Efecto de la temperatura sobre el ciclo de vida de Rhodnius prolixus
Laura D. Tamayo1, Juan M. Cordovez2, Felipe Guhl1*.
1 Centro de Investigaciones en Microbiología y Parasitología Tropical (CIMPAT), Facultad de Ciencias,
Universidad de los Andes, Bogotá Cra. 1 No. 18A-20, Colombia.
2Grupo de Investigación en Biología Matemática, Facultad de Ingeniería, Universidad de los Andes, Bogotá
Cra 1 No. 18A-20, Colombia.
*Autor correspondencia Tel.: +571 3324540.
Dirección de correo electrónico: [email protected] (F. Guhl).
Resumen
Debido a que en el ciclo de transmisión de la enfermedad de Chagas están involucrados vectores sensibles a las condiciones climáticas, se espera que la transmisión de
Trypanosoma cruzi se vea afectada bajo el cambio climático. En este trabajo se estudió la
influencia del aumento de temperatura en el ciclo de vida del vector más importante de la enfermedad de Chagas en Colombia, Rhodnius prolixus. Se colectaron los especímenes en las axilas de palmas de Attalea butyracea en el municipio de Maní-Casanare y se sometieron a 28ºC, 30ºC y 32ºC con una humedad relativa de 90% aproximadamente. Se evaluó diariamente la eclosión, mortalidad, muda y ovoposición. Posterior a los 100 días de observación, se encontraron diferencias significativas en las temperaturas 28ºC y 30ºC en la duración del paso de Huevo-N1 y de N2-N3. Se observó una gran variación en la fertilidad y fecundidad de las hembras y un porcentaje de mortalidad mayor en el estadio ninfal 1 en ambas temperaturas. No se observó eclosión en la temperatura de 32ºC. Hubo pocos eventos de eclosión en 30ºC comparado con 28ºC.
Introducción
Bajo diferentes modelos de predicción, se espera que bajo efectos del cambio climático la temperatura aumente entre 1.1 y 6.4ºC en el siglo XXI (IPCC, 2007). Este rápido aumento de temperatura no sólo traerá consecuencias para la salud humana sino que también afectará significativamente la supervivencia de muchos otros animales. (Shuman, 2011). Puesto que la mayoría de organismos relacionados con las enfermedades infecciosas transmitidas por vectores son sensibles a las condiciones climáticas, se espera que bajo ocurrencia del cambio climático se altere el desarrollo del vector y del patógeno, y el área de distribución de los vectores y de los hospederos vertebrados, lo cual afecta la transmisión de estas enfermedades. (Gubler et al., 2001; Githeko et al, 2000). Diversas investigaciones (Martens et al, 1995; Tanser et al, 2003; Martens et al., 1997; McMichael et al, 2006; McMichael & Haines, 1997)han estudiado los posibles efectos del cambio climático sobre la transmisión de enfermedades parasitarias tales como la malaria (Martens et al, 1995; Tanser et al, 2003), esquistosomiasis (Martens et al., 1997) y leishmaniasis
(McMichael et al, 2006). Los resultados obtenidos han demostrado que el incremento de la temperatura y consecuente cambio en la pluviosidad pueden afectar el rango, la proliferación, la viabilidad y las tasas de maduración tanto de los vectores como de los agentes infecciosos, afectando asì los ciclos de transmisión de estas enfermedades (McMichael & Haines, 1997). En el caso específico de malaria, se ha podido observar que el tiempo que tarda Plasmodium dentro del mosquito vector, en pasar de gametocitos a las formas infectivas esporozoítos disminuye cuando la temperatura del ambiente se incrementa. Además se reporta que la tasa del desarrollo del mosquito vector es más rápida, pudiéndose obtener una mayor abundancia de insectos por temporada. (Gage et al., 2008). En algunos países como Colombia, Venezuela, Guyana y Perú, se ha reportado un resurgimiento o intensificación de la malaria endémica y epidémica que se correlaciona con el fenómeno del niño (ENSO) (Zell, 2004). En Perú, precipitaciones superiores al promedio anual, generan brotes de malaria y las sequías en Colombia y Venezuela intensifican la transmisión de la malaria hasta en un tercio del año tras un evento del fenómeno del niño. (Zell, 2004). El caso del dengue, se ha evaluado la importancia de la temperatura en el desarrollo del vector Aedes aegypti, estos estudios han mostrado que la abundancia de los mosquitos es mayor cuando las temperaturas aumentan, ocasionando una mayor transmisión. (Khasnis & Nettleman, 2005).
