Materiales y métodos
5- Estudios morfométricos
Se llevaron a cabo con el objetivo de estudiar cuantitativamente la actividad hematopoyética del hígado prenatal en los diferentes estadios. Se calculó el área hematopoyética relativa del órgano en cada espécimen, para lo cual, se analizaron seis fotografías microscópicas 40x, formato Tiff, mediante el software Scion Image®. Se calcularon las medias y los desvíos estándar individuales y grupales, mediante el software Infostat® para su posterior análisis.
52 Lugares de trabajo
Las muestras fueron obtenidas en los camales municipales de Huancavelica y Pilpichaca, ambos del Departamento de Huancavelica, Perú. El Departamento de Huancavelica está situado en la puna, en los Andes Centrales del Perú a 3.676 msnm. Pilpichaca es una comunidad campesina, ubicada en el departamento de Huancavelica, provincia de Huaytará, distrito de Pilpichaca. Se encuentra a una altitud promedio de 4.000 msnm, caracterizada por una gran amplitud térmica y pasturas nativas altoandinas.
El procesamiento de las muestras obtenidas se inició en las instalaciones de los camales de Huancavelica y Pilpichaca y continuó en los Laboratorios de Anatomía e Histopatología de la Facultad de Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Peruana Cayetano Heredia (UPCH), Lima, Perú. Las coloraciones histológicas de rutina y especiales se llevaron a cabo en el laboratorio de Histología de la Facultad de Ciencias Veterinarias de la Universidad Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires (UNCPBA), Argentina. Las técnicas de inmunohistoquímica se realizaron en los laboratorios de Histología-Embriología y de Patología General de la Facultad de Ciencias Veterinarias de la Universidad Nacional de La Plata (UNLP), Argentina y en el Centro de Encefalitis Espongiformes Transmisibles (EETs) de la Facultad de Veterinaria de la Universidad de Zaragoza (UNIZAR). España. Las técnicas de lectinhistoquímica se efectuaron en los laboratorios de Histología-Embriología y de Patología General de la Facultad de Ciencias Veterinarias de la Universidad Nacional de La Plata (UNLP), Argentina.
Las disecciones para los estudios macroscópicos se realizaron en el Laboratorio de Anatomía de la Facultad de Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Peruana Cayetano Heredia (UPCH), Lima, Perú.
Nomenclatura
Las descripciones se realizaron en base a la nomenclatura propuesta por la Nómina Anatómica Veterinaria (2012), la Nómina Histológica Veterinaria (1992) y la Nómina Embriológica Veterinaria (2012).
Consideraciones éticas
Los especímenes incluidos en este estudio se obtuvieron de hembras gestantes, en el momento de la faena, en camales habilitados para la especie. Los neonatos y los adultos murieron
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por causas que no alteraron las características de los órganos en estudio. No se realizó la eutanasia de los animales ex profeso para desarrollar este trabajo.
Todos los procedimientos de manipulación y muestreo de los animales fueron desarrollados en acuerdo con el Comité de Bienestar Animal de la Facultad de Ciencias Veterinarias de la Universidad Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires (Res. O87/02).
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Capítulo I
Morfología de los embriones de la alpaca (Vicugna pacos) en el primer tercio de la gestación
Introducción
Los estudios sobre el desarrollo prenatal de la alpaca se limitan, casi exclusivamente, a la determinación de la edad gestacional (San Martín et al., 1968; Bonacic, 1991; Gazitúa et al., 2001), a los procesos que ocurren durante las primeras tres semanas de gestación (Bourke et al., 1992; Aba et al., 1997, del Campo, 1997; Vaughan, 2012) y al desarrollo de algún órgano en particular como el bazo (Arias et al., 2011; Gómez et al., 2012) y el cerebro (de Santis et al., 2012). Estas investigaciones se han centrado en la ontogenia temprana, como instrumento para el desarrollo exitoso de las técnicas de transferencia embrionaria (Vaughan, 2012).
