LAGARTIJAS TERRESTRES INSULARES COMO MODELO PARA ESTUDIAR LA IMPORTANCIA DE LOS SUBSIDIOS
MARINOS EN ISLAS DEL GOLFO DE CALIFORNIA.
T E S I S
Que para obtener el grado de
Maestra en Ciencias
Uso, Manejo y Preservación de los Recursos Naturales (Orientación en Ecología de Zonas Áridas)
P r e s e n t a
Ilse Karina Barraza Soltero
La Paz, Baja California Sur, octubre de 2022.
En la Ciudad de La Paz, B. C. S., siendo las 13:00 horas del día 29 del Mes de Septiembre del 2022, se procedió por los abajo firmantes, miembros de la Comisión Revisora de Tesis avalada por la Dirección de Estudios de Posgrado y Formación de Recursos Humanos del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C., a liberar la Tesis de Grado titulada:
"Lagartijas terrestres insulares como modelo para estudiar la importancia de los subsidios marinos en islas del Golfo de California"
Presentada por el alumno:
Ilse Karina Barraza Soltero
Aspirante al Grado de MAESTRO EN CIENCIAS EN EL USO, MANEJO Y PRESERVACIÓN DE LOS RECURSOS NATURALES CON ORIENTACIÓN EN Ecología de Zonas Áridas.
Después de intercambiar opiniones los miembros de la Comisión manifestaron su APROBACIÓN DE LA TESIS, en virtud de que satisface los requisitos señalados por las disposiciones reglamentarias vigentes.
LA COMISIÓN REVISORA
Dra. Gracia Alicia Gómez Anduro, Directora de Estudios de Posgrado y
Formación de Recursos Humanos.
Dra. María del Carmen Blázquez Moreno Directora de Tesis
Dr. Víctor Manuel Muro Torres Co-Tutor de Tesis
Dr. Salvador Hernández Vázquez Co-Tutor de Tesis
La Paz, Baja California Sur, a 03 de octubre de 2022.
Los miembros del comité de tesis del (la) estudiante Ilse Karina Barraza Soltero del Programa de Maestría en Ciencias en el Uso, Manejo y Preservación de los Recursos Naturales, revisamos el contenido de la tesis y otorgamos el Vo.Bo. dado que la tesis no representa un plagio de otro documento como lo muestra el reporte de similitud realizado:
Herramienta antiplagio:
iThenticate.
Filtros utilizados:
Excluir citas y bibliografía.
Porcentajes de similitud:
Máximo 20% para tesis Posgrado Se muestra captura de pantalla
Firmas del comité
Dra. María del Carmen Blázquez Moreno Directora de Tesis
Dr. Víctor Manuel Muro Torres Co-Tutor de Tesis
Dr. Salvador Hernández Vázquez Co-Tutor de Tesis
Dra. María del Carmen Blázquez Moreno
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C.
Directora de Tesis Dr. Víctor Manuel Muro Torres
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C.
Co-Tutor de Tesis
Dr. Salvador Hernández Vázquez
Centro Universitario de la Costa Sur, Universidad de Guadalajara Co-Tutor de Tesis
Comité Revisor de Tesis
Dra. María del Carmen Blázquez Moreno Dr. Víctor Manuel Muro Torres Dr. Salvador Hernández Vázquez
Jurado de Examen
Dra. María del Carmen Blázquez Moreno Dr. Víctor Manuel Muro Torres Dr. Salvador Hernández Vázquez
Suplente
Dr. Pedro Peña Garcillán
Resumen
Las islas del Golfo de California se caracterizan por ser cálidas, áridas y tener una productividad primaria muy baja, pero también por estar rodeadas de un océano más frío y muy productivo.
Esto, convierte al ecotono océano-isla en un lugar ideal para estudiar la afluencia de subsidios marinos en las redes tróficas terrestres. Estos recursos marinos se extienden a los sistemas terrestres insulares aumentando la abundancia y riqueza de las poblaciones de flora y fauna, especialmente de pequeños vertebrados como lagartijas insectívoras y roedores. Según estudios previos, los subsidios marinos son particularmente importantes en las islas pequeñas del norte del Golfo, y en aquellas que albergan colonias de aves marinas. Pero se ha prestado menos atención a la importancia de los subsidios marinos en islas más grandes, más al sur o menos áridas, o en la ecología de reptiles herbívoros. El objetivo de este trabajo fue estudiar y comparar la importancia de los subsidios marinos en las cadenas tróficas terrestres de 16 islas del Golfo de California, utilizando lagartijas insectívoras y herbívoras como modelo. El estudio se realizó analizando la composición de isótopos estables δ13C y δ15N de muestras de tejido de cola de lagartijas de cada isla. Se comparó el nicho isotópico de lagartijas insectívoras (género Uta) y herbívoras (género Sauromalus, Ctenosaura y Dipsosaurus) que habitan en islas que difieren en latitud, aridez y tamaño, así como con presencia/ausencia de colonias de aves marinas.
Mediante análisis de modelos lineales generalizados pudimos determinar la importancia de cada una de estas variables en el cambio de los valores isotópicos de los tejidos de las lagartijas.
Asimismo, con apoyo del paquete SIBER (Stable Isotopes Bayesian Ellipses) en R, fue posible caracterizar el nicho isotópico, conocer la amplitud del mismo y las métricas isotópicas que tienen las distintas poblaciones de las distintas islas. Nuestros resultados confirman que existe un gradiente latitudinal en el grado de aridez de las islas, y en la importancia del aporte de subsidios marinos en las cadenas tróficas terrestres insulares que sigue un gradiente de sur a norte (menos árido a más árido). La presencia de colonias de aves marinas fue el factor de mayor importancia para el aporte de subsidios marinos en la dieta de lagartijas insectívoras de las islas, mientras que, para las herbívoras, el principal factor fue el grado de aridez, seguido de la presencia de colonias de aves y por último el tamaño de la isla. Este estudio provee por primera vez información sobre el impacto de subsidios marinos dieta de reptiles no insectívoros en este ecosistema insular, además brinda información novedosa y relevante para la protección de la fauna endémica de las islas del Golfo de California.
Palabras clave: Subsidios marinos, lagartijas insectívoras, reptiles herbívoros, islas, Golfo de California.
ORCID: 0000-0002-7307-2668
Vo.Bo. Dra. María del Carmen Blázquez Moreno Directora de Tesis
Summary
The islands of the Gulf of California are characterized by being hot, arid and having a very low primary productivity, but also by being surrounded by a cooler and very productive ocean. This circumstance makes the ocean-island ecotone an ideal place to study the effluence of marine subsidies to terrestrial food webs. These marine resources spill over to terrestrial island systems, increasing the abundance and richness of flora and fauna populations, especially small vertebrates such as insectivorous lizards and rodents. According to previous studies, marine subsidies are particularly important on small islands in the northern Gulf, and on those that host seabird colonies. But less attention has been paid to the importance of marine subsidies on islands that are larger, less arid or located in the south, as well as on herbivorous reptiles. The objective of this work was to study and compare the importance of marine subsidies in the terrestrial food webs of 16 islands in the Gulf of California, using insectivorous and herbivorous lizards as study model. The study was conducted by analyzing the δ13C and δ15N stable isotope composition of lizard tail tissue samples from each island. The isotopic niche of insectivorous (genus Uta) and herbivorous (genus Sauromalus, Ctenosaura and Dipsosaurus) lizards inhabiting islands differing in latitude, aridity and size, as well as with presence/absence of seabird colonies, was compared. Using generalized linear model analysis, we were able to determine the importance of each of these variables in the change of isotopic values of the lizards’ tissues.
Also, by using the SIBER (Stable Isotopes Bayesian Ellipses) package in R, it was possible to characterize the isotopic niche, its width and the isotopic metrics of each population. Our results confirm that there is a latitudinal gradient in the degree of aridity of the islands, and on the importance of the contribution of marine subsidies in the insular terrestrial food webs that follows a gradient from south to north (less arid to more arid). The presence of seabirds’
colonies was the most important factor for the contribution of marine subsidies in the diet of insectivorous lizards on the islands, while, for herbivores, the main factor was the degree of aridity, followed by the presence of seabirds’ colonies and finally the island size. This study provides for the first-time information on the impact of marine subsidies on the diet of non- insectivorous reptiles in this insular ecosystem, and also provides novel and relevant information for the protection of the endemic fauna of the islands of the Gulf of California.
