between the size of the preys and the size of the anurans.
INTRODUCCIÓN
Los hábitos alimentarios proporcionan información acerca de la historia de vida y patrones conductuales de los anuros (Wells 1978; Murphy 1992). Los estudios han determinado que los anuros consumen gran cantidad de invertebrados en condiciones naturales (Whitaker et al., 1977) y el tamaño del cuerpo a menudo influye en la selección de las presas (Boice & Williams, 1971).
Estos antecedentes han llevado ha determinar una influencia del hábitat sobre las poblaciones de anfibios, donde las modificaciones de éste afectan la dieta y la estructura de las poblaciones (Anderson & Mathis 1999; Anderson et al. 1999; Beebee 1996; Krzysik 1979; Toft 1980, 1981). La dieta se transforma entonces, en un importante componente de la historia natural de las especies, y sugiere consecuencias ecológicas en la vida de estas en los diferentes hábitat (Anderson & Mathis, 1999).
En Chile, la información acerca de los hábitos alimentarios de anfibios es escasa y deficiente, donde la mayor parte sólo menciona datos puntuales y de dietas en laboratorio (Cei 1962, 1980; Pincheira-Donoso 2002a, 2002b; Valencia et al. 1982). Núñez et al. (1982) muestran diferencias en las dietas de dos poblaciones de B.
spinulosus las que se relacionan con la altitud.
La especie Pleurodema thaul (“sapo de cuatro ojos”) es uno de los anuros más comunes de los humedales chilenos con una distribución que abarca desde la II a XII Regiones (Formas, 1995). Sin embargo, para P. thaul sólo se conoce la dieta en condiciones de cautiverio ha base de lombrices de tierra (Cei, 1962).
Los objetivos del presente trabajo son: determinar el tipo de presa, su cantidad e importancia relativa en la dieta de los adultos de P. thaul; y la relación entre los tamaños de presa y el tamaño del depredador.
MATERIALES Y MÉTODOS
Composición de la dieta.- Se realizaron visitas periódicas desde junio de 2000 a
diciembre de 2001, a la estación de Biología Terrestre de la Universidad de Concepción, ubicada en el Parque Pedro del Río Zañartu, en Hualpén, Concepción (36º47’S, 73º02’O; 10m.s.n.m). Los ejemplares fueron capturados manualmente entre las 22:00 y 03:00 hrs. Cada animal fué pesado (0.1g de precisión) y medido la longitud hocico-cloaca (LHC) con un Vernier de 0.5 mm de precisión. Los contenidos estomacales se obtuvieron mediante la técnica de “Stomach Flushing” (Legler & Sullivan 1979; Leclerc & Courtois 1993). En el laboratorio, se analizaron las muestras bajo una lupa estereoscópica Olympus SZ40. Los ítems de invertebrados fueron determinados hasta el nivel de familia (Peña 1988; Artigas 1994a, 1994b), mientras que los vegetales sólo fueron considerados como restos sin determinar.
Para cada ítem se registró el número total por individuo, y fueron medidos el largo, ancho y grosor promedio utilizando un ocular micrométrico. El volumen de cada presa se estimó al considerar sus formas como cuerpos geométricos sólidos, cilíndricos o rectangulares (Jones 1982; Maiorana 1978; Petranka 1984). Con estos datos se calculó el porcentaje agregado de volúmenes y el número de ítems de consumo para cada especie (Litvaitis et al., 1994).
Relación entre el tamaño presa-depredador.- Para estimar la relación entre el tamaño de
presa y el tamaño del depredador se realizó una regresión entre los volúmenes de los mayores y menores ítems de presa versus el tamaño del depredador (LHC).
Composición de la dieta.- Se determinó un índice de importancia relativa (IRI; Powell et al. 1990) para cada taxón de invertebrados en los ítems de consumo por año, cuya
formula es la siguiente: 3 / ) (N W F IRI = + +
donde N es el porcentaje numérico agregado, W es el volumen porcentual agregado y F la frecuencia de ocurrencia. Este índice permite comparar la importancia relativa que cada ítem representa en la dieta total de la especie depredadora.
Los valores de IRI fueron utilizados para estimar la relación entre el tamaño de presa y el tamaño del depredador a través de la regresión de los volúmenes de los mayores y menores ítem de presa versus el tamaño de los anuros (LHC).
