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51 Resumen
Los pinnípedos, siendo depredadores topes, se han visto fuertemente afectados por eventos como El Niño, sobre todo debido a la perturbación de la red trófica que disminuye la disponibilidad de las presas y desencadena efectos secundarios de notable magnitud. Un claro ejemplo de este efecto se puede notar en la población de lobos marinos de California en los Estados Unidos, donde los estudios más recientes evidenciaron una gradual modificación de los hábitos alimentarios que atravesó un cambio radical desde los años 90 hasta la actualidad. A eso se suma todavía una clara evidencia de un impacto importante de El Niño sobre todo para las crías que disminuyen significativamente durante estos eventos. Para la población del lobo marino de California, del Golfo de California, no se apreció un claro efecto de El Niño en los eventos pasados, pero durante el último evento del 2015-16 se registró también en el Golfo una disminución importante de la población. Se pensó investigar, por medio de la filtración de las heces y la recuperación de otolitos, calamares y restos de crustáceos, la existencia de variaciones espaciales, estacionales y anuales de la diversidad del alimento en las colonias de las diferentes áreas biogeográficas del Golfo de California durante la temporada del El Niño-La Niña (2015-16), comparando estos hallazgos con los eventos anteriores del 1982 y 1998. Los resultados evidenciaron una predominancia de mictófidos y la inclusión bastante elevada de crustáceos y clamares, mientras que no se presentó la clásica presencia de presas target sobre todo de algunas regiones como Ángel de la Guarda, donde normalmente se registraban sardinas, anchoveta y macarela. Tal fenómeno perduró también durante el año de la Niña no evidenciando un mejoramiento con el enfriamiento de las aguas. Por lo tanto, aunque estaos efectos para el Golfo de California sean más progresivas y recientes en comparación a la zona de las costas del Pacifico de Estados Unidos, ponen en evidencia una alerta sobre los potenciales efectos cambio climático.
Palabras claves: cambios espacio-temporales, El Niño-La Niña (2015-16), hábitos alimentarios, Zalophus californianus.
52 Review
Pinnipeds are top predators and have been strongly affected by events such as El Niño, especially due to the disturbance of the trophic net that decreases prey availability and triggers some effects of remarkable magnitude. A clear example of this effect can be seen in the population of California sea lions from United States, where the most recent studies evidenced a gradual modification of the diet, through a radical change from the 90s to the present. Particularly, exists a clear evidence of an important El Niño´s impact, especially for pups that decrease significantly during these event.
For the population of the California sea lion, from the Gulf of California, there was no clear effect of El Niño in past events, but during the last event of 2015-16 there was also a significant decrease of population in the Gulf. So, by the use of the scats’ analysis and recovery of otoliths, squid and crustacean remains, we tested the existence of spatial, seasonal and annual variations of the diet diversity in the colonies belonging different Gulf of California’s biogeographic areas, during the El Niño-La Niña season (2015-16), comparing these findings with the previous events in 1982 and 1998. The results showed a predominance of mycophids and the increase of crustaceans and squid abundancies, while the target spices as sardines, anchovy and macarel, frequently found in Ángel de la Guarda region, were no registered; this phenomenon also persisted during La Niña event despite the cooling of the waters. Therefore, although these effects for the Gulf of California are more progressive and recent compared to the Pacific coast area of the United States, they show an alert about the potential effects of climate change.
Key words: diet, spatio-temporal changes, El Niño-La Niña event (2015-2016), Zalophus californianus.
Introducción
Recientemente, numerosos estudios han demostrado como las anomalías climáticas están impactando el ecosistema, tanto terrestre como marino. Los mamíferos marinos, como los pinnípedos, siendo depredadores topes se han visto fuertemente afectados por estos eventos, hay numerosos estudios efectuados durante la temporada de El Niño desde hace varias décadas, que
53 demuestran una afectación de las poblaciones por este fenómeno debido a la perturbación de la red trófica que disminuye la disponibilidad de las presas y desencadena efectos secundarios de notable magnitud (Ono et al., 1987; Costa et al.,1991; Melin et al., 2008).