Keywords: Marine subsidies, insectivorous lizards, herbivorous reptiles, islands, Gulf of California.
ORCID: 0000-0002-7307-2668.
Vo.Bo. Dra. María del Carmen Blázquez Moreno Directora de Tesis
Dedicatoria
A la herpetofauna insular mexicana.
Agradecimientos
Al Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C., por ser mi institución receptora para cursar la Maestría en Ciencias en el Uso, Manejo y Preservación de los Recursos Naturales y por los apoyos otorgados para concluir mis estudios de Posgrado.
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por otorgarme la beca no. 773264/2020 para realizar mis estudios de Maestría.
A la Directora de Estudios de Posgrado y Formación de recursos Humanos la Dra. Gracia Alicia Gómez Anduro y su asistente Adriana Franzoni García, así como a la Jefa del Departamento de Becas y Apoyo Estudiantil la C.P. Raquel Herrera Vega por todo su apoyo durante este tiempo y paciencia para resolver todas las dudas.
A mi Directora de Tesis, Dra. María del Carmen Blázquez Moreno por su apoyo durante todo este proceso. Por su paciencia, enseñanzas y consejos para ser cada vez mejor.
A mis Co-Tutores, Dr. Víctor Muro Torres y Dr. Salvador Hernández Vázquez por su comprensión, dedicación y valiosos comentarios que ayudaron a mejorar este trabajo.
A mis Padres, mis Hermanas y Sobrinos, quienes han estado presentes para mí en muchas formas y han apoyado esta idea de ser investigadora.
A mi mejor amiga Angélica Peña, quien ha vivido todos mis episodios y siempre está ahí para apoyarme e impulsarme a continuar. Gracias por creer en mi incluso cuando ni yo lo hago.
A mi familia adoptiva Peña Montoya, por apoyarme siempre que lo he necesitado.
A mi amiga María José, quien fue mi compañera y salvación en muchos proyectos, tareas y clases. Amiga, sin ti la vida en La Paz no hubiera sido la misma.
A mis amigos de la Maestría, sin ellos no hubiera podido sobrevivir a una Maestría en pandemia.
Al Dr. Armando H. Escobedo-Galván, quien ha sido mi mentor desde la Licenciatura y ha impulsado mis ideas. Gracias por creer en mí.
Contenido
Resumen ... i
Summary ... ii
Dedicatoria ... iii
Agradecimientos ... iv
Contenido ... v
Lista de figuras ... vii
Lista de tablas ... x
1. INTRODUCCIÓN ... 1
2. ANTECEDENTES ... 8
2.1 Subsidios marinos en cadenas tróficas terrestres ... 8
2.2 Especies de estudio ... 10
3. JUSTIFICACIÓN ... 19
4. HIPÓTESIS ... 22
5. OBJETIVOS ... 23
5.1 Objetivo general ... 23
5.2 Objetivos particulares ... 23
6. MATERIAL Y MÉTODOS ... 24
6.1 Área de estudio ... 24
6.2 Clasificación de área de estudio ... 25
6.2.1 Clasificación latitudinal ... 26
6.2.2 Clasificación según el grado de aridez ... 26
6.2.3 Clasificación por tamaño ... 27
6.2.4 Clasificación por presencia o ausencia de colonias de aves marinas ... 28
6.3 Colecta de muestras ... 30
6.4 Análisis estadísticos ... 31
6.5 Análisis de isótopos estables ... 32
6.6 Análisis de nicho isotópico ... 33
7. RESULTADOS ... 36
7.1 Factores que influencian los subsidios marinos que consumen las lagartijas insectívoras ... 36
7.1.1 Relación de los valores isotópicos de cada población con las variables ambientales de cada isla ... 37
7.2 Caracterización del nicho isotópico de lagartijas insectívoras ... 41
7.3 Efecto de la presencia de colonias de aves marinas ... 44
7.4 Efecto del grado de aridez de la isla ... 45
7.5 Amplitud de nicho trófico de cada isla ... 48
7.6 Comparación de la posición isotópica de lagartijas insectívoras insulares y peninsulares ... 49
7.7 Comparación isotópica entre lagartijas insectívoras y artrópodos insulares ... 50
7.8 Factores que influencian los subsidios marinos que consumen las lagartijas herbívoras ... 52
7.8.1 Relación de los valores isotópicos de cada población con las variables ambientales de cada isla ... 53
7.9 Caracterización del nicho isotópico de lagartijas herbívoras ... 58
7.10 Efecto del grado de aridez de la isla ... 60
7.11 Efecto de la presencia de colonias de aves marinas ... 62
7.12 Efecto del tamaño de la isla ... 64
7.13 Amplitud de nicho trófico de cada isla ... 65
7.14 Comparación entre valores isotópicos de lagartijas herbívoras y plantas C3, C4, CAM y algas marinas ... 66
7.15 Caracterización del nicho isotópico de lagartijas insectívoras y herbívoras ... 69
7.16 Comparación de valores isotópicos de distintas especies de lagartijas insectívoras en diferentes localidades del mundo ... 71
8. DISCUSIÓN ... 74
8.1 Caracterización del nicho isotópico de lagartijas insectívoras y su relación con factores bióticos y abióticos ... 74
8.2 Caracterización del nicho isotópico de lagartijas herbívoras y su relación con los factores bióticos y abióticos ... 76
8.3 Caracterización del nicho isotópico de lagartijas por tipo de dieta ... 78
9. CONCLUSIONES ... 81
9.1 Recomendaciones ... 81
10. LITERATURA CITADA ... 83
Lista de figuras
Figura 1. Especies insectívoras utilizadas en el presente estudio. A) Uta palmeri, B) U.
stansburiana y C) U. squamata. ... 13 Figura. 2. Especies herbívoras utilizadas en este estudio. A) Dipsosaurus catalinensis, B) D.
dorsalis C) Sauromalus slevini, D) S. obesus, E) S. hispidus, F) S. varius y G) Ctenosaura conspicuosa. ... 18 Figura. 3. Área de estudio; 16 islas del Golfo de California localizadas en un gradiente latitudinal de norte a sur. ... 26 Figura 4. Individuo de la especie Dipsosaurus dorsalis colectado durante el trabajo de campo en el islote “La Islita”. ... 30 Figura 5. Individuo de la especie Uta stansburiana capturado para la obtención del músculo de cola (aproximadamente 1cm). ... 31 Figura 6. Coeficiente de correlación de Spearman entre la variable latitud y el índice de aridez.
