La ausencia de signos relevantes (Havrylenko et al., 1989), la falta de especificidad de los síntomas aéreos asociados (El Mujtar y Andenmatten, 2007a y b) y la gran variabilidad de condiciones en que el
que no existe correlación entre la presencia de patógenos foliares y los síntomas externos principales (amarillamiento y defoliación) postulando que éstos serían síntomas secundarios derivados de alteraciones en otra parte de la planta. La asociación entre el mal del ciprés y la presencia de pudriciones de raíz llevó a proponer un probable origen biótico para la mortalidad (Varsavsky et al. 1975; Hranilovich, 1988; Deschamps y Vizcarra Sánchez, 1988; Merlo,1985 y 1994) (MODELO
1, Figura I-7). Sin embargo, Havrylenko et al. (1989) señalaron que el hallazgo de diferentes pudriciones, castañas o blancas, en albura o duramen, y la existencia de árboles con síntomas aéreos y ausencia de pudriciones indicaría que las mismas son producidas por organismos xilófagos que atacan un sistema ya debilitado. Considerando, además, las condiciones ambientales asociadas al desarrollo de la mortalidad plantearon como posible agente causal a un organismo biótico presente en la rizosfera (MODELO2, Figura I-7). Alternativamente, basándose en el carácter saprofítico de las especies responsables de las pudriciones castañas de albura asociadas al mal del ciprés y considerando el efecto de las condiciones de sitio determinadas (relieves poco pronunciados, escasa profundidad del horizonte A, presencia de un horizonte arcilloso), Rajchenberg y Cwielong (1993) propusieron un origen abiótico o combinado para el proceso (MODELO3, Figura I-7). Con base en los resultados obtenidos mediante el análisis de autocorrelación espacial, la detección de necrosis en raíces finas, la presencia de lesiones necróticas en cuello y las condiciones ambientales asociadas, el probable origen biótico de la mortalidad se restringió a hongos pitiaceos (Rosso et al., 1994; Filip, 1995; Rajchenberg et al., 1997; Filip y Rosso, 1999) (MODELO4, Figura I-7). La existencia de un patrón ecológico asociado con el mal del ciprés (Baccalá et al., 1998), la relación entre eventos climáticos cálidos-secos y el inicio de la caída en la tasa de crecimiento radial (Calí, 1996), las similitudes entre el mal del ciprés y la mortalidad que afecta a Chamaecyparis nootkatiensis (Hennon y Rajchenberg, 2000) y el aislamiento desde suelos y cursos de agua en bosques de A. chilensis de especies no patogénicas del género Phytophthora (Greslebin et al., 2005) sentaron las bases para considerar al mal del ciprés dentro del grupo de las enfermedades de declinamiento. La relación entre la ocurrencia de la mortalidad y las condiciones de micrositio determinantes de un drenaje impedido (texturas finas, presencia de rasgos redoximórficos a escasa profundidad, cercanía a cursos de agua) sirvieron de base para postular la acción del sitio como factor predisponente dentro de un modelo de declinamiento para el mal del ciprés (La Manna, 2004; La Manna y Rajchenber, 2004a y b) (MODELO 5, Figura I-7). Recientemente, Greslebin y Hansen (2007a y b) propusieron a la especie patogénicaPhytophthora austrocedrae (Greslebin et al., 2007), aislada desde lesiones necróticas de floema, como agente causal del mal del ciprés (MODELO6, Figura I-7).
Figura I-7: Representación esquemática de los modelos (M) etiológicos propuestos para el mal del ciprés y las relaciones entre ellos. El árbol graficado en el vértice superior izquierdo representa las condiciones adecuadas de desarrollo. En negro se señalan los agentes primarios definidos para cada modelo, y en gris los agentes secundarios asociados. El óvalo negro en el M6, señala síntomas aéreos asociados al agente propuesto que no responden a la sintomatología clásica del mal del ciprés.
ElMODELO1 postuló que la defoliación y el amarillamiento son síntomas secundarios debidos a la alteración de las funciones biológicas de las raíces por efecto de las pudriciones. Las evaluaciones efectuadas mostraron que las pudriciones serían a su vez síntomas secundarios producidos por agentes xilófagos que afectan un sistema ya debilitado. El MODELO2postuló entonces, que el sistema es debilitado por un agente biótico de la rizosfera y que las condiciones ambientales asociadas son el resultado de los requerimientos para el desarrollo y la vehiculización del supuesto agente. ElMODELO3, alternativamente, propuso un origen abiótico del debilitamiento debido a las condiciones de anoxia generadas por el drenaje impedido. Como las evidencias indicaron la ausencia de relación causal entre las condiciones de micrositio (anegamiento) y el desarrollo de la mortalidad, la asociación entre ambas se redujo a la acción como factor predisponente del proceso. El MODELO 5 incorporó la relación con eventos climáticos y postuló su participación como factores disparadores, completando así las características de una enfermedad de declinamiento. El MODELO4, por su parte, acotó el origen
a agentes bióticos específicos (pitiaceos) al incorporar la necrosis de raíces finas y el MODELO
6 lo ajustó completamente definiendo a una especie en particular como agente causal del proceso.
