UNIVERSIDAD NACIONAL
SISTEMA DE ESTUDIOS DE POSGRADO
PROGRAMA REGIONAL EN MANEJO DE VIDA SILVESTRE PARA
MESOAMÉRICA Y EL CARIBE
CARACTERIZACIÓN DE LA COMUNIDAD DE AVES DE UN BOSQUE
TROPICAL MUY HÚMEDO EN EL CARIBE NORTE DE COSTA RICA
María Alejandra Maglianesi
Heredia, Costa Rica
Noviembre del 2004
Tesis sometida a consideración del Tribunal Examinador de posgrado en
Conservación y Manejo de Vida Silvestre para optar al grado de Magister Scientiae
CARACTERIZACIÓN DE LA COMUNIDAD DE AVES DE UN BOSQUE
TROPICAL MUY HÚMEDO EN EL CARIBE NORTE DE COSTA RICA
María Alejandra Maglianesi
Tesis en la modalidad de artículos científicos presentada para optar al grado de
Magister Scientiae en Conservación y Manejo de Vida Silvestre. La misma cumple
con los requisitos establecidos por el Sistema de Estudios de Posgrado de la
Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica.
Miembros del Tribunal Examinador
_____________________________________________
, Consejo Central de Posgrado
__________________________________
______________________
M.Sc. Jorge Fallas, Director del PRMVS
M.Sc. Michael McCoy, Tutor
__________________________
_______________________
Dr. Gilbert Barrantes, Asesor
Dr. C. John Ralph, Asesor
_____________________________
Dr. Jaime Rau, Asesor
________________________________
María Alejandra Maglianesi, Sustentante
RESUMEN
En la presente tesis se realizó una caracterización de la comunidad de aves asociada a cinco sitios diferentes en los alrededores de Tortuguero, en el Caribe norte de Costa Rica durante los meses de agosto hasta diciembre del 2002. Medidas de abundancia, composición y riqueza de especies residentes y migratorias fueron tomadas y comparadas entre sitios intervenidos y no intervenidos, con la finalidad de sugerir estrategias
apropiadas de manejo. Para el muestreo de aves se utilizaron las técnicas de captura con redes de niebla y conteos de búsqueda de aves y se estimó el número de frutos presentes para las aves en cuatro de los sitios. Se registraron un total de 128 especies de aves, de las cuales el 28.1% fueron especies migratorias. Las especies residentes tienden a evitar más los hábitats intervenidos que las especies migratorias. El mantenimiento de hábitats primarios debería ser una prioridad debido al mayor tiempo que implica su formación y porque muchas especies de aves, especialmente residentes son dependientes de este tipo de hábitats. Sin embargo, los esfuerzos de conservación dirigidos a maximizar la riqueza de especies de aves deberían incluir la preservación de los sitios intervenidos ya que proveen hábitats importantes para las especies de aves, especialmente para migratorias. Por otro lado se compararon los resultados obtenidos por las dos técnicas de muestreo empleadas. Para las comparaciones entre métodos se consideraron 110 especies en los cinco sitios, de las cuales 61 fueron comunes a ambos métodos. La tasa promedio de detección de especies fue mayor con los conteos de búsqueda de aves que con capturas. Para el total de especies registradas por ambos métodos, la abundancia relativa mostró una correlación positiva significativa y para el 89% de las especies los estimados de
abundancia relativa fueron precisos para ambos métodos. Es necesario reconocer los sesgos asociados a las técnicas de muestreo de aves e interpretar cuidadosamente los resultados antes de tomar decisiones de manejo. A pesar de que el método de búsqueda de aves resulta más eficiente en cuanto a tiempo y costos, debería ser utilizado en
combinación con otros métodos para obtener una representación más completa de la comunidad de aves en los trópicos.
ABSTRACT
Bird community was examined in five sites, two disturbed and three undisturbed wet lowland forest, since August until late December 2002 near Tortuguero, northern Caribbean coast in Costa Rica. Relative abundance, composition and richness of resident and migrant landbirds among different sites were measured and compared in order to suggest appropriate management strategies. To sample birds I used mist-netting and area search count techniques. Number of fruits was measured in four sites during the same period that birds were netted and observed. I recorded a total of 128 species of birds by both methods from the five sites. More resident species avoid disturbed habitats. In contrast, migrant species more frequently occur at disturbed habitat. Maintenance of undisturbed areas should be the highest priority, because the vegetation of mature forest require relatively extensive periods of time to reach their former states after cutting, and because many bird species are dependent of this type of habitat. However, conservation efforts directed toward maximizing bird species richness should include disturbed areas their protection from agricultural or urban areas, because these provide important habitat to bird species. I compared the results of mist-net and area search bird surveys in order to determine if differences in abundance estimated, composition and richness of landbirds varied with the survey method. I considered 110 species across the five sites. There were 61 species detected by both methods. Mean species detection rate recorded with area searches was greater than with mist nets. However, mist-netting detected a greater percentage of migratory species than area searches. For the total species, relative abundance estimates from mist-netting and area searches were significantly correlated. Over 89% of the 61 species the two methods were consistent in measuring relative
abundance. Individuals planning bird surveys should recognize biases and to be careful in interpret results before to take management decision involving bird populations. Despite of area search alone would be the most time efficient and least costly technique, should be used combining other methods for to have a more relatively complete description of the bird community in the tropics.
TABLA DE CONTENIDO
Página
RESUMEN ... iv
ABSTRACT ... v
LISTA DE CUADROS ... x
LISTA DE FIGURAS ... xii
PRESENTACIÓN ... xv
PRESENTATION ... xvi
INTRODUCCIÓN GENERAL ... 1
LITERATURA CITADA ... 3
ARTÍCULO I: Influencia de las características de hábitat de la comunidad de aves de un bosque tropical muy húmedo en el Caribe norte de Costa Rica. (Hoja titular, formato de tesis) ... 7
(Hoja titular, formato de artículo científico) ... 8
RESUMEN ... 9 ABSTRACT ... 10 INTRODUCCIÓN ... 11 MÉTODOS ... 13 Área de estudio ... 13 Sitios de estudio ... 13 Muestreo de aves ... 14
Captura con redes de niebla ... 14
Conteos de búsqueda de aves ... 15
Muestreo de frutos ... 15
Análisis estadísticos ... 16
Curvas de acumulación de especies ... 16
Riqueza de especies ... 16
TABLA DE CONTENIDO (continuación)
Categorías de abundancia ... 17
Similitud entre comunidades ... 17
Patrones de movimiento y recaptura ... 17
Abundancia de frutos y relación con la riqueza de especies ... 17
de aves Uso de hábitat ... 18 RESULTADOS ... 18 Especies más comunes ... ... 18 Species-effort curves...….………... 16 Riqueza de especies ... 20 Abundancia relativa... 20 Índices de similitud ... 21
Patrones de movimiento y recaptura ... 21
Plantas y especies de aves frugívoras ... 22
Uso de hábitat ... 22
DISCUSIÓN ... 23
Curvas de acumulación de especies ... 23
Patrones de distribución y abundancia ... 23
Influencia de la abundancia de frutos ... 24
Porcentajes de recaptura pueden indicar preferencia por hábitat ... 25
Especies migratorias más comunes en sitios intervenidos ... 26
Sobre las decisiones de manejo ... 28
Conclusiones y recomendaciones ... 29 AGRADECIMIENTOS ... 30 LITERATURA CITADA ... 31 CUADROS ... 37 LISTA DE FIGURAS ... 45 APÉNDICE A ... 63 ARTÍCULO II: Comparación de dos técnicas de muestreo:
TABLA DE CONTENIDO (continuación) captura con redes de niebla y búsqueda de aves, en un bosque tropical muy húmedo en el Caribe norte de Costa Rica.