Otros estudios se han focalizado en las membranas fetales. Los camélidos sudamericanos (CSA) presentan una placenta epiteliocorial difusa. Entre los 70 y 90 días de gestación, la superficie del corion presenta proyecciones semicirculares que se corresponden con las criptas de la mucosa uterina. Esta unión es tenue y no ofrece resistencia a la separación (Sumar y Bravo, 1986). En este estadio el feto se ubica dentro de la vesícula amniótica donde flota libremente en el alantocorion, unido al alantoides por medio del cordón umbilical. Esta relación se mantiene hasta los dos últimos meses de la gestación (Musa y Abu Sineima, 1976). La característica más sobresaliente de las membranas fetales de los camélidos es el desarrollo de una membrana extra, originada a partir de la epidermis fetal, denominada cuarta membrana. Ésta fue descripta 30 años atrás en el dromedario (Musa, 1977) y más tardíamente en CSA (Fowler y Olander, 1990). Esta es una membrana blanquecina de 1-2 mm de espesor, de función desconocida, que cubre al feto próximo al nacimiento, al que se fija en las uniones muco-cutáneas de los labios, los párpados, el ano, la vulva, el prepucio, el ombligo y las pezuñas (Merkt et al., 1988; Fowler y Olander, 1990).
Como se mencionó en la sección introducción, el embrión se implanta en más del 90% de los casos en el cuerno uterino izquierdo, que es el de mayor tamaño (Fernández Baca et al., 1973; Bravo, 2000). La muerte embrionaria temprana ocurre más frecuentemente en CSA que en otros mamíferos domésticos. En Sudamérica se registra un 50% de pérdidas embrionarias durante los primeros 30 días de gestación por causas que aún no están totalmente dilucidadas. Su origen puede
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deberse a la disfunción del cuerno uterino derecho para mantener la gestación, a deficiencias hormonales, al medioambiente uterino, a la calidad del concepto y a las aberraciones cromosomales (Fowler, 1998). Echevarría et al., (2010), estudiaron tres casos de mortalidad embrionaria, en las cuales el cuerpo lúteo se mostraba intacto y los niveles de progesterona normales para el desarrollo de la gestación, admitiendo que la mortalidad embrionaria en la alpaca es un proceso multifactorial que necesita ser esclarecido. Se ha demostrado que mientras el cuerno uterino derecho tiene acción luteolítica local, el cuerno uterino izquierdo tiene efecto luteolítico tanto local como sistémico, es decir, actúa sobre el ovario derecho (Fernández Baca et al., 1979, Bravo et al., 1996). Esto indicaría que el embrión procedente del ovario derecho debe migrar al izquierdo para sobrevivir. Por otra parte, la migración del embrión del cuerno uterino derecho al izquierdo se ha considerado como una posible causa de muerte embrionaria (Vaughan, 2012). Los abortos presentan una prevalencia del 5%; considerándose aborto en esta especie, a las pérdidas gestacionales desde el día 45 hasta el término de la gestación (Fowler y Bravo, 2010).
El estudio del desarrollo ontogénico de la alpaca, constituye un área vacante y sumamente necesaria para contextualizar la organogénesis hepática, como así también para comprender las consecuencias de las alteraciones en los diferentes momentos gestacionales y la estimación de la edad gestacional en caso de abortos. Es fundamental su caracterización en el primer tercio de gestación donde los cambios se suceden de una manera vertiginosa, por ello se tomaron para esta descripción los primeros siete grupos de especímenes consignados en la sección materiales y métodos, correspondientes al primer tercio de gestacional.
El presente capítulo tiene como objetivo particular describir macroscópica y microscópicamente el desarrollo ontogénico del primer tercio gestacional de la alpaca, desde el día 21 al 107 de la gestación.
56 Resultados
En los especímenes de 1,5 cm de longitud coronilla rabadilla (LCR) y 21 días de edad gestacional estimada (EGE) (grupo 1) (Fig. 1a), durante la etapa inicial del primer tercio gestacional, en la cavidad torácica, se observan el brote traqueobronquial evaginado del intestino craneal y el corazón con indicios de septación (Fig. 1b). Un amplio seno venoso recibe al conducto hepatocardíaco, futuro segmento de la vena cava caudal en relación con el hígado (Fig. 1c). En la cavidad abdominal, se observa el esbozo del estómago, con epitelio estratificado y mesénquima celular (Fig. 1d). El esbozo hepático está conectado por un conducto con el intestino primitivo (Fig.1e). En este estadio, el mesonefros se encuentra muy elongado, ubicado ventralmente de la columna vertebral desde una posición caudal al hígado, hasta la extremidad caudal del embrión (Fig. 1e) con múltiples formaciones tubulares tapizadas por epitelio e indicios de actividad hematopoyética. El conducto mesonéfrico (de Wolf), que se dirige hacia la cloaca, está caracterizado por un epitelio alto (Fig.1g). El conducto paramesonéfrico (de Müller) es incipiente. En relación al mesonefros se observan las gónadas indiferenciadas; mientras que el seno urogenital y el metanefros incipiente, son evidentes (Fig. 1g).