... 37 Figura 7a. Correlación entre la variable “índice de aridez” y los valores isotópicos de δ13C de las lagartijas insectívoras. Los colores de los puntos siguen un gradiente de aridez, siendo las islas menos áridas las que presentan tonalidades azules y las más áridas con tonalidades naranjas/rojas... 39 Figura 7b. Relación entre la variable “colonias de aves marinas” y los valores isotópicos de δ13C de las lagartijas insectívoras. Se muestran los valores medios para cada clasificación (línea vertical) y desviaciones estándar ... 40 Figura 8a. Correlación entre la variable “índice de aridez” y los valores isotópicos de δ15N de las lagartijas insectívoras. Los colores de los puntos se corresponden con las islas menos áridas (azules) hasta las más áridas (naranjas/rojas). ... 40 Figura 8b. Relación entre la variable “colonias de aves marinas” y los valores isotópicos de δ15N de las lagartijas insectívoras. Se muestran los valores medios para cada clasificación (línea horizontal) y desviaciones estándar. ... 41 Figura 9. Elipses estándar de isótopos estables de lagartijas de mancha lateral (U. stansburiana) para cada una de las nueve islas estudiadas en el Golfo de California. ... 42 Figura. 10. Foto ilustrativa de la zona baja de la isla Las Galeras. ... 43 Figura 11. Elipses estándar de isótopos estables de lagartijas de mancha lateral que habitan en islas clasificadas con base en la presencia o ausencia de colonias de aves marinas. ... 45 Figura 12. Elipses estándar de isótopos estables de lagartijas de mancha lateral que habitan en islas clasificadas por grado de aridez. ... 47 Figura 13. Valores isotópicos de lagartijas insectívoras de islas y península. Uta spp. de 14 islas del Golfo de California. Promedios y desviación estándar de Phyllodactylus spp. de la isla Santa Catalina, Uta spp. de Bahía de San Francisquito, A. hyperythra de El Bajo (Huicos BAJ) y de Camino de los Naranjos (CNAR), Baja California Sur. ... 50 Figura 14. Valores isotópicos de lagartijas insectívoras del género Uta de 14 islas del Golfo de California. Promedios y desviación estándar de insectos carroñeros, ectoparásitos de aves, arañas y escorpiones de zonas costeras cerca de Bahía de los Ángeles, Baja California Norte. ... 52
Figura 15a. Correlación entre la variable “índice de aridez y los valores isotópicos de δ13C de las lagartijas herbívoras. Los colores de los puntos en la gráfica de dispersión corresponden a un gradiente de aridez de menos (azules) a más (rojas). ... 55 Figura 15b. Relación entre la variable “colonias de aves marinas” y los valores isotópicos de δ13C de las lagartijas herbívoras. Se muestran los valores medios para cada clasificación (línea vertical) y desviaciones estándar. ... 55 Figura 16a. Correlación entre la variable “índice de aridez” y los valores isotópicos de δ15N de las lagartijas herbívoras. Los colores de los puntos se corresponden a un gradiente de aridez, de tonalidades azules (menos árido) a rojizas (más árido). ... 56 Figura 16b. Relación entre la variable “colonias de aves marinas” y los valores isotópicos de δ15N de las lagartijas herbívoras. Se muestran los valores medios para cada clasificación (línea horizontal) y desviaciones estándar. ... 56 Figura 17a. Correlación entre la variable “tamaño de las islas” expresada en km2 y los valores de δ15N de las lagartijas herbívoras tomando en cuenta al individuo de la isla Ángel de la Guarda. 57 Figura 17b. Correlación entre la variable “tamaño de las islas” expresada en km2 y los valores de δ15N de las lagartijas herbívoras sin tomar en cuenta al individuo de la isla Ángel de la Guarda. 57 Figura 18. Elipses estándar de isótopos estables de lagartijas herbívoras de los géneros Sauromalus, Ctenosaura y Dipsosaurus para cada una de las cuatro islas estudiadas en el Golfo de California. ... 59 Figura 19. Elipses estándar de isótopos estables de lagartijas herbívoras que habitan en islas clasificadas tomando en cuenta el índice de aridez, siendo la clasificación la siguiente: HÁ; híper áridas, MÁ; muy áridas y Á; áridas. ... 61 Figura 20. Elipses estándar de isótopos estables de lagartijas herbívoras que habitan en islas clasificadas con base en la presencia o ausencia de colonias de aves marinas... 63 Figura 21. Elipses estándar de isótopos estables de lagartijas herbívoras que habitan en islas clasificadas con base en su tamaño; grandes (superficie >7km2) y pequeñas (superficie <7km2).
... 65 Figura 22. Valores isotópicos de lagartijas herbívoras que habitan en islas de diferente tamaño, donde el color negro pertenece a las islas grandes y el rojo a las islas pequeñas. Promedios y desviación estándar de plantas C3, C4, CAM y algas marinas. Los cuadros representan a las especies del género Sauromalus, círculos a las especies del género Dipsosaurus y por último los triángulos a la especie del género Ctenosaura. ... 67 Figura 23. Valores isotópicos de lagartijas herbívoras que habitan en islas con diferente grado de aridez. La rampa de colores va desde híper árido (rojo) hasta árido (azul). Promedios y desviación estándar de plantas C3, C4 y CAM. Los cuadros representan a las especies del género Sauromalus, círculos a las especies del género Dipsosaurus y por último los triángulos a la especie del género Ctenosaura. ... 68 Figura 24. Valores isotópicos de lagartijas herbívoras que habitan en islas con presencia o ausencia de colonias de aves marinas, donde el color negro corresponde a las islas con ausencia de colonias de aves marinas y el rojo a las islas con presencia de éstas. Promedios y desviación estándar de plantas C3, C4 y CAM. Los cuadros representan a las especies del género Sauromalus, círculos a las especies del género Dipsosaurus y por último los triángulos a la especie del género Ctenosaura. ... 69
Figura 25. Elipses estándar de isótopos estables de lagartijas insectívoras (rojas) y herbívoras (verdes) que habitan en las 16 islas muestreadas del Golfo de California. ... 70 Figura 26. Valores isotópicos de lagartijas insectívoras Uta spp. de 14 islas del Golfo de California. Promedios y desviación estándar de distintas especies de lagartijas insectívoras pertenecientes a distintas localidades en el mundo. ... 73
Lista de tablas
Tabla 1. Clasificación de las islas, considerando su latitud, características y presencia/ausencia de colonias de aves marinas. ... 29 Tabla 2. Características generales de las islas utilizadas para los análisis de lagartijas del género Uta. ... 36 Tabla 3. Coeficientes del modelo lineal generalizado con AIC= 301.1 para la variación del δ13C en lagartijas insectívoras. Se muestra el valor estimado y el error estándar para cada variable, el valor de t y p. ... 38 Tabla 4. Coeficientes del modelo lineal generalizado con AIC= 424.23 para la variación del δ15N en lagartijas insectívoras. Se muestra el valor estimado y el error estándar para cada variable, el valor de t y p. ... 39 Tabla 5. Métricas de nicho isotópico para cada población de Uta stansburiana. Donde TA = área total, SEAB = área de elipse estándar bayesiana, CR = rango de carbono, NR = rango de nitrógeno, CD = distancia media al centroide y MNND = distancia media del vecino más cercano.
... 44 Tabla 6. Métricas de nicho isotópico para cada población de acuerdo a la presencia/ausencia de colonias de aves marinas en las islas. TA corresponde al área total, SEAB al área de elipse estándar bayesiana, CR al rango de carbono, NR a rango de nitrógeno, CD se refiere a la distancia media al centroide, MNND a la distancia media del vecino más cercano y n al tamaño de muestra. ... 45 Tabla 7. Métricas de nicho isotópico para cada población de acuerdo a la clasificación del índice de aridez de las islas. Donde, TA = área total, SEAB = área de elipse estándar bayesiana, CR = rango de carbono, NR = rango de nitrógeno, CD = distancia media al centroide, MNND = distancia media del vecino más cercano y n = tamaño de muestra. ... 47 Tabla 8. Área de superposición entre elipses para las islas categorizadas de acuerdo a su índice de aridez. ... 47 Tabla 9. Amplitud de nicho de las poblaciones de lagartijas insectívoras, donde la varianza de δ15N >1 refleja un nicho amplio (Newsome et al., 2007). ... 48 Tabla 10. Características generales de las islas utilizadas para los análisis de las lagartijas herbívoras. ... 53 Tabla 11. Coeficientes del modelo lineal generalizado con AIC= 217.59 para la variación del δ13C en lagartijas herbívoras. Se muestra el valor estimado y el error estándar para cada variable, el valor de t y p. ... 54 Tabla 12. Coeficientes del modelo lineal generalizado con AIC= 304.47 para la variación del δ15N en lagartijas herbívoras. Se muestra el valor estimado y el error estándar para cada variable, el valor de t y p. ... 54 Tabla 13. Métricas de nicho isotópico para cada población de lagartijas herbívoras. Donde TA = área total, SEAB = área de elipse estándar bayesiana, CR = rango de carbono, NR = rango de .... 60 Tabla 14. Métricas de nicho isotópico para cada población de acuerdo a la clasificación del índice de aridez de las islas. Donde, TA = área total, SEAB = área de elipse estándar bayesiana, CR = rango de carbono, NR = rango de nitrógeno, CD = distancia media al centroide, MNND = distancia media del vecino más cercano y n = tamaño de muestra. ... 62
Tabla 15. Área de superposición entre dos elipses para las islas categorizadas de acuerdo a su índice de aridez. ... 62 Tabla 16. Métricas de nicho isotópico para cada población de acuerdo a la presencia/ausencia de colonias de aves marinas. Donde, TA = área total, SEAB = área de elipse estándar bayesiana, CR = rango de carbono, NR = rango de nitrógeno, CD = distancia media al centroide, MNND = distancia media del vecino más cercano y n = tamaño de muestra. ... 64 Tabla 17. Métricas de nicho isotópico para cada población de acuerdo a la clasificación de tamaño. Donde, TA = área total, SEAB = área de elipse estándar bayesiana, CR = rango de carbono, NR = rango de nitrógeno, CD = distancia media al centroide, MNND = distancia media del vecino más cercano y n = tamaño de muestra. ... 65 Tabla 18. Amplitud de nicho de las poblaciones de lagartijas herbívoras, donde la varianza de δ15 refleja un nicho amplio o estrecho (Newsome et al., 2007). ... 66 Tabla 19. Métricas de nicho isotópico para cada población de acuerdo al tipo de dieta. TA corresponde al área total, SEAB al área de elipse estándar bayesiana, CR al rango de carbono, NR a rango de nitrógeno, CD se refiere a la distancia media al centroide, MNND a la distancia media del vecino más cercano y n al tamaño de muestra. ... 70
Desde hace unos años han cobrado relevancia los estudios que explican la forma en que los consumidores enfrentan la variación espacio-temporal de los recursos, así como identificar los factores que modifican o influyen en las redes tróficas (Spiller et al., 2010; Kenny et al., 2017).