(Hoja titular, formato de tesis) ... 70
(Hoja titular, formato de artículo científico) ... 71
ABSTRACT ... 72 SINOPSIS ... 73 INTRODUCCIÓN ... 74 MÉTODOS ... 76 Área de estudio ... 76 Sitios de estudio ... 77 Muestreo de aves ... 78
Captura con redes de niebla ... 78
Conteos de búsqueda de aves ... 78
Análisis estadísticos ... 79
RESULTADOS ... 81
Estimación de las especies por método ... 81
Curvas de acumulación de especies ... 81
Tasa de detección de especies ... 82
Porcentaje de especies migratorias ... 82
Composición de especies por familia ... 83
Consistencia entre métodos ... 83
DISCUSIÓN ... 84
Presencia vs. ausencia de especies ... ... 84
Abundancia relativa ... 85 Conclusiones y recomendaciones ... 86 AGRADECIMIENTOS ... 87 LITERATURA CITADA ... 88 CUADROS ... 92 LISTA DE FIGURAS ... 97
Página
TABLA DE CONTENIDO (continuación)
APÉNDICE A ... 107 SÍNTESIS ... 113 APÉNDICE A: Instrucciones para autores para la revista
Wilson Bulletin ... 115 APÉNDICE B: Instrucciones para autores para la revista
Journal of Field Ornithology ...….…. 120
Página
LISTA DE CUADROS
ARTÍCULO I
Cuadro
Página
1. Esfuerzo de muestreo, número de individuos y especies
capturadas en cinco sitios en el caribe norte de Costa Rica ... 37 2. Esfuerzo de muestreo y número medio de individuos y
especies observados durante conteos de búsqueda de aves
en cinco sitios en el Caribe norte de Costa Rica ... 38 3. Estadísticos de regresión del modelo de Clench para cinco
sitios en Caribe norte de Costa Rica ... 39 4. Coeficientes de similitud de Jaccard en cinco sitios en el
Caribe norte de Costa Rica ... 40 5. Número de recapturas en cinco sitios en el Caribe norte
de Costa Rica ... 41 6. Porcentaje de recapturas de especies de aves residentes y
migratorias en cinco sitios en el Caribe norte de Costa Rica ... 42 7. Recapturas de especies de aves residentes en sitios diferentes
al de la captura inicial ... 43 8. Especies de plantas registradas durante conteos de frutos
en cuatro sitios en el Caribe norte de Costa Rica ... 44 ARTÍCULO II
Cuadro
1. Número de especies capturadas en redes de niebla y observadas en conteos de búsqueda de aves en cinco sitios de estudio en
el Caribe norte de Costa Rica ... 92 2. Especies de aves detectadas por los métodos de captura
LISTA DE CUADROS (continuación)
Cuadro
Página
Caribe norte de Costa Rica ... 93 3. Parámetros de regresión del modelo de Clench para cinco
LISTA DE FIGURAS ARTÍCULO I
Figura
Página
1. Área de estudio ... 46 2. Curvas de acumulación de especies para especies de aves
capturadas basada en el modelo de Clench ... 47 3. Curvas de acumulación de especies para especies de aves
observadas basada en el modelo de Clench ... 48 4. Número medio de especies de aves residentes capturadas en
cinco sitios (intervalos de confianza son + HSD intervalos
Tukey) ... ... 49 5. Número medio de especies de aves migratorias en cinco sitios
(intervalos de confianza son + HSD intervalos Tukey) ... 50 6. Tasa media de captura de aves residentes en cinco sitios de
estudio (intervalos de confianza son + HSD intervalos
Tukey) ... ... 51 7. Tasa media de captura de aves migratorias en cinco sitios de
estudio (intervalos de confianza son + HSD intervalos
Tukey) ... 52 8. Tasa media de conteo de aves residentes y migratorias en cinco
sitios de estudio (intervalos de confianza are + HSD intervalos
Tukey) ... 53 9. Categorías de abundancia basadas en tasas de captura ... 54 10. Categorías de abundancia basadas en tasas de conteo ... 55 11. Dendrograma de la riqueza de especies en cinco sitios
basado en el vecino más cercano, distancia cuadrado
Eucladiana ... 56 12. Porcentajes de especies de aves residentes y migratorias
LISTA DE FIGURAS (continuación)
Figura
Página
recapturadas en cinco sitios ... 57 13. Número medio de frutos maduros en 50 m2 en cuatro sitios
en el Caribe norte de Costa Rica ... 58 14. Número medio de frutos maduros a lo largo de cuatro meses ... 59 15. Número medio de especies de aves frugívoras en cuatro
sitios en los alrededores de Tortuguero ... 60 16. Porcentaje de especies registradas en un único sitio en el
Caribe norte de Costa Rica ... 61 17. Porcentaje de especies en hábitats intervenido y no
intervenido en el Caribe norte de Costa Rica ... 62
ARTÍCULO II Figura
1. Área de estudio con la ubicación de los sitios muestreados ... 98 2. Curva de acumulación de especies para especies de aves
capturadas basada en el modelo de Clench ... 99 3. Curva de acumulación de especies para especies de aves
observadas basada en el modelo de Clench ... 100 4. Asociación de la tasa de detección de especies de aves
residentes entre métodos, en cinco sitios del
Caribe norte de Costa Rica ... 101
5. Asociación de las tasas medias de detección de especies de aves migratorias entre métodos, en cinco sitios del Caribe
norte de Costa Rica ... 102 6. Tasa media de detección de especies en cinco sitios por los
métodos de captura con redes y conteos de búsqueda de aves
(intervalos de confianza son + intervalos de Tukey) ... 103 7. Porcentaje medio de especies migratorias detectadas por
LISTA DE FIGURAS (continuación)
Figura
Página
medio de captura con redes y conteos de búsqueda de aves en cinco sitios del Caribe norte de Costa Rica (intervalos
de confianza son + intervalos de Tukey) ... 104 8. Número total de especies por familia detectadas por los métodos
de captura con redes y conteos de búsqueda de aves ... 105 9. Relación entre la proporción de días en que las especies
fueron detectadas (PDD) por los métodos de captura con redes y búsqueda de aves. Los datos fueron estandarizados y luego transformados logarítmicamente (base 10). Ver Tabla 2 para
PRESENTACIÓN
Esta tesis titulada “Caracterización de la Comunidad de Aves de un Bosque Tropical muy Húmedo en el Caribe Norte de Costa Rica” está compuesto de dos artículos
independientes basados en el reglamento del Sistema de Estudios de Posgrado de la Universidad Nacional (SEPUNA) en Heredia, Costa Rica.
El primer artículo se titula “Influencias de las Características del Hábitat sobre la Comunidad de Aves de un Bosque Tropical muy Húmedo en el Caribe Norte de Costa Rica” y sigue el formato requerido para publicar en la revista Wilson Bulletin.
El segundo artículo se titula “Comparación de dos Técnicas de Muestreo de Aves en un Bosque Tropical muy Húmedo en el Caribe Norte de Costa Rica” y sigue el formato requerido para publicar en la revista Journal of Field Ornithology.
PRESENTATION
This thesis is named as “Population and Community Characteristics of Resident and Neotropical Migrant Landbirds in a Tropical Rain Forest of the Northern Caribbean of Costa Rica” contains two articles based on the rules of the Postgraduate Studies System from Universidad Nacional (SEPUNA) in Heredia, Costa Rica. I used the required Journal format of the Wilson Bulletin in the first article and Journal of Field Ornithology in the second article.
The first article is titled “Implication of Habitat Characteristics on Bird Community in a Tropical Rain Forest of the Northern Caribbean of Costa Rica”. The second article is titled “Comparison of two bird survey techniques used in a wet lowland forest of the northern Caribbean of Costa Rica”.
INTRODUCCIÓN GENERAL
Costa Rica se encuentra entre los países que poseen una gran riqueza de especies en su avifauna (más de 850 especies identificadas), entre las cuales se incluyen alrededor de 600 especies de residentes permanentes y más de 200 especies migratorias que visitan el país cada año (Stiles 1983, Stiles y Skutch 1989, Wunderle y Waide 1993).