En forma adicional, se utilizó el volumen como un índice del tamaño de presa. A partir de esto se examinó la relación taxonómica específica presa-depredador, a través de la regresión de los volúmenes de los ítem alimentarios más comunes dentro de los tres órdenes de artrópodos más abundantes (díptera, arácnida, y anfípoda), versus el tamaño corporal de los anuros. Mientras que la frecuencia de ítem alimentarios y el número de estómagos que contienen alimento son comparados entre años usando el test G (α = 0.05). (Anderson et al. 1999).
Se comparó la dieta entre años, calculando la amplitud de nicho trófico (DB) durante los años 2000 y 2001 (Pianka 1974). La amplitud de nicho trófico se basó en el índice de diversidad de Simpson (1949):
n p DB n i i / 1 1 2 =
∑
donde pi es la proporción del recurso i-esimo (volumen o número). Cuando se divide por el número de categorías usadas (n), el índice varia entre 0 (indica un bajo rango dietario) y 1 (indica un amplio rango dietario).
RESULTADOS
Composición de la dieta.- Se recolectaron 160 ejemplares de P. thaul de los cuales n =
81, presentaban contenido estomacal. La dieta comprendió un total de 502 presas repartidas en 37 taxa (Tabla 1). La frecuencia de los estómagos que contienen presas no presenta diferencias entre años (G = 8.98; 1 gl; P > 0.05). El análisis estomacal determinó la presencia de detritos y restos vegetales. Los detritos consistieron de pequeños gránulos de minerales y los vegetales incluyeron trozos de tallos, hojas y semillas indeterminadas.
El mayor IRI estuvo representado por los ordenes Díptera, Anfípoda y Arácnida los que hacen un 50% de la dieta total de esta especie (Tabla 1). Al considerar la
dominancia es el ítem Tipulidae, que por número como por volumen, el que representa el principal ítem de consumo en P. thaul.
No existen diferencias significativas en la frecuencia de captura dentro de los seis ítems más importantes de presa (Anyphanidae, Amphipoda, Araneidae, Muscidae, Drosophilidae y Tipulidae). Los resultados muestran que el consumo de estos ítems no difiere entre años (G = 265.49; 5 gl; P > 0.05).
Los valores de IRI para cada ítem, muestran que P. thaul consumió abundantes tipulidos durante ambos años, transformándose este ítem en el consumo principal (Tabla 1). Sin embargo, durante el año 2000 los múscidos presentan la mayor frecuencia, en cambio los drosofílidos lo hacen en el año 2001. Para este anuro, tipulidos, anfípodos, múscidos, drosofílidos, anifánidos, y araneidos son las categorías dominantes de presas de acuerdo a los valores de importancia (Tabla 1), por lo que son utilizados para el análisis de selección por tamaño de presa.
Por otra parte se determinó que P. thaul presenta una baja amplitud dietaria, tanto en el volumen de las presas consumidas, como en el número de ítems que componen su dieta (Fig. 1).
Relación tamaño de presa-depredador.- Aún cuando P. thaul presenta un rango amplio
de tamaños de presa (rango: 1.88 - 502.40), los resultados muestran un consumo más abundante de las presas con tamaños que fluctúan entre los 60-100mm3, y una
disminución en el consumo de aquellas presas que exceden los 100mm3 (Fig. 2).
Los resultados muestran una ausencia de relación entre el tamaño de P. thaul y el volumen de las presas. De esta manera P. thaul (tamaño corporal, X = 37.34mm ±
4.50mm) consumen un extenso rango de tamaños de presa ( X = 37.80mm3 + 62.16mm3), sin que exista una relación entre el tamaño de éstas respecto al tamaño del depredador (r2 = 0.062, F = 2.52, P = 0.120).
El análisis de los seis taxa más importantes de acuerdo a los valores de IRI versus el tamaño corporal de los ejemplares, muestra una ausencia de correlación entre el tamaño de presa y el tamaño del depredador (Fig. 3).
DISCUSIÓN
Los resultados muestran que P. thaul posee un consumo mayoritario de dípteros, fundamentalmente tipulidos, en relación a los otros ítems. Este consumo preferencial de los tipulidos se debe particularmente a que son presas grandes y nocturnas, lo cual coincide con los periodos máximos de forrajeo y actividad reproductiva de estos anuros (obs. personal).