En particular, uno de los lugares donde es más interesante estudiar esta relación son los sistemas insulares (Anderson y Polis, 1998).
Algunas investigaciones han demostrado que la baja productividad de los ecosistemas terrestres en las islas, no corresponde con sus redes tróficas, sino que están subsidiadas por recursos que provienen de otras áreas ya sea por medio de vectores bióticos, abióticos o insumos que provee el océano, lo que permite aumentar la densidad de las poblaciones de animales terrestres que viven en ellas (Rosenzweig, 1968; Polis y Hurd, 1996).
A estos recursos se les conoce como subsidios marinos y una de sus características más importantes es que pueden modificar la dinámica poblacional y de las comunidades a donde llegan, así como la riqueza de especies terrestres de las islas. De acuerdo con los autores Polis et al. (1997) y Anderson et al. (2008), estos subsidios pueden llegar con la misma frecuencia a través de todo el año o solo por temporadas.
Antes de conocer la influencia de los subsidios externos, MacArthur y Wilson (1967) en su teoría de la biogeografía de islas, aportaron la idea de que existe un equilibrio entre la riqueza y diversidad de las especies, con el área de la isla y su aislamiento del continente. Posteriormente Heatwole y Lewis (1973) propusieron la teoría del efecto de las islas pequeñas (SIE) que generalmente se define como la variación independiente de la riqueza de especies con el área de la isla (Schrader et al., 2020). Así mismo, Rabosky y Hurlbert (2015) propusieron que determinados factores (por ejemplo; área, temperatura y productividad) asociados a la disponibilidad de recursos son muy importantes para regular la riqueza de especies a escalas continentales, y que la misma regla podría tenerse en cuenta para explicar la riqueza de especies que habitan en islas.
Para explicar la forma en que los nutrientes que provienen desde fuera del área local impactan en la riqueza de especies en las islas y en la abundancia de sus poblaciones se ha propuesto la teoría de la biogeografía de islas subsidiadas (Anderson y Wait, 2001) que estudia el efecto de los subsidios marinos en islas pequeñas. Esta teoría predice que las comunidades que habitan en islas pequeñas reciben mayor aporte de subsidios marinos que aquellas que habitan en islas grandes, debido a la relación perímetro/ área que ya propusieron Polis y Hurd (1996); Es decir que a mayor tamaño de la isla, menor es la interacción entre subsidios-especies debido a que hay más factores bióticos y abióticos en el hábitat con los cuales interactuar (Anderson y Wait, 2001). Las islas pequeñas tienen más costa en relación con su área, como consecuencia podrían recibir mayor aporte de nutrientes que lo que se podría suponer por su tamaño. Además esta teoría explica que el aporte de estos subsidios puede impactar de manera positiva o negativa (aumentando o disminuyendo) en la riqueza de especies dependiendo de donde se localizan las islas en una curva de productividad-diversidad reduciendo así su tasa de extinción (Anderson y Wait, 2001; Barrett et al., 2005; Obrist et al., 2020)
Estos subsidios pueden aumentar o disminuir la densidad poblacional desde los productores primarios (plantas) y por todos los componentes de las redes tróficas, herbívoros, animales de niveles tróficos altos (insectívoros o carnívoros) y descomponedores o carroñeros. Incluso, debido a su exposición al ecosistema donante, el efecto que los subsidios marinos tengan en islas de distintos tamaños puede ser específico y depender del vector con el que se transportan, como por ejemplo las aves marinas, además de las características del ecosistema receptor (Fitzpatrick, 2018).
Las islas áridas y desérticas son un modelo óptimo para comprobar la teoría de los subsidios marinos, en específico las islas del Golfo de California debido a sus tasas de precipitación bajas (Sánchez-Pinero y Polis, 2000) y a la baja productividad primaria que existe en la mayoría de ellas (Anderson et al., 2008). Además, estas islas están rodeadas de un sistema marino muy productivo el cual les aporta macroalgas, carroña marina y subproductos de aves marinas que permean y afectan a todos los ciclos de nutrientes del ecosistema terrestre (Polis y Hurd, 1996).
Las islas varían en aridez a lo largo del Golfo de California, siendo las precipitaciones más escasas cuanto más al norte, también varían en tamaños, en la composición de especies terrestres de flora y fauna y la abundancia de sus poblaciones, pero en todas las islas existen especies endémicas de plantas y animales. Los reptiles son los vertebrados más abundantes de las islas lo que da pauta a una gran cantidad de especies endémicas, aunque es posible encontrar individuos del mismo género o especie en varias islas de distinto tamaño o ubicadas a diferente latitud. Adicionalmente, la presencia de las aves marinas no es uniforme en todas las islas ni en toda la superficie de las mismas, por lo tanto, utilizar los reptiles y la presencia/ausencia de colonias de aves marinas para examinar el impacto de los subsidios marinos derivados de los subproductos de las mismas sobre las comunidades de plantas y animales resulta adecuado (Anderson et al., 2008).
Después del ingreso de dichos subsidios (carroña marina, macroalgas o subproductos de aves marinas) al sistema trófico hay un aumento significativo en el crecimiento de los productores primarios. Por lo tanto, los consumidores primarios y secundarios que se benefician de estos subsidios muestran mayor densidad y abundancia (Anderson y Polis, 1999; Sánchez-Pinero y Polis, 2000). Es por ello que es imprescindible evaluar los hábitos alimenticios en los distintos eslabones que componen las cadenas tróficas si se quiere comprender y evaluar el efecto de los subsidios marinos en las redes tróficas terrestres insulares.
A partir de los años 70’s el uso de isótopos estables ha cobrado bastante importancia en diversas áreas como ecología, ciencias forenses, nutrición o microbiología, entre otras. Los isótopos estables son átomos de un mismo elemento químico que difieren en el número de neutrones, dando como resultado diferencias en la masa atómica, que pueden medirse con un espectrómetro de masas (Thomson et al., 1921). Estos isótopos no se alteran a lo largo del tiempo ni a su paso por diferentes eslabones de las cadenas tróficas, por lo tanto permiten su uso como trazadores en procesos ecológicos, tanto espaciales como temporales.
Los valores de los isótopos estables respecto a las otras formas isotópicas del mismo elemento, se expresan en partes por mil utilizando un estándar de referencia, como se representa en la siguiente formula:
*(
) + (1)
Siendo R la razón entre los isótopos pesados (estables) y ligeros. Los estándares utilizados dependen del isótopo que se está analizando, por ejemplo, el estándar de Nitrógeno (N) y Carbono (C) con: nitrógeno atmosférico y VPDB (Vienna Pee Dee Belemnite), respectivamente.