Por años la evaluación del impacto ambiental de El Niño y del cambio climático fue bastante controversial, debido a la heterogeneidad de la respuesta de las diferentes poblaciones frente a estos eventos, hasta que se empezó a entender que los efectos de estos factores eran dependientes de las variaciones ambientales locales de las áreas, así como las capacidades de adaptación de la misma especie ante estos cambios (Rosen et al., 2006; Salvadeo et al., 2011;Robinson et al., 2018).
Además, se entendió que los fenómenos de la variación de la temperatura no estaba relacionada solamente con eventos extremos como el caso de El Niño, si no que las variaciones ambientales y los efectos del cambio climático son mucho más complejos e involucran otros fenómenos interdecadales como la Oscilación Decadal del Pacifico o Pacific Decadal Oscilación (PDO), o variaciones interanuales de corto-medio plazo, de intensidad variable y de ámbito local, tal como las anomalías de la temperatura superficial del mar, hasta llegar a eventos más extremos, como el más reciente “Warm blob” del año 2014 (Salvadeo et al., 2011;Elorriaga-Verplancken et al., 2016;
Robinson et al., 2018).
Por estas razones, se ha entendido que la respuesta de la población de pinnípedos frente el cambio climático no es debida solo a eventos extremos y de fuerte intensidad como El Niño, si no que es el resultado acumulativo de una serie de eventos que desestabilizan el entero ecosistema en el que habita la población, y que la respuesta particular de los individuos es derivado de una serie de procesos adaptativos que se conforman especificadamente a las condiciones locales del área y a la características biológicas de la especie (Rosen et al., 2006; Robinson et al., 2018).
Por estas razones se genera la dificultad de encontrar una respuesta común y constante de las poblaciones de pinnípedos frente los eventos de El Niño, por eso se entendió la necesidad de estudiar no solo las respuestas de la poblaciones a eventos intensos como El Niño, sino también, la necesidad de desarrollar estudios a largo plazo y a la reconsideración de datos históricos y otros más recientes, que con el desarrollo de los modelos estadísticos permiten obtener más informaciones sobre el cambio y el adaptación de la población frente a los efectos climáticos, sobre todo si se considera que los primeros cambios ambientales significativos comienzan en la década de los ´90.
54 Un claro ejemplo de este nuevo enfoque proviene del estudio de la población de lobos marinos de California en los Estados Unidos, donde los estudios más recientes evidenciaron una gradual modificación de la dieta que atravesó un cambio radical desde las presas principales como la sardina y la anchoveta en los año 90, a presas como la merluza, y otros peces de los géneros Trachurus y Sebastes, y de calamares y pulpos desde el principio de los años 2000 hasta la actualidad; además se encontró un aumento gradual de la diversidad de la dieta (Robinson et al., 2018) , que los autores explican como un cambio derivado de la adaptación de la población a las condiciones ambientales.
A eso se suma todavía una clara evidencia de un impacto importante de El Niño sobre todo para las crías, porción importante de la población que disminuye significativamente durante estos eventos, como se ha demostrado la disminución de esta categoría durante el Niño 97-98 y del más reciente caso de “Unusual Mortality Event” (como está definido por las autoridades de la NOAA) que sucedió durante el 2014 -2016 con decenas de crías y juveniles muertos o muy debilitados a lo largo de la costa Oeste (California, Washington y Oregón) de los Estados Unidos (NOAA,2016).
La presencia tan marcada del efecto de El Niño en estas áreas, según los autores, se debe al hecho de que las condiciones ambientales críticas se extienden por muchos kilómetros ya que es océano abierto y entonces, aunque los animales se puedan desplazar largas distancias, no pueden encontrar zonas favorables (Robinson et al., 2018).
Esto afecta aún más a las crías que son imposibilitados de hacer viajes muy largos ya que aún son alimentados con leche, la que en estas condiciones probablemente sea menos nutritiva debido al cambio de dieta de las hembras, que por falta de presas disponibles (i.e. sardina y anchoveta), aumentan el consumo de calamar que aparentemente es más disponible durante los años de El Niño(
Melin et al.,2008).