En el análisis de los contenidos estomacales destaca la presencia de restos de vegetales. El consumo de vegetación es probablemente accidental producido al momento de la captura de sus presas (Whitaker et al.1977; Stebbins & Cohen, 1995; Anderson et
al. 1999). Sin embargo, no existe claridad respecto a la importancia del ítem vegetal
dentro de la dieta de anuros. Algunos autores argumentan que los vegetales podrían ser consumidos activamente y utilizados como un medio de arrastre para ayudar en la eliminación de parásitos intestinales, y exoesqueletos de invertebrados. Otra posible
utilización se refiere a una contribución a la nutrición, y/o como un recurso de agua adicional para prevenir desecación (Anderson et al. 1999).
Los escasos antecedentes dietarios en anfibios chilenos, reportan la presencia de abundante vegetación en una población de B. spinulosus (Núñez et al., 1982). Según estos autores, dichos anuros consumirían en forma selectiva microalgas, de manera de obtener nutrientes a partir de ellas. En nuestro estudio, existe un consumo de vegetales por parte de P. thaul ( ), y será necesario evaluar a futuro la probable función que cumple este ítem alimentario para la especie.
035 . 0 = IRI X
Para esta especie no existen antecedentes dietarios claros, sólo es posible encontrar las menciones al consumo como generalistas, realizadas por Cei (1962, 1980). Nuestro resultados en P. thaul muestran una tendencia a consumir tanto taxa de organismos terrestres como acuáticos (dípteros, anfípodos y arácnidos). La influencia de la disponibilidad de presas tanto en tipo como en cantidad han sido reportadas en diversas especies de anuros (Whittaker et al. 1977; Anderson et al. 1999).
Muchos anuros se alimentan de una variedad de organismos vivos sin que al parecer discriminen entre distintas presas. Sin embargo, se ha detectado que tanto los atributos de tamaño, movimiento, palatabilidad, y valor nutritivo pueden afectar la selección que hacen los anuros del alimento (Anderson & Mathis 1999; Anderson et al. 1999). Sin datos disponibles acerca de la oferta ambiental, no es posible referirse a una selección de los ítems alimentarios determinados con mayor valor de importancia.
La depredación tamaño-selectiva es un rasgo común de las interacciones depredador–presa, para una variedad de ambientes acuáticos (Werner & Hall 1974; Newman & Waters 1984; Parker 1994). Basados en esta premisa, se ha determinado la
ausencia de evidencias que demuestren que el número de presas así como el tamaño de éstas este relacionado con la longitud corporal en P. thaul. Consecuentemente para esta especie de anuro, individuos grandes y pequeños consumen rangos de tamaño de presa similares.
Agradecimientos.- Los autores agradecen a Julio Becerra, José Castro, Daniel Pincheira- Donoso y Alejandra Rodríguez por su ayuda en la recolección de los datos en terreno. A las Dras. Eugenia Casanueva y Vivian Jerez, así como al Biólogo Milenko Aguilera por su asistencia en la determinación de los invertebrados, y al Profesor Hugo Moyano por facilitarnos el material óptico utilizado. Este trabajo forma parte de la tesis del primer autor para optar al grado de Doctor en Ciencias Biológicas (Departamento de Zoología, Universidad de Concepción).
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Tabla I: Datos dietarios para P. thaul: En negrita valor de importancia; en paréntesis, número total de presas, volumen total de presas (ml), ocurrencia de cada tipo de presa.
Table I: Dietary data for P. thaul. Important value (in Boldface); in parenthesis, total number of preys, volume of preys (ml), frequency of prey type.