El área de Tortuguero se encuentra ubicada en la costa norte del Caribe de Costa Rica. El alto número de especies de aves (44% de la avifauna total del país) (Widdowson y Widdowson 2000) y el gran volumen de aves migratorias que pasan por este sitio reflejan la gran importancia que tiene para la avifauna.
La identificación de los factores que regulan el tamaño de las poblaciones resulta clave para comprender la dinámica poblacional de cualquier organismo. No obstante, la determinación de tales factores reguladores constituye una difícil tarea para muchos organismos, especialmente para las aves migratorias, para las cuales los recursos de sus hábitats desempeñan frecuentemente un rol central en la regulación de sus poblaciones (Latta y Faaborg 2002).
Las altas tasas de deforestación en las áreas tropicales y subtropicales que
constituyen el hábitat para las especies migratorias, indican que los sucesos que ocurren en el Neotrópico podrían llegar a tener un gran impacto sobre las aves migratorias en el futuro (Rappole y Powell 1986). Sin embargo, los hábitats con vegetación alterada que han ido reemplazando los bosques de tierras bajas en muchas partes del Neotrópico, pueden proveer un importante hábitat para las especies de aves (Karr 1971, Blake y Loiselle 1991, Jiménez 1999). El tiempo de permanencia en las áreas de invierno puede constituir una evidencia del uso e importancia de tales áreas para las especies migratorias.
Las fluctuaciones en la abundancia poblacional de las especies de aves pueden deberse a variaciones temporales y espaciales en la abundancia de alimento, la cual varía entre diferentes sitios (Karr y Freemark 1983, Stiles 1980). La importancia del alimento como una hipótesis para explicar la variación en la abundancia poblacional de las aves se ve reflejada en un número creciente de estudios realizados en la última década (Loiselle y
Blake 1991, Levey 1988). Sin embargo, el rol que desempeña este factor ha resultado ser controversial en muchos casos.
Otros estudios han comparado la avifauna entre hábitats en diferentes estados de conservación (Jiménez 1999). En el área de Tortuguero se estudió la asociación del hábitat con el número de capturas de dos especies de saltarines (Pipridae) y el comportamiento reproductivo de estas especies (Herrera 1998). Desde 1994 las poblaciones de aves están siendo monitoreadas en diferentes sitios de Tortuguero (Ralph et al. 2002). Sin embargo, la influencia de los frutos sobre la distribución y abundancia de las poblaciones de aves no ha sido investigada aún.
Por otro lado, la descripción tanto de la composición como de los patrones de abundancia y riqueza de especies de aves en un área en particular no es una tarea simple y depende en gran medida del método empleado (Terborgh et al. 1990, Robinson et al. 2000). Además, las comparaciones entre hábitats pueden ser especialmente influenciadas por los métodos (Blake y Loiselle 2001).
La técnica de captura con redes de niebla se ha utilizado ampliamente para
determinar patrones de abundancia relativa, diversidad y distribución de especies de aves. Un método que se ha empezado a utilizar es el conteo de búsqueda de aves (Ralph et al. 1993, Slater 1994). Tanto el método de captura con redes como los métodos de
observación poseen ventajas y desventajas (Karr 1981, Karr 1990, Remsen y Good 1996) y cada uno puede proveer diferentes perspectivas sobre la estructura de una comunidad (Whitman et al. 1997, Blake y Loiselle 2000). Aunque se ha sugerido que ambos métodos son sesgados (Karr 1981, Dieni y Jones 2002), las comparaciones entre los mismos no se encuentran bien documentadas.
Numerosos estudios han comparado resultados obtenidos por captura con redes de niebla y puntos de conteo (Blake y Loiselle 1989, Nur y Geupel 1993, Ralph y Fancy 1995, Gram y Faaborg 1997, Whitman et al. 1997, Blake y Loiselle 2002, Rappole et al. 1998, Pagen et al. 2000, Pagen et al. 2002, Wang y Finch 2002). Otros estudios han comparado resultados obtenidos a partir de captura con redes de niebla y conteos de vocalizaciones (Rappole et al. 1993) y otros, de búsqueda de aves y mapeo de puntos (Diene y Jones 2002), pero no se encuentran documentadas comparaciones entre los métodos de captura con redes y conteos de búsqueda de aves.
En el primer artículo de este estudio se realiza una caracterización de la avifauna asociada a cinco sitios diferentes en el área de Tortuguero, de los cuales dos han sido intervenidos por el ser humano y tres se encuentran inalterados; y se analiza la influencia de la abundancia de frutos sobre la riqueza de especies y abundancia de las poblaciones de aves. En el segundo artículo se comparan los datos sobre composición, abundancia
poblacional y riqueza de especies obtenidos a partir de las dos técnicas de muestreo empleadas.
LITERATURA CITADA
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Blake, J. G., y B. A. Loiselle 2000. Diversity of birds along an elevational gradient in the Cordillera Central, Costa Rica. Auk 117:663-686.
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UNIVERSIDAD NACIONAL
SISTEMA DE ESTUDIOS DE POSGRADO
PROGRAMA REGIONAL EN MANEJO DE VIDA SILVESTRE PARA
MESOAMÉRICA Y EL CARIBE
INFLUENCIAS DE LAS CARACTERÍSTICAS DE HÁBITAT SOBRE LA COMUNIDAD DE AVES DE UN BOSQUE TROPICAL MUY HÚMEDO EN EL
CARIBE NORTE DE COSTA RICA
María Alejandra Maglianesi
Programa Regional en Manejo de Vida Silvestre para Mesoamérica y el Caribe, Universidad Nacional. Apartado 1350-3000, Heredia, Costa Rica. Teléfono: 237-7039. Correo electrónico: [email protected]
INFLUENCIAS DE LAS CARACTERÍSTICAS DE HÁBITAT SOBRE LA COMUNIDAD DE AVES DE UN BOSQUE TROPICAL MUY HÚMEDO EN EL
CARIBE NORTE DE COSTA RICA
MARÍA ALEJANDRA MAGLIANESI
Programa Regional en Manejo de Vida Silvestre para Mesoamérica y el Caribe, Universidad Nacional. Apartado 1350-3000, Heredia, Costa Rica
María Alejandra Maglianesi
Programa Regional en Manejo de Vida Silvestre para Mesoamérica y el Caribe.
Universidad Nacional. Apartado 1350-3000, Heredia, Costa Rica. Teléfono: 237-7039. Correo electrónico: [email protected]
RESUMEN
La fase de campo de este estudio fue realizado entre agosto y diciembre del 2002 en los alrededores de Tortuguero, en la costa norte del Caribe de Costa Rica, provincia de Limón. Se realizó una caracterización de la comunidad de aves en cinco sitios diferentes, de los cuales dos corresponden a bosques intervenidos y tres a bosques primarios. Medidas de abundancia, composición y riqueza de especies residentes y migratorias fueron tomadas y comparadas entre sitios con la finalidad de sugerir estrategias apropiadas de manejo. En este estudio se determinó cómo las aves están distribuidas entre los hábitats disponibles y se analizaron patrones de recaptura de especies migratorias durante la estación de otoño correspondiente al Hemisferio norte. La abundancia relativa y riqueza de especies fueron determinadas a partir de datos obtenidos por medio de la técnica de captura con redes de niebla y conteos de búsqueda de aves. Se estimó el número de frutos presentes para las aves en cuatro de los sitios, en forma simultánea con las sesiones de captura y los conteos de búsqueda de aves. Se registró un total de 128 especies de aves, de las cuales 93 especies fueron capturadas y 100 especies observadas durante los conteos. La mitad de todas las especies fueron detectadas tanto en hábitats intervenidos como en no intervenidos,
incluyendo un 43.4% de especies residentes y un 69.4% de especies migratorias. A su vez, las especies migratorias fueron más comunes en los hábitats intervenidos (27.8%) que en los no intervenidos (2.8%). En los sitios con mayor abundancia de frutos se registró un mayor numero de especies de aves frugívoras. Las especies residentes tienden a evitar más los hábitats intervenidos que las especies migratorias. El mantenimiento de hábitats
primarios debería ser una prioridad debido al mayor tiempo que implica su formación y porque muchas especies de aves, especialmente residentes son dependientes de este tipo de hábitats. Sin embargo, los esfuerzos de conservación dirigidos a maximizar la riqueza de especies de aves deberían incluir la protección de las áreas intervenidas evitando que sean convertidas en áreas agrícolas o urbanas. De esta forma se favorecería el mantenimiento de un mosaico de hábitats que permite un ensamblaje diverso de especies residentes y
migratorias en Tortuguero.