Cabe mencionar que los modelos planteados, si bien responden a los lineamientos generales de la investigación incorporando los conocimientos adquiridos y/o avanzando desde los más simples a los más complejos no han sido probados en forma completa. Por ejemplo, para el modelo de declinamiento, existe un importante cuerpo de información sobre la acción de condiciones de micrositio como posibles factores predisponentes, en tanto que los factores disparadores (climáticos) han sido evaluados, hasta el momento, únicamente en dos sitios y probados sólo en uno de ellos. Además, como se mencionó, existen áreas donde el origen de la mortalidad no se asocia con la acción predisponente de las condiciones de anegamiento, sino a un drenaje excesivo. Por otra parte, aunque la especie patogénica P. austrocedrae, propuesta como agente causal, ajusta el MODELO 6 su participación no ha sido completamente demostrada; existiendo áreas con mal del ciprés en las cuales no se detecta la especie (Greslebin et al., 2007) e individuos con lesiones de P. austrocedrae que no responden a los síntomas aéreos definidos para el proceso. Árboles sin defoliación con numerosas e importantes lesiones necróticas a nivel de cuello, árboles defoliados con pocas o sin lesiones necróticas y árboles totalmente rojos o amarillo intenso que conservan gran parte de su follaje han sido reportados (Greslebin y Hansen, 2007b; Greslebin y Hansen, 2006). Para estos últimos se planteó mortalidad rápida (Filip, 1995; Filip y Rosso, 1999; Hennon y Rajchenberg, 2000; Greslebin y Hansen, 2006) en contraposición al desarrollo progresivo reportado para el mal del ciprés.
Todos los modelos etiológicos planteados en relación al mal del ciprés se basan en el supuesto de un origen radical del proceso y consideran que sea cual fuere el agente causal genera un desequilibrio entre los compartimentos aéreo y subterráneo de la planta, lo que conduce a estrés hídrico que sería en último término el responsable de la aparición de los síntomas aéreos (MODELOASCENDENTE,Figura I-8). Sin embargo, síntomas aéreos similares han sido descriptos en otras especies forestales, en cuyo caso el origen del proceso no es radical. El amarillamiento del olmo (Ulmus sp.) se caracteriza por pérdida de color y caída de hojas, que se acompaña por mortalidad previa de raíces finas (Sherald, 1999). En el caso del amarillamiento del fresno (Fraxinus sp.) los síntomas son inespecíficos y se confunden con los reportados para enfermedades causadas por factores ambientales (Roberts, 2004). Ambas enfermedades de amarillamiento son producidas por fitoplasmas, organismos procariotes sin pared celular verdadera, limitados a floema. Los marchitamientos vasculares, por otra parte, son producidos por bacterias que se multiplican dentro de los vasos del xilema o floema, causando muerte a
distancia en las partes aéreas de la planta (Worral, 2005). En los amarillamientos producidos por fitoplasmas y los marchitamientos vasculares generados por bacterias, la afectación del compartimento de conducción lleva a un estado de estrés que determina la aparición de síntomas en la parte aérea y subterránea de la planta (MODELO MEDIO O DE DOBLE VÍA,Figura I-8).
Figura I-8:Modelos etiológicos en relación a compartimentos fisiológicos. A- El modelo medio o de doble vía asienta en la afectación del compartimento de conducción; el modelo descendente en la afectación del compartimento aéreo; el modelo ascendente en la afectación del compartimento subterráneo. Flecha roja, indica modelo propuesto y evaluado. Flechas rojas translúcidas, modelos no contemplados en la investigación. B- Esquema general del modelo ascendente en el cual se basan los modelos etiológicos propuestos hasta el momento para el mal del ciprés.
Finalmente, aunque un origen a nivel del compartimento aéreo ha sido descartado en base a observaciones generales (Varsavsky, 1975; Rosso, 1989; Havrylenko et al., 1989), existe poca información sobre el efecto directo de agentes abióticos en la aparición de los síntomas de copa. Por otro lado, el impacto de insectos succionadores tampoco ha sido estudiado, a pesar de existir reportes de su presencia. En el declinamiento de Acer saccharum (Horsley et al., 2000) se demostró la existencia de fuerte correlación entre eventos de ataque por insectos y el estado sanitario, señalándose que el efecto de la defoliación en los carbohidratos estructurales de la planta (mayoritariamente reservas de almidón de las raíces) tendría un rol crítico en el vigor del árbol. La afección del compartimento aéreo, implica alteración o disminución global del proceso de fotosíntesis, lo que conduciría a una situación de estrés predisponiendo al ataque por organismos
secundarios (MODELO DESCENDENTE, Figura I-8). En los compartimentos aéreo, subterráneo y medio, asientan funciones fisiológicas prioritarias para el crecimiento, mantenimiento y defensa de una planta; por tanto, el deterioro de cualquiera de ellos repercutirá necesariamente en los otros y en el vigor general.
Es importante destacar que la denominación mal del ciprés hace referencia a un síndrome complejo que nuclea eventos de mortalidad. En los sesenta años de investigación transcurridos, se han detectado situaciones particulares que señalarían orígenes diversos o, al menos, condiciones de desarrollo diferentes. Dos características de micrositio han sido relacionadas con la mortalidad, drenaje impedido o excesivo. En tanto que se señalan dos tipos de desarrollo a nivel de individuo, progresivo y rápido; y dos formas de distribución de los individuos afectados, agregada y desagregada. En la actualidad se observan diferentes formas de asociación entre síntomas, detectándose árboles sin defoliación con importantes lesiones necróticas a nivel de cuello o raíz, árboles defoliados sin presencia de lesiones necróticas y árboles no defoliados con alteraciones del color de follaje (rojo o amarillo intenso).
Si bien, la mortalidad ha sido detectada en bosques con diferente tipo de estructura y afectando individuos de diversas clases diamétricas y posiciones sociológicas, es poco lo que se conoce sobre la incidencia de la mortalidad en función de la edad de los individuos y sobre la distinción entre la defoliación asociada al mal del ciprés y la apertura de copa derivada del proceso natural de competencia intra o inter-específica.
2.- AUSTROCEDRUS CHILENSIS: CARACTERÍSTICAS GENERALES DE LA