El tórax aún no está separado del abdomen por un septum transversum completo. Se observan los esbozos cartilaginosos de las vértebras, sin indicios de osificación (Fig. 1f). Aún no se reconocen los esbozos de los miembros.
En los especímenes de 1,6 cm de LCR y 22-24 días de EGE (grupo 2) (Fig. 2a), se observa el esbozo mesenquimático del septum transversum, no diferenciado, pero completo (Fig. 2b). El esbozo gástrico inicia su compartimentalización y el mesonefros conserva su estructura tubular, sin evidencia de actividad hematopoyética. Se identifican los esbozos de los miembros, aún sin dedos.
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Figura 1- a, Espécimen de 21 días de EGE y 1,5 cm de LCR; b, corazón (1) (H/E 4x); c, hígado (2) conducto hepatocardíaco (3) seno venoso (4) (H/E 4x); d, estómago (5) hígado (6) mesonefros (7) (anti-desmina 4x); e, hígado (8) intestino (9) (H/E 4x); f, mesonefros (10) esbozos vertebrales (11) (H/E 4x); g, seno urogenital
(12) pedículo alantoideo (13) metanefros (14) (H/E 4x).
b c d e f g 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 a 14
58
Figura 2- a, Espécimen de 22-24 días de EGE y 1,6 cm de LCR; b, hígado (1), septum transversum (2) (coloración tricrómica de Masson 20x).
En los especímenes de 1,8-2,5 cm de LCR y 25-29 días de EGE (grupo 3) (Fig.3a), en la cavidad torácica, se evidencian los esbozos bronquiales rodeados por tejido mesenquimático (Fig. 3b). En la cavidad abdominal se observa el hígado con actividad hematopoyética (Fig. 3c), el esbozo pancreático incluido en el mesogastrio dorsal (Fig. 3d), el duodeno y el esbozo gástrico. Este se halla en proceso de compartimentalización y diferenciación; la túnica muscular es evidenciada mediante inmunohistoquímica con un anticuerpo anti-desmina (Fig. 3e). En relación al compartimiento craneal del estómago se identifica el bazo con actividad hematopoyética. Se observa el inicio de la formación del diafragma. El mesonefros se presenta menos extendido caudalmente, iniciando el proceso de regresión evidenciado por la disminución en la cantidad de corpúsculos; este órgano se relaciona con la gónada indiferenciada y con el metanefros (Fig. 3f). Se evidencia la presencia de los músculos esqueléticos (Fig. 3g). En los esbozos vertebrales y en las costillas se observan condrocitos hipertróficos, indicio de la formación de centros de osificación.
b 1
2 a
59
Figura 3- a, Espécimen de 25-29 días de EGE y 1,8-2,5 cm de LCR; b, esbozos bronquiales (1) (H/E 4x); c, focos hematopoyéticos hepáticos (2) (H/E 40x); d, páncreas (3) hígado (4) mesonefros (5) gónada (6) (H/E
4x); e, estómago (7) túnica muscular en proceso de diferenciación (8) (anti-desmina 10x); f, gónada (9) mesonefros (10) metanefros (11) (H/E 4x); g, esbozos vertebrales (12) músculos epiaxiales (13) (H/E 10x); h,
costillas (14) (Coloración tricrómica de Masson 4x); i, vértebra (15) condrocitos hipertróficos (16) (coloración tricrómica de Masson 20x).
b d c e f g h i 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 a
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En los especímenes de 3,5-4,8 cm de LCR y 30-39 días de EGE (grupo 4) (Fig.4a), en la cavidad torácica se observa, el timo cranealmente al corazón (Fig. 4b) y los pulmones con una mayor ramificación de los precursores del árbol bronquial, con respecto al estadio anterior, sin cavitar en muchos casos, y sin evidencia de la túnica muscular diferenciada (desmina negativa) (Fig. 4c). El diafragma continúa el proceso de diferenciación, evidenciado mediante histoquímica con anti-desmina (Fig. 4d).