PALABRAS CLAVES: aves residentes, aves migratorias, riqueza de especies, tasa de captura, uso de hábitat, bosques alterados, bosques primarios, frutos
ABSTRACT
Field work was conducted since late July until late December 2002 near Tortuguero, northern Caribbean coast in Costa Rica, Limon Province. Bird community was examined in five sites, two disturbed and three undisturbed wet lowland forest. Relative abundance, composition and richness of resident and migrant landbirds among different sites were measured and compared in order to suggest appropriate management strategies. In this study, was determined how resident and migrant birds are distributed among the available habitats and it was analyzed recapture pattern of migrant species during the fall season from temperate North America. Species richness and relative abundance were determined by combining mist-netting and area search count data. Number of fruits available to birds was measured in four sites during the same period that birds were netted and observed. I recorded a total of 128 species of birds by both methods from the five sites, including 93 species captured and 100 species observed. In terms of total species richness (observed and/or netted), migrants represented 28.1% of all species. Half of all species occurred in both disturbed and undisturbed habitats including 43.4% of the resident species and 69.4% of the migrant species. Migrant species were more common in disturbed habitats (27.8%) than in undisturbed forest habitats (2.8%). Differences in capture rates among species and sites reflected variation in patterns of habitat use. Results in this study suggest that more resident species avoid disturbed habitats. In contrast, migrant species more frequently occur at disturbed habitat. Maintenance of undisturbed areas should be the highest priority, because the vegetation of mature forest require relatively extensive periods of time to reach their former states after cutting, and because many migratory and specially, resident, bird species are dependent of this type of habitat. However, conservation efforts directed toward maximizing bird species richness should include disturbed areas their protection from agricultural or urban areas. There should be a maintenance of mosaics of habitats that support diverse assemblages of resident and migrant species in Tortuguero.
KEY WORDS: resident birds, neotropical migrants birds, bird richness, capture rate, habitat use, disturbed forest, undisturbed forest, fruit availability
En el área de Tortuguero, localizada en la costa Caribe de Costa Rica, se han registrado un total de 374 especies de aves, lo cual representa el 44% de las especies de aves del país (Widdowson y Widdowson 2000). Gran parte de las especies de aves migratorias
neotropicales pasan por la costa del Caribe norte de Costa Rica durante la estación de otoño del Hemisferio norte. Para estas especies de aves, los eventos que ocurren en sus áreas de invierno podrían ser especialmente importantes porque muchas de ellas pasan más de la mitad de su ciclo anual en dichas áreas (Keast 1980, Petit 2000). Las altas tasas de deforestación en las áreas tropicales y subtropicales que constituyen el hábitat para las especies migratorias, indican que los sucesos que ocurren en el Neotrópico podrían llegar a tener un gran impacto sobre las aves migratorias en el futuro (Rappole y Powell 1986).
Sin embargo, los hábitats con vegetación alterada que han ido reemplazando los bosques primarios de tierras bajas en muchas partes del Neotrópico, pueden proveer un importante hábitat para las especies de aves (Karr 1971, Blake y Loiselle 1991, Jiménez 1999), aunque la disponibilidad de tales hábitats podría ser muy variable. Por otro lado, la cuantificación de la riqueza de especies en una comunidad de aves ha ido ganando mayor importancia en los estudios de impacto ambiental, planificaciones para la conservación e investigaciones ecológicas (Herzog et al. 2002).
Las fluctuaciones en la abundancia poblacional de las especies de aves pueden ser el resultado de una gran variedad de factores tales como el grado de depredación, la
competencia y variaciones temporales y espaciales en la abundancia de alimento (Karr y Freemark 1983, Stiles 1980). Hutto (1980) sostiene que los hábitats alterados y de crecimiento secundario poseen un mayor grado de depredación de nidos, por lo cual las especies residentes tienden a ocupar más los hábitats primarios a diferencia de las especies migratorias. Por otro lado, la importancia de la abundancia de alimento como una hipótesis para explicar la variación en la abundancia poblacional de las aves se ve reflejada en un número creciente de estudios realizados en la última década (Loiselle y Blake 1991, Levey 1988). El rol que desempeña el alimento para las aves ha llegado a quedar claro en algunos casos, pero resulta controversial en otros casos.
Si las poblaciones de aves se ven afectadas por la abundancia de frutos, deberían presentarse cambios concurrentes en los patrones de abundancia poblacional (Loiselle y Blake 1991). Las evidencias que demuestren que las aves siguen el recurso frutos puede
llegar a indicar que el alimento podría actuar como un factor limitante en los bosques que habitan (Wiens 1989).
Otros estudios han comparado la avifauna entre hábitats en diferentes estados de conservación (Tramer 1974, Hutto 1989, Borges y Stouffer 1999, Jiménez 1999). Jiménez (1999) evaluó el efecto de la degradación de bosques sobre la estructura de la comunidad de aves comparando cuatro estados sucesionales en el norte de Costa Rica. Sin embargo, el área considerada en este estudio se encuentra influenciada por dos zonas avifaunísticas: Bosque Tropical Siempre Verde y Bosque Tropical Deciduo, las cuales muestran una alta riqueza de especies de aves. Por lo tanto, la composición de la comunidad de aves es diferente a la del Caribe norte y también los problemas que afectan la conservación de las especies. Además, si estudios como el de Jiménez (1999) y otros similares pudieran ser combinados con medidas simultáneas de factores ambientales, tales como abundancia de frutos, podrían explicar algunas diferencias en la abundancia relativa de las especies de aves.
En el área de Tortuguero, Herrera (1998) estudió la asociación del hábitat con el número de capturas de dos especies de saltarines (Pipridae) y el comportamiento reproductivo de estas especies. Desde 1994 las poblaciones de aves están siendo monitoreadas en diferentes sitios de Tortuguero (Ralph et al. 2002). Sin embargo, la influencia de los frutos sobre la distribución y abundancia de las poblaciones de aves no ha sido investigada aún.
El presente estudio provee una caracterización de la avifauna asociada a diferentes sitios en un Bosque Tropical muy Húmedo y analiza el alimento como una base potencial para explicar las variaciones espaciales en las poblaciones de aves, con el propósito de lograr una mejor comprensión de los patrones de distribución y abundancia de la avifauna y sugerir recomendaciones para un manejo apropiado.
Los objetivos de este estudio fueron: 1) medir y comparar la abundancia relativa, la composición y riqueza de especies de aves residentes y migratorias entre cinco sitios diferentes (dos sitios alterados y tres sitios no alterados); 2) determinar el grado de solapamiento en la composición de especies entre diferentes comunidades; 3) determinar los patrones de movimiento y recaptura de especies residentes y migratorias; 4) analizar la
influencia de la abundancia de frutos sobre la distribución y riqueza de especies entre cuatro sitios (dos sitios alterados y dos sitios no alterados).
MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDIO. La fase de campo fue realizada entre agosto y diciembre del 2002 en la zona de Tortuguero, ubicada en la costa del Caribe norte en la Provincia de Limón, Costa Rica (Fig. 1). La principal zona de vida en las tierras bajas del Caribe es el Bosque Tropical muy Húmedo (Holdridge 1969), el cual se caracteriza por poseer una vegetación siempreverde que refleja una breve estación seca (Stiles 1983). El Bosque Tropical muy Húmedo presenta un dosel alto y una variedad de estratos de vegetación. Unas pocas especies son caducifolias, pero esto no cambia el aspecto general siempreverde del bosque (Janzen 1983). El área de estudio se ubica dentro del Área de Conservación Tortuguero (ACTo), el cual incluye uno de los humedales más grandes del país (Oro 1996). La temperatura media anual es de 29.9ºC y la precipitación media anual de 6,000 mm hace esta área una de las más húmedas del país (Coen 1983, Oro 1996, Stiles y Skutch 1989). La estación seca se extiende desde finales de diciembre hasta marzo. Durante los cinco meses de este estudio se registró una precipitación de 2,138 mm y una temperatura promedio de 26.9ºC, con una mínima de 24.5ºC y una máxima de 30.7ºC.
Tortuguero estaba ampliamente rodeado por bosque continuo hasta 1960, que
posteriormente fue transformado a un mosaico de diferentes estados sucesionales causado por actividades antrópicas. La expansión de las pasturas para ganado y los cultivos de banano provocó la pérdida de bosques en las tierras bajas del Atlántico (Boucher et al. 1983). En la actualidad la principal actividad económica en Tortuguero es el turismo, donde las aves son uno de los grupos más importantes de vida silvestre que atraen a los turistas, debido a su gran diversidad y a su relativamente fácil detección (Herrera 1998). La infraestructura hotelera ha aumentado rápidamente en la zona de Tortuguero durante la última década y ha contribuido a la fragmentación del bosque.
Sitios de estudio.—Los sitios estudiados se establecieron en dos tipos de bosques: intervenido y no intervenido. Dos de los cinco sitios incluyen vegetación alterada por influencia humana: Corporación para la Conservación del Caribe (CCC) y el Aeropuerto Barra de Tortuguero (AERO). Los tres sitios restantes se encuentran en bosque primario:
Parque Nacional Tortuguero (PARQ), Tortuga Lodge (TORT) y la Estación Biológica Caño Palma (CAÑO) (Fig. 1). En los sitios no intervenidos el dosel puede alcanzar 40-50 m de altura y muchos árboles pueden tener hasta 100-200 cm de diámetro a la altura del pecho (DAP). Los árboles del subdosel miden alrededor de 25-35 m de altura y el sotobosque mide entre 10 y 25 m de altura. La capa de arbustos en el sotobosque es de 1-2.5 m de altura y allí se encuentran abundantes palmas. En los sitios intervenidos, donde fueron talados selectivamente los árboles de mayor DAP hace aproximadamente 20 años, los árboles del dosel son más bajos con una altura de 20-25 m aproximadamente y la capa de arbustos del sotobosque es particularmente densa.
AERO se encuentra localizado adyacente al extremo norte de la pista de aterrizaje de Tortuguero y TORT se encuentra en una propiedad privada del lado opuesto del río, ambos sitios están a 10 min en lancha desde CCC. Mientras que CAÑO se encuentra localizado adyacente a la estación canadiense de investigación, a unos 20-25 min en lancha desde CCC, PARQ corresponde a la esquina noreste del Parque Nacional Tortuguero y CCC se encuentra contiguo al pueblo de Tortuguero (Fig. 1).
MUESTREO DE AVES. Este estudio siguió el protocolo de campo usado por el Programa Integrado de Monitoreo de Tortuguero (Ralph et al. 2002). Este programa se inició en 1994 y consiste en un esfuerzo cooperativo que involucra diferentes organizaciones, colaboradores y voluntarios. Se incluyeron dos técnicas de muestreo de aves: captura con redes de niebla y conteos de búsqueda de aves siguiendo la descripción hecha por Ralph et al. (1993). Se tomaron registros de precipitación y temperatura en CCC. Las listas de aves que se incluyen en este estudio siguen el orden establecido en la Unión Americana de Ornitología (AOU 1998).
Captura con redes de niebla.—Las aves fueron capturadas con redes estándar (12 m x 3 m, 36 mm de malla), (Avinet, Box 1103, Dryden NY, 13053, USA. Telefax: 607-844-3277. E-mail: [email protected]). Se colocaron 10-15 redes de niebla separadas por 40 m aproximadamente unas de otras, en el perímetro de un área circular, cubriendo un área de 6 ha en cada unos de los cinco sitios. Las redes fueron operadas desde el nivel del suelo 1-3 veces por semana y revisadas a intervalos de 40 min como máximo (más
en condiciones de lluvia, viento o calor extremos y si las redes ya estaban abiertas en tales condiciones fueron inmediatamente cerradas. Las redes fueron abiertas desde las 5:30-5:40 (Central Standard Time) y cerradas a las 11:30, tratando en lo posible de mantenerlas abiertas durante 6 hs por día. Las redes fueron cerradas en el mismo orden en que fueron abiertas (Ralph et al. 1993).
Todas las aves capturadas, incluyendo aquellas recapturadas, fueron identificadas hasta el nivel de especie a excepción de dos especies pertenecientes al género Empidonax. Los individuos capturados fueron marcados con anillos de aluminio numerados (Bird Banding Laboratory, Fish and Wildlife Service, Laurel, Maryland 20708, USA.). Luego de ser procesadas, las aves fueron liberadas en el sitio de captura. Los individuos muy jóvenes fueron liberados cerca de la misma red en que fueron capturados.
El número de aves capturadas en 100 hs red (1 red abierta durante 1 h = 1 h red) fue usado como un índice de abundancia relativa para cada especie y se hará referencia a esta variable como la “tasa de captura”. Los datos de captura y recaptura fueron utilizados para analizar el uso de hábitat y los movimientos dentro y entre los diferentes sitios tanto para aves residentes como para migratorias.
Conteos de búsqueda de aves.—Los conteos de búsqueda de aves consisten en desplazarse dentro del área (6 ha) de capturas con redes de niebla registrando todas las especies observadas y/o escuchadas durante un periodo de 20 min (Ralph et al. 1993). Se realizaron dos conteos durante cada mañana en que las redes de niebla fueron operadas. El primer conteo se llevó a cabo una vez finalizada la apertura de las redes (alrededor de las 6:00 hs) y el segundo conteo se realizó a las 9:30 hs aproximadamente. No se realizaron conteos bajo condiciones climáticas desfavorables. Las especies de aves fueron
identificadas usando binoluares (10 x 50) y una guía local de aves (Stiles y Skutch 1989). El número medio de individuos por especie observados por conteo fue utilizado como un índice de abundancia relativa y definido como “tasa de conteo”.
MUESTREO DE FRUTOS. Se tomaron muestras de frutos en cuatro sitios (CCC, AERO, PARQ y TORT) durante el mismo periodo de captura de aves, dentro de transectos de 2 m de ancho x 12,5 m de largo, paralelos y a una distancia de 1 m de las redes de niebla (Blake y Loiselle 1991). Cada 15 días se contaron todos los frutos maduros por especie de
planta por debajo de los 10 m de altura. Las especies de plantas fueron identificadas in situ en la mayoría de los casos o se identificaron en el Hervario Juvenal Rodriguez de la Universidad Nacional. Para el caso de CAÑO no fueron tomadas muestras de frutos debido su difícil acceso. Se consideró como unidad de muestreo a cada par de trasectos, considerando como variable el número total de frutos en 50 m2.