Ítem de Presa P. thaul 2000
(n = 47 P. thaul 2001 (n = 34) INSECTA COLEOPTERA Anthicidae 0.036 (10 / 0.0079 / 7) - Carabidae 0.020 (3 / 0.0211 / 3) (1 / 0.0084 / 1) 0.008 Carabidae (larva) - 0.065 (7 / 0.1483 / 5) Elatheridae (larva) 0.005 (1 /0.0019 / 1) - Helodidae 0.006 (1 / 0.0086 / 1) - Hidrophylidae 0.013 (1 / 0.0457 / 1) - Latrirididae - 0.009 (1 / 0.0098 / 1) Staphilinidae - 0.016 (4 / 0.0023 / 2) DIPTERA Drosophilidae 0.048 (11 / 0.0155 / 8) (15 / 0.0214 / 11) 0.080 Drosophilidae (pupa) 0.006 (1 / 0.0007 / 1) - Muscidae 0.139 (23 / 0.5650 / 9) (8 / 0.0381 / 6) 0.049 Tabanidae (larva) 0.011 (2 / 0.0009 / 2) - Tipulidae 0.200 (55 / 0,2650 / 22) (66 / 0.3556 / 22) 0.249 Tipulidae (larva) - 0.022 (3 / 0.0102 / 3) HEMIPTERA Saldidae 0.005 (1 / 0.0002 / 1) - HYMENOPTERA Formicidae 0.024 (7 / 0.0022 / 4) - Sphesidae - 0.016 (2 / 0.0122 / 2)
Braconidae 0.005 (1 / 0.0004 / 1) - HOMOPTERA Aphididae 0.032 (6 / 0.0017 / 6) - Delphacidae 0.024 (4 / 0.0118 / 4) - LEPIDOPTERA Geometridae (larva) 0.037 (3 / 0.0986 / 3) (4 / 0.1791 / 3) 0.057 Geometridae (pupa) 0.023 (10 / 0.0078 / 3) (11 / 0.0083 / 4) 0.033 NEUROPTERA Crysopidae - 0.010 (2 / 0.0139 / 1) ORTHOPTERA (restos) 0.006 (1 / 0.0010 / 1) (1 / 0.0008 / 1) 0.007 CHELICERATA ARÁCHNIDA Anyphanidae 0.066 (12 / 0.1442 / 8) (3 / 0.0254 / 3) 0.026 Araneae 0.040 (9 / 0.0312 / 7) (8 / 0.0338 / 5) 0.044 Clubionidae 0.020 (5 / 0.0045 / 4) (1 / 0.0011 / 1) 0.007 ACARI Hydrozetoidea 0.010 (3 / 0.0001 / 2) (4 / 0.002 / 2) 0.016 Liacaroidea 0.032 (12 / 0.0002 / 6) (4 / 0.0001 / 2) 0.016 Trombidiidae 0.006 (2 / 0.0031 / 1) - Oppioidea 0.005 (1 / 0.0001 /1) - Digamasellidae 0.005 (1 / 0.0001 / 1) - CRUSTACEA O. Amphipoda 0.030 (6 / 0.0160 / 5) (26 / 0.0738 / 8) 0.084 O. Isopoda Oniscidae 0.033 (17 / 0.0092 / 5) (6 / 0.0040 / 4) 0.030 Huevos 0.035 (20 / 0.0002 / 4) (79 / 0.0002 / 2) 0.067 Vegetales 0.036 (11 / 0.020 / 5) (6 / 0.0005 / 5) 0.034
0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25 Volumen Número Amplitud dietaria 2000 2001 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 0-10 10.1-20 20.1-30 30.1-40 40.1-50 50.1-60 60.1-70 70.1-80 80.1-90 90.1-100 100.1-150 150.1-200 200.1-250 250.1-300 >300 Volumen Invertebrados (mm3) % Frecuencia
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 0 20 40 Drosophilidae 60 0 10 20 30 40 50 60 70 80 0 20 40 6 Muscidae 0 0 50 100 150 200 250 300 350 0 20 40 Anyphanidae 60 0 5 10 15 20 25 30 35 0 20 40 60 Araneidae Volumen presa (mm3) 0 10 20 30 40 50 60 70 0 20 40 6 Tipulidae 0 Amphipoda 0 5 10 15 20 25 30 35 40 0 20 40 60 T a m a ñ o C o r p o r a l ( m m )
Figura. 1: Amplitud dietaria, DB (Pianka 1974) Basado en los ítem de presa consumidos por Pleurodema thaul en Hualpén durante los años 2000 y 2001.
Figure. 1: Diet breath , DB (Pianka 1974) Based in the prey ítems consumed for
Pleurodema thaul in Hualpén during 2000 and 2001.
Figura. 2: Distribución de la frecuencia (%) de las clases de volumen de presa en la dieta de Pleurodema thaul.
Figure. 2: Frequencies distributions (%) of volumen classes diet of Pleurodema thaul.
Figura. 3: Relaciones entre el tamaño corporal de los anuros y el volumen de los ítems de presa dentro de los seis más frecuentes ordenes de artrópodos. • consumo del ítem alimentario por Pleurodema thaul: Anyphanidae R2 = 0.006, P = 0.0491, n = 15, Araneidae R2 = 0.199, P = 0.185, n = 16, Drosophilidae R2 = 0.178, P = 0.375, n = 27;
Muscidae R2 = 0.152, P = 0.414, n = 31; Tipulidae R2 = 0.016, P = 0.82, n = 121; Amphipoda R2 = 0.02, P = 0.304, n = 26.