En la cavidad abdominal, se observa el hígado cubriendo completamente al estómago. Este último presenta epitelio estratificado y mesénquima (Fig. 4e). Dorsalmente, se visualiza el asa intestinal primitiva con epitelio estratificado y túnica muscular en vías de diferenciación, fijada a la pared dorsal del abdomen por la raíz del mesenterio (Fig. 4f). En el metanefros se evidencian los primeros corpúsculos renales. Son evidentes los conductos mesonéfricos (de Wolf) y paramesonéfricos (de Müller). En craneal del mesonefros se ubica la gónada y en craneal del metanefros se ubica el esbozo de la glándula adrenal. La gónada, en este periodo, inicia el proceso de diferenciación.
Si bien se observan centros de osificación en las vértebras de todas las regiones anatómicas, las vértebras de la región cervical presentan un proceso de osificación más avanzado que las de las regiones más caudales (Fig. 4g). Se observan los esbozos de los discos intervertebrales. También es evidente la osificación en el esqueleto del tórax (costillas y esternón) y en los miembros, distalmente hasta el cuerpo del metacarpo/metatarso. Las articulaciones están en desarrollo.
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Figura 4- a, Espécimen de 30-39 días de EGE y de 3,5-4,8 cm de LCR; b, timo (1) (coloración tricrómica de Masson 4x); c, pulmón (2) (coloración tricrómica de Masson 4x); d, diafragma (3) (anti-desmina 20x); e, estómago (4) epitelio estratificado (5) (coloración tricrómica de Masson 20x); f, asa intestinal (6) (coloración
tricrómica de Masson 4x); g, vértebra (7) (coloración tricrómica de Masson 10x).
En los especímenes de 5,3-7,3 cm de LCR y 40-54 días de EGE (Grupo5) (Fig. 5a), se identifican en la cavidad torácica, mediante un corte transversal a nivel del olécranon de la ulna,
b c f 1 2 3 5 6 6 6 6 6 6 6 a 4 d e 3 g 7
62
hacia dorsal los pulmones y la arteria aorta y ventralmente de ésta, el esófago. En el hemitórax derecho se observa la vena cava caudal en un pliegue seroso (plica venae cavae), delimitando el receso mediastínico, ocupado por el lóbulo accesorio del pulmón derecho (Fig. 5b). En ventral, entre ambos pulmones, se ubica el corazón envuelto en el saco pericárdico. En el mediastino craneal se ubica el timo con mayor diferenciación que en el estadio anterior (Fig. 5c).
En el abdomen, el hígado ocupa las regiones abdominales craneal y media, cubriendo al estómago e intestino en la mitad derecha del abdomen. En este estadio, se observan los tres compartimientos del estómago (Fig. 5d,e,f,g); en algunas zonas se diferenciaron dos capas en la túnica muscular y comenzaron a esbozarse los sacos glandulares, observables solo microscópicamente (Fig. 5e). El intestino presenta epitelio estratificado, con vellosidades incipientes. En este órgano aún no aparece el esbozo de lámina muscular de la mucosa, solo se comprueba la presencia de mesénquima y el inicio de la organización de la túnica muscular. En el páncreas, son evidentes los acinos rodeados de mesénquima. En la subregión abdominal lateral izquierda se ubican el bazo y el colon. En la región sublumbar se encuentran los riñones, aún mesonéfricos y metanéfricos; estos últimos con una abundante proliferación celular. Las gónadas se hallan en el inicio de su proceso de diferenciación (Fig. 5h). En los especímenes hembras, el conducto mesonéfrico (de Wolf) presenta signos de involución, mientras que el conducto paramesonéfrico (de Müller) se encuentra en desarrollo.
En la cavidad pelviana se observan desde su estrecho craneal el recto, la arteria aorta, la vena cava caudal hacia dorsal y, en su parte media, el pliegue genital, aún no bien definido. Hacia ventral, se identifica la vejiga. Externamente se observan los esbozos del prepucio y del pene en los especímenes machos.
Se observan núcleos de osificación en las partes distales de los miembros incluyendo la falange proximal y un núcleo de osificación incipiente en la falange media.