Para los estudios de redes tróficas se han utilizado diversos métodos, por ejemplo; el análisis de heces fecales (Hult, 2018), la extracción estomacal (Pianka y Parker, 1975), lavado estomacal (Legler y Sullivan, 1979) y más recientemente, isótopos estables (Mattinson, 2017)
El isótopo estable de carbono (δ13C) es muy utilizado en ecología trófica para identificar las diferentes fuentes de carbono que puede tener un organismo en su dieta como son; plantas con diferentes rutas fotosintéticas (C3, C4 y CAM), o nutrientes de ambientes marinos y terrestres (Newsome et al., 2010; Warne et al., 2010), como explicaremos más adelante. Por otro lado, el isótopo estable de nitrógeno (δ15N) es utilizado para inferir la posición trófica que ocupan los organismos dentro de las redes, debido al incremento de N que existe en los tejidos de los consumidores con respecto a su presa (Post, 2002).
En conjunto, los isótopos conforman un espacio isotópico o también llamado nicho isotópico, el cual sigue el concepto de nicho tradicional de Hutchinson (1978). Los ecólogos isotópicos representan en graficas (δ13C vs δ15N) las coordenadas (valores isotópicos) que corresponden a la información cuantitativa sobre el uso de recursos y hábitat, ya que la composición química de un individuo se ve directamente influenciada por lo que consume y donde habita (Newsome et al., 2007).
De esta forma, los isótopos estables han sido utilizados para la estimación de dietas, rutas migratorias, rastreo de energía y nutrientes en redes tróficas también para realizar
comparaciones cuantitativas directas entre múltiples especies (Mattinson, 2017), como resultado de la incorporación de los valores isotópicos de los nutrientes en los tejidos de los consumidores (DeNiro y Epstein, 1978). Los tejidos contienen una “etiqueta” que permite rastrear su origen. En consecuencia los productores primarios que son la base de las redes tróficas imprimen a las moléculas biológicas que fabrican distintas firmas de C, N e H incorporándolas a su cuerpo a través del consumo de alimentos (Farquhar et al., 1989;
Newsome et al., 2007).
Como resultado a este proceso de incorporación de nutrientes, los isótopos estables se han utilizado con frecuencia para cuantificar las contribuciones de diferentes fuentes de alimento a la dieta de un organismo (Phillips y Gregg, 2003). Además los organismos que se mueven a través de las cadenas tróficas y que son isotópicamente diferentes pueden ser indicadores sobre la ubicación de su alimento previo (Hobson y Clark, 1992).
A gran escala, la variabilidad que resulta de la diferencia de δ13C y δ15N proveniente de las redes tróficas marinas basales se refleja en todos los niveles dentro de una red trófica terrestre (Hobson y Clark, 1992). Por otra parte, la composición de los isótopos estables en las redes tróficas marinas suele estar más enriquecida en comparación con las terrestres o de agua dulce, debido a que las cadenas tróficas marinas son más largas (Potapov et al., 2019). Por ello, el uso de los isótopos se ha centrado en examinar las aportaciones que obtienen los organismos que tienen acceso a fuentes de alimento terrestres (Hobson y Clark, 1992) costera o marina (Hobson et al., 1994), de bosques húmedos y matorrales (Marra et al., 1998).
Otra de las ventajas al utilizar isótopos estables es que permite obtener información a través de escalas de tiempo mediante el análisis de órganos y tejidos de un organismo, dependiendo del tiempo que tarde ese tejido en asimilar la fuente de alimento. Es decir, podemos obtener información sobre la alimentación que tuvo un organismo hace pocos días utilizando el hígado, de semanas atrás utilizando tejidos como la piel, el musculo nos brinda información de la alimentación de meses anteriores, mientras que los huesos y otolitos nos brindan información de años o de toda la historia de vida de un individuo (Walker y Macko, 1999). Para obtener esta
información es necesario conocer el tiempo que tardan los isótopos en aparecer en los diferentes tejidos, también conocido como tasa de asimilación o factor de incorporación, la cual varía entre organismos (Martínez Del Rio y Carleton, 2012).
Los reptiles son organismos de vida generalmente corta (de uno a dos años en pequeñas lagartijas insectívoras hasta cinco o seis años en iguanas herbívoras), la cual depende de factores intrínsecos y extrínsecos como depredación, disponibilidad de alimento, hábitat, entre otros (Castanet, 1994; Cabezas-Cartes et al., 2018). Además tienen dominios vitales o áreas de campeo reducidas, densidades poblacionales altas y alta plasticidad ecológica (Durso, 2016), por lo que sus tejidos son excelentes indicadores del alimento consumido en escalas espacio- temporales pequeñas. Por ello y porque los reptiles pueden ser consumidores primarios (herbívoros) o secundarios (insectívoros, carroñeros) son buenos elementos para estudiar los valores isotópicos de sus tejidos debido a que reflejaran la red trófica del litoral donde viven, especialmente las especies que viven en islas.
Actualmente, los estudios de isótopos estables que se han realizado en ecosistemas terrestres se han centrado mayormente en aves o mamíferos (Kelly, 2000). Sin embargo, existen algunos trabajos que han utilizado a los reptiles, específicamente a las lagartijas, como especies de estudio (Barrett et al., 2005; Warne et al., 2010; Lattanzio y Miles, 2016; Warne y Wolf, 2021).
Los reptiles son un grupo interesante de estudiar ya que exhiben variaciones dietéticas que repercuten directamente en su composición isotópica, además pueden ocupar diversos nichos tróficos que pueden estudiarse a precisión utilizando isótopos estables (Seminoff et al., 2007).
No obstante, antes de utilizar isótopos estables para análisis dietéticos, es necesario conocer el factor de incorporación tisular en el consumidor bajo distintos escenarios (crecimiento, reproducción o ayuno), el no hacerlo puede resultar en una interpretación errónea de las relaciones tróficas y las selecciones de presa por parte del consumidor (McCue y Pollock, 2008;
Reich et al., 2008; Lattanzio y Miles, 2016; Warne y Wolf, 2021).
Este factor de incorporación está influenciado por el recambio de isótopos proveniente de las tasas de recambio de proteínas específicas del tejido, el tamaño corporal, la temperatura y el medio ambiente, por lo tanto, es más lento en animales ectotermos, como las lagartijas (Tieszen et al., 1983; Carleton y Martínez del Rio, 2005; Martínez del Rio et al., 2009; Murray y Wolf, 2012, McCue et al., 2013). Warne et al. (2010) estudiaron por primera vez las tasas de incorporación de carbono en dos especies de lagartijas insectívoras (Sceloporus undulatus y Crotaphytus collaris) comparando diferentes tejidos (piel, hígado, músculo, plasma y sangre), concluyendo que las lagartijas tienen tasas de incorporación de carbono 20 veces más lentas que las de mamíferos y aves.
Los trabajos relacionados con las tasas de recambio de nitrógeno en ectotermos son pocos (Castillo y Hatch, 2007; McCue y Pollock, 2008; Steinitz et al., 2016). Recientemente, Warne et al. (2021) reportaron las tasas de recambio y discriminación de nitrógeno en dos especies de lagartijas insectívoras (S. undulatus y C. collaris) en los mismos tejidos que en su trabajo anterior (Warne et al., 2010). Ellos concluyen que dichas tasas cambian entre tejidos y especies de lagartijas. Por ejemplo; las tasas de recambio de nitrógeno en plasma oscilan entre los 21 días, mientras que en la sangre son aproximadamente 303 días, desafortunadamente no pudieron realizar estimaciones para los tejidos somáticos (piel, músculo e hígado) debido a que no llegaron a un equilibrio isotópico. Sin embargo, en el trabajo realizado por Lattanzio y Miles (2016) reportan que para Urosaurus ornatus, que también es una lagartija insectívora, la tasa de recambio en el tejido de la garra ocurre después de aproximadamente 15.5 días.
Debido a la falta de información sobre la composición isotópica y la importancia de subsidios marinos sobre reptiles insulares, el propósito de este estudio es conocer y comparar la importancia de dichos recursos en diferentes islas del Golfo de California para la comunidad de reptiles, analizando la composición isotópica de tejidos somáticos (músculo) de lagartija.
Además, determinar cuáles de los factores que se sabe son importantes (tamaño de la isla, el grado de la aridez o la presencia de colonias de aves marinas) son más relevantes para ellos.