ANÁLISIS ESTADÍSTICO. El paquete estadístico STATGRAPHICS version 3.1
(Statistical Graphic Corp.) fue usado para los diferentes análisis que se presentan en este estudio. Todas las variables fueron sometidas a pruebas de normalidad (Wilk-Shapiro test), homogeneidad de varianza (Bartlett’s test) e independencia, antes de realizar las pruebas estadísticas (Sokal y Rohlf 1979). Cuando las variables no cumplieron con los supuestos de las pruebas paramétricas se realizaron transformaciones hasta alcanzar los supuestos.
Curvas de acumulación de especies.—Debido a que el esfuerzo de muestreo varió entre sitios, curvas de acumulación de especies para las capturas y los conteos fueron
construidas usando el modelo de Clench derivado de la ecuación de Michaelis-Menten (Soberón y Llorente 1993). Este modelo exponencial y asintótico, en el cual la
probabilidad de agregar nuevas especies a un inventario eventualmente se aproxima a cero, fue usado para extrapolar un estimado de la riqueza de especies para la asíntota de la curva y para determinar el esfuerzo de muestreo requerido para detectar una proporción del número de especies que predice el modelo. El modelo de Clench utiliza la ecuación S (t) = a* t / (1+ b* t) donde S (t) = número total de especies que predice el modelo, t = esfuerzo de muestreo, a = tasa de incremento del número de especies al comienzo del muestreo y b = tasa de incremento del número de especies. La asíntota está dada por el cociente a/b y el tiempo tq requerido para registrar una proporción del total de especies q que predice el modelo fue calculado a partir de q/(b*(1-q)). Las muestras fueron aleatorizadas 20 veces y los datos fueron ajustados al modelo usando una regresión no lineal en el Programa InfoStat Versión 1.1.
Riqueza de especies.—El número de especies de aves capturadas en cada sitio fue definido como la “riqueza de especies”, la cual fue comparada entre sitios utilizando Análisis de Varianza (ANDEVA) de 2 factores (Sokal y Rohlf 1979) (sitio y mes). Este análisis se hizo independientemente para especies residentes y migratorias; y se utilizó
como unidad de muestreo las sesiones de captura (6 hs de esfuerzo-persona por cada sesión).
Abundancia relativa.—Las tasas de captura fueron comparadas entre sitios usando ANDEVA de dos factores (sitio y mes). Las recapturas no fueron incluidas en el cálculo de la tasa de captura para alcanzar la independencia de los datos. Las tasas de conteo fueron también comparadas usando ANDEVA de 2 factores (especie y sitio).
Categorías de abundancia.—Para analizar la rareza de especies en las comunidades de aves, las especies fueron agrupadas en diferentes categorías de abundancia basadas en sus tasas de captura y conteo. Estas categorías tuvieron un rango de 0.001 a 3.000 (valor mínimo y máximo de las tasas), para los datos provenientes tanto de las capturas como de los conteos.
Similitud entre comunidades de aves.—El grado de solapamiento en la composición de especies entre pares de sitios es comúnmente medida mediante el uso de coeficientes de similitud, y entre éstos el índice de Jaccard es ampliamente utilizado (Magurran 1988).. Una matriz con coeficientes de Jaccard fue construida a partir de la fórmula: Sj = a / a + b + c, donde S = coeficiente de similitud de Jaccard, a = número de especies en el sitio A y sitio B (especies comunes), b = número de especies presentes en el sitio B pero no en el sitio A, y c = número de especies en presentes en el sitio A pero no en el sitio B (Krebs 1989). Un análisis de clúster fue realizado siguiendo el procedimiento del vecino más cercano en el programa Statgraphics (Statistical Graphic Corp.) y representado gráficamente a través de un dendrograma.
Patrones de movimiento y recaptura.—Los patrones de recaptura fueron analizados usando porcentajes de recaptura por especie con respecto al total de individuos capturados, con la finalidad de determinar el tiempo de permanencia de las especies migratorias en las áreas de invierno. Los porcentajes de recaptura fueron comparados entre sitios a través de ANDEVA de 1 factor.
Abundancia de frutos y relación con la riqueza de especies de aves.—Aunque los frutos que se encuentran en el sotobosque varían en tamaño y contenido de nutrientes, se usó el número total de frutos maduros en cada sitio como un estimado de la abundancia de frutos para las aves. El número de frutos maduros fue comparado entre los 4 sitios usando ANDEVA de dos factores (sitio y muestra). El análisis fue restringido a aquellas especies
de plantas que se conocen son visitadas por las aves capturadas (basado en observaciones personales de comportamiento de alimentación de las aves y en reportes de la gente local). Para relacionar la riqueza de especies de aves con la abundancia de frutos se consideraron solamente a las especies de aves frugívoras, por lo cual se consideró la información sobre dietas obtenida en investigaciones previas (Bierregaard 1990, Karr et al. 1990). El criterio empleado para asignar a las especies dentro del gremio de las aves frugívoras fue que éstas consuman únicamente frutos o la mayor parte de su dieta consista en frutos y también que al menos ocasionalmente consuman frutos en sus dietas. El número de especies de aves frugívoras fue comparado entre sitios y meses con un ANDEVA de dos factores.
Uso de hábitat.— Para analizar el uso de los sitios por las especies residentes y migratorias, se calculó el porcentaje de especies presentes en sólo uno de los cinco sitios con respecto al total de especies capturadas y/o obsevadas en conteos, y se realizaron comparaciones utilizando ANDEVA. Además, los cinco sitios fueron agrupados dentro de categorías de hábitats (intervenido y no intervenido) y se comparó el porcentaje de
especies presentes en cada categoría con ANDEVA. Las especies fueron agrupadas
dependiendo de su presencia sólo en hábitats intervenidos, sólo en hábitats no intervenidos o en ambas categorías.
RESULTADOS
Un total de 128 especies de aves distribuidas en 32 familias fueron registradas por los dos métodos combinados en los cinco sitios de muestreo. Fueron capturadas en redes de niebla 93 especies distribuidas en 21 familias (1996 individuos capturados durante 7571 horas-red). Durante 186 conteos de búsqueda de aves (79.9 hs) se observó 100 especies distribuidas en 31 familias (Apéndice A). El número total de especies detectadas en este estudio representó el 34% de la avifauna registradas en la lista de aves para Tortuguero (Widdowson y Widdowson 2000). Del total de especies registradas en este estudio el 28.1% fueron migratorias (Cuadro 1). Ara ambigua, una especie amenazada, fue observada únicamente durante los conteos de búsqueda de aves y en los sitios no intervenidos.
Especies más comunes.—La especie residente más comúnmente capturada fue Manacus candei, la cual comprendió el 19% del total de individuos capturados. Tres de las cinco
especies más comunes en las redes de niebla fueron colibríes: Amazilia tzacatl, Glaucis aenea, y Phaethornis superciliosus, Sporophila americana fue también muy común. Estas cinco especies acumularon el 75% del total de individuos residentes capturados. Las cinco especies migratorias más comúnmente capturadas fueron (en orden): Catharus ustulatus, Empidonax sp (Empidonax alnorum y E. trailli ), Prothonotaria citrea, Catharus
fuscescens, y Catharus minimus. Estas especies comprendieron el 65% del total de individuos migrantes capturados.
Las especies residentes con mayor tasa de conteo fueron (en orden): Pionus senilis, Coragyps atratus, Psaracolius montezuma, Todirostrum cinereum, Myozetetes similis, y Hylophilus decurtatus. Las especies migratorias con mayor tasa de conteo fueron (en orden): Catharus ustulatus, Vireo olivaceus, Contopus virens, Dendroica petechia y Dendroica pensylvanica.
Curvas de acumulación de especies.—Los parámetros del análisis de regresión del modelo de Clench para los cinco sitios y para ambos métodos de muestreo se encuentran en la Cuadro 3. Los parámetros calculados para especies capturadas (R2, a, b y la asíntota) para CCC, PARQ y CAÑO fueron mayores que para AERO y TORT, mostrando que en esos tres sitios hubo un incremento rápido en el porcentaje de especies capturadas en las primeras muestras. Las curvas de acumulación de especies para cada uno de los sitios indican que nuevas especies continuaron siendo registradas a lo largo del muestreo (Fig. 2).