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Figura 5- a, Espécimen de 40-54 días de EGE y 5,3-7,3 cm de LCR; b, pulmones (1) arteria aorta (2) esófago (3) vena cava caudal (4) (corte transversal de cavidad torácica a nivel del olecranon de la ulna 10x); c, timo
(5) (H/E 10x); d, estómago: compartimiento craneal (6) intermedio (7) y caudal (8) bazo (9) hígado (10)
b c d e f g 1 1 ´ 2 3 4 5 6 8 9 7 11 10 13 14 12 a h 17 16 15 17
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(corte transversal del abdomen 10x con el hígado rebatido caudalmente); e, compartimiento craneal del estómago (11) saco glandular (12) (H/E 10x); f, compartimiento intermedio del estómago (13) (coloración tricrómica de Masson 4x); g, compartimiento caudal del estómago (14) (coloración tricrómica de Masson 4x);
h, gónada (15) mesonefros (16) metanefros (17) (H/E 4x).
En los especímenes de 7,5-10,9 cm de LCR y 55-85 días de EGE (grupo 6) (Fig. 6a), en la región abdominal lateral derecha se ubican el hígado, dorsalmente el riñón derecho, claramente dividido en metanefros y mesonefros, y ventralmente, el intestino delgado. El giro del asa intestinal aún no se había completado. En el hipocondrio derecho se ubica el hígado (Fig. 6b). En la región abdominal lateral izquierda se observa, hacia ventral, el lóbulo lateral izquierdo del hígado, cubriendo parte del asa cólica espiral incipiente. Hacia caudal y dorsal, se ubica el bazo, relacionado con el riñón izquierdo. En el hipocondrio izquierdo se reconoce el estómago con los tres compartimientos. En este órgano se evidencian macroscópicamente los sacos glandulares incipientes. En esta región, el hígado cubre, en parte, los compartimentos craneal, intermedio y caudal del estómago (Fig. 6c).
Sobre la pared dorsal del abdomen, en la región sublumbar, de craneal a caudal, se observan: las glándulas adrenales, los riñones y las gónadas. Estas últimas, en una posición caudoventral con respecto a los riñones. En los especímenes machos, el testículo derecho se ubica más cranealmente que el izquierdo. Sobre la línea media dorsal se observa la última parte del colon descendente, en algunos especímenes no se evidencia el asa sigmoidea, mientras que en otros es incipiente (Fig. 6d). Se identificaron los uréteres y la vejiga (Fig. 6e).
En las vértebras se distingue el cuerpo y el arco separados por el canal vertebral, ocupado por la médula espinal. El proceso de osificación avanza caudalmente hacia las regiones torácica y lumbar de la columna vertebral (Fig. 6f).
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Figura 6- a, Espécimen de 55-85 días de EGE y de 7,5-10,9 cm de LCR; b, hígado (1) riñón derecho (2) intestino delgado (3); c, hígado (4) estómago: compartimientos craneal (5) intermedio (6) y caudal (7) bazo (8) asa espiral del colon ascendente (9); d, glándulas adrenales (10, 10´) riñones (11, 11´) testículos (12, 12´) colon descendente (13); e, vejiga (14) uréteres (15, 15´); f, cuerpo vertebral (16) canal vertebral (17) médula
espinal (18) (H/E 4x).
En los especímenes de 11-14,9 cm de LCR y de 94-107 días de EGE (grupo 7) (Fig. 7a), en la región abdominal lateral derecha se observa el hígado, elongado hacia caudal. El ángulo caudal
b c d e 1 2 3 4 5 6 7 9 8 f 10 11´ 12 11 14 10´ 13 12´ 18 16 15 ´ 15 17 a
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ocupa la subregión inguinal derecha cubriendo al yeyuno y contacta hacia dorsal con la gónada. Dorsalmente, se ubican el intestino, la gónada y el riñón derecho, aún metanéfrico y mesonéfrico. El testículo contacta en dorsal con el riñón y ventralmente con el intestino (Fig. 7b). En la región del hipocondrio derecho se observan el hígado y los compartimientos intermedio y caudal del estómago. El duodeno craneal toma una dirección dorsal a partir de la flexura duodenal craneal. Se observa en este estadio, la ampolla duodenal, característica del duodeno en esta especie. En la región abdominal lateral izquierda se observan el bazo, el asa espiral del colon ascendente, el riñón izquierdo y ventrocaudalmente de él, la gónada. En los especímenes machos, el testículo izquierdo