Para la población del lobo marino de California, del Golfo de California, aunque se han registrado variaciones de dieta durante estos eventos, no se apreció un claro efecto de El Niño, lo que ha producido ciertas dudas, ya que, debido, por un lado, a la escasez y discontinuidad de los estudios sobre dieta y por otro a la falta de una respuesta clara, con una disminución evidente de la población, que incluso en El Niño 1997-1998 registró un aumento de la natalidad, lo que ha parecido ser una respuesta confusa al evento (Aurioles-Gamboa y Le Boeuf ,1991; García-Aguilar y Aurioles- Gamboa, 2003; Mellink, 2003; Shirasago-Germán et al., 2015).
55 Por varios años, se consideró que el Gofo de California debido a sus características ambientales y estacionales, era de alguna manera inmune a los efectos del El Niño, se pensaba que las corrientes profundas que ingresan en el Golfo y que crean una surgencia permanente de agua fría en la zona del Canal de ballenas y la Isla Ángel de la Guarda, fueran suficientes para contrarrestar el aumento de la temperatura superficial del mar (Alvarez-Borrego, 1983; Santamaría del Ángel et al.,1994; Elda et al., 2003).
Se pensaba que la presencia de esta zona aseguraba que los lobos marinos de las loberas de esta región, se encontraban resguardados de los cambios, a diferencia de la población de los Estados Unidos, por eso, por años se creyó que el tamaño de la población no registraba variaciones importantes causado por estos eventos (Aurioles-Gamboa y Le Boeuf ,1991); además, aunque se hicieron varios estudios sobre la dieta, no existió una continuidad en las publicaciones sobre los hábitos alimenticios de las colonias pertenecientes a diferentes áreas del Golfo (las publicaciones hacen más referencias a las década de los 90 y al área del Cinturón Insular y a la lobera de Los Islotes en la porción sur del Golfo) es difícil identificar si hubo en el tiempo un cambio de dieta similar a lo registrado para la población de Estados Unidos (García-Rodríguez y Aurioles-Gamboa,2004; Mellink et al.,2005; Porras-Peters et al., 2008;Garcia-Rodriguez y de la Cruz-Agüero, 2011).
Durante el último evento de El Niño del 2015-16 se registró también en el Golfo de California una disminución importante de la población: desde el 2012 donde la población registrada fue de 12885 individuos y 5242 crías (total 18127) se pasó a 12045 y 2878 (total14923) en el 2014 y se ha mantenido alrededor de estos números hasta el 2016 (último año con datos disponibles de la población), indicando sobre todo una falta de crecimiento de la tasa de natalidad (Aurioles-Gamboa et al., 2011 y 2012; Gallo-Reynoso et al., 2013, 2014 (a,b),2015 (a,b) y 2016; Adame-Fernandez, 2018; Masper et al., 2019).
Viendo el impacto bastante evidente del último Niño 2015-16 sobre la población del Golfo se pensó comparar la dieta que caracteriza esta temporada (2015-16), con los cambios de dieta que se registraron durante los eventos de los Niños (82-83 y 97-98) (Mellink, 2003).
Hipótesis
56 S i la población está sujeta de forma importante a las variaciones ambientales determinadas por las características físicas del Golfo de California, se tendría que encontrar un patrón similar entre las dietas de las colonias pertenecientes a la misma área, así como se debería apreciar un cambio de dieta por efecto del evento El Niño-La Niña (2015-16), con un impacto menor o nulo en las zonas Norte y Centro del Golfo.
Objetivo General
Encontrar variaciones espaciales, estacionales y anuales de la diversidad de dieta en las colonias de las diferentes áreas biogeográficas del Golfo de California durante la temporada del El Niño-La Niña (2015-16).
Objetivos Específicos
-Identificación de los otolitos y recolecta de picos de cefalópodos y de restos de crustáceos para la determinación de la dieta;
- Comparación espacio-temporal de los datos, por medio de modelos multivariados y lineares generalizados mixtos.