Una importante enfermedad transmitida por vectores que puede verse afectada por el efecto del cambio climático es la enfermedad de Chagas o tripanosomiasis americana. Esta es una zoonosis causada por el protozoo flagelado Trypanosoma cruzi el cual está distribuido desde Estados Unidos hasta el sur de Sur América (Guhl, 2007). La enfermedad constituye un importante problema de salud en América Latina, afectando a aproximadamente 8 millones de personas en 21 países (Rassi et al., 2010). En Colombia se estima que 1,3 millones de personas están infectadas y 3,6 millones están en riesgo de infección por T.
cruzi (Guhl & Vallejo, 1999). Este parásito se transmite principalmente a través de las
heces de los insectos vectores infectados pertenecientes a la familia Reduviidae.
Con respecto al vector de la enfermedad, se sabe que existen más de 130 especies de triatominos en Latinoamérica, de las cuales sólo 10 colonizan viviendas humanas, por lo que se consideran vectores primarios, mientras que 20 de ellos invaden los domicilios humanos desde su hábitat peri doméstico, por lo cual son considerados vectores secundarios (Vallejo et al., 2009). En Colombia, se han encontrado 15 especies de triatominos que presentan infecciones naturales con T. cruzi, entre las cuales se encuentra
Rhodnius prolixus,como el principal insecto vector en Colombia(Guhl et al., 2007).
Rhodnius prolixus está distribuido en Colombia, Venezuela y América Central. Este insecto
presenta cinco estadios ninfales en su ciclo de vida, incluyendo el adulto, es hematófago obligado. (Luz et al., 1999). Ninguna de las ninfas puede desarrollarse en otro estadio sin haberse alimentado por lo menos una vez con sangre, teniendo en cuenta que son hematófagos obligados, además las hembras no pueden producir huevos sin ingerir sangre
ya que la ingestión de esta es esencial para este proceso (Buxton, 1930; Azambuja & García, 2005). Estas características, además de su gran habilidad para ingerir grandes cantidades de sangre en cortos periodos de tiempo, convierten a R. prolixus en uno de los vectores más importantes de la enfermedad de Chagas en Latinoamérica y el más importante en Colombia.
En Colombia R. prolixus presenta una distribución muy amplia. Se ha reportado presencia de este insecto en los departamentos de: Amazonas, Antioquia, Arauca, Bolívar, Boyacá, Caquetá, Casanare, Cesar, Cundinamarca, Guainía, Guaviare, Huila, La guajira, Magdalena, Meta, Norte de Santander, Putumayo, Santander, Tolima, Valle del Cauca, Vaupés y Vichada. Aunque este vector está muy bien adaptado al domicilio, se ha reportado que también habita en el peri domicilio y en ambientes selváticos usualmente asociados a palmas nativas y de uso agroindustrial (Guhl et al., 2007).
El conocimiento previo de los posibles efectos que tenga el cambio climático sobre la transmisión de la enfermedad de Chagas permitirá generar e implementar nuevas estrategias de control efectivas que permitan reducir la transmisión de la enfermedad en los próximos años. Uno de los factores que indudablemente afectan la transmisión del parásitoes la densidad del vector. Por ello este trabajo tiene como objetivo estudiar el efecto del aumento de temperatura sobre el desarrollo del ciclo de vida de Rhodnius prolixus,
teniendo en cuenta el aumento de temperatura previsto bajo cambio climático.
Materiales y Métodos Insectos
Los especímenes de Rhodnius prolixus se colectaron en palmas de Attalea butyracea
ubicadas en el municipio Maní, Casanare, Colombia. Posterior a la colecta, los insectos fueron mantenidos en incubadoras cerradas que simularon las mismas condiciones promedio anual de humedad y temperatura del lugar de la colecta, 28ºC, 90% HR y fotoperiodo 12:12. Los triatominos fueron alimentados con sangre de ratón de la cepa Swiss una vez cada 15 días. Estudio aprobado por el comité de ética de la investigación y Cicual de la Universidad de los Andes en el acta 318 de 2014.
Regímenes de temperatura
Se implementó un grupo control y dos grupos experimentales. El grupo control se sometió a 28ºC y ~90%HR, el primer grupo experimental se mantuvo a 30ºC y ~90%HR, mientras que el segundo grupo experimental se sometió a 32ºC y ~90%HR. Estas condiciones se ajustaron en incubadoras cerradas provistas de constante flujo de aire. La humedad se controló mediante el uso de recipientes provistos con agua. Temperatura y humedad se monitorearon constantemente con el equipo RHT20 de Extech instruments, marca registrada.
Ensayos
Se utilizaron 7 machos y 7 hembras de Rhodnius prolixus para formar matrimonios en cada uno de los grupos de estudio y obtener la descendencia sobre la cual se estudió el ciclo de vida. Los huevos que se obtenían a partir de los matrimonios se separaban de manera individual en recipientes de plástico transparente de 4,5 cm de altura y 3 cm de diámetro. Diariamente se tomaron datos de mortalidad, muda, postura y eclosión.