Figure. 3: Relationships between of body size and volume of ítems prey, in six more frequent order of arthropods. • consumption of the alimentary items for Pleurodema
thaul: Anyphanidae R2 = 0.491, P = 0.862, n = 15, Araneidae R2 = 0.739, P = 0.786, n =
16, Drosophilidae R2 = 0.178, P = 0.375, n = 27; Muscidae R2 = 0.152, P = 0.414, n = 31; Tipulidae R2 = 0.016, P = 0.82, n = 121; Amphipoda R2 = 0.02, P = 0.304, n = 26.
COMPOSICIÓN DE LA DIETA Y SOLAPAMIENTO DE NICHO TRÓFICO EN TRES ESPECIES DE ANFIBIOS CHILENOS
Diet composition and trophic niche overlap in three species of Chilean Frogs.
HELEN DÍAZ-PÁEZ & JUAN CARLOS ORTIZ
Departamento de Zoología, Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas, Universidad de Concepción, Casilla 160-C, Concepción, Chile
RESUMEN
Se examinó la dieta y el nicho trófico de tres especies de anuros que forman un ensamble natural, ubicado en el hábitat de humedal de Hualpén (Talcahuano, Chile) durante los años 2000 y 2001. El sapito de cuatro ojos (Pleurodema thaul) presenta la mayor diversidad de ítems de presa, con 37 taxa de invertebrados; la rana café de hojarasca (Batrachyla taeniata) presenta una diversidad dietaria menor, consumiendo sólo 24 taxa de invertebrados, mientras que la rana chilena (Caudiverbera caudiverbera) presenta la más baja diversidad de los tres anuros con un consumo de 4 taxa de invertebrados. Dípteros y Arácnidos son los más comunes ítems alimentarios consumidos por Pleurodema thaul y Batrachyla taeniata durante los años 2000 y 2001, a diferencia de Caudiverbera caudiverbera quien concentra su consumo en los ítems Hemíptera y Coleóptera. Hay un substancial solapamiento dietario entre Pleurodema
thaul y Batrachyla taeniata en términos de los taxa de presa consumidos. Se observa una
separación del nicho en base a los tamaños de presa para las tres especies. Sin embargo, no es posible detectar relaciones entre el tamaño de las presas y el tamaño de los anuros dentro de cada especie.
Palabras clave: Dieta, Nicho, Solapamiento, Pleurodema thaul, Batrachyla taeniata,
ABSTRACT
We examined the diet and the trophic niche of three anurans that form an assembles natural in the wetland of Hualpén (Talcahuano, Chile) during 2000 and 2001 years. The Chile Four-eyed Frog (Pleurodema thaul) has the biggest diversity of items of prey, with 37 invertebrates taxa; the Banded Wood Frog (Batrachyla taeniata) diminishes the diversity of their diet only consuming 24 invertebrates taxa, while Helmeted Water Toad (Caudiverbera caudiverbera) presents a low diversity with 4 invertebrates taxa. Dipteral and Arachnids are those more common alimentary items consumed by Pleurodema thaul and Batrachyla taeniata during 2000 and 2001 years, contrary to Caudiverbera
caudiverbera who concentrates their consumption on the Hemíptera and Coleóptera.
Although there was substantial dietary overlap between Pleurodema thaul and
Batrachyla taeniata in terms of the taxa of prey consumed. A separation of the niche is
observed based on the prey sizes for the three species. However, it is not possible to detect relationships between the size of the preys and the size of the anurans inside each species.
Key Words: Diet, niche, overlap, Pleurodema thaul, Batrachyla taeniata, Caudiverbera
INTRODUCCIÓN
El conocimiento de los hábitos alimentarios proporciona información acerca de la historia de vida y patrones conductuales de los anuros (Wells, 1978; Murphy, 1992). Se ha determinado una gran influencia del hábitat sobre las poblaciones de anfibios, donde las modificaciones de éste, afectan las dietas y la estructura de las poblaciones (Anderson et al., 1999; Beebee, 1996; Krzysik, 1979; Toft, 1980 y 1981).
En Chile, la información acerca de los hábitos alimentarios de anfibios es escasa y deficiente porque la mayor parte de los antecedentes dietarios, se refieren a la presencia de ciertos taxa en el interior de estómagos de especímenes preservados (Cei, 1962; 1980), y sólo unos pocos estudios describen y analizan la dieta de los anuros (Pincheira-Donoso, 2002a y 2002b; Núñez et al., 1982; Valencia et al., 1982). Núñez et al (1982) muestran diferencias notorias en las dietas de dos poblacions de B. spinulosus las que se relacionan con la altitud a la cual habitan dichas poblaciones.