Materiales y Métodos
Área Geográfica
57 Se colectaron muestras de heces en seis de las 13 colonias reproductivas de la población del Lobo marino de California en el Golfo de California (Lat. 28°1' 59.5092'' N, Long. 111° 46' 29.6472'' W), durante el verano 2015, verano de 2016 y hasta marzo de 2017(Fig.1).
Las islas pertenecen a las diferentes áreas biogeográficas, descritas por Szteren y Aurioles-Gamboa (2011). No todas las colonias se colectaron uniformemente durante la temporada (Cuadro1).
Proceso De Las Heces
Se colocó cada hez en una bolsa de plástico y se trasladaron al Laboratorio de Ecofisiología del CIAD (Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, unidad Guaymas), en donde se congelaron a -30 ° C, hasta el procesamiento y análisis. Se agregó agua tibia en la bolsa de plástico para facilitar el proceso de disolución de los excrementos y se procesaron uno o dos días después.
Los excrementos se tamizaron a través de tres tamices de acero inoxidable de diferentes tamaños de malla (2.00, 1.00 y 0.5 mm) y suavemente con la ayuda de la mano y la corriente de agua se enjuagaron los excrementos y se recolectaron todos los otolitos y picos de cefalópodos.
Identificación
Se realizó en el laboratorio de la Colección Nacional de Peces del Instituto de Biología de la UNAM, se procedió con la identificación de los otolitos con el apoyo de diferentes guías y catálogos impresos ( Mascareñas-Osorio et al.,2003 ; Lowry, 2011) y del Internet como Fishbase (Froese y Pauly ,2019) y AFORO(Lombarte et al., 2006).
También se revisaron diferentes colecciones de varias instituciones de Baja california Sur (colección del Laboratorio de Ecología de Pinnípedos del CICIMAR, colección del Doctor Trujillo-Millán de la UABCS y colección del doctor Ballart del CIBNOR).
Análisis Estadístico
58 Debido al número bastante alto de géneros consumidos, se escogieron pruebas multiparamétricas, se utilizó la paquetería de VEGAN del programa R para ejecutar casi todos los modelos y la paquetería INDICSPECIES, para la prueba MULTIPATT.
Previamente a la elaboración de los modelos se generó una matriz de distancia usando el índice de Bray-Curtis por medio de la función VEGDIST, se eligió no quitar las especies con menor frecuencia para no penalizar colonias que presentaron una alta diversidad de especie con baja frecuencia.
Además, en la ejecución de los modelos se consideró el anidamiento de las colonias en las áreas biogeográficas antes descritas, debido que las colonias no son independientes.
Para verificar variaciones espaciales y temporales entre colonias y entre años se utilizaron los modelos de ANOSIM, PERMANOVA y NMDS; para ver cuáles géneros determinan las diferencias estadísticas, se utilizó la prueba de SIMPER y para encontrar relaciones entre sitios y géneros se utilizó la prueba Multi-Level Pattern Analysis (MULTIPATT). Para comprobar el supuesto principal de estas pruebas, es decir la homogeneidad de variancia, utilizamos una prueba de beta-diversidad por medio de la función BETADISP.
Finalmente, se calculó el índice de importancia alimenticia IIMP (García-Rodríguez y De La Cruz, 2011) para identificar los géneros más consumidos:
xi = número de individuos de un taxón i en excreta j;
Xj = número total de individuos de todos los taxones encontrados en la excreta j;
U =número total de muestras con presas.
Resultados
Del total de las heces examinadas se pudieron identificar alrededor de 122 géneros de peces, mientras que los cefalópodos y los crustáceos quedaron como categorías, estos últimos no se identificaron debido al alto grado de degradación generado por el proceso de digestión.
59 Los cefalópodos se calcularon en relación al número de picos, mientras que los crustáceos se incluyeron en el cálculo en cuanto se evaluaron en función del valor de presencia – ausencia y frecuencia de aparición.