Resultados
Se tomaron datos durante 100 días. Durante este intervalo de tiempo no se obtuvieron adultos y sólo algunos individuos alcanzaron a llegar hasta el estadio ninfal 5. En la temperatura de 32ºC ninguno de los huevos que fueron ovopositados eclosionó, por lo que no se pudieron obtener datos del ciclo de vida de R. prolixus bajo este régimen de temperatura.
El tiempo de duración promedio en cada uno de los estadios en 28ºC fue de 11.83 días de huevo a N1, 12.86 días de N1 a N2, 20.67 días de N2 a N3, 17.98 días de N3 a N4 y 17.14 días de N4 a N5. Por otro lado, en 30ºC la duración promedio de los estadios fue de 10.88 días de huevo a N1, 12.34 días de N1 a N2, 18.63 días de N2 a N3, 17.92 días de N3 a N4, 22 días de N4 a N5 (tabla 1). Tomando un intervalo de confianza del 95% se utilizó la prueba Kruskal-Wallis para comparar las medianas de cada una de las variables entre temperaturas, esto debido a que ninguna serie de datos mostró normalidad. Para ello se usó el software R. Sólo el paso de Huevo a N1 y de N2 a N3 mostraron diferencias significativas entre temperaturas al aplicar la prueba. (Figura 1)
Tabla 1. Desarrollo de Rhodnius prolixus en diferentes temperaturas. Desviación estándar (σ) y Varianza (σ2).
Las diferencias fueron significativas cuando valor p<0,05.
28ºC 30ºC Valor p
Estadios Número de individuos Máximo (días) Mínimo (días) Promedio
(días) Σ σ2
Número de individuos Máximo (días) Mínimo (días) Promedio
(días) σ σ2
Huevo-N1 433 14 9 11,83 0,83 0,69 50 14 9 10,88 1,19 1,41 1,676x10-9
N1-N2 309 23 8 12,86 3,03 9,18 38 20 7 12,342 3,4 11,58 0,280
N2-N3 140 39 7 20,67 6,78 46,06 30 57 5 18,63 10,77 116,17 0.006
N3-N4 69 37 10 17,98 4,77 22,8 14 38 13 17,92 6,19 38,37 0.773
N4-N5 14 20 14 17,14 1,99 3,97 5 30 14 22 7,17 51,5 0.350
-Figura 1. Comparación en el tiempo (días) de eclosión y muda para los estadios ninfales del 1 al 5 (A. Paso de Huevo-N1. B. Paso de N1-N2. C. Paso de N2-N3. D. Paso de N3-N4. E. Paso de N4 a N5) entre temperaturas.
Con el fin de establer si existían diferencias en la fecundidad de las hembras entre temperaturas, se calculó el índice de fertilidad. En 28°C el índice de fertilidad promedio fue 0,75, mientras que en 30°C fue de 0,22. Sin embargo al calcular los índices para cada matrimonio se observaron amplias diferencias aún cuando los matrimonios pertenecían a la misma temperatura (Figura 2). Así mismo, se calculó la fecundidad para cada hembra. En promedio, las hembras que fueron sometidas a 28°C presentaron una fecundidad de 1,23 huevos/día, en 30°C de 0,61 huevos/día, mientras que en 32°C de 0,71 huevos/día. Al igual que con el índice de fertilidad, la fecundidad entre las hembras de cada matrimonio era muy diversa, aún cuando estas fueron sometidas a la misma temperatura (Figura 2). Resulta importante notar que durante el tiempo de estudio 3 hembras sometidas a 30ºC que pertenecían al matrimonio 9, 10 y 14 respectivamente y 3 sometidas a 32ºC que pertencían al matrimonios 17, 18 y 21 murieron.
Figura 2. Comparación en el índice de fertilidad y fecundidad entre matrimonios. Los matrimonios del 1 al 7 fueron sometidos a 28°C, del 8 al 14 fueron sometidos a 30°C y del 15 al 21 fueron sometidos a 32°C.
Durante los 100 días de observación, 18 de los 433 individuos estudiados en 28°C murieron, observándose un mayor porcentaje de individuos muertos en el estadio ninfal 1 (2,77%) seguido del estadio ninfal 2 con (1,94%). Ninguna muerte se presentó en los estadios N3, N4 y N5. En cuanto a 30°C, 10 de los 50 individuos estudiados murieron, presentándose un mayor porcentaje de muerte en el estadio N1 (12%) seguido del N2 (10,5%). Al igual que en 28°C, ninguna muerte se presentó en los estadios N3, N4 y N5. En general, las muertes que se presentaban en el estadio N1 se debían a problemas con la toma de alimento, mientras que las muertes del estadio N2 se debían mayormente a mala muda.