Las especies Pleurodema thaul (sapo de cuatro ojos), Batrachyla taeniata (sapo café) y Caudiverbera caudiverbera (rana chilena) son los anuros más comunes de los humedales chilenos con una distribución en conjunto que abarcan desde la VIII a la X Regiones (Formas, 1995). La mayor parte de los anuros que habitan en estas áreas, emergen durante los periodos reproductivos, permaneciendo en el sector por un tiempo limitado. De allí que las oportunidades de forrajeo durante estas emergencias reproductivas sean cortas e intensivas, contribuyendo potencialmente a la competencia interespecífica.
Diversos estudios reconocen la importancia de la dieta en la segregación de especies en una comunidad. Algunos anuros reducen el consumo de alimento durante la
época de reproducción (Duellman & Trueb, 1986; Larsen, 1992) con una perdida importante del peso corporal durante estos períodos (Arak, 1983a y b; Robertson, 1986). Otros en tanto, consumen grandes cantidades de invertebrados durante el periodo reproductivo (Whittaker et al., 1977).
Para los ensamble de anuros, la segregación dietaria se ve reflejada por diferencias de microhábitat y tamaño de presas en cada especie depredadora (Anderson & Mathis, 1999; Hirai & Matsui, 2001; Wake & Lynch, 1976; Werner et al., 1995). La competencia intraespecífica por alimento es más probable que la competencia interespecífica (Stebbins & Cohen, 1995) debido a las diferencias en el uso de los ambientes preferenciales, así como el tiempo y los lugares de alimentación (Anderson et
al., 1999). Los factores que pueden reducir tal competencia son diferencias en las
historias de vida, así como diferencias morfológicas o estructurales (Hirai & Matsui, 2001; Sites, 1978; Werner et al., 1995). De allí entonces, que la comparación de las dietas de las diversas especies que se reproducen y se alimentan en el mismo humedal, podría definir el rol de estas especies en las interacciones ecológicas (Wells, 1978; Murphy, 1992).
Los objetivos del presente estudio son: determinar el tipo de presa, cantidad e importancia relativa de los ítems alimentarios consumidos por los anuros adultos de las especies que conviven en un área de humedal: P. thaul, B. taeniata y C. caudiverbera; y determinar el consumo no azaroso de los diferentes tamaños de presa. Para esto se centra el análisis en los taxa con mayor importancia relativa de consumo, testando dos hipótesis: 1) las especies con tamaños mayores consumen presas más grandes, y 2) el tamaño de las presas se correlaciona con el tamaño de cada especie de anuro.
MATERIALES Y MÉTODOS
Composición de la dieta.- Se realizaron visitas periódicas durante febrero a diciembre de
2000 y 2001 a la estación de Biología Terrestre de la Universidad de Concepción, ubicada en el Parque Pedro del Río Zañartu, en Hualpén, Concepción (36º47’S, 73º02’W; 10m.s.n.m). Los anuros fueron capturados manualmente entre las 22:00 y 03:00 hrs. Se obtuvieron los contenidos estomacales mediante la técnica de “Stomach Flushing” (Legler & Sullivan, 1979; Leclerc & Courtois, 1993). Cada animal se pesó (0.1g de precisión) y midió su tamaño corporal, largo total desde el hocico a la cloaca (LHC, a 0.5 mm de precisión), luego de que el contenido estomacal fuera removido,
En el laboratorio, se analizaron las muestras bajo una lupa estereoscópica Olympus SZ40 reconociendo los ítems alimentarios hasta nivel familiar en invertebrados (Peña, 1988; Artigas, 1994a y b), mientras que los contenidos de origen no animal sólo son determinados como restos vegetales o piedrecillas.
Para cada ítem alimentario son registrados el número total, largo, ancho y grosor promedio utilizando un ocular micrométrico ajustado a la lupa. El volumen de cada presa era estimado al asumir sus formas como cuerpos sólidos, ya sea cilíndricos o rectangulares (Jones, 1982; Maiorana, 1978; Petranka, 1984). Con estos datos se calculó el porcentaje agregado de volúmenes y el numero de ítems de consumo para cada especie de anuro (Litvaitis et al., 1994).
Selección y segregación trófica.- Se compararon las dietas entre las especies y entre
años, calculando la amplitud de nicho trófico (B) durante los años 2000 y 2001 (Levins, 1968). Este índice corresponde a la variedad o diversidad de recursos utilizados por cada