Una gran parte de estos géneros se presentó de manera ocasional o muy poco frecuente, mientras resultó relativamente menor el número de especies predominantes, entre la cuales se destacaron en orden de importancia por abundancia y /o frecuencia: los mictófidos, los crustáceos, Porichthys, los cefalópodos, los géneros de peces: Haemantia, Citharichthys Lepophidium, Eucinostomus, Pomadasys, Haemulopsis, Synodus, Sebastes,Cynoscion, Diplectrum, Hippoglossina.
Entre los ambientes más explotados resultaron el demersal (47%), seguido del arrecifal (30%), el bentopelágico (10%), el pelágico (6%) y el restante 5% de ambiente profundo.
El análisis del valor de índice de importancia (IIMP) por cada isla y temporada muestra las siguientes evidencias:
Isla San Jorge.
De
esta isla se tiene el registro de tres estaciones (verano, otoño e inverno para los años 2015-2016).
La isla no presenta un recambio de especies muy evidente entre verano y otoño de 2015, se mantiene bastante bien el arreglo de la predominancia en general de especies de los géneros Pomadasys, Cynocion, Porichthys y hemúlidos, con una diversidad y abundancia bastante altas, el único cambio evidente fue en la disminución de Porichthys y Eucinostomus a favor de Pomadasys. En invierno, disminuye un poco la diversidad, pero aumenta mucho la abundancia de las especies y sigue siendo caracterizada por Pomadasys y varias especies de hemúlidos.
En el verano de 2016 notamos un drástico cambio en la alimentación en comparación al invierno de 2015 con una disminución neta de la diversidad y con una predominancia de Anchoa y Occidentarius, completamente diferente a las especies de hemúlidos que han caracterizado su alimentación durante todo el año 2015.
En el otoño de 2016 sigue manteniendo una alimentación poco diversa con la presencia de Anchoa y Occidentarius, aunque aumenta la abundancia de los mictófidos. En invierno de 2016 la colonia
60 disminuye ulteriormente su diversidad y cambia completamente su alimentación con un aumento consistente en mictófidos y cefalópodos.
Considerando todas las estaciones se puede identificar que en la Isla San Jorge hubo un cambio de hábitos alimenticios significativo entre los dos años pasando de una alimentación diversa rica en los géneros Porichthys, Pomadasys, Cynocion y hemúlidos a una alimentación poco diversa con presencia de los géneros Anchoa, Occidentarius, varias especies de mictófidos y cefalópodos.
Debido a las variaciones anuales no se puede definir una presa típica de la zona, aunque Anchoa, hemúlidos (Haemulopsis y Micropogonias) y Porichthys (que comparte con SPM) se han registrados en cantidades altamente variables durante los dos años, así que tal vez en temporadas con menos cambios ambientales extremos podrían ser especies típicas de la zona.
Isla San Pedro Nolasco.
En el verano-otoño de 2015 mantiene una diversidad de alimentos muy baja con predominancia de mictófidos, Decapterus, Pontinus y Haemantia. Para invierno de 2015 sigue manteniendo una alimentación baja en diversidad con predominancia de mictófidos y también aumenta la presencia de crustáceos; contrario a esto, en el verano de 2016 aumenta significativamente la diversidad de la alimentación y la abundancia, presentando una predominancia de mictófidos pero con un aumento importante de Haemulon, Prionotus y Porichthys. En otoño de 2016, mantiene todavía una alimentación mediamente diversa con predominancia de mictófidos y géneros diferentes como Heteropiracanthus y Haemantia, mientras que en el invierno disminuye la diversidad de su alimentación presentando una predominancia de mictófidos, Argentina y crustáceos.
SPN presentó una situación invertida a la de SJ, con una alimentación poco diversa dominada por mictófidos en el 2015 a una alimentación más diversa y siempre dominada de mictófidos pero acompañada de una variedad de presas diferentes dependiendo de la temporada; de igual manera que SJ en el invierno 2016 presentó una disminución drástica de su diversidad.
No obstante, en esta isla se pueda identificar los mictófidos como la presa principal y a los crustáceos como presa no cuantificable, pero frecuente, no se puede identificar al igual que en SJ una clara tendencia, debido a sus variaciones anuales.