Discusión y Conclusiones
Pocos estudios evalúan los posibles impactos del cambio climático sobre la transmisión de
T. cruzi. Algunos reportes muestran los efectos de algunas variables como la humedad y la
temperatura, sobre el desarrollo de algunos triatominos como Triatoma brasiliensis
(Guarneri et al, 2003), Triatoma gusayana (Rabinovich et al., 2006), Triatoma mexicana
(Martínez-Ibarra et al., 2008) y Rhodnius prolixus (Clark, 1935; Luz et al, 1999; Schilman & Lazzari, 2004).). En el presente estudio, se observó que un aumento de 2ºC (de 28ºC a 30ºC) disminuye en promedio la cantidad de días que se demoran los insectos de R. prolixus en pasar de huevos a N1 y de N2 a N3. Esto concuerda con lo descrito en el estudio de Clark (1953), en donde se observó que aumentos de temperatura entre de 17ºC y 32ºC disminuían el tiempo de eclosión de los huevos. Sin embargo, la no eclosión de los huevos a 32ºC no había sido observada, puesto que en la mayor parte de los estudios realizados en R. prolixus
se ha determinado que el límite máximo de eclosión es entre 34ºC y 35ºC. (Luz et al., 1999; Clark, 1935) Debido a que el ciclo de vida de los triatominos depende mucho de las condiciones ambientales y la fuente de alimentación, no es correcto comparar la duración de los estadios con otros estudios debido a que estos presentan variaciones experimentales que pueden afectar los resultados obtenidos (Arévalo et al., 2007).
La variación observada en la cantidad de días que los insectos se demoraban en pasar de un estadio al otro puede deberse en gran medida a las diferencias en la alimentación. Aunque no se tomaron datos exactos de cuantas veces y cada cuanto se alimentaban los insectos, se observó que aquellos que pasaban periodos de 15 días sin alimentarse se demoraban más en pasar de un estadio al otro que aquellos que se alimentaban cada 8 días. Esto concuerda con lo dicho por Buxton en su estudio (1930): en los insectos de R. prolixus una sola alimentación es suficiente para una ecdisis, sin embargo cuando los insectos no ingieren la sangre suficiente para mudar durante una alimentación, requieren más comida y se demoran más tiempo en mudar.
La temperatura del control (28ºC) se eligió teniendo en cuenta la temperatura promedio anual del lugar de colecta, sin embargo no se tuvo en cuenta que los insectos fueron colectados en las axilas de las palmas de Attalea butyracea, donde la temperatura es notablemente menor. Algunos datos no publicados que se tomaron después de la finalización de este estudio mostraron que la temperatura de este micro-hábitat fluctúa entre 25ºC y 27ºC, por lo que someter a los insectos a una temperatura constante de 28ºC ya representaba un aumento en sí mismo. Así mismo, al someter abruptamente a los insectos a 30ºC y 32ºC pudo haber generado mayor estrés en los insectos, lo cual pudo haber afectado la fertilidad, la fecundidad y la mortalidad de los mismos. Con respecto a esta última, tanto en 28ºC como en 30ºC se observó que había un mayor porcentaje de mortalidad en el estadio ninfal uno. Este mismo patrón ya ha sido observado en Rhodnius prolixus y en otros triatominos. (Luz et al 1999; Martínez-Ibarra, 2008; Damborsky et al., 2005)
Cuando se escogieron los adultos para conformar los matrimonios no se tuvo en cuenta la edad de los individuos. Esto pudo haber afectado en gran medida la fertilidad y la fecundidad de los matrimonios, ya que según Nattero y colaboradores (2013) la edad de los adultos es uno de los factores que pueden afectar la fertilidad y fecundidad en triatominos. Así mismo la variación en la fecundidad puede deberse también a diferencias en la alimentación de las hembras, esto debido a que una mayor ingesta de sangre le permite a las hembras de R. prolixus ovopositar más huevos (Goodchil, 1995).
A pesar de que se cometieron algunas fallas en el diseño experimental que impiden la obtención de conclusiones más certeras acerca del efecto del cambio climático sobre la transmisión de la enfermedad de Chagas, el trabajo realizado nos ayuda a plantear un mejor diseño experimental para estudios futuros. Así mismo, estos deberán concentrarse en investigar el efecto de la temperatura sobre el desarrollo de Tripanosoma cruzi, esto con el fin de esclarecer eventos futuros en la transmisión de la enfermedad de Chagas que nos permitan formular estrategias tempranas de control.
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