La asíntota que predice el modelo de Clench fue mayor que los valores derivados de los datos de captura para los cinco sitios. Tanto los parámetros como el esfuerzo de muestreo se ajustaron únicamente para CAÑO, donde una proporción elevada del total de especies de aves que predice el modelo fueron capturadas (77%) en comparación con los otros sitios. En los cinco sitios se requiere un mayor esfuerzo de muestreo para alcanzar el 90% de la asíntota, siendo CCC y TORT los sitios donde es necesario aumentar más el número total de hs-red (Cuadro 3).
Durante los conteos de búsqueda de aves, PARQ aumentó rápidamente el porcentaje de especies observadas en las primeras muestras y tuvo los mayores parámetros del modelo de Clench. El porcentaje de especies representadas en los conteos con respecto al total de especies que predice el modelo para CCC fue más bajo que para los datos provenientes de
capturas. Este porcentaje fue más alto en CCC para los conteos (67%), siendo en otros sitios menor a 45% (Fig. 3). Las curvas obtenidas a partir de los conteos poseen mayores pendientes con respecto a aquellas obtenidas a partir de capturas, lo cual indica que por medio del método de conteo de aves se registran las especies más rápidamente con por medio de capturas.
Riqueza de especies.—Se capturaron 1284 individuos pertenecientes a 62 especies residentes (66.7%) y 712 individuos pertenecientes a 31 especies migratorias (33.3%). El número de especies capturadas en diferentes sitios fue como mínimo 33 en TORT y como máximo 62 en CCC (Cuadro 1). De las 100 especies observadas en conteos de búsqueda de aves, 72 fueron residentes y 28 migratorias (28%). El número de especies observadas fue como mínimo 41 en TORT y como máximo 65 en CCC (Cuadro 2).
La riqueza media de especies residentes capturadas varió entre sitios (F=2.68; gl=4,16; P=0.037) siendo más alta en PARQ (x=1.80) durante la mayoría de los meses, seguido por AERO (x=1.69). Sin embargo, la riqueza media mayor para especies residentes fue
durante agosto en CAÑO aunque las diferencias no fueron significativas entre meses (Fig. 4). La riqueza media de especies migratorias capturadas fue mayor en AERO (x=1.00) y CCC (x=0.99) para la mayoría de los meses. Aunque en agosto y diciembre esta variable fue mayor en PARQ (F=2.45; gl=4,16; P=0.055). Se alcanzó un pico en la riqueza media de especies migratorias durante octubre para todos los sitios. (F=11.55; gl=4,16;
P<0.0001) (Fig. 5).
Abundancia relativa.—De las 93 especies capturadas, 33 (37%) estuvieron
representadas por sólo una o dos capturas y en conjunto reunieron el 2.5% del total de individuos capturados. La tasa media de captura de residentes varió significativamente entre sitios (F=7.12; gl=4,16; P=0.0001) siendo mayor para AERO (x=3.15) que para los otros cuatro sitios durante todos los meses. Agosto fue el mes que tuvo las tasas de captura de residentes más altas en la mayoría de los sitios (F=5.58; gl=4,16; P=0.0005) (Fig. 6) (x=2.98).
La tasa media de captura de migratorias fue mayor en AERO (x=1.88) y CCC (x=1.77) que en los otros sitios, aunque las diferencias no fueron significativas (F=2.0; gl=4,16; P=0.106). La tasa media de captura de migratorias alcanzó un pico durante el mes de octubre en todos los sitios (F=25.64; gl=4,16; P<0.001) (Fig. 7).
La tasa media de conteo fue mayor en CCC (x=0.50) y AERO (x=0.43) que en los otros tres sitios, aunque las diferencias no fueron significativas (F=1.95; gl=4,137; P=0.10). Las especies con mayor tasa media de conteo fueron Amazona autumnalis (x=2.44), Pionus senilis (x=2.17), Hirudindo rustica (x=1.82) y Habia fuscicauda (x=1.32), (F=3.60; gl=94,137; P<0.0001) (Fig.8).
Las categorías de abundancia son presentadas en la Fig. 9 para las especies capturadas y en la Fig.10 para las especies observadas en conteos. Del total de especies capturadas hubo 57 especies residentes (92%) y 25 especies migratorias (81%) en la categoría de
abundancia más baja de abundancia relativa (tasas de captura < 0.500). Estas especies representaron el 88% del total de especies capturadas. De las 100 especies observadas en conteos, hubo 34 especies residentes (47%) y 16 especies migratorias (57%) en la
categoría mas baja de abundancia relativa, (<0.600) las cuales representaron la mitad de todas las especies observadas.
Índices de similitud.—Los coeficientes de similitud entre sitios para las especies capturadas son mostrados en la Cuadro 4. El dendrograma indica mayor similitud en la composición de las comunidades de aves que se encuentran en los tres sitios no
intervenidos y entre las comunidades de aves de los dos sitios intervenidos (Fig. 11). Patrones de movimiento y recaptura.—Hubo un total de 19 especies residentes y cuatro especies migratorias con individuos que fueron recapturados. Del total de individuos recapturados hubo 200 (15.6% del total de capturas) pertenecientes a especies residentes y 22 (3.2% del total de capturas) a especies migratorias en los cinco sitios estudiados
(Cuadro 5).
El porcentaje medio de individuos recapturados por especie varió entre sitios (F=3.23; gl=4,41; P=0.02), siendo mayor en AERO (x=7.9) (Fig. 12). Aunque las diferencias entre especies no resultaron significativas, Henicorhina leucosticta (50%, n=6 captures), Cercomacra tyrannina (50%, n=2 captures), Thamnophilus atrinucha (40%, n=20
capturas), Manacus candei (29.1%, n=254 capturas) y Hylophilus decurtatus (28.6%, n=21 capturas) tuvieron mayores porcentajes de recaptura (Cuadro 6). Los individuos de esta última especie fueron recapturados siempre dentro de CCC y los de M. candei fueron recapturados dentro de CCC, AERO y TORT. Mientras que los individuos de T. atrinucha fueron recapturados dentro de los tres sitios no intervenidos (PARQ, TORT y CAÑO).
La mayoría de los individuos residentes fueron recapturados dentro del mismo sitio donde previamente fueron capturados inicialmente (84.7%). Del total de recapturas, hubo 7 especies (37%) y 31 individuos (15.5%) que fueron recapturados en diferentes sitios (Cuadro 7). No hubo recapturas de especies migratorias en sitios diferentes al de la captura inicial. Oporornis formosus tuvo un periodo máximo transcurrido entre recapturas en el área de estudio de 101 días, seguido por Protonotaria citrea (94 días) y Seiurus
noveboracensis (39 días).
Plantas y especies de aves frugívoras.—Un total de 16 especies de plantas con frutos maduros pertenecientes a 8 familias fueron registradas (Cuadro 8). La familia más común fue Rubiaceae, la cual comprendió el 56% de todas las especies de plantas. En CCC se registró el mayor número de especies de plantas con frutos. La abundancia de frutos varió espacialmente entre sitios (F=2.54; gl=3,612; P=0.05) (Fig. 13) y temporalmente (F=7.44; gl=6,612; P< 0.0001) (Fig. 14). El número medio de frutos/50 m2 fue mayor en los sitios intervenidos (CCC y AERO) que en los sitios no intervenidos (TORT y CAÑO) y durante las dos primeras muestras en el mes de setiembre.
El 53% de las especies de aves capturadas fueron incluidas en el gremio de los frugívoros. El número medio de especies frugívoras varió entre sitios (F=6.88; gl=4,12; P<0.0004) y a través del tiempo (F=13.27; gl=4,12; P<0.0001), siendo mayor en CCC en la mayoría de los sitios. El mes con mayor número medio de especies de aves frugívoras fue octubre en todos los sitios (Fig. 15).