2. ANTECEDENTES
2.1 Subsidios marinos en cadenas tróficas terrestres
Desde finales del siglo pasado se ha demostrado una correlación positiva entre los nutrientes marinos y la densidad poblacional de plantas, mamíferos, artrópodos y reptiles que viven en islas, sugiriendo que hay un flujo de recursos marinos hacia las redes tróficas consumidores terrestres (Polis et al., 1995; Sánchez-Piñero y Polis, 2000). Los nutrientes o subsidios marinos pueden llegar de diferente forma a los ecosistemas terrestres insulares, por ejemplo en forma de algas, plancton o animales marinos varados en la orilla (desde invertebrados a ballenas), por medio del guano de las aves marinas que dejan en la isla, huevos, restos de pescado y/o cadáveres de aves (Barrett et al., 2005).
Desde su descubrimiento, ha sido un tema que se ha abordado en diferentes partes del mundo, por ejemplo Pafilis et al. (2009) evaluaron el impacto de la alta disponibilidad de alimentos provenientes de subsidios marinos impulsados por la presencia de aves marinas sobre el tamaño corporal de lagartijas (Podarcis gaigeae) en el archipiélago Skyros en Grecia. Ellos concluyen que existe una correlación positiva entre las colonias de aves y el tamaño corporal de las lagartijas resultado de la abundancia de alimentos. Es decir, las islas que tienen mayor afluencia de aves marinas tienen más vegetación y una densidad alta de artrópodos lo que resulta en una abundancia de alimentos que se correlaciona positivamente con el tamaño corporal de las lagartijas y un aumento de la competencia intraespecífica. El mismo efecto fue observado por Wright et al. (2013) en un estudio en las islas de Bahamas con varias poblaciones de Anolis sagrei. Ellos demostraron que las lagartijas que tienen aporte de subsidios marinos crecieron más rápido que las no subvencionadas, sin embargo, el aporte de los subsidios marinos no tuvo ningún efecto sobre la supervivencia o condición corporal.
Por otro lado, Pafilis et al. (2011) estudiaron la variación en la reproducción de tres poblaciones de lagartijas endémicas (Podarcis gaigeae) del archipiélago Skyros en Grecia, las poblaciones de las diferentes islas diferían en la disponibilidad de alimentos y en el grado de depredación que sufrían. Ellos encontraron que las lagartijas que recibían subsidios provenientes de la actividad
de aves marinas y que habitaban en islas libres de depredadores producían huevos de mayor tamaño, nidadas más grandes y tenían un aumento en tamaño corporal.
Caut et al. (2012) investigaron la influencia de las aves marinas en el depósito de nitrógeno mediante el uso de isótopos estables en plantas, reptiles, artrópodos y roedores pertenecientes a cuatro islas localizadas en océanos diferentes, las cuales se diferenciaban en longitud, latitud, área y geología. Demostraron que los nutrientes derivados de las aves marinas se esparcen por los ecosistemas terrestres y las redes tróficas, es decir, los valores isotópicos en todas las islas aún con distinta situación geográfica y área tuvieron un cambio local y temporal a través del tiempo derivado de la actividad de las aves marinas. Es decir que cualquier cambio en el tiempo en los ecosistemas marinos se traduce posteriormente a los ecosistemas terrestres.
Richardson et al. (2019) estudiando poblaciones de Cyclura cychlura inornata en varias islas en las Bahamas, encontraron que un aumento de subsidios marinos provenientes de la presencia de aves marinas facilitó una vegetación más rica en nutrientes permitiendo un mayor crecimiento de las iguanas. Considerando que el nitrógeno de origen marino tuvo valores de δ15N más alto que el nitrógeno de origen terrestre, se encontró que todos los componentes de la red trófica en la isla Allen Cay en Bahamas exhibieron valores de δ15N más altos, los cuales son característicos de los subsidios marinos que aporta el guano de aves marinas.
Diversos trabajos se han realizado en el Golfo de California para explicar las implicaciones del vínculo entre los ecosistemas de las islas y el medio marino. Por ejemplo, Stapp y Polis (2003) demostraron que en las islas áridas del Golfo de California los recursos marinos son una fuente de energía y nutrientes en las redes tróficas terrestres. Posteriormente otros estudios demostraron los efectos positivos de los subsidios marinos en las comunidades terrestres de plantas (Anderson y Polis 1999), mamíferos (Stapp y Polis, 2003; Blázquez et al., 2019) artrópodos (Anderson y Polis 1998; Sánchez-Piñero y Polis, 2000) y reptiles (Barrett et al., 2005).
Para comprobar las hipótesis planteadas por la teoría de la biogeografía de islas subsidiadas y el efecto en islas pequeñas, Barrett et al. (2003) realizaron un estudio en las islas del Golfo de California que consideraron a priori subsidiadas y no subsidiadas en función del tamaño, es decir, esperaban que las islas pequeñas recibieran en proporción mayor aporte de nutrientes marinos. Sus resultados sugieren que si hay una diferencia significativa en la riqueza de especies, cuando se toma en cuenta el tamaño de las islas, es decir, las islas pequeñas (<1 km2) presentan una mayor riqueza de especies y ellos lo atribuyeron a un mayor aporte de subsidios marinos.
Un par de años después, se evaluó el impacto de los subsidios marinos en la dieta y abundancia de poblaciones de Uta stansburiana (lagartija de mancha lateral norteña) que habitan en islas y costas del Golfo de California. La evaluación se llevó a cabo en tres tipos de hábitat (hábitat sin subsidios, con subsidios provenientes de aves y subsidios provenientes de mareas). En este estudio se encontró que la dieta de las lagartijas insulares está siendo subsidiada directamente por la actividad de las aves marinas y las mareas. Además, demostraron que las lagartijas eran más abundantes en islas que tenían colonias de aves marinas (Barrett et al., 2005).
2.2 Especies de estudio
Las especies de lagartijas insectívoras utilizadas en este trabajo fueron; Uta palmeri, U.
stansburiana y U. squamata (Fig. 1), mientras que las lagartijas herbívoras utilizadas fueron las siguientes especies; Dipsosaurus catalinensis, D. dorsalis, Sauromalus slevini, S. obesus, S.
hispidus, S. varius y Ctenosaura conspicuosa.
Las lagartijas de mancha lateral (género Uta) comprenden siete especies en las islas del Golfo de California, en particular, U. stansburiana se encuentra presente en 43 islas (Upton y Murphy, 1997, Blázquez et al., 2018), mientras que las otras dos especies de Uta incluidas en este estudio: U. palmeri que habita en la isla San Pedro Mártir (Stejneger, 1890) y U. squamata en la isla Santa Catalina (Dickerson, 1919), son consideradas micro endémicas de esas islas.
U. palmeri (Fig. 1A) comúnmente conocida como lagartija de mancha lateral de San Pedro Mártir llega a alcanzar tamaños de hasta 83 mm LHC (Longitud Hocico-Cloaca), presenta dimorfismo sexual siendo los machos adultos más grandes que las hembras adultas y se pueden apreciar diferencias en coloración entre machos, hembras y juveniles (Hews, 1993, 1996). El gigantismo de esta especie se puede relacionar con la ausencia de competidores en la isla, y con la gran abundancia de alimento debido a las grandes colonias de anidación de bobo de patas azules (Sula nebouxii), bobo café (S. leucogaster) y el pelicano café (Pelicanus occidentalis) (Case, 2002). Se mantiene activa la mayor parte del año, pero marca un pico de actividad de febrero a septiembre, presenta mayor actividad en las mañanas y una actividad bimodal en verano (Alaniz-García y Valdez-Villavicencio, 2008).
Como su nombre indica, es una especie endémica de la isla San Pedro Mártir localizada en el Golfo de California, la cual presenta un bosque de cardón en su parte alta y el resto de su vegetación se ve afectada por el guano de las aves que no permite el crecimiento vegetal extensivo. Esto hace que las lagartijas habiten (además de zonas de anidación) zonas intermareales rocosas y ocasionalmente puedan trepar a la vegetación (Grismer, 2002).
Además, se ha diagnosticado que la calidad del territorio define la distribución de las hembras, pero no de los machos (Hews, 1990).