se proyecta a nivel del borde craneal del muslo, en una línea extendida ventralmente a partir de la espina ilíaca ventrocraneal (tuberosidad coxal). El borde craneal del bazo se relaciona con la última costilla y el borde caudal con el riñón izquierdo. En la subregión del hipocondrio izquierdo, dorsalmente se ubica el compartimiento craneal del estómago que evidencia sus sacos glandulares y ventralmente de él, el lóbulo lateral izquierdo el hígado (Fig. 7c). El omento mayor se origina en la superficie izquierda del compartimiento craneal, a nivel del surco oblicuo, extendiéndose hasta la curvatura mayor del compartimiento caudal. En su trayecto, cubre los sacos glandulares caudales del compartimiento craneal. El ligamento gastroesplénico une la superficie visceral del bazo al compartimiento craneal del estómago. El páncreas se observa en dorsal del compartimiento craneal del estómago hacia su superficie derecha. El lóbulo derecho está incluido en el mesoduodeno y el lóbulo izquierdo dirigido hacia caudal hasta contactar con el bazo. Microscópicamente, prosigue la diferenciación, distinguiéndose la estructura de los conductos y los acinos. El giro del asa intestinal no se ha completado. En los especímenes hembra, los ovarios presentan medios de fijación al riñón ipsilateral (ligamento suspensorio). Las glándulas adrenales se ubican en craneal del riñón correspondiente. El extremo craneal de la glándula adrenal derecha se ubica a nivel de la última costilla (Fig. 7d). En la cavidad pelviana se observan el pliegue genital y el esbozo del tracto genital. En la región sublumbar, los riñones mesonéfricos y metanéfricos y los testículos. La convexidad del colon sigmoideo se orienta hacia la derecha en relación con el testículo (Fig. 7e).
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Figura 7- a, Especímenes de 94-107 días de EGE y de 11-14,9 cm de LCR; b, hígado (1) riñón derecho (2) ovario derecho (3); c, compartimiento craneal del estómago (4) hígado (5) bazo (6) riñón izquierdo (7) ovario
izquierdo (8) colon ascendente (9); d, órganos sublumbares de la hembra: glándulas adrenales (10, 10´) riñones (11, 11´) ovarios (12, 12´) cuernos uterinos (13, 13´) colon descendente (14); e, órganos sublumbares
en el macho: glándulas adrenales (15, 15´) riñones (16, 16´) testículos (17, 17´) vejiga (18); f, esternebra (19) (coloración tricrómica de Masson 20x).
A continuación se resume cronológicamente la observación de las principales estructuras descriptas (Tabla 1). e f d b a c 1 3 2 5 4 6 9 7 8 10´ 14 11´ 10 11 12 12´ 13 13´ 15´ 15 16´ 17 16 19 18 17´
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Tabla 1- Principales estructuras observadas en los estadios del primer tercio gestacional en la alpaca
EGE (días) LCR (cm) Grupo Principales estructuras observadas
21 1,5 1
Intestino primitivo Brote traqueobronquial Corazón y grandes vasos
Septum transversum incompleto Esbozo del estómago
Esbozo hepático Mesonefros Metanefros
Gónada indiferenciada Seno urogenital
Esbozos cartilaginosos de las vértebras 22-24 1,6 2
Septum transversum completo Estómago con inicio de compartimentalización Esbozo de los miembros sin dedos
25-29 1,8-2,5 3
Esbozos bronquiales Duodeno Esbozo pancreático
Bazo
Inicio del proceso de osificación en el esqueleto del tórax
Inicio de formación del diafragma Mm esqueléticos 30-39 3,5-4,8 4
Timo
Pulmones con bronquios ramificados Esbozo de los dedos
Desarrollo de las grandes articulaciones
40-54 5,3-7,3 5
Receso mediastínico Lobulación pulmonar Estómago compartimentalizado con
sacos glandulares observables microscópicamente Colon Recto Pliegue genital Vejiga Prepucio, pene
Núcleos de osificación en los miembros hasta la falange media
55-85 7,5-10,9 6
Asa intestinal con giro incompleto Glándulas adrenales Gónada con inicio de diferenciación
Uréteres Médula espinal Cuerpos y arcos vertebrales
94-107 11-14,9 7
Ampolla duodenal Asa espiral del colon ascendente
Omento mayor, ligamento gastroesplénico
Mesoduodeno Colon sigmoideo
Tracto genital
69 Discusión
El presente capítulo provee la información cronológica del desarrollo de las cavidades