Uso de hábitat.—De las 128 especies registradas por ambos métodos, un total de 44 especies (34.4%) estuvieron restringidas a sólo uno de los cinco sitios y la mayoría de estas especies fueron residentes (88.6%). De las especies restringidas a un único sitio se encuentran incluidas el 42% del total de especies residentes registradas en este estudio y el 14% del total de especies migratorias, y CCC tuvo el más alto porcentaje de especies restringidas a un único sitio (48%) (Fig. 16).
La mitad de todas las especies capturadas y/o observadas a lo largo de este estudio se encontraron en ambos tipos de hábitats: intervenidos y no intervenidos, incluyendo el 43.4% del total de especies residentes y el 69.4% del total de especies migratorias (F=2.64; gl=2,2; P=0.27). Las especies migratorias fueron más comunes en los sitios
intervenidos (27.8% del total es especies migratorias) que en los sitios no intervenidos (2.8% del total de especies migratorias) (Fig. 17).
DISCUSIÓN
Curvas de acumulación de especies.—El poder contar con una base teórica que permita comprender la relación que existe entre el esfuerzo de muestreo y el número de especies acumuladas sería de gran utilidad debido a que ello permitiría establecer comparaciones cuantitativas más rigurosas entre deferentes comunidades de aves. Para elegir entre los diferentes modelos disponibles se requiere de información sobre el tamaño de área a muestrear y el grupo de fauna o flora.
Los modelos varían considerablemente en las extrapolaciones que se obtienen a partir de un mismo grupo de datos (Soberón y Llorente 1993). En mi estudio utilicé el modelo de Clench porque a pesar de que las aves son un taxón bien conocido, hay muchas especies raras y el modelo de Clench como así también los modelos logarítmicos pueden ser más adecuados para este tipo de situación (Soberón y Llorente 1993).
Sin embargo, los parámetros y el esfuerzo de muestreo que predicen el modelo de Clench indicaron que se necesita un mayor esfuerzo de muestreo. Una posible explicación para esto es que los datos fueron tomados solamente durante una estación determinada y la extrapolación sería válida sólo para esta parte del año. Además, las redes de niebla
permiten obtener datos de las especies del sotobosque y de igual manera las
extrapolaciones serían válidas para esta porción de la comunidad de aves y no para su totalidad.
Patrones de distribución y abundancia.—Las aves migratorias en el presente estudio comprendieron un componente más importante de la avifauna de invierno que en otros estudios similares en hábitats neotropicales (Lynch 1989). Sin embargo, las categorías de abundancia en este estudio indican que la mayoría de las especies residentes y migratorias tienen una abundancia relativa baja. Estos resultados son consistentes con reportes previos sugiriendo que los bosques neotropicales poseen típicamente una alta riqueza de especies pero la mayoría de estas son raras (Terborgh et al. 1990, Thiollay 1999).
En el presente estudio las diferencias en las tasas de captura entre especies y sitios reflejan las preferencias de hábitat de las especies en el área de Tortuguero. Muchas
especies que se encuentran en un único sitio fueron capturadas en CCC y el sitio con mayor tasas de captura tanto para especies residentes como migratorias fue AERO, en ambos casos se trata de sitios intervenidos. Además, existe una tendencia a ser mayores las tasas medias de conteo en CCC y AERO.
Los factores causantes de la distribución de las aves no están claros aún, pero se ha sugerido ampliamente que entre estos se incluyen interacciones interespecíficas (Hutto 1980, Emlen 1980) y los recursos alimenticios (Hutto 1980). Existe actualmente poca o ninguna evidencia de que las especies residentes excluyan a las migratorias neotropicales de los bosques que habitan (Waide 1980). Por lo tanto, el alimento sería un factor más probable afectando la distribución de las aves. Karr (1976) sugirió que las especies
migratorias están usualmente subordinadas a las especies residentes y que por lo general se alimentan en áreas periféricas o subóptimas cuando las residentes se encuentran presentes en un sitio.
La abundancia relativa de las poblaciones de aves en los sitios intervenidos puede haber estado sesgado debido a la mayor probabilidad de detección de las aves, ya sea por
capturas o conteos, con respecto a los sitios no intervenidos (Stiles 1980). Sin embargo, es probable que la mayor abundancia en los sitios intervenidos en este estudio no sea un resultado de simplemente de un sesgo en los muestreos, sino que refleja una diferencia real en la distribución de las aves.
Influencia de la abundancia de frutos.—Los sitios con mayores tasas de captura y riqueza de especies de aves residentes y migratorias frugívoras capturadas, son los mismos que aquellos con mayor abundancia de frutos: CCC y AERO. Esto sugiere una relación entre la actividad de las aves y la abundancia de frutos, siendo consistente con Herrera (1998), quien encontró una asociación entre las capturas y el alimento potencial para saltarines (Pipridae) en Tortuguero. La identificación de los factores que promueven a las fluctuaciones en los patrones de abundancia de las poblaciones de aves es fundamental para comprender como estas comunidades están organizadas (Loiselle y Blake 1991). Cabe considerar que entre un 63% y un 77% de los arbustos y árboles del sotobosque producen frutos que son dispersados por aves en los bosques siempreverdes de Costa Rica y las aves frugívoras frecuentemente constituyen una porción importante de la avifauna tropical (Siltes 1985).
Por otro lado, el método por el cual la abundancia de frutos es estimada tiene gran importancia para el análisis de los frutos como un recurso para las aves (Blake et al. 1990). En este estudio se usó un método de muestreo basado en el área, el cual ha sido utilizado para estimar la producción de frutos en una variedad de sitios tropicales de tierras bajas. Mi estudio se enfocó a los arbustos, árboles, lianas y epífitas del sotobosque (<10 m del suelo) y no se incluyeron estimados de la producción de frutos del dosel, debido a que el análisis estuvo basado en las aves capturadas en redes de niebla y su actividad ocurre en los estratos más bajos del bosque.
El presente estudio incluyó la influencia de la abundancia de alimento sobre un gremio en particular de aves: los frugívoros. Sin embargo, debe quedar claro que los frugívoros no reflejan las necesidades de otros gremios componentes de la avifauna tropical. Por lo tanto, si bien los sitios intervenidos tuvieron más abundancia de frutos y mayor riqueza de
especies frugívoras, lo que ocurre con el resto de la comunidad de aves resta por conocer. Porcentajes de recaptura pueden indicar preferencia por un hábitat.—Los altos
porcentajes de recaptura de algunas especies como Henicorhina leucosticta y Cercomacra tyrannina pueden ser un reflejo del tamaño de muestra reducido. Sin embargo, para el caso de otras especies como Thamnophilus atrinucha, Manacus candei y Hylophilus decurtatus pueden reflejar una alta fidelidad al sitio. Los altos porcentajes de recaptura para
Thamnophilus atrinucha sólo dentro de PARQ, TORT y CAÑO indican una preferencia por los bosques no intervenidos con respecto a aquellos intervenidos en Tortuguero.
Las especies migratorias en Costa Rica se encuentran principalmente de paso durante su época no reproductiva, permaneciendo en una misma área por breves periodos. En
contraste, unas pocas especies tales como Oporornis formosus, Protonotaria citrea y Seiurus noveboracensis aunque son consideradas como de paso en Costa Rica, fueron recapturadas dentro del mismo sitio con un tiempo considerable entre recapturas. Esto indica que los individuos de dichas especies hacen un uso más prolongado que lo esperado de los hábitats en Tortuguero y pueden ser consideradas como especies residentes de invierno en Costa Rica, coincidiendo con las observaciones hechas por G. Barrantes (com. per. Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, San Pedro, Costa Rica).
Por otro lado, los patrones de recaptura en este estudio muestran que las especies residentes se desplazan entre CCC y PARQ a través del pueblo de Tortuguero, lo cual