Se ha reportado que estas lagartijas obtienen su alimento en la playa o de los nidos de aves marinas lo cual puede ser sustentado con los análisis estomacales que indican que su dieta está conformada por garrapatas, ácaros, moscas, peces regurgitados por aves marinas, heces de aves y ocasionalmente hormigas, así como frutos de plantas y/o materia vegetal (Wilcox, 1980 en Hews, 1993; Grismer, 2002). Hews y Dickhaut (1989) reportaron canibalismo en esta especie.
U. stansburiana (Fig. 1B) también conocida como lagartija de mancha lateral común, puede llegar a medir hasta 69 mm LHC y presenta dimorfismo sexual siendo los machos adultos más grandes que las hembras adultas (Dunham et al., 1978). El patrón de coloración varía dependiendo del sustrato predominante, sexo y edad. Suelen ser menos activos durante el
invierno y a principios de la primavera en comparación con las otras estaciones. Su ámbito hogareño se encuentra relacionado proporcionalmente con su edad y suele ser reducido, siendo los juveniles más agresivos y con traslape en sus territorios (Tinkle, 1967; Blázquez y Ortega 1996, Fox, 2013).
Su distribución en México abarca los estados de Sinaloa, Durango, Chihuahua, Sonora, Zacatecas, Coahuila hasta la península de Baja California, islas en el Pacífico y en el Golfo de California (Grismer, 2002),mientras que en Estados Unidos es posible observarlos en el estado de Washington y desde la costa de California hasta el occidente de Texas y Oklahoma (Stebbins, 2003). No tienen preferencia de hábitats ya que puede ser encontradas en zonas de dunas, zonas antropizadas, desiertos áridos, bosques de coníferas o bosques caducifolios subtropicales (Grismer, 2002), es posible encontrarlas en mayor abundancia cerca de zonas rocosas e inclusive en zonas ubicadas hasta los 2400 msnm (Grismer, 1994).
Es una especie predominantemente insectívora oportunista, que consume principalmente pequeños invertebrados como escarabajos, saltamontes, hormigas, arañas, escorpiones y garrapatas (Tinkle, 1967). Algunos autores mencionan que su dieta puede verse influenciada por la estacionalidad, microhábitats, sexo y altitud (Pianka y Parker, 1975; Galina-Tessaro et al., 1997). Recientemente se ha documentado la influencia de subsidios marinos en la dieta de esta especie (Barrett et al., 2005).
Uta squamata (Fig. 1C) comúnmente llamada lagartija de mancha lateral de Santa Catalina, puede llegar a medir hasta 57 mm de longitud hocico-cloaca (LHC), al igual que las otras dos especies del género Uta, presenta dimorfismo sexual siendo los machos más grandes que las hembras (Dunham et al., 1978). Su coloración varía un poco entre gris oscuro en el dorso y coloración verde en la cola (Grismer, 2002).
Es una especie poco estudiada endémica de la isla Santa Catalina (Dickerson, 1919; Grismer, 2002) y dentro de la misma puede ser localizada en laderas rocosas, fondo de arroyos arenosos
y entre el matorral espinoso. Sobre su dieta se sabe que es una especie omnívora ya que se ha reportado consumo desde insectos hasta materia vegetal (Case, 1983).
Figura 1. Especies insectívoras utilizadas en el presente estudio. A) Uta palmeri, B) U.
stansburiana y C) U. squamata.
Las iguanas del género Dipsosaurus o comúnmente llamados cachorones son de tamaño mediano, habitan principalmente zonas desérticas el suroeste de América del Norte, presentan una coloración negra o marrón con fondo blanco o rosado la cual es variable geográficamente y es posible que su coloración se relacione con la del sustrato donde habitan (Norris, 1953).
Dipsosaurus catalinensis (Fig. 2A) conocido como cachorón de Santa Catalina, es la única especie del género Dipsosaurus que presenta la región gular en un color café oscuro y es endémica de la isla Santa Catalina (Grismer, 1999, 2002). No existe registro sobre su historia natural, pero se presume que sus hábitos son similares a los de D. dorsalis, debido a que mucho tiempo fue considerada una subespecie de la misma.
Dipsosaurus dorsalis (Fig. 2B) también conocido como cachorón güero, es uno de los lagartos más grandes del desierto, puede llegar a medir hasta 610 mm LHC (Stebbins, 2003) y a diferencia de las lagartijas insectívoras, no presentan dimorfismo sexual (Dibble et al., 2008). Su coloración dorsal es negro/marrón sobrepuesto sobre un fondo blanco/rosado, la superficie ventral suele ser blanca o gris. Durante la temporada de reproducción suelen presentar parches laterales de colores rojizos (Norris, 1953). Tiene hábitos diurnos, manteniéndose activo a mediodía durante las horas más cálidas (Lara-Reséndiz et al., 2019; Ayala-Gutiérrez, 2021).
Se distribuye desde el noroeste de México hasta el suroeste de los Estados Unidos (Grismer, 2002, Stebbins 2003). Es común observarlo en hábitats que son extremadamente cálidos, en sustratos arenosos y regiones áridas o semiáridas con escasas rocas o arbustos (Mautz y Nagy, 1987). En Baja California Sur es posible observar individuos en el matorral sarcocaule y la selva baja caducifolia (Valdivia-Carrillo, 2014).
Es una especie herbívora, predominando en su dieta las flores, brotes, frutas, hojas de plantas perennes y anuales, entre ellas, Larrea spp. Es posible que también incluya en su dieta algunos insectos (Minnich y Schoemacker, 1970). Es considerada una especie termófila y es posible que esto esté relacionado con sus hábitos herbívoros (Tracy et al., 2005).
Las iguanas del género Sauromalus comúnmente llamadas chacahualas son lagartos que habitan en los desiertos del noroeste de México, incluyendo 31 islas del Golfo de California (Grismer 1994a en Hollingsworth, 1998; Blázquez et al., 2018). Varían morfológicamente; presentando una LHC de hasta 600 mm (Case, 1982 en Lawler et al., 1995; Beaman et al., 1997) y su coloración cambia ontogénicamente y geográficamente (Hollingsworth, 1998). Se caracterizan por su capacidad de retirarse a las grietas de las rocas en busca de refugio comprimiendo su cuerpo dorsoventralmente, ello es posible por una compresión de la cintura pectoral y pélvica.
Tienen una mandíbula más delgada comparada con otras especies de la familia Iguanidae, así como la ausencia de una hilera de escamas dorsoventrales (Beaman et al., 1997).
Son lagartos diurnos y saxícolas (afinidad por ambientes rocosos), las crías solo se acercan a lugares despejados en busca de alimento mientras que los adultos grandes son menos dependientes de las rocas debido a que tienen menos depredadores (Hollingsworth, 1998), aunque también han sido observadas cerca de arroyos (Beaman et al., 1997).
Sauromalus slevini (Fig. 2C) comúnmente conocido como iguana de pared Monserrat, puede alcanzar una longitud hocico-cloaca de 230 mm. Presenta dimorfismo sexual inverso, siendo los machos más grandes que las hembras y pueden tener cambios ontogénicos en el patrón de coloración entre clases de edad (Hollingsworth, 1998).
Es una especie endémica de las islas Coronados, Monserrat y Carmen en Baja California Sur (Grismer, 2002 Montanucci, 2004). Es posible encontrarla en áreas rocosas, y a lo largo de los arroyos (Grismer, 2002). Es considerada una especie estrictamente herbívora (Hollingsworth, 1998), diurna y muy poco estudiada, es por ello que se desconocen distintos aspectos de su historia natural (Aguirre y Gatica, 2010).
Sauromalus obesus (Fig. 2D) (sinonimia de S. ater) conocido como cachorón de roca, es una especie de lagartos grandes y voluminosos que puede alcanzar hasta 250 mm de LHC (Hollingsworth, 1998), presentan dimorfismo en coloración de acuerdo a la edad (juveniles presentan colores más claros que los adultos) y sexo (las hembras presentan colores marrones con bandas dorsales, mientras que los machos presentan colores negros y sus bandas se desvanecen) y dimorfismo sexual, siendo los machos más grandes que las hembras (Johnson, 1965).
Se distribuye desde el suroeste de los Estados Unidos hasta el noroeste de México, incluyendo la península de Baja California y las islas del Golfo de California, Espíritu Santo, Gallo, Partida, San José, San Francisco, San Diego, Santa Cruz, Danzante, San Marcos, Santa Catalina, San Cosme, El Coyote, Tiburón y Willard (Tracy, 1999; Buckley et al., 2011).
Es una especie estrictamente herbívora, cambia su alimentación desde plantas perennes en primavera a plantas anuales durante las estaciones más secas. Se sabe que forrajean en el fondo de los arroyos cerca de su zona de descanso pero en ocasiones pueden llegar a trepar la vegetación para consumir hojas o flores (Hollingsworth, 1998). Sus preferencias alimenticias incluyen plantas como; Sphaeralcea ambigua, Larrea divaricata, Camissonia claviformis, Krameria erecta entre otras (Nagy, 1973).
Cuenta con sacos linfáticos a lo largo de los pliegues laterales del cuerpo donde almacenan fluidos extracelulares acumulados durante los periodos favorables para poder sobrellevar la deshidratación en los meses más secos (Norris y Dawson, 1964). El almacenamiento de grasa difiere entre poblaciones, pero se sabe que esta inversamente relacionado con las lluvias de invierno (Case, 1976).
Sauromalus hispidus (Fig. 2E) comúnmente llamado iguana espinosa de pared, puede llegar a medir máximo 317 mm LHC, siendo las hembras mayores que los machos (dimorfismo sexual inverso) Su coloración va de verde olivo oscuro a café o negro en adultos, se caracteriza por cambiar con el sexo, la edad (al igual que S. obesus) y la distribución (Hollingsworth, 1998;
Grismer, 2002).
Fue descrita por Stejner en 1891 basándose en especímenes recolectados de la isla Ángel de la Guarda en el Golfo de California. Su distribución abarca las islas; Ángel de la Guarda, Granito, Mejía, Pond, San Lorenzo (norte y sur), Smith y numerosos islotes de Bahía de Los Ángeles entre otras (Hollingsworth, 1998; Grismer, 1994, 2002; Petren y Case 1997). Tiene preferencias por laderas rocosas y arroyos, y se le ve asociada a los árboles de la especie Pachycormys discolor (Hollingsworth, 1998; Case, 1982).
Es una especie estrictamente herbívora que se alimenta de plantas perennes en la primavera y cambia a plantas anuales al final de la temporada de lluvias, prefiere las frutas y semillas, los arbustos y partes de árboles que los cactus (Sylber, 1988). Presentan sacos linfáticos que se
ubican a lo largo de los pliegues laterales del cuerpo los cuales les permiten mantener agua en el verano (Norris y Dawson, 1964).
Sauromalus varius (Fig. 2F) conocido también como iguana de pared Piebald, se diferencia de todas las demás especies por su tamaño corporal (siendo los más grandes de este género) y su patrón de coloración en su estadio adulto el cual es amarillento-naranja con manchas grandes de color negro (Lawler et al., 1995). Su longitud hocico-cloaca en hembras es de 314mm mientras que en machos es de 324mm, no obstante, se ha observado que pueden alcanzar una longitud total de hasta 600mm (Shawn, 1945; Case, 1982 en Lawler et al., 1995). Presentan un cuerpo robusto y dimorfismo sexual siendo los machos mayores que las hembras. Es una especie diurna, y es posible encontrar individuos en grupos asoleándose en conjunto en Cercidium microphyllum con otras especies (Case, 1982).
Son endémicos de isla San Esteban y se presume que fueron introducidos en isla Roca Lobos, ambas islas presentan plantas xerófilas y plantas tropicales caducifolias (Grismer, 1994b, Lawler et al., 1995). En la isla San Esteban, es común observar individuos tanto en hábitats rocosos como en arroyos y a su vez en grietas o madrigueras (Hollingsworth, 1998). En la isla Roca Lobos, que es de menor tamaño, existen muy pocos hábitats que puedan ser ocupados por la especie donde es común observarla en las partes altas y grietas de rocas (Hollingsworth et al., 1997).
Son estrictamente herbívoros, consumiendo flores de cardón gigante (Pachycereus pringlei) y restos de hojas de palo verde (C. microphyllum), flores de árboles perennes, maleza y semillas (Schmidt, 1922; Case 1982; Sylber, 1988). Además, se ha registrado que pueden llegar a consumir animales o subproductos de los mismos (Johnson, 1965; Berry, 1974 en Sylber 1988).
Ctenosaura conspicuosa (Fig. 2G) conocida también como iguana de cola espinosa o el garrobo de Isla San Esteban, es una especie bastante grande con una longitud total máxima de 340 mm, presentan dimorfismo sexual siendo los machos más grande que las hembras (Grismer, 2002).
Presentan un color amarillento claro, mientras que la región gular presenta colores negro o pardo oscuro intenso (Lowe y Norris, 1955). Son organismos diurnos, activos durante la mayor parte del año a excepción de invierno (Grismer, 2002).
En general, los lagartos del género Ctenosaura se distribuyen desde México hasta Panamá, incluyendo la Península de Baja California y algunas islas del Golfo de California (Grismer, 2002).
Como su nombre indica es una especie endémica de la isla San Esteban y debido a su restringida distribución, se sabe muy poco acerca de su historia natural. Aquí, es posible observar a los organismos en arroyos, rocas, cardones (Pachycereus pringlei) o entre la vegetación (Edwards et al., 2005). Su dieta es omnívora y su reproducción tiene lugar entre primavera y verano (Grismer, 2002).
Figura. 2. Especies herbívoras utilizadas en este estudio. A) Dipsosaurus catalinensis, B) D.
dorsalis C) Sauromalus slevini, D) S. obesus, E) S. hispidus, F) S. varius y G) Ctenosaura conspicuosa.
3. JUSTIFICACIÓN
El Golfo de California es considerado uno de los cinco ecosistemas marinos con la productividad y biodiversidad más alta en todo el mundo. Las más de 200 islas y las características geográficas de la península, hacen que esta región sea un lugar de hábitats aislados que son ideales para la alta incidencia de especies endémicas (Enríquez-Andrade et al., 2005). A nivel nacional, la región del Golfo de California abarca bastantes sitios prioritarios para la conservación de biodiversidad marina (Arriaga-Cabrera et al., 1998) y terrestre (Arriaga et al., 2000), así como para la conservación de aves (CONABIO, 2002), lo que dio como resultado que fueran catalogadas como Patrimonio de la Humanidad por la UNESCO.
Las islas del Golfo de California se caracterizan por recibir poca lluvia (promedio anual de 59 mm) y con gran variabilidad interanual (Sánchez-Piñero y Polis, 2000), además presentan una productividad primaria terrestre extremadamente baja (Anderson et al., 2008). Sabemos que existe un gradiente de aridez en la península de Baja California, y también en las islas del Golfo, siendo el sur más tropical y lluvioso y el norte más árido y desértico, mientras que la productividad marina del Golfo de California es más alta que la productividad terrestre en toda su extensión (Polis y Hurd, 1996). A esta variación en la aridez se superpone la variabilidad de tamaños. Este doble escenario, junto con la existencia de colonias de aves marinas, nunca se ha tenido en cuenta para jerarquizar la importancia de cada uno de estos tres factores o su interacción en el aporte de los subsidios marinos. La presencia de colonias de aves marinas en algunas islas incrementa los valores de nitrógeno en el suelo que a su vez incorporan las plantas de las que se alimentan las especies herbívoras (incluyendo a los insectos) además de que algunas lagartijas se alimentan de los insectos que viven en los nidos de las aves.
Actualmente, los estudios realizados en las islas del Golfo de California para probar el efecto que tienen los subsidios marinos sobre las cadenas tróficas terrestres han tomado en cuenta el tamaño de la isla, la presencia o ausencia de colonias de aves marinas, así como deriva de algas y carroña (Polis y Hurd, 1995, 1996; Anderson y Polis, 1999; Sánchez-Piñero y Polis 2000;
Anderson y Wait, 2001; Barrett et al., 2003, 2005; Anderson et al., 2008). Sin embargo, en
